dic ABC Imagem Cardiovascular Arq Bras Cardiol: Imagem cardiovasc. 2675-312X Sociedade Brasileira de Cardiologia 10.36660/abcimg.20230019i Case Report Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC): Vascular Ultrasonography Role 0000-0003-4272-646X Barros Fanilda Souto Conception and design of the research,Acquisition of data and analysis and interpretation of the data,Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content 1 0000-0003-3438-0526 Santos Simone Nascimento dos Conception and design of the research,Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content 2 0009-0002-0893-5719 Barros Daniela Souto Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content 3 4 0000-0002-1996-8615 Cunha Sérgio Salles Conception and design of the research,Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content 5 0000-0003-1622-6621 Albricker Ana Lopes Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content 6 0000-0001-6186-1531 Petisco Ana Cláudia Gomes Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content 3 Angiolab Laboratório Vascular Vitório ES Brazil Angiolab Laboratório Vascular, Vitório, ES – Brazil ECCOS Diagnóstico Cardiovascular Brasília DF Brazil ECCOS Diagnóstico Cardiovascular, Brasília, DF – Brazil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia São Paulo SP Brazil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, São Paulo, SP – Brazil Hospital Nossa Senhora das Graças Curitiba PR Brazil Hospital Nossa Senhora das Graças, Curitiba, PR – Brazil Society of Vascular Ultrasound Jacksonville FL United States Society of Vascular Ultrasound, Jacksonville, FL – United States Instituto Imede de Ultrassom Belo Horizonte MG Brazil Instituto Imede de Ultrassom, Belo Horizonte, MG – Brazil Mailing Address: Fanilda Souto Barros • Angiolab Laboratório Vascular. Rua José Teixeira, 290. Postal code: 29055-310. Praia do Canto, Vitória, ES – Brazil E-mail: fanildas@gmail.com

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

Editor responsible for the review: Simone Nascimento dos Santos

 10 05 2023 2023 36 2 e20230019 20 02 2023 2 03 2023 3 03 2023 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License TIPIC Carotid artery arteritis

Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC syndrome) is a rare and underdiagnosed condition. In this article, we describe a case of TIPIC syndrome, including topics such as clinical evaluation, indication and findings of vascular ultrasonography (VUS), treatment and follow-up, with a brief review of the literature.

Case Report

Male patient, 53 years old, complaining of progressive unilateral neck pain, which appeared spontaneously, in association with edema, local redness, and great sensitivity to palpation. The patient’s past history included radiotherapy for about 5 years in the neck and face region, on the opposite side of the current complaint. The patient was a non-smoker and had no other significant risk factors for atherosclerotic disease. One year before the current clinical picture, the patient had undergone VUS of the carotid arteries, in a routine evaluation for follow-up after radiotherapy, the result was within normal limits.

Given the clinical picture, a new VUS examination was requested, which included the standard protocol for evaluating the extracranial common, external, and internal carotid arteries (ACC, ICA and ACE). Special attention was given to extracarotid (perivascular) tissues due to the history of radiotherapy. The B-mode US showed extensive hypoechoic and homogeneous involvement of the tissues, including the arterial wall at the level of the carotid bifurcation, expanding to the proximal ICA (Figure 1A). The peak systolic velocity and end-diastolic velocity (PSV/EDV) were high: PSV/EDV = 288/129 cm/s (Figure 1B). Local stenosis measured in the transverse plane of the image was estimated at 74% (Figure 1C), consistent with the Doppler velocity data. The extent of the affected area was 5.57 mm compared to a lumen of 1.96 mm. Magnetic resonance imaging (MRI) and angioresonance (MRA) showed irregular thickening, with contrast enhancement, in the proximal ICA and bifurcation, corroborating the VUS findings (Figures 2A and 2B).

– Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC syndrome) is a rare and underdiagnosed condition. In this article, we describe a case of TIPIC syndrome, including topics such as clinical evaluation, indication and findings of vascular ultrasonography (VUS), treatment and follow-up, with a brief review of the literature.

– MRI and magnetic resonance angiography (NMR). A) MRA showing a 70% reduction in the lumen of the proximal ICA; B) Irregular thickening with contrast enhancement in the periphery of the ICA. Cortesy: Fernando Santos Emerick Gomes M.D. Federal University of Espírito Santo.

The patient underwent drug treatment with corticosteroids for 2 weeks with significant improvement in symptoms.

The VUS of the carotid arteries was repeated after 4 months, this second exam being essential for the diagnostic conclusion. Ultrasound examination showed that, after treatment, there was a reduction in the degree of stenosis to approximately 50% (Figures 3A and 3B). The ICA luminal diameter increased from 1.96 mm to 3.19 mm. PSV decreased from 288 cm/s to 132 cm/s and EDV decreased from 129 cm/s to 62 cm/s (Figure 3C).

– VUS findings of the TIPIC case, 4 months after diagnosis and treatment. A) Cross-sectional image in B-mode and power Doppler, with measurement of the degree of stenosis in the proximal ICA; B) Thickening reduction covering the wall of the proximal ICA, from the carotid bifurcation, with color Doppler flow; C) Pulsed Doppler of the proximal ICA demonstrating a reduction in flow velocity values.

Due to clinical improvement and VUS data after treatment, the diagnosis of TIPIC syndrome was considered.

 Discussion

TIPIC syndrome is a rare and underdiagnosed disease, supposedly of an inflammatory nature.1 Its etiology and pathophysiology are unknown, and it may be part of an autoimmune process that has not yet been clarified. Prevalence was estimated at 2.8%, in individuals with acute onset neck pain, with a slight male predominance (1,5,1) and a mean age of 48 years. Its evolution suggests that it is benign, with resolution of the symptoms in approximately 2 weeks, either spontaneously or with the use of drugs such as non-hormonal anti-inflammatory drugs, corticosteroids and acetylsalicylic acid.1-3

Laboratory tests can be normal or nonspecific, and the diagnosis is made by clinical presentation and imaging tests.1 VUS is capable of identifying vascular and perivascular alterations in TIPIC syndrome, in which one of the characteristic alterations is the diffuse and homogeneous increase in the echogenicity of the perivascular fatty tissue at the site of pain, causing attenuation of the sound beam, as well as the presence of a self-limited intimal soft plaque could be related to the carotid inflammatory process.1,2 Other imaging methods that can also be used for the diagnosis of TIPIC and that contribute to the sonographic findings are computed tomography (CT), MRI and NMR.2-4

A retrospective multinational observational study, involving 72 patients, discussed findings such as thickness and longitudinal extent of the disease in ultrasound images, with the purpose of evaluating the clinical behavior and characteristics at VUS in the TIPIC syndrome.2 The authors reaffirmed the use of the previously proposed term TIPIC, replacing the term “carotidynia” for cases such as the one described in this article.1,2

Lecler et al.1 proposed 4 major diagnostic criteria for TIPIC: 1) presence of acute pain along the course of the carotid artery, which may radiate to the head; 2) eccentric perivascular infiltration on imaging; 3) exclusion of another diagnosis, whether vascular or non-vascular; 4) improvement in 14 days with anti-inflammatory treatment or spontaneous. And yet a minor criterion: presence of self-limited intimal soft plaque.

Potential differential diagnoses include acute carotid artery dissection, Takayasu arteritis, giant cell arteritis, other vasculitis (including radiation-induced arteritis), jugular vein thrombosis, lymphadenitis, submandibular gland disorder, and tumors.1,2

Lately, two case reports were published that presented similar clinical characteristics, however, one of them was affected by COVID-19. Both were male individuals, 38 and 45 years old, with thickening of the arterial wall of the ACC and carotid bifurcation on VUS. B-mode VUS imaging demonstrated hypoechogenic homogeneous tissue, without significant arterial stenosis, and the findings were corroborated by CT and magnetic resonance.3,4 As in our case, local signs and symptoms in the neck region improved within two weeks after treatment.

The VUS performed 4 months after the beginning of the condition in our patient showed a substantial improvement in the alterations, compared with the alterations detected in the diagnostic ultrasound examination. Such findings are consistent with the data described in the literature, and there may be complete remission of the ultrasonographic alterations, although there may be residual lesions.1-3 One explanation, according to the histopathological study, would be the early development of fibrosis associated with chronic and low-grade inflammatory activity.1

Ultrasound Tissue Characterization Analysis can use tissue brightness to identify cases of TIPIC.5 The technique used by Lal et al.5 stratifies the B-mode image using reference points between 0-190 in differentiating blood -adventitia. Adventitia may not be clear in TIPIC cases, but tissue characterization can separate homogeneous TIPIC findings from heterogeneous findings suggestive of atherosclerotic plaque. There is also the prospect of using contrast-enhanced ultrasound (CEUS) to investigate TIPIC findings, just as CEUS has been promising for the detection of flow on Doppler arising from neovascularization within carotid plaques2,6and also in cases of carotid membranes.7

 Conclusion

VUS, clinical history and physical examination documented a rare case of TIPIC, which was confirmed by MRI. Treatment results were consistent with literature data. The etiology of the TIPIC syndrome still requires further investigation for its better elucidation.

 References 1. Lecler A, Obadia M, Savatovsky J, Picard H, Charbonneau F, Champfleur NM, et al. TIPIC Syndrome: Beyond the Myth of Carotidynia, a New Distinct Unclassified Entity. AJNR Am J Neuroradiol. 2017;38(7):1391-8. doi: 10.3174/ajnr.A5214. Lecler A Obadia M Savatovsky J Picard H Charbonneau F Champfleur NM et al TIPIC Syndrome: Beyond the Myth of Carotidynia, a New Distinct Unclassified Entity AJNR Am J Neuroradiol 2017 38 7 1391 1398 10.3174/ajnr.A5214 2. Micieli E, Voci D, Mumoli N, Mastroiacovo D, Grigorean A, Obadia M, et al. Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC) Syndrome. Vasa. 2022;51(2):71-7. doi: 10.1024/0301-1526/a000989. Micieli E Voci D Mumoli N Mastroiacovo D Grigorean A Obadia M et al Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC) Syndrome Vasa 2022 51 2 71 77 10.1024/0301-1526/a000989 3. Maggialetti N, De Marco I, Sasso S, Farchi G, Ianora AAS, Lucarelli NM, et al. “TransIent Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC) Syndrome” as a Rare Case of Laterocervical Pain: Multimodal Diagnosis. Radiol Case Rep. 2022;17(7):2378-82. doi: 10.1016/j.radcr.2022.04.021. Maggialetti N De Marco I Sasso S Farchi G Ianora AAS Lucarelli NM et al “TransIent Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC) Syndrome” as a Rare Case of Laterocervical Pain: Multimodal Diagnosis Radiol Case Rep 2022 17 7 2378 2382 10.1016/j.radcr.2022.04.021 4. Venetis E, Konopnicki D, Jissendi Tchofo P. Multimodal Imaging Features of Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC) Syndrome in a Patient with Covid-19. Radiol Case Rep. 2022;17(3):902-6. doi: 10.1016/j.radcr.2021.12.005. Venetis E Konopnicki D Jissendi Tchofo P Multimodal Imaging Features of Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery (TIPIC) Syndrome in a Patient with Covid-19 Radiol Case Rep 2022 17 3 902 906 10.1016/j.radcr.2021.12.005 5. Lal BK, Hobson RW 2nd, Pappas PJ, Kubicka R, Hameed M, Chakhtoura EY, et al. Pixel Distribution Analysis of B-Mode Ultrasound Scan Images Predicts Histologic Features of Atherosclerotic Carotid Plaques. J Vasc Surg. 2002;35(6):1210-7. doi: 10.1067/mva.2002.122888. Lal BK Hobson RW 2nd Pappas PJ Kubicka R Hameed M Chakhtoura EY et al Pixel Distribution Analysis of B-Mode Ultrasound Scan Images Predicts Histologic Features of Atherosclerotic Carotid Plaques J Vasc Surg 2002 35 6 1210 1217 10.1067/mva.2002.122888 6. Dong S, Hou J, Zhang C, Lu G, Qin W, Huang L, et al. Diagnostic Performance of Atherosclerotic Carotid Plaque Neovascularization with Contrast-Enhanced Ultrasound: A Meta-Analysis. Comput Math Methods Med. 2022;2022:7531624. doi: 10.1155/2022/7531624. Dong S Hou J Zhang C Lu G Qin W Huang L et al Diagnostic Performance of Atherosclerotic Carotid Plaque Neovascularization with Contrast-Enhanced Ultrasound: A Meta-Analysis Comput Math Methods Med 2022 2022 7531624 10.1155/2022/7531624 7. Zhou Q, Li R, Feng S, Qu F, Tao C, Hu W, et al. The Value of Contrast-Enhanced Ultrasound in the Evaluation of Carotid Web. Front Neurol. 2022;13:860979. doi: 10.3389/fneur.2022.860979. Zhou Q Li R Feng S Qu F Tao C Hu W et al The Value of Contrast-Enhanced Ultrasound in the Evaluation of Carotid Web Front Neurol 2022 13 860979 10.3389/fneur.2022.860979

Sources of Funding: There were no external funding sources for this study.

 10.36660/abcimg.20230019 Relato de Caso Inflamação Perivascular Transitória da Artéria Carótida (TIPIC): Papel da Ultrassonografia Vascular 0000-0003-4272-646X Barros Fanilda Souto Concepção e desenho da pesquisa,obtenção de dados e análise e interpretação dos dados,redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 1 0000-0003-3438-0526 Santos Simone Nascimento dos Concepção e desenho da pesquisa,redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 2 0009-0002-0893-5719 Barros Daniela Souto redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 3 4 0000-0002-1996-8615 Cunha Sérgio Salles Concepção e desenho da pesquisa,redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 5 0000-0003-1622-6621 Albricker Ana Lopes redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 6 0000-0001-6186-1531 Petisco Ana Cláudia Gomes redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 3 Brasil Angiolab Laboratório Vascular, Vitório, ES – Brasil Brasil ECCOS Diagnóstico Cardiovascular, Brasília, DF – Brasil Brasil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, São Paulo, SP – Brasil Brasil Hospital Nossa Senhora das Graças, Curitiba, PR – Brasil Estados Unidos Society of Vascular Ultrasound, Jacksonville, FL – Estados Unidos Brasil Instituto Imede de Ultrassom, Belo Horizonte, MG – Brasil Correspondência: Fanilda Souto Barros • Angiolab Laboratório Vascular. Rua José Teixeira, 290. CEP: 29055-310. Praia do Canto, Vitória, ES – Brasil E-mail: fanildas@gmail.com

Potencial Conflito de Interesse

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

Editor responsável pela revisão: Simone Nascimento dos Santos

 TIPIC artéria carótida arterite

A Inflamação Perivascular Transitória da Artéria Carótida (síndrome TIPIC – Transient Perivascular Inflammation of the Carotid Artery) é uma condição rara e subdiagnosticada. Neste artigo, descrevemos um caso de síndrome TIPIC, incluindo tópicos como avaliação clínica, indicação e achados da ultrassonografia vascular (USV), tratamento e acompanhamento, com uma breve revisão da literatura.

Relato do Caso

Paciente do sexo masculino, 53 anos, com queixa de dor cervical unilateral progressiva, que surgiu espontaneamente, acompanhado de edema, vermelhidão local e grande sensibilidade à palpação. A história pregressa do paciente incluía radioterapia há cerca de 5 anos na região do pescoço e face contralateral à queixa atual. O paciente não era tabagista e não apresentava outros fatores de risco significativos para doença aterosclerótica. Um ano antes ao quadro clínico atual o paciente havia realizado USV das artérias carótidas, em avaliação de rotina para seguimento após a radioterapia, cujo resultado estava dentro da normalidade.

Diante do quadro clínico, foi solicitado um novo exame de USV que incluiu o protocolo padrão de avaliação das artérias carótidas comuns (ACC), externas (ACE) e internas (ACI) extracranianas. Atenção especial foi dada aos tecidos extracarotídeos (perivasculares), devido ao passado de radioterapia. A USV demonstrou ao modo B, extenso acometimento hipoecogênico e homogêneo dos tecidos, englobando a parede arterial na altura da bifurcação carotídea, expandindo-se para a ACI proximal (Figura 1A). A velocidade de pico sistólico e a velocidade diastólica final (VPS/VDF) encontravam-se elevadas: VPS/VDF = 288/129 cm/s (Figura 1B). A estenose local medida no plano transversal da imagem foi estimada em 74% (Figura 1C), compatível com os dados de velocidade do Doppler. A extensão da área acometida foi de 5,57 mm em comparação com um lúmen de 1,96 mm. A ressonância magnética e a angioressonância (RNM, ARNM) mostraram espessamento irregular, com realce pelo contraste, na ACI proximal e bifurcação, corroborando com os achados da USV (Figuras 2A e 2B).

– Achados da USV do caso TIPIC antes do tratamento. A) Grande espessamento englobando a parede da ACI proximal, desde a bifurcação carotídea, com fluxo ao power Doppler; B) Fluxo ao Doppler pulsado da ACI proximal com medidas de velocidade; C) Imagem transversal em modo B e power Doppler, com medida do grau da estenose na ACI proximal.

– RNM e ARNM. A) ARNM mostrando redução de 70% do lúmen da ACI proximal; B) Espessamento irregular com realce pelo meio de contraste na periferia da ACI. Cedido por: Fernando Santos Emerick Gomes M.D. Universidade Federal do Espírito Santo.

O paciente foi submetido a tratamento medicamentoso com corticoide por 2 semanas com melhora expressiva dos sintomas.

A USV das artérias carótidas foi repetida após 4 meses sendo, esse segundo exame, fundamental para a conclusão diagnóstica. O exame ultrassonográfico mostrou que, após o tratamento, houve uma redução do grau da estenose para cerca de 50% (Figuras 3A e 3B). O diâmetro luminal da ACI aumentou de 1,96 mm para 3,19 mm. A VPS diminuiu de 288 cm/s para 132 cm/s e a VDF diminuiu de 129 cm/s para 62 cm/s (Figura 3C).

– Achados do USV do caso TIPIC, 4 meses após o diagnóstico e tratamento. A) Imagem transversal em modo B e power Doppler, com medida do grau da estenose na ACI proximal; B) Redução do espessamento que engloba a parede da ACI proximal, desde a bifurcação carotídea, com fluxo ao Doppler colorido; C) Doppler pulsado da ACI proximal demonstrando redução dos valores de velocidade de fluxo.

Em função da melhora clínica e dos dados da USV após o tratamento, considerou-se o diagnóstico de síndrome TIPIC.

 Discussão

A síndrome TIPIC é uma doença rara e pouco diagnosticada, aparentemente de caráter inflamatório.1 Sua etiologia e fisiopatologia são desconhecidas, podendo fazer parte de algum processo autoimune ainda não esclarecido. A prevalência foi estimada em 2,8%, em indivíduos com dor cervical de início agudo, com discreto predomínio do sexo masculino1,5 e média de idade de 48 anos. Sua evolução sugere ser benigna, havendo resolução dos sintomas em aproximadamente 2 semanas, seja de forma espontânea ou com uso de medicamentos como anti-inflamatórios não hormonais, corticoides e ácido acetilsalicílico.1-3

Os exames laboratoriais podem ser normais ou inespecíficos, sendo o diagnóstico, feito pela apresentação clínica e por exames de imagem.1 A USV é capaz de identificar as alterações vasculares e perivasculares na síndrome TIPIC, em que umas das alterações características é o aumento difuso e homogêneo da ecogenicidade do tecido gorduroso perivascular no local da dor, causando atenuação do feixe de som, assim como a presença de uma placa mole intimal autolimitada, poderia estar relacionada com o processo inflamatório carotídeo.1,2 Outros métodos de imagem que também podem ser utilizados para o diagnóstico de TIPIC e que contribuem com os achados ultrassonográficos são a tomografia computadorizada (TC), a RNM e a ARNM.2-4

Um estudo observacional multinacional retrospectivo, envolvendo 72 pacientes, discutiu achados como espessura e extensão longitudinal da doença em imagens ultrassonográficas, com o propósito de avaliar o comportamento clínico e as características à USV na síndrome TIPIC.2 Os autores reafirmaram a utilização do termo TIPIC, anteriormente proposto, substituindo o termo “carotidinia” para casos como o descrito neste artigo.1,2

Lecler et al.1 propuseram 4 critérios diagnósticos maiores para a TIPIC: 1) presença de dor aguda no trajeto da artéria carótida, podendo irradiar para a cabeça; 2) infiltração perivascular excêntrica em exame de imagem; 3) exclusão de outro diagnóstico, seja vascular ou não vascular; 4) melhora em 14 dias com tratamento anti-inflamatório ou espontânea. E ainda um critério menor: presença de placa mole intimal autolimitada.

Dentre os potenciais diagnósticos diferenciais estão a dissecção aguda da artéria carótida, arterite de Takayasu, arterite de células gigantes, outras vasculites (incluindo arterite induzida por radiação), trombose da veia jugular, linfadenite, distúrbio da glândula submandibular e tumores.1,2

Recentemente foram publicados dois relatos de caso que se apresentaram com características clínicas semelhantes, porém, um deles, acometido pela COVID-19. Ambos eram indivíduos do sexo masculino, 38 e 45 anos, com espessamento da parede arterial da ACC e da bifurcação carotídea na USV. A imagem à USV em modo B, demonstrou tecido homogêneo hipoecogênico, sem estenose arterial significativa, e os achados foram corroborados por TC e RNM.3,4 Assim como em nosso caso, os sinais e sintomas locais na região do pescoço melhoraram em duas semanas após o tratamento.

A USV realizada 4 meses após o início do quadro em nosso paciente, demostrou melhora substancial das alterações, comparadas com as alterações detectadas no exame ultrassonográfico do diagnóstico. Tais achados são concordantes com os dados descritos na literatura, podendo haver remissão completa das alterações ultrassonográficas, embora possa haver lesão residual.1-3 Uma explicação, conforme estudo histopatológico, seria o desenvolvimento precoce de fibrose associada a uma atividade inflamatória crônica e de baixo grau.1

A análise de caracterização de tecido por ultrassonografia (CATUS) pode utilizar o brilho do tecido na identificação de casos de TIPIC.5 A técnica utilizada por Lal et al.5 estratifica a imagem em modo B empregando pontos de referência entre 0-190 na diferenciação sangue-adventícia. A adventícia pode não ser clara em casos de TIPIC, mas a caracterização do tecido pode separar achados homogêneos de TIPIC, de achados heterogêneos sugestivos de placa aterosclerótica. Também há a perspectiva da utilização da ultrassonografia com contraste (CEUS) para investigar os achados de TIPIC, assim como o CEUS vem sendo promissor para a detecção de fluxo ao Doppler advindo de neovascularização dentro das placas carotídeas2,6 e também nos casos de membranas carotídeas.7

 Conclusão

A USV, a história clínica e o exame físico documentaram um raro caso de TIPIC, sendo corroborado pela RNM. Os resultados do tratamento foram compatíveis com os dados da literatura. A etiologia da síndrome TIPIC ainda exige investigação adicional para sua melhor elucidação.

Fontes de Financiamento: O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.