Abstract

dic

ABC Imagem Cardiovascular

Arq Bras Cardiol: Imagem cardiovasc.

2675-312X

Sociedade Brasileira de Cardiologia

abcimg.20230002i

10.36660/abcimg.20230002i

Review Article

My Approach to “Athlete's Heart”: Evaluation of the Different Types of Adaptation to Exercise

0000-0002-8258-0584

Mancuso

Frederico José Neves

Conception and design of the research acquisition of data analysis and interpretation of the data statistical analysis obtaining financing writing of the manuscript critical revision of the manuscript for intellectual content ¹ 1 Universidade Federal de São Paulo Escola Paulista de Medicina

São Paulo

Brazil Universidade Federal de São Paulo, Escola Paulista de Medicina (UNIFESP/EPM), São Paulo, SP – Brazil

Mailing Address: Frederico José Neves Mancuso • Rua Botucatu, 740 – 2^o andar. Postal Code 04023-062. São Paulo – SP. E-mail: fredmancuso@uol.com.br

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

Editor responsible for the review: Daniela do Carmo Rassi Frota

31 03 2023

2023

36 1

e20230002

08 01 2023 09 01 2023 12 01 2023

This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License

Abstract

Exercise-induced adaptation may occur in amateur and professional athletes. This condition is commonly named “athlete's heart”. The alterations observed include dilation of the heart chambers, increased myocardial thickness, improved ventricular filling, increased left ventricular trabeculation, dilation of the inferior vena cava, among others. These changes can also be observed in some heart diseases, such as dilated, hypertrophic and other cardiomyopathies (CMP). Thus, cardiac imaging tests are fundamental in identifying these alterations and in differentiating between “athlete's heart” and possible heart disease.

Keywords Athlete's heart ecocardiography cardiomyopathy adaptive cardiac remodeling

Introduction

Exercise-induced structural and/or functional heart alterations have been the object of study for more than 100 years, with their first reports appearing at the end of the nineteenth and the beginning of the twentieth century, referent to a dilated heart and a lower heart rate.¹ The development of complementary exams showed changes in electrocardiograms, chest X-rays, echocardiography, among other exams in athletes.¹

Exercise-induced cardiac remodelling depends on a wide range of variables, including the type of exercise, the intensity, and the duration of training, generally with a “dose-effect” relation.² It is interesting to note that other variables are also involved in the adaptation, such as age, ethnicity, gender, and body size.²

The growing number of amateur and professional athletes periodically submitted to a cardiological evaluation before participating in activities or during the years of sports practice has led to a challenge in recognizing exercise-induced adaptation and its difference from potentially fatal heart conditions, such as hypertrophic cardiomyopathy (CMP), dilated CMP, arrhythmogenic right ventricular CMP, and non-compacted myocardium.¹

Types of exercise

Sports activities can be divided, in a simplified manner, into four categories: skill, power, endurance, and mixed. These activities mix, in greater or lesser quantity, isotonic (dynamic) and isometric (static) exercises, according to that described in Chart 1:²

Chart 1 Types of exercise and their alterations in cardiovascular physiology<xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref>

Type of exercise	Characteristic	Cardiac output	Peripheral vascular resistance	Result
Isotonic	Dynamic	Significant increase	Decrease	Volume overload
Isometric	Static	Slight increase	Increase	Pressure overload

In this sense, the type of exercise will result in the exercise-induced cardiac remodelling observed in these individuals’ imaging exams. Thus, the greater the load of isotonic exercise, the greater the volume overload and the greater the possibility of observing a dilation in the heart chambers. By contrast, the greater the pressure overload, the greater the possibility of finding a dilation in the myocardial thickness.²

It is also important to observe that no type of sport is purely isotonic or isometric. Therefore, physical activities can present a greater or lesser predominance of one type of exercise, such as that mentioned above.² The classification adapted from the European Association of Cardiovascular Imaging and from the European Association of Preventive Cardiology is presented below, which shows the quantity of isometric and isotonic exercise associated with the main sports, as well as the intensity of the cardiac remodelling to them (Chart 2).²

Chart 2 Characteristics of the exercises of different sports and intensity of the cardiac remodelling2

	Skill	Power	Endurance	Mixed
Isotonic	+/-	+/++	+++/++++	++/+++
Isometric	+/-	+++/++++	++/+++	++/+++
Cardiac remodelling	+/-	+/++	++++	++/+++
Sports	Table tennis, Karate, Golf, Yachting, Equestrianism	Weight lifting, Judo, Boxing, Short-distance running. Discus/Javelin throw, Olympic Gymnastics, Short-distance skating	Medium/Long-distance running, Medium/Long-distance cycling, Medium/Long-distance swimming, Triathlon, Canoeing/Rowing, Long-distance skating	Soccer, Volleyball Basketball, Tennis, Handball, Rugby, Water polo, Fencing

Thus, it is possible to predict the exercise-induced cardiac remodelling that can be observed in the imaging exams³ (Chart 3).

Chart 3 Cardiac remodelling according to the characteristic of the exercise<xref ref-type="bibr" rid="B3">3</xref>

	Isotonic (dynamic) Exercise	Isometric (static) Exercise
LV	Dilation	Minimum alteration in volume and without dilation
LV myocardial thickness	No alteration or minimal alteration	Increase
LV geometry	Excentric hypertrophy	Concentric hypertrophy
LA	Dilation	Dilation and/or hypertrophy
RV	Dilation	No alteration
RA	Dilation	No alteration

RV: right ventricle; LV: left ventricle; LA: left atrium; RA: right atrium.

Other adaptations are observed with sports practice^4-6 (Chart 4).

Chart 4 Adaptations observed with sports practice.<xref ref-type="bibr" rid="B4">4</xref>-<xref ref-type="bibr" rid="B6">6</xref>

Structure	Adaptation
Improved left ventricular filling	Wave e' > 9 cm/s E/e' Ratio < 6
Inferior vena cava	Dilation
Myocardial trabecular	Prominent trabeculations Increase in trabecular volume

Intensity and prevalence of exercise-induced cardiac remodelling

Though explained well in the literature and with a consensus regarding the exercise-induced cardiac remodelling described in this text, it is important to emphasize that not all of the athletes present these adaptations in imaging exams.^2,7,8

For example, many studies conducted to evaluate the different ethnicities and modalities have shown the following prevalence of left ventricular myocardial thickness ≥ 12 mm² (Chart 5).

Chart 5 Prevalence of LV myocardial thickness ≥ 12 mm2 according to ethnicity

Ethnicity	Prevalence
Blacks	18%
Caucasians	2%
Asians	2%
Arabs	< 1%

One study evaluating elite athletes showed that 48% of them present a left ventricular diastolic diameter (LVDD) of above 55 mm, while only 14% present a LVDD ≥ 60 mm. The average LVDD among women was 48.4 ± 4.2 mm (varying from 38 to 66 mm), whereas among men the average was 55.4 ± 4.3 mm (varying from 43 to 70 mm). There was a correlation between the LVDD and the body surface area (r = 0.76; p < 0.001).⁷ Figure 1 demonstrates an example of dilation of the left atrium and left ventricle in an amateur street race athlete.

Figure 1 Longitudinal parasternal cut in an echocardiography exam of a 36-year-old man, amateur athlete in marathons (10 K, half-marathons, and marathons). We observed an increase in the diameter of the left atrium (LA) (45 mm) and the diastolic diameter of the left ventricle (LV) (60 mm). RV: right ventricle; LV: left ventricle; LA: left atrium; AO: aorta.

It is important to highlight that in one study published by Caselli et al. in 2015 in the Journal of the American Society of Echocardiography, the left ventricular ejection fraction (LVEF) was normal throughout the studied population (1,145 Olympic athletes), with the lower limit for LVEF being 53%.⁸

This same study also showed that the left atrial diameter was larger than that of non-athletes; however, no differences were found when the diameter was indexed for the body surface area. Among athletes, 10% presented an LA diameter of above the reference values. In addition, 5.5% of the athletes presented an LVDD of above 60 mm and only 2.6% showed a myocardial thickness ≥ 13 mm.⁸

In children and adolescent athletes, one can also observe a dilation in the LA and LV, and a slight increase in the myocardial thickness.⁹

Differentiation between the exercise-induced adaptation and heart diseases

Some echocardiographic tools, such as the Tissue Doppler (TD) and cardiac magnetic resonance (CMR) aid in the differentiation between the “athlete's heart” and heart diseases.^10,11

The exercise-induced alterations do not reduce the speed of the wave e' or increase the E/e' ratio.⁴

Another important point, and which can aid in determining the differentiation in relation to heart diseases, is the absence of a decrease in myocardial deformation (Strain values) in the “athlete's heart”, observing negative values of higher than −18%.¹⁰

In questionable cases, the CMR is also very important in the differentiation between the athlete's heart and heart diseases, given that, in the athlete's heart, there is no delayed enhancement, no hypersignal in T1, or myocardial fat (this final concept in the differentiation from right ventricular arrhythmogenic CMP).¹¹

According to the characteristics observed in each “athlete's heart”, the diagnostic differentiation should be performed with hypertrophic CMP, dilated CMP, arrhythmogenic right ventricular CMP, and/or non-compacted myocardium. In some specific cases, this differentiation can be more challenging, since it can exist in a “grey area” with similar characteristics among the different heart diseases and the exercise-induced adaptations (Figure 2).^2,4

Figure 2 “Grey area” of the overlapping between the “athlete's heart” and some heart diseases (CMP).<xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref> CMP: cardiomyopathy.

Below are some points that aid in the differentiation in relation to each of the following heart diseases^2,4,11 (Chart 6).

Chart 6 Elements that help in the differentiation between adaptation to exercise and cardiomyopathies2,4,11

Dilated myocardial thickness (13 to 16 mm) – Findings that suggest hypertrophic CMP
– Normal or reduced LVDD (< 54 mm) – Segmental hypertrophy of the LV – Obstruction of the left ventricular outflow tract – Alteration of the diastolic function (wave e' < 8.0 cm/s and/or E/A relation < 1.0) – Left atrial dilation disproportional to the left ventricular dilation – Delayed enhancement in the CMR
Heart chamber dilation – Findings that suggest dilated CMP
– Left ventricular dilation disproportional to the other heart chambers – Left ventricular diastolic dysfunction – Alteration in segmental contractility – Reduced systolic volume – Delayed enhancement in the CMR
Prominent Trabeculation in the LV – Findings that suggest non-compacted myocardium
– Left ventricular dilation disproportional to the other heart chambers – Left ventricular systolic dysfunction – Trabeculation associated with the thinning of the myocardial wall – Delayed enhancement in the CMR
Heart chamber dilation – Findings that suggest arrhythmogenic right ventricular CMP
– Right ventricular dilation disproportional to the other heart chambers – Alteration in segmental contractility of the right and/or LV – Delayed enhancement in the right and/or LV in the CMR

CMP: cardiomyopathy; LV: left ventricle; LVDD: left ventricular diastolic diameter; CMR: cardiac magnetic resonance.

Conclusion

The regular and intense practice of physical activity can induce a wide range of cardiovascular adaptations, including electric, structural, and functional adaptations. These exercise-induced adaptations can often coincide with alterations observed in some heart diseases. Cardiac imaging plays a key role in the differentiation between the “athlete's heart” and pathological cardiovascular alterations, particularly in structural and functional evaluations.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics Approval and Consent to Participate

This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.

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10.36660/abcimg.20230002

Artigo de Revisão

Como Eu Faço no Coração de Atleta: Avaliação dos Diferentes Tipos de Adaptação ao Exercício

0000-0002-8258-0584

Mancuso

Frederico José Neves

Concepção e desenho da pesquisa obtenção de dados análise e interpretação dos dados análise estatística obtenção de financiamento redação do manuscrito revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante ¹ 1

São Paulo

Brasil Universidade Federal de São Paulo, Escola Paulista de Medicina (UNIFESP/EPM), São Paulo, SP – Brasil

Correspondência: Frederico José Neves Mancuso • Rua Botucatu, 740 – 2^o andar. CEP 04023-062. São Paulo – SP. E-mail: fredmancuso@uol.com.br

Potencial Conflito de Interesse

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

Editor responsável pela revisão: Daniela do Carmo Rassi

Resumo

A prática regular de esportes pode induzir adaptações no coração, sendo essa condição comumente chamada de “coração de atleta”. As alterações observadas incluem dilatação das câmaras cardíacas, aumento da espessura miocárdica, melhora do enchimento ventricular, aumento da trabeculação do ventrículo esquerdo (VE), dilatação da veia cava inferior, entre outras. Essas alterações também podem ser observadas em algumas doenças cardíacas, como cardiomiopatia (CMP) dilatada, hipertrófica e outras. Dessa forma, os exames de imagem cardíaca são fundamentais na identificação dessas alterações e na diferenciação entre o “coração de atleta” e uma possível cardiopatia.

Palavras-chave Coração de atleta ecocardiografia cardiomiopatia remodelamento cardíaco adaptativo

Introdução

Alterações cardíacas estruturais e/ou funcionais induzidas pelo exercício físico têm sido o objeto de estudo há mais de 100 anos, com relatos iniciais, no final do século XIX e início do século XX, de aumento do coração e menor frequência cardíaca.¹ Com o desenvolvimento de exames complementares, progressivamente se demonstraram alterações em eletrocardiograma, radiografia de tórax, ecocardiografia, entre outros exames, em atletas.¹

As adaptações cardíacas induzidas pelo exercício dependem de diversas variáveis, incluindo tipo de exercício, intensidade e duração dos treinamentos, geralmente com relação “dose-efeito”.² É interessante notar que outras variáveis também estão envolvidas na adaptação, como idade, etnia, gênero e dimensão corporal.²

O número crescente de atletas amadores e profissionais periodicamente submetidos à avaliação cardiológica pré-participação em atividades ou durante os anos de prática esportiva leva a um desafio no reconhecimento de alterações adaptativas ao exercício e sua diferenciação de patologias cardíacas potencialmente fatais, como CMP hipertrófica, CMP dilatada, CMP arritmogênica do ventrículo direito (VD) e miocárdio não compactado.¹

Tipos de exercícios

As atividades esportivas podem ser divididas, de forma simplificada, em quatro categorias: habilidade, força, endurance e mista. Essas atividades mesclam, em maior ou menor quantidade, exercícios isotônicos (dinâmicos) e isométricos (estáticos), conforme descrito no Quadro 1:²

Quadro 1 Tipos de exercício e suas alterações na fisiologia cardiovascular<xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref>

Tipo de Exercícios	Característica	Débito Cardíaco	Resistência vascular periférica	Resultado
Isotônicos	Dinâmicos	Aumento significativo	Redução	Sobrecarga volêmica
Isométricos	Estáticos	Aumento discreto	Aumento	Sobrecarga pressórica

Dessa forma, o tipo de exercício irá resultar nas adaptações cardíacas observadas nos exames de imagem desses indivíduos. Sendo assim, quanto maior a carga de exercícios isotônicos, maior será a sobrecarga de volume e maior a possibilidade de observarmos aumento das câmaras cardíacas. Por outro lado, quanto maior a sobrecarga pressórica, maior a possibilidade de encontrarmos aumento da espessura miocárdica.²

Por sua vez, é importante observar que nenhum tipo de esporte é puramente isotônico ou isométrico. Assim, as atividades físicas podem apresentar maior ou menor predomínio de um tipo de exercício, como mencionado previamente.² Abaixo, apresenta-se a classificação adaptada da European Association of Cardiovascular Imaging e da European Association of Preventive Cardiology, que mostra a quantidade de exercício isométrico e isotônico associada aos principais esportes, assim como a intensidade de adaptações do coração a eles (Quadro 2).²

Quadro 2 Características dos exercícios dos diferentes esportes e intensidade das adaptações cardíacas<xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref>

	Habilidade	Força	Endurance	Mistos
Isotônico	+/-	+/++	+++/++++	++/+++
Isométrico	+/-	+++/++++	++/+++	++/+++
Adaptações cardíacas	+/-	+/++	++++	++/+++
Esportes	Tênis de mesa Caratê Golfe Iatismo Hipismo	Levantamento de peso Judô Boxe Corrida de curta distância Arremesso de disco/dardo Ginástica artística Patinação de curta distância	Corrida de média/longa distância Ciclismo Natação de média/longa distância Triatlo Canoagem/Remo Patinação de longa distância	Futebol Vôlei Basquete Tênis Handebol Rugby Polo aquático Esgrima

Assim, é possível prever as adaptações cardíacas ao exercício físico que podem ser observadas nos exames de imagem³ (Quadro 3).

Quadro 3 Adaptações cardíacas conforme característica do exercício<xref ref-type="bibr" rid="B3">3</xref>

	Exercícios isotônicos (dinâmicos)	Exercícios isométricos (estáticos)
VE	Dilatação	Alteração mínima do volume ou sem dilatação
Espessura miocárdica do VE	Sem alteração ou alteração mínima	Aumento
Geometria do VE	Hipertrofia excêntrica	Hipertrofia concêntrica
AE	Dilatação	Dilatação e/ou hipertrofia
VD	Dilatação	Sem alteração
AD	Dilatação	Sem alteração

VE: ventrículo esquerdo; AE: átrio esquerdo; VD: ventrículo direito; AD: átrio direito.

Outras adaptações são observadas com a prática esportiva^4-6 (Quadro 4).

Quadro 4 Outras adaptações observadas com a prática esportiva<xref ref-type="bibr" rid="B4">4</xref>-<xref ref-type="bibr" rid="B6">6</xref>

Estrutura	Adaptação
Melhora do enchimento ventricular esquerdo	Onda e' > 9 cm/s Relação E/e' < 6
Veia cava inferior	Dilatação
Trabecular miocárdica	Trabeculações proeminentes Aumento do volume das trabéculas

Intensidade e prevalência das adaptações cardíacas induzidas pelo exercício

Embora bem demonstrado na literatura e com consenso sobre as adaptações cardíacas induzidas pelo exercício descritas nesse texto, deve-se enfatizar que nem todos os atletas apresentam essas adaptações aos exames de imagem.^2,7,8

Por exemplo, diversos estudos para avaliação de diferentes etnias e modalidades demonstraram as seguintes prevalências de espessura miocárdica do VE ≥ 12 mm² (Quadro 5).

Quadro 5 Prevalências de espessura miocárdica do VE ≥ 12 mm2 conforme a etnia

Etnia	Prevalência
Negros	18%
Caucasianos	2%
Asiáticos	2%
Árabes	< 1%

Um estudo que avaliou atletas de elite mostrou que 48% deles apresentaram a DDVE acima de 55 mm, enquanto apenas 14% apresentaram o DDVE ≥ 60 mm. A média do DDVE entre as mulheres foi de 48,4 ± 4,2 mm (variando de 38 a 66 mm), enquanto entre os homens a média foi de 55,4 ± 4,3 mm (variando de 43 a 70 mm). Houve correlação entre o DDVE e a área de superfície corpórea (r = 0,76; p < 0,001).⁷ A Figura 1 demonstra um exemplo de dilatação do átrio esquerdo e ventrículo esquerdo em atleta amador de corrida de rua.

Figura 1 Corte paraesternal longitudinal em exame de ecocardiografia de homem, 36 anos, atleta amador de corridas de rua (10 K, meia-maratona e maratonas). Observa-se aumento do diâmetro do AE (45 mm) e do diâmetro diastólico do VE (DDVE) (60 mm). VD: ventrículo direito; VE: ventrículo esquerdo; AE: átrio esquerdo; AO: aorta.

É importante destacar que um estudo publicado em 2015 no Journal of the American Society of Echocardiography por Caselli e cols., a fração de ejeção do VE (FEVE) foi normal em toda a população estudada (1.145 atletas olímpicos), sendo o limite inferior da FEVE de 53%.⁸

Nesse mesmo estudo, demonstrou-se que o diâmetro do átrio esquerdo (AE) era maior do que o de indivíduos não atletas, porém não houve diferenças quando o diâmetro foi indexado para a área de superfície corpórea. Entre os atletas, 10% apresentaram diâmetro do AE acima dos valores de referência. Além disso, 5,5% dos atletas apresentaram DDVE acima de 60 mm e apenas 2,6% tiveram espessura miocárdica ≥ 13 mm.⁸

Em crianças e adolescentes atletas, também pode se observar dilatação do AE e do VE e aumento discreto da espessura miocárdica.⁹

Diferenciação de adaptação induzida pelo exercício com doenças cardíacas

Algumas ferramentas ecocardiográficas, como o Doppler tecidual (DT) e a ressonância magnética cardíaca (RMC) auxiliam na diferenciação entre o “coração de atleta” e doenças cardíacas.^10,11

As alterações induzidas pelo exercício não reduzem a velocidade da onda e' ou aumentam a relação E/e'.⁴

Outro ponto importante e que auxilia na diferenciação em relação a doenças cardíacas é a ausência de redução da deformação miocárdica (valores de Strain) no “coração de atleta”, sendo observados valores negativos superiores aa partir de −18%.¹⁰

Em casos duvidosos, a RMC também possui grande valor na diferenciação do coração de atleta de doenças cardíacas, sendo que, no coração do atleta, não se observa realce tardio, hipersinal em T1 ou gordura miocárdica (essa última na diferenciação de CMP arritmogênica do VD).¹¹

Conforme as características observadas em cada “coração de atleta”, a diferenciação diagnóstica deve ser feita com CMP hipertrófica, CMP dilatada, CMP arritmogênica do VD e/ou miocárdio não compactado. Em alguns casos específicos, essa diferenciação pode ser mais desafiadora, já que pode existir uma “zona cinzenta” com características semelhantes entre as diferentes doenças cardíacas e as adaptações induzidas pelo exercício (Figura 2).^2,4

Figura 2 “Zona cinzenta” de intersecção entre o “coração de atleta” e algumas doenças cardíacas.<xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref> CMP: cardiomiopatia.

A seguir são apresentados alguns pontos que ajudam na diferenciação em relação a cada uma dessas doenças cardíacas^2,4,11 (Quadro 6).

Quadro 6 Elementos que auxiliam na diferenciação entre adaptação ao exercício e cardiomiopatias<xref ref-type="bibr" rid="B2">2</xref>,<xref ref-type="bibr" rid="B4">4</xref>,<xref ref-type="bibr" rid="B11">11</xref>

Espessura miocárdica aumentada (13 a 16 mm) – Achados que sugerem CMP hipertrófica
– DDVE normal ou reduzido (< 54 mm) – Hipertrofia segmentar do VE – Obstrução da via de saída do VE – Alteração da função diastólica (onda e' < 8,0 cm/s e/ou relação E/A < 1,0) – Dilatação do AE desproporcional à dilatação do VE – Realce tardio na RMC
Dilatação das câmaras cardíacas – Achados que sugerem CMP dilatada
– Dilatação do VE desproporcional às outras câmaras cardíacas – Disfunção sistólica do VE – Alteração contrátil segmentar – Volume sistólico reduzido – Realce tardio na RMC
Trabeculação proeminente no VE – Achados que sugerem miocárdio não compactado
– Dilatação do VE desproporcional às outras câmaras cardíacas – Disfunção sistólica do VE – Trabeculação associada ao afilamento da parede miocárdica – Realce tardio na RMC
Dilatação das câmaras cardíacas – Achados que sugerem CMP arritmogênica do VD
– Dilatação do VD desproporcional às outras câmaras cardíacas – Alteração contrátil segmentar do VD e/ou esquerdo – Realce tardio em VD e/ou esquerdo na RMC

VE: ventrículo esquerdo; AE: átrio esquerdo; VD: ventrículo direito; DDVE: diâmetro diastólico do VE; RMC: ressonância magnética cardíaca CMP: cardiomiopatia.

Conclusão

A prática regular e intensa de atividade física pode induzir diversas adaptações no coração, incluindo adaptações elétricas, estruturais e funcionais. Essas adaptações induzidas pelo exercício por vezes podem ser coincidentes com alterações observadas em algumas doenças cardíacas. Os exames de imagem cardíaca desempenham papel fundamental na diferenciação do “coração de atleta” de alterações cardíacas patológicas, particularmente na avaliação estrutural e funcional.

Fontes de Financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação Acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Aprovação Ética e Consentimento Informado

Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.