abcimg ABC Imagem Cardiovascular Arq Bras Cardiol: Imagem cardiovasc. 2675-312X Sociedade Brasileira de Cardiologia abcimg.20240040i 10.36660/abcimg.20240040i Review Article My Approach to Evaluation of Cardiac Masses Using FDG PET/CT 0000-0002-8156-7791 Brandão Simone Cristina Soares Conception design of the research acquisition of data analysis and interpretation of the data writing of the manuscript critical revision of the manuscript for intellectual content 1 0000-0003-3644-0457 Duarte Ribeiro João Marcelo Sobrinho Conception design of the research acquisition of data analysis and interpretation of the data writing of the manuscript 1 0009-0001-6714-8320 Leão Emanuel Davi Lima de Matos Conception design of the research acquisition of data analysis and interpretation of the data writing of the manuscript 1 0000-0003-3214-0326 Carreira Lara Cristiane Terra Ferreira Conception design of the research critical revision of the manuscript for intellectual content 2 0000-0002-9310-3580 de Brito Adriana Soares Xavier Conception design of the research critical revision of the manuscript for intellectual content 3 4 Universidade Federal de Pernambuco Recife PE Brazil Universidade Federal de Pernambuco, Recife, PE – Brazil Cardiologia Nuclear de Curitiba Curitiba PR Brazil Cardiologia Nuclear de Curitiba, Curitiba, PR – Brazil Instituto Nacional de Cardiologia Rio de Janeiro RJ Brazil Instituto Nacional de Cardiologia, Rio de Janeiro, RJ – Brazil Instituto D'Or de Pesquisa e Ensino Rio de Janeiro RJ Brazil Instituto D'Or de Pesquisa e Ensino, Rio de Janeiro, RJ – Brazil Mailing Address: Simone Cristina Soares Brandão • Universidade Federal de Pernambuco. Av. Prof Moraes Rego, SN. Postal code: 50670-901. Cidade Universitária, Recife, PE – Brazil E-mail: sbrandaonuclearufpe@gmail.com

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

Editor responsible for the review: Marcelo Tavares

 28 06 2024 2024 37 2 e20240040 20 05 2024 23 05 2024 23 05 2024 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License Abstract

Cardiac masses represent solid formations of various origins, with accurate diagnosis being crucial, particularly for those of a malignant nature, which are typically associated with a worse prognosis. Given this diversity, a comprehensive approach often involves the integration of multiple imaging modalities. Conventional cardiovascular imaging techniques such as transthoracic echocardiography, magnetic resonance imaging (MRI), and cardiac tomography offer insights into anatomical features and hemodynamic implications associated with these masses. However, due to its limitations, greater precision in the etiological investigation of these masses can be achieved by combining Nuclear Medicine with complementary methods, notably positron emission tomography combined with computed tomography using fluorodeoxyglucose-Fluorine-18 (FDG PET/CT). This approach aids in effectively assessing cardiac masses’ metabolic activity, particularly when distinguishing between benign and malignant masses, guiding optimal biopsy site selection, and facilitating comprehensive staging. The Standardized Uptake Value (SUVmax) serves as a quantitative measure of FDG uptake by the mass, with elevated SUVmax values indicating malignancy. Clinical and conventional imaging data should complement the interpretation of FDG PET/CT findings for a more conclusive diagnosis. Thus, a multimodal strategy, particularly incorporating FDG PET/CT, enables a more precise differentiation between benign and malignant cardiac masses, ultimately optimizing patient management.

 Keywords Nuclear Medicine Fluorodeoxyglucose F18 Positron Emission Tomography Computed Tomography

The role of FDG-PET/CT in evaluating and diagnosing cardiac masses of variable etiologies. PET/CT: positron emission tomography/computed tomography; FDG: fluorodeoxyglucose labeled with fluorine-18. Image made with BioRender.com.

Cardiac masses

Cardiac masses are solid formations of variable etiology resulting from a wide of causes, such as tumors (benign and malignant, primary or secondary), thrombi, vegetations, or pseudotumors.1 Given this etiological diversity, a comprehensive approach often involves the integration of multiple imaging modalities. In this article, we will discuss this approach by emphasizing the contributions of Nuclear Medicine (Central Figure).

While not commonly encountered in clinical practice, the detection of cardiac masses has risen with the advancement and increased utilization of cardiovascular imaging modalities.2 Symptoms are varied, ranging from asymptomatic scenarios to manifestations resulting from alterations in cardiac mechanics (such as flow obstruction and the occurrence of arrhythmias), mass embolization (thromboembolic phenomena for the pulmonary or systemic circulation) or constitutional symptoms such as fever, weight loss, fatigue, those related to the pro-inflammatory and hypermetabolic effect of the tumor or paraneoplastic syndromes. In many cases, regardless of the etiology, these repercussions resulting from the mass under investigation will be key to the patient's prognosis.3,4

When considering neoplasms as a diagnostic possibility, it is imperative to distinguish between primary and secondary cardiac tumors stemming from metastatic spread to the heart. Primary cardiac tumors, despite having fewer incidents, are generally benign (75% of cases), with emphasis on myxoma.1,2 Among primary malignant tumors, sarcoma and lymphoma are the most prevalent. In contrast, secondary neoplasms are much more common than primary neoplasms.2–4 These are malignant tumors that originate from other parts of the body and infiltrate the heart. The types of cancer that most commonly lead to cardiac metastases include lung, breast, esophageal, lymphoma, leukemia, and melanoma.2–4

Intracavitary thrombi, primarily composed of fibrin and platelets, can be mistaken for masses and should therefore be considered in the evaluation. The main associated risk is systemic embolization, particularly in patients with a heart condition, who are more predisposed to their formation.4 Vegetations, characterized by abnormal tissue growth on heart valves, primarily arise from bacterial infections and are frequently observed in patients with infective endocarditis. Conversely, pseudotumors represent non-neoplastic formations that can simulate genuine cardiac tumors, stemming from inflammatory processes, reactive changes, or anatomical anomalies.2

 Imaging methods

Associated with clinical history, imaging exams are essential for morphological and diagnostic definition. Traditionally, the investigation begins with transthoracic echocardiography, a widely available, radiation-free exam that provides general data such as location, effects on the patient's hemodynamics, and relationship with adjacent tissues, such as the pericardium.2 However, despite providing relevant information, the method has certain technical limitations, such as dependence on the operator's expertise and an adequate patient window, as well as difficulties in evaluating the migration of the mass to other organs. The study can be complemented with additional tools from echocardiography itself, such as transesophageal, three-dimensional assessment, use of strain or contrast. These tools enhance diagnostic accuracy while facilitating a comprehensive evaluation of valve lesions and the spatial relationship between the mass and adjacent anatomical structures.2,4,5

Cardiac magnetic resonance (CMR) imaging is generally the next imaging method employed. Their primary advantage lies in their ability to offer morphological insights from multiple perspectives, coupled with superior spatial and temporal resolution, thereby enabling more precise characterization of tissue anatomy compared to echocardiography.2 However, their main drawbacks include lengthy acquisition times, limited availability, potential challenges for claustrophobic patients, and the risk of nephrogenic systemic fibrosis associated with gadolinium-based contrast agents in individuals with severe renal impairment, as well as incompatibility with certain metallic devices.2,6

The study by Paolisso et al.,6 using an observational cohort of 167 patients undergoing echocardiography, CMR, and histological analysis or serial radiological examinations (in the case of cardiac thrombi), showed a significantly greater accuracy of CMR when compared to echocardiography. In this study, the mass’ morphological characteristics (non-left location, sessile, lobulated, heterogeneity, infiltration and pericardial effusion) and tissue characteristics (first-pass perfusion and heterogeneity enhancement) were identified as independent predictors of malignancy.6

Cardiac tomography (CT) is also important, especially in evaluating coronary arteries, calcified masses, and tumor staging. However, its major disadvantages include the radiation exposure, the risk of contrast-induced kidney injury with iodinated contrast, lower temporal resolution compared to CMR, and restricted tissue assessment capabilities.2,7

Positrons Emission Tomography associated with Computed Tomography (PET/CT) represents a nuclear medicine technique that examines specific physiological processes, aiding in the understanding and comprehensive characterization of lesions. PET's sensitivity, rooted in molecular-level changes, surpasses that of purely anatomical exams, as functional alterations often precede morphological ones.4,5 The most frequently used radiopharmaceutical in clinical practice is fluorodeoxyglucose labeled with fluorine-18 (FDG). FDG is a glucose analogue that reflects the degree of glycolytic metabolism in lesions. This radiopharmaceutical emits radiation captured by PET detectors, generating three-dimensional images of FDG uptake patterns. Additionally, as a hybrid method, PET/CT also provides anatomical information through CT scans.2,7

In summary, FDG PET/CT provides metabolic and anatomical information, contributing to better characterization of the mass.2 The degree and pattern of FDG uptake aids in the differentiation between benign and malignant masses.5,8 Moreover, given its whole-body coverage, the examination allows for the assessment of disease extension to other tissues (in cases of malignant masses) or the potential presence of septic emboli (in the scenario of vegetation due to endocarditis).7 PET can also be integrated with magnetic resonance imaging (PET/MRI) equipment instead of CT, potentially making it the optimal method for evaluating cardiac masses, providing comprehensive information from both PET and MRI in a single examination. However, the use of PET/MRI in clinical practice is still extremely limited due to its low availability and high cost.9

 Preparation for the exam

Physiologically, glucose is metabolized in the myocardium. Consequently, without specific preparation for the exam, the analysis loses specificity. Therefore, it is necessary to suppress myocardial glycolytic metabolism, thereby increasing the accuracy of the findings. To this end, a fasting period of at least 12 hours (preferably 18 hours) is recommended, along with dietary adjustments in the 24 hours prior, with a lower supply of carbohydrates and greater availability of fats, increasing the cardiac consumption of fatty acids.2,7,10

Additional requirements include avoiding vigorous physical activity and good sleep the night before the exam. In certain medical centers, an intravenous dose of unfractionated heparin (50 IU/kg) is administered 15 minutes before FDG injection as an adjunctive measure, provided there are no contraindications.10 For diabetic patients, it is recommended not to administer insulin on the morning of the examination, as insulin promotes glucose uptake (and subsequently FDG uptake) by muscle cells via glucose transporters in the cell membrane, which could potentially interfere with analysis results. Additionally, it is advisable to maintain blood glucose levels ideally below 180 mg/dL.10 Despite adherence to these protocols, the uptake level may still be influenced by factors such as medication usage and the patient's comorbidities (e.g., diabetes or ischemic heart disease). Therefore, in addition to analyzing the degree of mass uptake alone by the FDG standardized uptake value (SUV), strategies like comparing with cardiac SUV and blood pool SUV contribute to the accuracy of image analysis.

 Cardiac mass investigation algorithm

After discovering the cardiac mass, diagnosing its etiology and establishing the prognosis are essential. Biopsy of the lesion is considered the gold standard; however, it is not always feasible due to the procedure's risk and sometimes the low local expertise.1 When echocardiography and CMR cannot accurately determine the nature of the mass, FDG PET/CT can help with differentiation. The particularities of this exam in evaluating benign and malignant masses will be discussed below.

The majority of primary cardiac tumors are benign, with myxoma being the predominant etiology in adults, followed by lipoma and hemangioma.4 Cardiac myxoma typically manifests as an intracavitary mass easily detectable by echocardiography and tomography. Lipomas, on the other hand, are well-circumscribed, homogeneous, and predominantly immobile benign tumors that are better characterized through CT and CMR examinations.1 Hemangioma, an exceedingly rare subtype, presents diagnostic challenges due to limited data.

Generally, these three tumors exhibit low or negligible FDG uptake, except in specific scenarios such as increased brown fat content in lipomas. Studies4,5 demonstrate that the absence of significant FDG uptake, indicated by a maximum SUV of the lesion below 2.5, coupled with the absence of lesions in other tissues, effectively excludes malignancy (Figure 1).

Amorphous tumor. PET/CT images at the cardiac level. Top row, coronal sections. Bottom row, sagittal sections. On the right, from top to bottom, axial cuts. Tomographic images (A, D and G). PET images (B, E and H). PET/CT images (C, F and I). Female, 41 years old, chronic kidney disease on dialysis, with severe pulmonary arterial hypertension and cor pulmonale due to chronic pulmonary thromboembolism. Two years ago, the patient underwent cardiac surgery to remove an amorphous tumor in the left atrium. It evolved with the emergence of a new mass on the roof of the left atrium, with poorly defined edges (30x19mm). PET/CT was requested to evaluate the mass better. On examination, no focal area of pathological increase in FDG was observed in the left atrium, suggesting benignity of the lesion. However, a right ventricle with an increased volume is observed, with increased glycolytic metabolism in its walls, probably due to chamber overload due to pulmonary hypertension (white arrows in Figure C). Source: Authors’ personal archive.

Primary malignant cardiac tumors are exceptionally rare, accounting for approximately 5% of cardiac masses. Sarcoma is the predominant subtype (with more than two thirds of cases), followed by lymphoma and mesothelioma.4 Sarcomas typically have high FDG uptake, with a maximum mean SUV of 12,2 markedly surpassing that of benign tumors and physiological myocardial uptake. This heightened metabolic activity facilitates their detection and classification with high sensitivity and specificity using FDG PET/CT. Among sarcomas, angiosarcoma is the most common histopathological subtype, known for its aggressiveness and propensity for metastasis11 (Figure 2).

Cardiac angiosarcoma. Male, 39 years old, hospitalized with cardiac tamponade. The patient underwent pericardiocentesis and biopsy of a fixed mass adhered to the lateral wall of the right ventricle, right atrium and posterior tricuspid leaflet. FDG PET/CT examination (A, coronal sections, B, sagittal and C, axial) reveals a cardiac mass with an epicenter in the right atrium of heterogeneous density, presenting glycolytic hypermetabolism (SUV maximum of 19.6) that extends to the entire pericardium (arrows). There is no evidence of distant metastases on whole-body images. Source: DA SILVA, et al.[11].

Secondary cardiac tumors, primarily associated with metastatic spread from primary cancers, are more prevalent than primary cardiac tumors. Melanomas are the most frequent malignancies involving the heart, although thoracic carcinomas predominate due to their higher incidence. In these cases, FDG PET/CT is extremely useful in initial staging and evaluating response to treatment. In extracardiac tissue metastases, the high avidity for FDG allows its rapid detection, as well as helping to indicate more suitable sites for histological analysis from biopsy, with a lower rate of complications compared to performing the procedure in the heart.12

The role of FDG PET/CT in determining the malignancy of lesions has been reinforced by several studies. Rahbar et al.8 and Shao et al.5 evaluated FDG uptake patterns, tomographic findings and histological diagnosis of cardiac tumors in 23 and 24 patients, respectively. Both studies concluded that the higher the SUV of the lesion, the greater the risk of malignancy, with a cutoff point between 3.5 and 4. Isolated, this criterion determined malignancy (non-invasively) with a sensitivity of 100% and a specificity of 86%. Within the framework of a multimodal investigation commonly employed in these cases, the aggregation of tomographic data yielded a diagnostic accuracy nearing 96%, with a 100% negative predictive value.

In the study conducted by D'Angelo et al.,7 a cohort of 60 cases underwent CT and FDG PET/CT assessed eight morphological CT signs alongside the pattern and intensity of FDG uptake (as indicated by maximum SUV, mean, and mass uptake volume) as diagnostic markers for malignancy in cardiac masses. The presence of at least five tomographic signs identified malignant masses. However, in cases of diagnostic uncertainty (where only 3 or 4 signs were present), the presence of at least one FDG uptake assessment variable proved sufficient to accurately classify malignant tumors, with a 100% positive predictive value. Conversely, all patients with benign masses exhibited FDG uptake values below the defined cutoff points for malignancy.

In summary, considering the nuances added by clinical history and multimodal studies to the analysis, benign lesions typically demonstrate minimal FDG uptake, with no other lesions exhibiting uptake elsewhere in the body. The primary cardiac malignant mass, without distant dissemination, presents high FDG uptake, without uptake lesions in the rest of the body. In contrast, metastatic implants (secondary cardiac lesions) manifest as lesions with substantial uptake both in the heart and other body regions. Through evaluation of morphological characteristics and lesion distribution, inference regarding the primary site can be made.

 Radiopharmaceuticals other than FDG

While FDG is widely used due to its ability to evaluate the glycolytic metabolism of tumor cells, other radiopharmaceuticals offer complementary approaches in some specific cases. Gallium-68 labeled somatostatin analogues (68Ga-DOTATATE, 68Ga-DOTATOC, 68Ga-DOTANOC)13 are widely used to assess neuroendocrine tumors due to their high affinity for the somatostatin receptors in these lesions, which can provide valuable information about the biology and extent of tumors.

These tumors evidence the role of metaiodobenzylguanidine labeled with iodine-123 or iodine-131 (mIBG). mIBG, a norepinephrine analogue, selectively accumulates in adrenergic cells, enabling the visualization of tumors expressing norepinephrine transporters such as pheochromocytomas, paragangliomas, and neuroblastomas.14 Radioactive mIBG therapy (mIBG-I131) remains a viable therapeutic option, particularly in advanced disease stages (Figure 3).

Cardiac paraganglioma. Male, 39 years old, with inoperable left atrium paraganglioma. Images from scintigraphy with metaiodobenzylguanidine-Iodine131 for staging and evaluation of possible treatment with radionuclide. The scintigraphic images reveal a moderate focal increase in radiotracer concentration within the left atrial region (arrow) while demonstrating physiological distribution in other anatomical segments. These findings suggest the presence of a neuroendocrine tumor localized within the cardiac region, with no discernible lesions detected outside the primary focus. A shows chest tomographic images obtained from scintigraphy (SPECT); B shows full-body scan images captured in anterior and posterior projections; C shows the CMR image (T1-weighted sequence) indicating the tumor (arrow); and D shows the static image of the anterior chest from the scintigraphy indicating the tumor (arrow) and the physiological uptake of the radiotracer in the liver. Source: Authors’ personal archive.

Finally, prostate-specific membrane antigen (PSMA), primarily employed to detect prostate epithelial cells, finds increasing use in PET/CT evaluation for prostate adenocarcinoma.15 While its application in assessing cardiac masses is experimental, initial findings suggest promising sensitivity and specificity in identifying cardiac metastases from prostate, breast, and lung cancers.15

 Conclusion

A multimodal approach, integrating various cardiovascular imaging techniques alongside consideration of clinical history, is pivotal for accurate diagnosis and effective management of cardiac masses. It provides a comprehensive understanding of the morphological and functional characteristics of these lesions. The primary objective is the prompt identification of malignant lesions, given their association with poorer patient prognosis.

In such context, where conventional exams fall short in determining lesion nature, FDG PET/CT stands out due to its heightened sensitivity and specificity. In addition to FDG uptake intensity by the mass, the presence of hyperuptake lesions in tissues distant from the myocardium serves as a crucial parameter for differential diagnosis. While FDG remains the most widely used radiopharmaceutical in clinical practice, nuclear medicine provides a spectrum of other valuable radiopharmaceuticals tailored for tumor evaluation in specific contexts. Expanding the availability of these resources, however, remains an important challenge.

Sources of Funding

This study was partially funded by Institutional Program of Scientific Initiation Scholarships (PIBIC/UFPE/CNPq).

Study Association

Brandão SCS is affiliated with the Graduate Program in Surgery at the Federal University of Pernambuco. Sobrinho JMDR is a medical student at the Federal University of Pernambuco and a PROPESQI PIBIC/UFPE/CNPq research student. Leão EDLM is a medical student at the Federal University of Pernambuco.

Ethics Approval and Consent to Participate

This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.

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Av. Prof Moraes Rego, SN. CEP: 50670-901. Cidade Universitária, Recife, PE – Brasil E-mail: sbrandaonuclearufpe@gmail.com

Potencial Conflito de Interesse

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

Editor responsável pela revisão: Marcelo Tavares

 Resumo

As massas cardíacas são formações sólidas de etiologia variável, sendo fundamental o diagnóstico acurado, sobretudo nas de natureza maligna, que estão associadas à pior prognóstico. Em decorrência dessa diversidade, frequentemente é necessário associar diferentes métodos de imagem na sua investigação. Os métodos convencionais de imagem cardiovascular incluem o ecocardiograma transtorácico, a ressonância magnética e a tomografia cardíaca, que permitem caracterizar aspectos anatômicos e repercussões hemodinâmicas associadas à massa. No entanto, em decorrência de suas limitações, maior precisão no estudo etiológico da massa é alcançada quando a Medicina Nuclear é associada à propedêutica, através da tomografia por emissão de pósitrons associada a tomografia computadorizada com a fluordeoxiglicose-Flúor-18 (FDG PET/CT). Suas especificidades incluem a eficácia na avaliação da atividade metabólica das massas cardíacas, especialmente na diferenciação entre benignas e malignas, na capacidade de indicar o melhor sítio de biópsia e de estadiar o corpo inteiro. O valor máximo do Standardized Uptake Value (SUVmax) é usado como parâmetro quantitativo do grau de captação de FDG pela massa, sendo um SUVmax elevado sugestivo de malignidade. A interpretação dos achados da FDG PET/CT deve ser feita em conjunto com a clínica e as imagens convencionais para uma conclusão mais assertiva. Desse modo, a abordagem multimodal, especialmente com a inclusão da FDG PET/CT, permite uma diferenciação mais precisa entre massas cardíacas benignas e malignas, contribuindo para o manejo adequado do paciente.

 Palavras-chave Medicina Nuclear Fluordesoxiglucose F18 Tomografia por Emissão de Pósitrons combinada à Tomografia Computadorizada

O papel do FDG-PET/CT na avaliação e no diagnóstico de massas cardíacas de etiologias variáveis. PET/CT: positron emission tomography / computed tomography; FDG: fluordesoxiglicose marcada com flúor-18. Imagem confeccionada com BioRender.com.

<sec> <title>Massas cardíacas

As massas cardíacas são formações sólidas de etiologia variável, decorrentes de um espectro amplo de causas, como tumores (benignos e malignos, primários ou secundários), trombos, vegetações ou pseudotumores.1 Em decorrência dessa diversidade de etiologias, frequentemente é necessário associar diferentes métodos de imagem na sua investigação. Nesse artigo, discutiremos como conduzir essa propedêutica, enfatizando as contribuições da Medicina Nuclear, Figura Central.

Apesar de não ser um diagnóstico frequente na prática clínica, a identificação de massas cardíacas vem aumentando com o avanço e ampliação do uso dos exames de imagem cardiovascular.2 Os sintomas são variados, compreendendo desde sua ausência até manifestações decorrentes da alteração da mecânica cardíaca (a exemplo da obstrução ao fluxo e a ocorrência de arritmias), da embolização da massa (fenômenos tromboembólicos para a circulação pulmonar ou sistêmica) ou sintomas constitucionais como febre, perda de peso, fadiga, relacionados ao efeito pró-inflamatório e hipermetabólico do tumor ou síndromes paraneoplásicas. Em muitos casos, independentemente da etiologia, essas repercussões decorrentes da massa em investigação serão fundamentais para o prognóstico do paciente.3,4

Considerando neoplasias como uma possibilidade diagnóstica, é necessário fazer a diferenciação entre tumores primários cardíacos e os secundários que correspondem à implantação metastática cardíaca. Os tumores cardíacos primários apesar de menos incidentes, em geral são benignos (75% dos casos), com destaque para o mixoma.1,2 Entre os tumores malignos primários, sarcoma e linfoma são os mais prevalentes. As neoplasias secundárias são muito mais comuns do que as primárias.2–4 São tumores de natureza maligna, de outras partes do corpo, que se implantam no coração. Os cânceres que mais levam a metástases cardíacas são os de pulmão, mama, esôfago, linfoma, leucemia e melanoma.2–4

Os trombos intracavitários, constituídos principalmente por fibrina e plaquetas, podem ser confundidos com massas e, por isso, devem ser considerados na avaliação. O principal risco associado é de sua embolização sistêmica, principalmente em pacientes com alguma cardiopatia (mais predispostos à sua formação).4 As vegetações, por sua vez, são crescimentos anormais de tecido que se desenvolvem nas válvulas cardíacas associados principalmente à infecção bacteriana, sendo frequentemente observadas em pacientes com endocardite infecciosa. Já os pseudotumores são formações não neoplásicas que podem mimetizar tumores cardíacos verdadeiros, resultando de processos inflamatórios ou reacionais, bem como variações anatômicas.2

 Métodos de investigação por imagem

Associada à história clínica, os exames de imagem são fundamentais para definição morfológica e diagnóstica. Tradicionalmente a investigação é iniciada com o ecocardiograma transtorácico, exame amplamente disponível, isento de radiação que fornece dados gerais como localização, efeitos sobre a hemodinâmica do paciente e relação com tecidos adjacentes, a exemplo do pericárdio.2 No entanto, apesar de fornecer informações relevantes, o método tem limitações técnicas, como a dependência da expertise do operador e de uma janela adequada do paciente, além de dificuldades na avaliação da extensão da massa para outros órgãos. O estudo pode ser complementado com ferramentas adicionais da própria ecocardiografia, como avaliação transesofágica, tridimensional, uso do strain ou de contraste. Essas ferramentas ampliam a acurácia diagnóstica do método, além de permitir melhor avaliação de lesões valvares e da relação da massa com outras estruturas anatômicas.2,4,5

A ressonância magnética cardíaca (RMC) em geral é o próximo método de imagem empregado. Sua principal vantagem é a possibilidade de fornecer informações morfológicas com uma perspectiva multiplanar, associadas à uma melhor resolução espacial e temporal que permitem caracterizar mais adequadamente aspectos anatômicos teciduais da massa e extracardíacos em comparação com o ecocardiograma.2 Suas principais desvantagens são longo tempo de aquisição, menor disponibilidade, dificuldades em pacientes com claustrofobia, risco de fibrose sistêmica nefrogênica pelo contraste a base de gadolínio naqueles com insuficiência renal grave e incompatibilidade com alguns dispositivos metálicos.2,6

O estudo de Paolisso et al.,6 através de uma coorte observacional de 167 pacientes submetidos ao ecocardiograma, à RMC e à análise histológica ou exames radiológicos seriados (no caso de trombos cardíacos), evidenciou uma precisão significativamente maior da ressonância, quando comparada ao ecocardiograma. Nesse trabalho, características morfológicas (localização não esquerda, séssil, lobulado, heterogeneidade, infiltração e derrame pericárdico) e teciduais da massa (perfusão de primeira passagem e realce da heterogeneidade) foram preditores independentes de malignidade.6

A tomografia cardíaca (TC) também tem seu papel, especialmente na avaliação das artérias coronárias, de massas calcificadas e no estadiamento dos tumores. As principais desvantagens são a exposição à radiação, o risco de lesão renal induzida pelo contraste iodado, a menor resolução temporal comparada a RMC e limitação na avaliação tecidual.2,7

A Tomografia por Emissão de Pósitrons associada a Tomografia Computadorizada (do inglês, positrons emission tomography associated to computed tomography - PET/CT) é um exame da medicina nuclear que avalia processos fisiológicos específicos, ajudando no entendimento e melhor caracterização das lesões. Como as alterações vistas na PET refletem mudanças a nível molecular, a sensibilidade deste exame é maior do que exames que fornecem informações apenas anatômicas, uma vez que as alterações funcionais acontecem antes das morfológicas.4,5 O radiofármaco mais usado na prática clínica é a fluordesoxiglicose marcada com flúor-18 (FDG). O FDG é um análogo da glicose, portanto, o grau de captação de FDG pelas lesões está diretamente relacionado ao seu metabolismo glicolítico. O radiofármaco emite a radiação que é captada pelos detectores do equipamento PET, gerando assim, imagens tridimensionais do padrão de captação corporal do FDG. Além do mais, como o método é híbrido, ele fornece também informações anatômicas advindas da TC da PET/CT.2,7

Em resumo, a FDG PET/CT fornece informações metabólicas e anatômicas, que contribuem para melhor caracterização da massa.2 O grau e o padrão de captação de FDG contribuem para a diferenciação entre massas benignas e malignas.5,8 Além do mais, como o exame abrange o corpo inteiro, é possível avaliar a extensão da doença para outros tecidos (nas massas malignas) ou a possibilidade de êmbolos sépticos (no caso da "massa" ser uma vegetação por endocardite).7 A PET pode vir acoplada a um equipamento de ressonância magnética (PET/RM) em vez da CT, sendo a PET/RM potencialmente o melhor método na avaliação de massas cardíacas por fornecer informações da PET e da RM através de um único exame. Entretanto, o uso da PET/RM na prática clínica é ainda muito limitado, devido à baixa disponibilidade e elevado custo.9

 Preparo para o exame

Fisiologicamente, há metabolização de glicose no miocárdio. Consequentemente, caso não seja realizado nenhum preparo específico para o exame, as informações de sua análise perdem especificidade. Desse modo, é necessário suprimir o metabolismo glicolítico miocárdico, aumentando a acurácia dos achados. Para tal, é feita a recomendação de jejum por pelo menos 12 horas (preferencialmente por 18 horas) e de ajustar a dieta nas 24 horas anteriores, com menor oferta de carboidratos e maior disponibilidade de gorduras, ampliando o consumo cardíaco de ácidos graxos.2,7,10

Cuidados adicionais incluem evitar realizar atividade física vigorosa e ter uma boa noite de sono no dia anterior ao exame. Em alguns centros, a administração de uma dose intravenosa de heparina não fracionada (50 UI/kg), 15 minutos antes da injeção da FDG, é realizada como medida adjuvante, desde que necessariamente o paciente não tenha contraindicações.10 Uma orientação específica para pacientes diabéticos é não realizar a administração de insulina na manhã do dia do exame, uma vez que a insulina estimula a captação de glicose (e consequentemente da FDG) pela musculatura através dos transportadores de glicose da membrana celular, o que poderia interferir nos resultados da análise. Além disso, é recomendado que o nível de glicemia sanguínea esteja idealmente abaixo de 180 mg/dL.10 Mesmo diante do seguimento desses protocolos, o grau de captação ainda pode sofrer influência de fatores como o uso de medicações e comorbidades do paciente (a exemplo de diabetes ou doença isquêmica cardíaca). Por isso, além de analisar o grau de captação da massa como parâmetro isolado pelo índice de captação padronizado de FDG (do inglês, standardized uptake value – SUV), estratégias como a comparação com o SUV cardíaco e do pool sanguíneo contribuem para a precisão da análise das imagens.

 Algoritmo de investigação de massas cardíacas

Após a descoberta da massa cardíaca, diagnosticar sua etiologia e estabelecer o prognóstico são fundamentais. A biópsia da lesão é o padrão ouro, entretanto, nem sempre é viável realizá-la devido ao risco do procedimento e por vezes a baixa expertise local.1 Quando o ecocardiograma e a RMC não conseguem determinar com precisão a natureza da massa, a FDG PET/CT pode ajudar nessa diferenciação. Será discutido adiante as particularidades desse exame na avaliação de massas benignas e malignas.

A grande maioria dos tumores cardíacos primários são benignos, sendo o mixoma a etiologia mais prevalente nos adultos, seguido do lipoma e do hemangioma.4 O mixoma cardíaco usualmente forma uma massa intracavitária, facilmente detectada por meio da ecocardiografia e tomografia. O lipoma pode ser melhor caracterizado em exames de TC e RMC.1 É um tumor benigno bem circunscrito, homogêneo, e majoritariamente imóvel. Já o hemangioma é um subtipo extremamente raro de tumor benigno cardíaco, o que faz com que dados robustos acerca de seu diagnóstico sejam controversos.

Em comum, os três tumores citados no geral apresentam baixa ou nenhuma captação de FDG, à exceção de situações específicas, como quando há aumento na quantidade de gordura marrom nos lipomas. Estudos4,5 mostram que a ausência de captação significativa de FDG, evidenciada por um SUV máximo da lesão menor que 2,5, associada à ausência de indícios de lesões em outros tecidos permite descartar malignidade (Figura 1).

Tumor amorfo. Imagens da PET/CT a nível cardíaco. Fileira superior, cortes coronais. Fileira inferior, cortes sagitais. À direita, de cima para baixo, cortes axiais. Imagens tomográficas (A, D e G). Imagens da PET (B, E e H). Imagens de PET/CT (C, F e I). Mulher, 41 anos, renal crônica dialítica, com hipertensão arterial pulmonar grave e cor pulmonale por tromboembolismo pulmonar crônico. Submetida há dois anos à cirurgia cardíaca para retirada de tumor amorfo em átrio esquerdo. Evoluiu com surgimento de nova massa no teto do átrio esquerdo, de bordos mal definidos (30x19mm). Solicitada PET/CT para melhor avaliação da massa. Ao exame, não foi observada área focal de aumento patológico de FDG no átrio esquerdo, sugerindo benignidade da lesão. Observa-se, entretanto, ventrículo direito de volume aumentado, com aumento do metabolismo glicolítico em suas paredes, provavelmente por sobrecarga de câmara pela hipertensão pulmonar (setas brancas na figura C). Fonte: Arquivo pessoal dos autores.

Os tumores malignos primários cardíacos são extremamente raros, representando cerca de 5% das massas cardíacas. O sarcoma é o mais prevalente (mais de dois terços dos casos), seguido pelo linfoma e pelo mesotelioma.4 Os sarcomas apresentam alta captação de FDG, com SUV máximo médio de 12,2 consideravelmente superior aos tumores benignos e à captação fisiológica do miocárdio. Isso possibilita sua detecção e sua classificação pela FDG PET/CT com alta sensibilidade e especificidade. O subtipo histopatológico mais comum do sarcoma cardíaco é o angiossarcoma, bastante agressivo e com alta probabilidade de metástase11 (Figura 2).

Angiossarcoma cardíaco. Homem, 39 anos, internado com tamponamento cardíaco. Submetido à pericardiocentese e biópsia de massa fixa aderida à parede lateral do ventrículo direito, átrio direito e folheto tricúspide posterior. Exame de FDG PET/CT (A, cortes coronais, B, sagitais e C, axiais) mostra massa cardíaca com epicentro no átrio direito, de densidade heterogênea, apresentando hipermetabolismo glicolítico (índice de captação padronizado, SUV, máximo de 19,6) que se estende para todo o pericárdio (flechas). Não há evidência de metástases à distância nas imagens de corpo inteiro. Fonte: Silva et al.11

Os tumores cardíacos secundários são bem mais comuns do que os tumores cardíacos primários, e geralmente estão associados a metástases disseminadas pelo câncer de base. Os melanomas são os cânceres que têm maior propensão para envolvimento cardíaco, no entanto, os carcinomas de sítio torácico são os mais encontrados devido a maior prevalência. Nesses casos, a FDG PET/CT é muito útil no estadiamento inicial e na avaliação de resposta ao tratamento. Em metástases de tecidos extracardíacos, a alta avidez à FDG permite sua rápida detecção, bem como ajuda a indicar sítios mais adequados para análise histológica a partir de biópsia, com menor índice de complicações em comparação à realização do procedimento no coração.12

O papel da FDG PET/CT em determinar a malignidade das lesões vem sendo reforçado por diversos estudos. Rahbar et al.8 e Shao et al.5 avaliaram os padrões de captação de FDG, os achados tomográficos e o diagnóstico histológico de tumores cardíacos de 23 e 24 pacientes, respectivamente. Em comum, esses dois estudos concluíram que quanto maior o SUV da lesão, maior o risco de malignidade, com um ponto de corte entre 3,5 e 4. Isoladamente, esse critério determinou malignidade (de forma não invasiva) com sensibilidade de 100% e especificidade de 86%. No contexto de uma investigação multimodal, comum nesses pacientes, ao agregar informações da tomografia, a precisão diagnóstica se aproximou dos 96%, com valor preditivo negativo de 100%.

No trabalho de D'Angelo et al.,7 uma coorte de 60 casos submetidos a TC e FDG PET/CT que avaliou oito sinais morfológicos da TC e o padrão/intensidade de captação de FDG (através do SUV máximo, médio e o volume de captação da massa) como marcadores diagnósticos de malignidade de massas cardíacas. A coexistência de pelo menos cinco sinais tomográficos identificou as massas malignas, no entanto, quando houve incerteza diagnóstica (apenas 3 ou 4 sinais presentes), a presença de ao menos uma das variáveis de avaliação da captação de FDG foi suficiente para classificar corretamente os tumores malignos (com valor preditivo positivo de 100%). Ao mesmo tempo, todos os pacientes com massas benignas tinham os valores de captação de FDG abaixo dos pontos de corte definidos para malignidade.

Em resumo, e considerando as peculiaridades que a história clínica e o estudo multimodal agregam à análise, as lesões benignas tipicamente não apresentarão captação significativa de FDG e não existirão outras lesões captantes no corpo. A massa maligna primária cardíaca e sem disseminação à distância apresenta captação elevada de FDG, sem lesões captantes no restante do corpo. Já os implantes metastáticos (lesões secundárias cardíacas) se apresentarão como lesões com captação significativa cardíaca e em outros locais do corpo, que de acordo com as caraterísticas morfológicas e a distribuição corporal das lesões pode-se inferir qual o sítio primário.

 Outros radiofármacos além da FDG

Enquanto a FDG é amplamente utilizada devido à sua capacidade de avaliar o metabolismo glicolítico das células tumorais, outros radiofármacos oferecem abordagens complementares em alguns casos específicos. Os análogos da somatostatina marcados com Gálio-68 (68Ga-DOTATATE, 68Ga-DOTATOC, 68Ga-DOTANOC)13 são amplamente utilizados na avaliação de tumores neuroendócrinos devido à sua alta afinidade pelos receptores de somatostatina presentes nessas lesões, podendo fornecer informações valiosas sobre a biologia e a extensão dos tumores.

Ainda nesses tumores, o papel da metaiodobenzilguanidina marcada com iodo-123 ou iodo-131 (mIBG) pode ser pontuado. O mIBG é um análogo da norepinefrina que se acumula nas células adrenérgicas, permitindo a visualização de tumores que expressam transportadores de norepinefrina, como os feocromocitomas, paragangliomas e neuroblastomas.14 A terapia com mIBG radioativo (mIBG-I131) pode ser ainda uma opção terapêutica, especialmente na doença avançada (Figura 3).

Paraganglioma cardíaco. Homem, 39 anos, com paraganglioma em átrio esquerdo inoperável. Imagens da cintilografia com metaiodobenzilguanidina-Iodo131 para estadiamento e avaliação de possível tratamento com radionuclídeo. As imagens cintilográficas mostram hiperconcentração focal moderada do radiotraçador em topografia de átrio esquerdo (flecha), com distribuição fisiológica nos demais segmentos corporais. As imagens sugerem, portanto, a presença de tumor neuroendócrino em topografia cardíaca, sem evidência de lesões à distância do foco primário. Em A, imagens tomográficas de tórax da cintilografia (single photon emission computed tomography — SPECT); em B, imagens da varredura de corpo inteiro nas projeções anterior e posterior. Em C, imagem da RMC (sequência ponderada em T1) mostrando o tumor (flecha) e em D, imagem estática de tórax anterior da cintilografia que mostra o tumor (flecha) e a captação fisiológica do radiotraçador no fígado. Fonte: Arquivo pessoal dos autores.

Por fim, o antígeno específico de membrana da próstata (do inglês, Prostate-Specific Membrane Antigen - PSMA) é um marcador principalmente usado para detectar células epiteliais da próstata e é amplamente utilizado na avaliação do adenocarcinoma prostático por PET/CT.15 Embora seu uso na avaliação de massas cardíacas ainda seja experimental, evidências preliminares sugerem alta sensibilidade e especificidade na identificação de metástases cardíacas de cânceres de próstata, mama e pulmão.15

 Conclusão

A abordagem multimodal, integrando diferentes técnicas de imagem cardiovascular e considerando a história clínica do paciente, é essencial para um diagnóstico preciso e um manejo adequado das massas cardíacas, proporcionando uma visão abrangente das características morfológicas e funcionais dessas lesões. O principal objetivo é identificar rapidamente lesões malignas, pois estão associadas a um pior prognóstico para o paciente.

Nesse contexto, quando os exames convencionais não conseguem determinar a natureza da lesão, a FDG PET/CT se destaca devido à sua alta sensibilidade e especificidade. Além da intensidade de captação de FDG pela massa, a presença de lesões hipercaptantes em tecidos distantes do miocárdio é outro parâmetro crucial para o diagnóstico diferencial. Por fim, embora a FDG seja o radiofármaco mais utilizado na prática clínica, a medicina nuclear oferece outros radiofármacos valiosos para a avaliação de tumores em contextos específicos. Ampliar a disponibilidade desses recursos, no entanto, permanece um desafio importante.

Fontes de Financiamento

O presente estudo foi parcialmente financiado por Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica (PIBIC/UFPE/CNPq).

Vinculação Acadêmica

Brandão SCS é vinculada ao Programa de Pós-Graduação em Cirurgia da Universidade Federal de Pernambuco. Sobrinho JMDR é estudante de Medicina da Universidade Federal de Pernambuco, aluno pesquisador PROPESQI PIBIC/UFPE/CNPq. Leão EDLM é estudante de Medicina da Universidade Federal de Pernambuco.

Aprovação Ética e Consentimento Informado

Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.