abcimg ABC Imagem Cardiovascular Arq Bras Cardiol: Imagem cardiovasc. 2675-312X Sociedade Brasileira de Cardiologia abcimg.20240036i 10.36660/abcimg.20240036i Case Report Dural Arteriovenous Fistula: A Rare Finding Identified by Vascular Ultrasonography 0009-0000-4977-4056 SilvaHalsted Alarcão Gomes Pereira da acquisition of data analysis and interpretation of the data writing of the manuscript 1 2 0000-0003-4272-646X BarrosFanilda Souto Conception and design of the research analysis and interpretation of the data writing of the manuscript 3 0000-0002-0793-6501 SandriJoão Luiz acquisition of data 4 0000-0003-3438-0526 SantosSimone Nascimento dos Conception and design of the research critical revision of the manuscript for intellectual content 5 Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia São Paulo SP Brazil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, São Paulo, SP – Brazil Hospital São Geraldo Juína MT Brazil Hospital São Geraldo, Juína, MT – Brazil Instituto Fanilda Barros Vitória ES Brazil Instituto Fanilda Barros, Vitória, ES – Brazil EMESCAM Vitória ES Brazil EMESCAM, Vitória, ES – Brazil ECCOS Brasília DF Brazil ECCOS, Diagnóstico Cardiovascular, Brasília, DF – Brazil Mailing Address: Simone Nascimento dos Santos • ECCOS Diagnóstico Cardiovascular. SMDB Conj 16 Lote 5 Casa A. Postal code: 71680-160. Brasília, DF – Brazil E-mail: simone.eccos@gmail.com

Editor responsible for the review: Marcelo Tavares

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 26 06 2024 2024 37 2 e20240036 12 05 2024 15 05 2024 15 05 2024 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License Keywords Ultrassonografia das Artérias Carótidas Artéria Carótida Externa Fístula Arteriovenosa Introduction

Intracranial dural arteriovenous fistulas (AVFs) are abnormal arteriovenous communications located in the intracranial dura mater. The main supply arteries are generally the meningeal branches of the external carotid artery, internal carotid artery, and vertebral artery. Digital subtraction cerebral angiography continues to be the standard method for diagnosing dural AVFs.1,2

Vascular ultrasound (VUS) is highly accurate in the diagnosis of diseases that involve extracranial vessels, and the objective of this case report is to demonstrate that, by analyzing the flow in these arteries, it is possible to consider intracranial lesions that are not accessible on conventional Doppler.

Case report

We report the case of a 72-year-old female patient who complained of a murmur and tinnitus in her left ear, which she described as "the sound of a river running behind my ear," without association with vertigo, syncope, or loss of balance. She denied other noteworthy comorbidities. Clinical assessment carried out by the otorhinolaryngology team did not reveal any anatomical or functional changes. The patient was referred to the vascular echography laboratory for VUS study of the carotid and vertebral arteries.

VUS of the carotid and vertebral arteries was performed using Philips Ultrasound Epic 5 equipment (Philips Ultrasound®), with a 3–12 MHz multifrequency linear transducer, with the patient in the supine position.

No atherosclerotic lesions were found along the entire course of the arteries studied. However, the left external carotid artery (LECA) showed a relative increase in caliber, associated with the presence of low-resistance arterial flow, with high systolic and diastolic velocities (Figure 1A and B). Evaluating the LECA, cranially to the occipital region, the posterior auricular branch was observed to be dilated (0.52 cm) maintaining the same flow pattern as the left common carotid artery (Figure 2A and B). These findings were not present in the contralateral external carotid artery.

Flow pattern shown in the branches of the left carotid artery. A) Spectral Doppler pattern with low-resistance arterial flow and high systolic and diastolic velocities in the LECA; B) Expected flow pattern in the LICA. LECA: left external carotid artery; LICA: left internal carotid artery. A) Left occipital artery with increased dimensions; B) Left posterior auricular artery with increased dimensions.

The velocimetric parameters found by the USV are described in Table 1.

Velocities shown on spectral Doppler in the carotid system bilaterally.
PVS (cm/s) VDF (cm/s) RI IP
LICA 102 28 0,72 1,32
LECA 229 97 0,58 0,98
RICA 99 35 0,64 1,20
RECA 102 23 0,77 1,59

ACED: artéria carótida externa direita; ACEE: artéria carótida externa esquerda; ACID: artéria carótida interna direita; ACIE: artéria carótida interna esquerda; IP: índice de pulsatilidade; PVS: pico de velocidade sistólica; RI: índice de resistência; VDF: velocidade diastólica final.

Given these findings, the suspicion of the presence of an intracranial AVF was raised. The patient underwent cerebral arteriography, confirming the diagnosis of dural AVF (Figure 3A and B).

Digital cerebral arteriography. A) Dural AVF (purple arrows) originating from both the occipital artery and the middle meningeal artery (red arrows); B) Communication of the fistula with the dural venous sinus is observed. AVF: arteriovenous fistula; LECA: left external carotid artery; LICA: left internal carotid artery.

The conduct adopted was observation alone, without indicating intervention. The patient's symptoms improved, and, approximately 4 years later, she was referred for VUS, which showed normalization of the parameters described in the prior examination (Figure 4).

Images comparing the spectral Doppler velocity patterns evaluating the LECA in 2009 (A) and 2013 (B), showing a significant reduction in systolic and diastolic velocities and an increase in the RI in this segment. EDV: end-diastolic velocity; LECA: left external carotid artery; PI: pulsatility index; PSV: peak systolic velocity; RI: resistance index. Discussion

Intracranial dural AVFs can occur anywhere within the dura mater. They mostly involve the transverse, sigmoid, or cavernous sinuses. Symptoms can range from pulsatile tinnitus, murmur, and headache to epileptic seizures and transient or permanent neurological deficit.1,3

Dural AVFs are mainly supplied by the occipital artery and meningeal branches of the external carotid artery. The tentorial and dural branches of the internal carotid artery and the vertebral artery may contribute to the blood supply of the AVFs less frequently.4

AVFs lead to reduced vascular resistance and increased blood flow in the carotid arteries due to the direct diversion of their branches to the venous sinuses. There is a subsequent increase in systolic and diastolic velocities and a reduction in the resistance index (RI) and the pulsatility index in the extracranial carotid arteries, especially the external carotid artery, given that, in the vast majority of cases, one of its branches is the one that connects with the venous sinus. These repercussions can be identified by VUS, which is thus considered the first-line test in the investigation of dural AVFs.5,6

With the aim of validating the diagnostic accuracy of VUS in diagnosing dural AVFs, Tsai LK et al.5 compared Doppler velocimetry parameters with cerebral arteriography, in 35 patients with dural AVF versus 64 without dural AVF. The parameters evaluated by VUS were peak systolic velocity, end-diastolic velocity, and RI. The RI of the external carotid artery was the best parameter for correlation with angiographic presence of dural AVF. The cutoff points for RI of 0.72 on the right and 0.71 on the left showed better accuracy (sensitivity 74%, specificity 89%, positive predictive value 79%, and negative predictive value 86%), as a predictor of dural AVF.5,7

Transcranial Doppler with or without contrast is a technique that also makes it possible to evaluate hemodynamic changes before and after occlusion of the dural AVF.

The increase in systolic and diastolic velocities found in the external carotid artery, as described in this case, raises the differential diagnosis with some situations, such as local obstructive lesion, occlusion of the internal carotid artery with internalization of flow in the ipsilateral external carotid artery, or occlusion of the contralateral internal carotid artery. All these possibilities were ruled out because real-time VUS did not demonstrate any of these situations. The external carotid artery is little investigated due to its low relationship with vascular events; nonetheless, it is important for the sonographer to pay attention to changes in wave patterns, as they reflect the intracranial status in several brain diseases.8

 Conclusion

VUS is a reliable screening test for the diagnosis of dural AVF, and the sonographer must pay attention to the wave patterns of extracranial vessels, as they may indirectly reflect intracranial abnormalities.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics Approval and Consent to Participate

This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.

 References Al-ShahiR WarlowC A Systematic Review of the Frequency and Prognosis of Arteriovenous Malformations of the Brain in Adults Brain 2001 124 10 1900 1926 10.1093/brain/124.10.1900 Al-Shahi R, Warlow C. A Systematic Review of the Frequency and Prognosis of Arteriovenous Malformations of the Brain in Adults. Brain. 2001;124(10):1900-26. doi: 10.1093/brain/124.10.1900. CognardC GobinYP PierotL BaillyAL HoudartE CasascoA Cerebral Dural Arteriovenous Fistulas: Clinical and Angiographic Correlation with a Revised Classification of Venous Drainage Radiology 1995 194 3 671 680 10.1148/radiology.194.3.7862961 Cognard C, Gobin YP, Pierot L, Bailly AL, Houdart E, Casasco A, et al. Cerebral Dural Arteriovenous Fistulas: Clinical and Angiographic Correlation with a Revised Classification of Venous Drainage. Radiology. 1995;194(3):671-80. doi: 10.1148/radiology.194.3.7862961. BordenJA WuJK ShucartWA Correction: Dural Arteriovenous Fistulous Malformations J Neurosurg 1995 82 4 705 706 10.3171/jns.1995.82.4.0705 Borden JA, Wu JK, Shucart WA. Correction: Dural Arteriovenous Fistulous Malformations. J Neurosurg. 1995;82(4):705-6. doi: 10.3171/jns.1995.82.4.0705. NewtonTH CronqvistS Involvement of Dural Arteries in Intracranial Arteriovenous Malformations Radiology 1969 93 5 1071 1078 10.1148/93.5.1071 Newton TH, Cronqvist S. Involvement of Dural Arteries in Intracranial Arteriovenous Malformations. Radiology. 1969;93(5):1071-8. doi: 10.1148/93.5.1071. TsaiLK JengJS WangHJ YipPK LiuHM Diagnosis of Intracranial Dural Arteriovenous Fistulas by Carotid Duplex Sonography J Ultrasound Med 2004 23 6 785 791 10.7863/jum.2004.23.6.785 Tsai LK, Jeng JS, Wang HJ, Yip PK, Liu HM. Diagnosis of Intracranial Dural Arteriovenous Fistulas by Carotid Duplex Sonography. J Ultrasound Med. 2004;23(6):785-91. doi: 10.7863/jum.2004.23.6.785. GandjourJ BaumgartnerRW Intracranial Dural Arteriovenous and Carotid-cavernous Fistulae and Paragangliomas Front Neurol Neurosci 2006 21 85 95 10.1159/000092387 Gandjour J, Baumgartner RW. Intracranial Dural Arteriovenous and Carotid-cavernous Fistulae and Paragangliomas. Front Neurol Neurosci. 2006;21:85-95. doi: 10.1159/000092387. SchreiberSJ DiehlRR WeberW HenkesH NahserHC LehmannR Doppler Sonographic Evaluation of Shunts in Patients with Dural Arteriovenous Fistulas AJNR Am J Neuroradiol 2004 25 5 775 780 Schreiber SJ, Diehl RR, Weber W, Henkes H, Nahser HC, Lehmann R, et al. Doppler Sonographic Evaluation of Shunts in Patients with Dural Arteriovenous Fistulas. AJNR Am J Neuroradiol. 2004;25(5):775-80. HarrerJU PopescuO HenkesHH KlötzschC Assessment of Dural Arteriovenous Fistulae by Transcranial Color-coded Duplex Sonography Stroke 2005 36 5 976 979 10.1161/01.STR.0000162586.55769.fb Harrer JU, Popescu O, Henkes HH, Klötzsch C. Assessment of Dural Arteriovenous Fistulae by Transcranial Color-coded Duplex Sonography. Stroke. 2005;36(5):976-9. doi: 10.1161/01.STR.0000162586.55769.fb. 10.36660/abcimg.20240036 Relato de Caso Fístula Arteriovenosa Dural: Um Raro Achado Identificado pela Ultrassonografia Vascular 0009-0000-4977-4056 SilvaHalsted Alarcão Gomes Pereira da obtenção de dados análise e interpretação dos dados redação do manuscrito 1 2 0000-0003-4272-646X BarrosFanilda Souto Concepção e desenho da pesquisa análise e interpretação dos dados redação do manuscrito 3 0000-0002-0793-6501 SandriJoão Luiz obtenção de dados 4 0000-0003-3438-0526 SantosSimone Nascimento dos Concepção e desenho da pesquisa revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 5 São Paulo SP Brasil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, São Paulo, SP – Brasil Juína MT Brasil Hospital São Geraldo, Juína, MT – Brasil Vitória ES Brasil Instituto Fanilda Barros, Vitória, ES – Brasil Vitória ES Brasil EMESCAM, Vitória, ES – Brasil Brasília DF Brasil ECCOS, Diagnóstico Cardiovascular, Brasília, DF – Brasil Correspondência: Simone Nascimento dos Santos • ECCOS Diagnóstico Cardiovascular. SMDB Conj 16 Lote 5 Casa A. CEP: 71680-160. Brasília, DF – Brasil E-mail: simone.eccos@gmail.com

Editor responsável pela revisão: Marcelo Tavares

Potencial Conflito de Interesse

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 Palavras-chave Ultrassonografia das Artérias Carótidas Artéria Carótida Externa Fístula Arteriovenosa Introdução

As fístulas arteriovenosas (FAVs) durais intracranianas são comunicações arteriovenosas anormais localizadas na dura-máter intracraniana. As artérias de suprimento predominantes são geralmente os ramos meníngeos da artéria carótida externa, artéria carótida interna e artéria vertebral. A angiografia cerebral por subtração digital continua sendo o método padrão para o diagnóstico de FAVs durais.1,2

A ultrassonografia vascular (USV) tem alta acurácia no diagnóstico das doenças que envolvem os vasos extracranianos e o objetivo deste relato de caso é demonstrar que, pela análise do fluxo nestas artérias, é possível atentar-se para lesões intracranianas não acessíveis ao Doppler convencional.

Relato de caso

Trata-se de paciente do sexo feminino, com 72 anos, apresentando queixas de sopro e zumbido no ouvido esquerdo, descrito por ela como "o barulho de um rio passando por trás da orelha", sem associação com vertigens, síncope ou perda do equilíbrio. Negava outras comorbidades dignas de nota. A avaliação clínica realizada pela equipe de otorrinolaringologia não evidenciou alterações anatômicas ou funcionais. A paciente foi encaminhada ao laboratório de ecografia vascular para o estudo com USV das artérias carótidas e vertebrais.

O USV das carótidas e vertebrais foi realizado com o equipamento Philips Ultrasound Epic 5 (Philips Ultrasound®), com transdutor linear multifrequencial 3-12 MHz, e a paciente em decúbito dorsal.

Não foram encontradas lesões ateroscleróticas ao longo de todo o trajeto das artérias estudadas. No entanto, a artéria carótida externa esquerda (ACEE) apresentava aumento relativo no seu calibre, associado à presença de fluxo arterial de baixa resistência, com altas velocidades sistodiastólicas (Figura 1 A e B). Avaliando-se a ACEE, em sentido cranial até a região occipital, observou-se que o ramo retro auricular apresentava-se dilatado (0,52 cm) mantendo o mesmo padrão de fluxo da artéria carótida comum esquerda (Figura 2 A e B). Estes achados não foram encontrados na carótida externa contralateral.

Padrão de fluxo evidenciado nos ramos da artéria carótida esquerda. A) Padrão de Doppler espectral com um fluxo arterial de baixa resistência e altas velocidades sistodiastólicas na ACEE; B) Padrão de fluxo esperado para a ACIE. ACEE: artéria carótida externa esquerda; ACIE: artéria carótida interna esquerda. A: Artéria occipital esquerda com dimensões aumentadas. B: Artéria retroauricular esquerda com dimensões aumentadas.

Os parâmetros velocimétricos encontrados pelo USV são descritos na Tabela 1.

Velocidades evidenciadas ao Doppler espectral no sistema carotídeo bilateralmente.
PVS (cm/s) VDF (cm/s) RI IP
ACIE 102 28 0,72 1,32
ACEE 229 97 0,58 0,98
ACID 99 35 0,64 1,20
ACED 102 23 0,77 1,59

ACED: artéria carótida externa direita; ACEE: artéria carótida externa esquerda; ACID: artéria carótida interna direita; ACIE: artéria carótida interna esquerda; IP: índice de pulsatilidade; PVS: pico de velocidade sistólica; RI: índice de resistência; VDF: velocidade diastólica final.

Diante destes achados levantou-se a suspeita da presença de FAV intracraniana. A paciente foi submetida à arteriografia cerebral confirmando o diagnóstico de FAV dural (Figura 3 A e B).

Arteriografia digital cerebral. A) FAV dural (setas roxas) originando-se tanto da artéria occipital quanto da artéria meníngea média (setas vermelhas); B) Observa-se a comunicação da fístula com o seio venoso dural. ACEE: artéria carótida externa esquerda; ACIE: artéria carótida interna esquerda; FAV: fístula arteriovenosa.

A conduta adotada foi apenas a observação, sem indicação de intervenção. A paciente evoluiu com melhoras dos sintomas e, cerca de 4 anos depois, foi encaminhada para a realização da USV que evidenciou a normalização dos parâmetros descritos no exame anterior (Figura 4).

Imagens comparativas do padrão de velocidades ao Doppler espectral avaliando a ACEE em 2009 (A) e 2013 (B). Observa-se significativa redução das velocidades sistodiastólicas e aumento do índice de resistência nesse segmento. ACEE: artéria carótida externa esquerda; IP: índice de pulsatilidade; PVS: pico de velocidade sistólica; RI: índice de resistência; VDF: velocidade diastólica final. Discussão

As FAVs durais intracranianas podem ocorrer em qualquer região dentro da dura-máter. Envolve mais os seios transverso, sigmoide ou cavernoso. Os sintomas podem variar desde zumbido pulsátil, sopro e cefaleia até convulsões epilépticas e déficit neurológico transitório ou permanente.1,3

As FAVs durais são predominantemente irrigadas pela artéria occipital e ramos meníngeos da artéria carótida externa. Os ramos tentorial e dural da artéria carótida interna e da artéria vertebral podem contribuir para o suprimento sanguíneo das FAVs de forma menos frequente.4

As FAVs levam à redução da resistência vascular e ao aumento do fluxo sanguíneo nas artérias carótidas devido ao desvio direto de seus ramos para os seios venosos. Ocorre, então, um aumento nas velocidades sistodiastólicas e redução no índice de resistência (IR) e no índice de pulsatilidade nas carótidas extracranianas, preferencialmente na carótida externa, pois, na grande maioria das vezes, um dos seus ramos é o que faz conexão com o seio venoso. Tais repercussões podem ser identificadas pela USV, sendo assim considerado o exame de primeira linha na investigação das FAVs durais.5,6

Com o intuito de validar a precisão diagnóstica da USV no diagnóstico de FAVs durais, Tsai et al.5 compararam os parâmetros velocimétricos ao Doppler com a arteriografia cerebral, em 35 pacientes com versus 64 pacientes sem FAV dural. Os parâmetros avaliados pela USV foram pico de velocidade sistólica, velocidade diastólica final e IR. O IR da artéria carótida externa foi o melhor parâmetro de correlação com a presença angiográfica da FAV dural. Os pontos de corte para IR de 0,72 à direita e 0,71 à esquerda apresentaram melhor acurácia (sensibilidade 74%, especificidade 89%, valor preditivo positivo 79% e valor preditivo negativo 86%), como preditor de FAV dural.5,7

O Doppler transcraniano com ou sem contraste é uma técnica que também permite avaliar as alterações hemodinâmicas antes e após a oclusão da FAV dural.

O aumento das velocidades sistólica e diastólica encontrado na artéria carótida externa, como descrito neste caso, suscita o diagnóstico diferencial com algumas situações como: lesão obstrutiva local, oclusão da artéria carótida interna com internalização do fluxo na artéria carótida externa ipsilateral, ou oclusão da carótida interna contralateral. Todas estas possibilidades foram afastadas pela USV em tempo real não demonstrar nenhuma destas situações. A artéria carótida externa é pouco investigada devido à baixa relação com eventos vasculares, no entanto, é interessante que o ecografista esteja atento para mudanças nos padrões de ondas, pois estas refletem o status intracraniano em diversas doenças cerebrais.8

 Conclusão

A USV é um exame de triagem confiável para o diagnóstico da FAV dural, e o ecografista deve ficar atento aos padrões de onda dos vasos extracranianos visto que podem refletir, indiretamente, anormalidades intracranianas.

Fontes de Financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação Acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Aprovação Ética e Consentimento Informado

Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.