abcic ABC Imagem Cardiovascular ABC Imagem Cardiovasc. 2675-312X 2318-8219 Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiolodia (DIC/SBC) bnvfrY6nKKrJQkqM8mbck6r S2675-312X2026000100604 10.36660/abcimg.20260005i 00604 Original Article Cardiovascular Complications in Patients with COVID-19 and Their Relationship with Mortality: An Echocardiographic Perspective 0009-0004-5597-2824 Almeida João Henrique Andrade de Conception and design of the research acquisition of data analysis and interpretation of the data statistical analysis writing of the manuscript 1 0009-0009-5239-1561 Ferreira Gustavo Miranda de Azevedo Conception and design of the research analysis and interpretation of the data writing of the manuscript critical revision of the manuscript for intellectual content manuscript formatting 2 0009-0009-5521-9898 Andrade Marina de Azevedo Martins Conception and design of the research acquisition of data writing of the manuscript 3 0000-0002-9335-6932 Nunes Heloísa Marceliano Conception and design of the research critical revision of the manuscript for intellectual content supervision 4 0000-0003-2600-4109 Costa Igor Brasil Conception and design of the research critical revision of the manuscript for intellectual content co-supervision 4 Universidade do Estado do Pará Belém PA Brazil Universidade do Estado do Pará, Belém, PA – Brazil Centro Universitário do Estado do Pará Belém PA Brazil Centro Universitário do Estado do Pará, Belém, PA – Brazil FAMAZ Belém Pará Brazil FAMAZ, Belém, Pará – Brazil Instituto Evandro Chagas Ananindeua PA Brazil Instituto Evandro Chagas, Ananindeua, PA – Brazil João Henrique Andrade de Almeida • Universidade do Estado do Pará. Tv. Perebebuí, 2623. Postal code: 66087-662. Marco, Belém, PA – Brazil E-mail: joaohenriqueandrade@hotmail.com

Marcelo Tavares

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 25 05 2026 2026 39 1 e20260005 15 01 2026 15 02 2026 01 03 2026 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License Abstract Background:

Echocardiography plays a fundamental role in the diagnosis of cardiovascular diseases related to SARS-CoV-2 infection. Despite prior investigation in the literature, studies focusing on cardiovascular manifestations among patients from the Brazilian Legal Amazon region remain scarce.

 Objectives:

To identify cardiovascular complications of COVID-19 in patients admitted to a hospital in the North Region of Brazil and their potential association with mortality.

 Methods:

We conducted a retrospective cohort study including 25 medical records of adults diagnosed with COVID-19. These patients were admitted to a hospital in Belém, Pará, in Northern Brazil, between March 2020 and December 2020. Demographic and clinical characteristics, as well as echocardiographic findings, were extracted from the medical records. Statistical analyses were performed adopting a significance level of α < 0.05. The project was approved by the Research Ethics Committee (approval number: 5.540.025).

 Results:

Among the 25 patients, 15 (60%) were male, with a mean age of 69.6 ± 14.4 years. Hypertension (n = 23; 92%) was the most prevalent cardiovascular risk factor, followed by diabetes (n = 11; 44%) and obesity (n = 8; 32%). We detected echocardiographic abnormalities in 20 (80%) individuals, with diastolic dysfunction being the most frequent (n = 18; 72%). All 7 patients who died showed abnormal echocardiography (p > 0.05). Atrial fibrillation or flutter (n = 5; 20%), decompensated heart failure (n = 3; 12%), and cardiogenic shock (n = 2; 8%) were the most common types of cardiovascular involvement.

 Conclusions:

An increasing trend in COVID-19 mortality was observed among patients with cardiovascular complications. Nevertheless, the statistical power was limited by the small sample size.

Cardiovascular Complications in Patients with COVID-19 and Their Relationship with Mortality: An Echocardiographic Perspective AF: atrial fibrillation; Echo: echocardiogram; HF: heart failure.

Keywords: Cardiovascular Diseases Echocardiography COVID-19 Mortality Sources of Funding There were no external funding sources for this study. Introduction

SARS-CoV-2 was first reported in Wuhan, China, in December 2019. The virus subsequently spread around the world, leading to the COVID-19 pandemic, which was officially declared in March 11, 2020.1

The COVID-19 pandemic became one of the greatest health crises in modern history. By 2022, the World Health Organization confirmed 526,182,662 cases and 6,286,057 deaths, underscoring the serious consequences of the disease worldwide.2 In this scenario, Brazil ranked as the country with the third highest number of cases (30,846,602) and the second highest number of deaths (666,037). Initially, the North Region of Brazil recorded high infection and mortality rates, although it was later considered the region with the lowest number of cases and deaths in the country.3

A study conducted in China estimated a COVID-19 case fatality rate of 2.3%, reaching as high as 10.5% in patients with cardiovascular comorbidities.4 Beyond respiratory symptoms, infection with SARS-CoV-2 has been associated with a range of cardiovascular complications, including acute myocardial injury, cardiac arrhythmias, myocarditis, and venous thromboembolism.5

Echocardiography has played a central role in the diagnosis of cardiovascular complications in patients with COVID-19.6 During the disease outbreak, echocardiography proved to be an important imaging method, due to its greater portability compared to other imaging modalities, allowing for bedside assessment, especially in critically ill or isolated patients.6

While the cardiovascular complications of SARS-CoV-2 infection have already been widely explored by several international scientific studies, there is a significant lack of data from the North Region of Brazil. Accordingly, this study aimed to identify cardiovascular abnormalities among individuals with COVID-19 admitted to a hospital in the Brazilian Legal Amazon, and to assess their relationship with disease-related mortality.

 Methods Ethical considerations

The research team strictly followed Resolution 466/2012, issued by the Brazilian National Health Council. Accordingly, the study received ethical approval from the Research Ethics Committee on Human Beings of the Evandro Chagas Institute (approval number 5.540.025, July 22, 2022).

No direct contact with subjects took place during this retrospective study, which only used anonymized data extracted from medical records. For this reason, the Research Ethics Committee granted a waiver of informed consent.

We committed to using the data exclusively for the study's purposes, maintaining confidentiality and privacy as required by Resolution 466/2012.

 Study characterization

This observational epidemiological study adopted a longitudinal and retrospective design to investigate cardiovascular complications associated with COVID-19 in hospitalized patients who underwent transthoracic Doppler echocardiography.

This research report was prepared in accordance with the STROBE recommendations.

 Study setting and population

We conducted the research at Hospital Guadalupe, located in the city of Belém, Pará, in the North Region of Brazil. Data were collected from medical records of patients admitted to this facility between March 2020 and December 2020.

 Inclusion and exclusion criteria

This research included adults of both sexes, aged 18 years or older, diagnosed with SARS-CoV-2 pulmonary infection, who underwent transthoracic Doppler echocardiography during their hospital stay. Records lacking sufficient data for analysis were excluded.

 COVID-19 diagnosis

Participants were tested for SARS-CoV-2 using real-time reverse transcription polymerase chain reaction (RT-PCR), the preferred method for diagnosing COVID-19.

Nevertheless, when RT-PCR results were not recorded, we adopted the Operational Definitions of the Brazilian Ministry of Health (2021) for confirming positive cases.(8)

 Cardiovascular involvement

The clinical presentations of COVID-19–related cardiovascular involvement were cardiogenic shock, decompensated heart failure, myocarditis, pericarditis, and cardiac arrhythmias.

 Echocardiographic findings

The main echocardiographic findings were identified through exams performed with a CX50 portable ultrasound device (Philips Medical Systems), which was widely employed in similar investigations.

The echocardiographic measurements followed the recommendations of the American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging.8,9 The median number of days between hospital admission and examination was 6 days.

 Data collection

The following variables were collected: previous medical history, cardiovascular risk factors, pre-existing cardiovascular diseases prior to SARS-CoV-2 infection, echocardiographic signs of cardiovascular complications, and clinical outcomes.

As some of the selected medical records lacked electrocardiogram (ECG) results, the identification of cardiac arrhythmias occasionally relied on descriptive diagnoses, without direct interpretation of ECG tracings.

 Data analysis

The dataset was organized in a Microsoft Excel spreadsheet. Subsequently, the sample was characterized based on the absolute and relative frequencies of its epidemiological and clinical variables. Continuous variables were expressed as mean ± standard deviation.

We applied Fisher's exact test to explore possible associations among cardiovascular complications, echocardiographic findings, and clinical outcomes. In addition, we performed a statistical analysis using Bioestat software (version 5.3), with a α value < 0.05 considered statistically significant.

 Results

We initially analyzed 284 echocardiograms. After removing outpatient procedures, 192 records remained. Among the inpatients, only 25 had a confirmed COVID-19 diagnosis, thus comprising the final study sample.

Data were collected from the medical records of these 25 patients who were hospitalized with COVID-19 and underwent echocardiography during their hospital stay. The most relevant data are summarized in the Central Illustration.

Among the 25 medical records evaluated, 60% (15/25) were from male patients, and 40% (10/25) were female. The mean age of the patients was 69.6 ± 14.4 years. Figure 1 presents the age distribution of study participants.

Age distribution of the study population hospitalized at Hospital Guadalupe, Belém, Pará, Brazil, between March 2020 and December 2020.

The cardiovascular risk factors identified at the time of hospital admission are shown in Table 1.

Cardiovascular risk factors identified in patients hospitalized with COVID-19 at Hospital Guadalupe, in Belém, Pará, Brazil, between March 2020 and December 2020.
Cardiovascular risk factors N = 25 %
Systemic arterial hypertension 23 92.0
Diabetes mellitus 11 44.0
Obesity 8 32.0
Coronary artery disease 7 28.0
Cardiac arrhythmias 4 16.0
Previous smoking 3 12.0
Heart failure 1 4.0
Alzheimer's disease 1 4.0
Asthma 1 4.0
COPD, pulmonary fibrosis 1 4.0
Chronic kidney disease 1 4.0

Source: Research protocol. COPD: chronic obstructive pulmonary disease. %: Frequency; N: Records analyzed.

Table 2 details the forms of cardiovascular involvement according to their echocardiographic abnormalities and clinical manifestations, as well as their association with the mortality rate.

Clinical and echocardiographic alterations and their association with the mortality rate of patients hospitalized with COVID-19 at Hospital Guadalupe, in Belém, Pará, Brazil, between March 2020 and December 2020.
Cardiovascular involvement Discharge (n = 18) % Death (n = 7) % Total (n = 25) % p value
Abnormal echocardiogram
Yes 13 72.2 7 100.0 20 80.0 0.2743
No 5 27.8 – – 5 20.0
AF/atrial flutter
Yes 2 11.1 3 42.9 5 20.0 0.113
No 16 88.9 4 57.1 20 80.0
Decompensated HF
Yes 1 5.6 2 28.6 3 12.0 0.1796
No 17 94.4 5 71.4 22 80.0
Cardiogenic shock
Yes – – 2 28.6 2 8.0 0.07
No 18 100.0 5 71.4 23 92.0

Source: Research protocol. Dashes (–) indicate a value of zero, not resulting from rounding. AF: atrial fibrillation; HF: heart failure. %: Frequency; N: Records analyzed.

Fisher's exact test.

Figure 2 illustrates outcomes related to the number of deaths and hospital discharges of the patients.

Outcomes related to the number of deaths and hospital discharges of patients hospitalized with COVID-19 at Hospital Guadalupe in Belém, Pará, Brazil, between March 2020 and December 2020.

Table 3 displays clinical presentations of cardiovascular involvement, exploring their link with the echocardiographic findings.

Cardiovascular involvement and its association with echocardiographic findings in patients hospitalized with COVID-19 at Hospital Guadalupe in Belém, Pará, Brazil, between March 2020 and December 2020.
Cardiovascular involvement Normal (n = 5) % Abnormal (n = 20) % Total (n = 25) % p value
AF/Atrial flutter
Yes – – 5 25.0 5 20.0 0.544
No 5 100.0 15 75.0 20 80.0
Decompensated HF
Yes – – 3 15.0 3 12.0 0.587
No 5 100.0 17 85.0 22 88.0
Cardiogenic shock
Yes – – 2 10.0 2 8.0 1.0
No 5 100.0 18 90.0 23 92.0

Source: Research protocol. Dashes (–) indicate a value of zero, not resulting from rounding. AF: atrial fibrillation; HF: heart failure. %: Frequency; N: Records analyzed.

Fisher's exact test.

Lastly, the association between echocardiographic abnormalities and clinical outcomes is displayed in Table 4, offering insights into their prognostic value.

Echocardiographic abnormalities and their association with the outcomes of patients hospitalized for COVID-19 at Hospital Guadalupe, in Belém, Pará, Brazil, between March 2020 and December 2020.
Abnormalities Discharge n = 18 % Death n = 7 % Total n = 25 % p value
Diastolic dysfunction
Yes 12 66.67 6 85.7 18 72.0 0.6257
No 6 33.33 1 14.3 7 28.0
Left atrial dilation
Yes 5 27.78 3 42.9 8 32.0 0.6395
No 13 72.22 4 57.1 17 68.0
Hypertrophy
Yes 5 27.78 2 28.6 7 28.0 0.9931
No 13 72.22 5 71.4 18 72.0
Aortic root dilatation
Yes 3 16.67 – – 3 12.0 0.5343
No 15 83.33 7 100.0 22 88.0
Segmental dysfunction
Yes – – 2 28.6 2 8.0 0.07
No 18 100 5 71.4 23 92.0
Elevated PSAP
Yes 1 5.556 1 14.3 2 8.0 0.49
No 17 94.44 6 85.7 23 92.0
Systolic dysfunction
Yes – – 1 14.3 1 4.0 0.28
No 18 100 6 85.7 24 96.0
Right atrial dilation
Yes 1 5.556 – – 1 4.0 1.0
No 17 94.44 7 100.0 24 96.0

Source: Research protocol. Dashes (–) indicate a value of zero, not resulting from rounding. PSAP: pulmonary artery systolic pressure. %: Frequency; N: Records analyzed.

Fisher's exact test.

 Discussion

Statistical analysis of data from the medical records allowed the characterization of the clinical and epidemiological profile of the patients diagnosed with COVID-19 who underwent echocardiography during hospitalization.

Among the selected patients, 60% were male, and 40% were female, with a mean age of 69.6 ± 14.4 years. The predominance of male patients (71.4%) among the deaths recorded is in agreement with findings from a similar study,10 suggesting male sex as a possible marker of mortality.

Overall, 92% of study participants had a prior diagnosis of systemic arterial hypertension, 44% showed type 2 diabetes mellitus, and 32% were obese. Notably, the proportion of hypertensive patients was considerably higher than in other investigations, which ranged from 57% to 69%.11-14 We believe this may be explained by the higher prevalence of the disease in Belém than in the settings where the referenced studies were performed.

Regarding the cardiovascular abnormalities detected by echocardiography, 80% of the exams revealed alterations. Among them, the main finding was diastolic dysfunction, present in 72% of the participants. This frequency was higher than that reported in a more statistically robust study, in which only 16% of individuals exhibited dysfunction.11 Conversely, this discrepancy may plausibly be attributed to the higher burden of comorbidities in the current sample, especially hypertension and diabetes.

None of the patients without echocardiographic alterations presented atrial fibrillation, atrial flutter, heart failure, or cardiogenic shock. On the other hand, among individuals with echocardiographic abnormalities, these conditions were diagnosed in 25%, 15%, and 10% of cases, respectively (p > 0.05). Although cardiovascular complications were only observed in the group with echocardiographic findings, it was not possible to infer a statistically significant association (p > 0.05).

The observed mortality rate was 28%, a value higher than the 20% and 15% reported in similar studies,15,16 but lower than the 32% and 38% found in other investigations,14,17 possibly reflecting differences in the severity criteria adopted.

All deaths (100%) occurred in patients with echocardiographic abnormalities, indicating a trend whose validity is limited by the small sample size.

Pericardial effusion has been described as one of the most common pathological findings in SARS-CoV-2 infection, resulting from pericarditis. Interestingly, no cases of pericardial effusion were identified among the study participants, differing from the 30% reported in a similar study.18 This discrepancy is likely due to the greater severity of that study's sample.

 Conclusions

The vast majority of patients hospitalized for COVID-19 analyzed in this study had abnormal echocardiographic findings, with diastolic dysfunction being the most frequent. Among those who died, at least one echocardiographic abnormality was detected.

The cardiovascular complications observed included atrial fibrillation and flutter, decompensated heart failure, and cardiogenic shock. However, these complications were not present in patients with normal echocardiographic findings.

Although a likely trend toward increased mortality from SARS-CoV-2 infection can be inferred among patients who experienced cardiovascular complications, the small sample size of this study limits the statistical strength of the associations. Accordingly, the present study serves an exploratory purpose in depicting the reality of the North Region of Brazil during the COVID-19 pandemic.

There were no external funding sources for this study.

This article is part of the thesis of master submitted by João Henrique Andrade de Almeida, from Instituto Evandro Chagas.

This study was approved by the Ethics Committee of the Instituto Evandro Chagas under the protocol number 5.540.025. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

The authors did not use any artificial intelligence tools in the development of this work.

 Availability of Research Data

The underlying content of the research text is contained within the manuscript.

 Acknowledgements

We thank Hospital Guadalupe for authorizing the data collection on its premises.

 References Dong E Du H Gardner L An Interactive Web-Based Dashboard to Track COVID-19 in Real Time Lancet Infect Dis 2020 20 5 533 534 10.1016/S1473-3099(20)30120-1 1 Dong E, Du H, Gardner L. An Interactive Web-Based Dashboard to Track COVID-19 in Real Time. Lancet Infect Dis. 2020;20(5):533-4. doi: 10.1016/S1473-3099(20)30120-1. World Health Organization WHO Coronavirus (COVID-19) Dashboard [Internet] Geneva WHO 2025 [cited 2026 Mar 20] Available from: https://covid19.who.int/ 2 World Health Organization. WHO Coronavirus (COVID-19) Dashboard [Internet]. Geneva: WHO; 2025 [cited 2026 Mar 20]. Available from: https://covid19.who.int/. Brasil Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Doença pelo Novo Coronavírus – COVID-19: Boletim Epidemiológico Especial Brasília Ministério da Saúde 2022 3 Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Doença pelo Novo Coronavírus – COVID-19: Boletim Epidemiológico Especial. Brasília: Ministério da Saúde; 2022. Wu Z McGoogan JM Characteristics of and Important Lessons from the Coronavirus Disease 2019 (COVID-19) Outbreak in China: Summary of a Report of 72 314 Cases from the Chinese Center for Disease Control and Prevention JAMA 2020 323 13 1239 1242 10.1001/jama.2020.2648 4 Wu Z, McGoogan JM. Characteristics of and Important Lessons from the Coronavirus Disease 2019 (COVID-19) Outbreak in China: Summary of a Report of 72 314 Cases from the Chinese Center for Disease Control and Prevention. JAMA. 2020;323(13):1239-42. doi: 10.1001/jama.2020.2648. Driggin E Madhavan MV Bikdeli B Chuich T Laracy J Biondi-Zoccai G Cardiovascular Considerations for Patients, Health Care Workers, and Health Systems during the COVID-19 Pandemic J Am Coll Cardiol 2020 75 18 2352 2371 10.1016/j.jacc.2020.03.031 5 Driggin E, Madhavan MV, Bikdeli B, Chuich T, Laracy J, Biondi-Zoccai G, et al. Cardiovascular Considerations for Patients, Health Care Workers, and Health Systems during the COVID-19 Pandemic. J Am Coll Cardiol. 2020;75(18):2352-71. doi: 10.1016/j.jacc.2020.03.031. Coelho-Filho OR PINTO IM VIEIRA MLC Cardiovascular Imaging in COVID-19 Rev Soc Cardiol Estado de São Paulo 2020 30 4 490 497 10.29381/0103-8559/20203004490-7 6 Coelho-Filho OR, PINTO IM, VIEIRA MLC. Cardiovascular Imaging in COVID-19. Rev Soc Cardiol Estado de São Paulo 2020;30(4):490-7. doi: 10.29381/0103-8559/20203004490-7. Brasil Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Guia de Vigilância Epidemiológica: Emergência de Saúde Pública de Importância Nacional pela Doença pelo Coronavírus 2019 – COVID-19 Brasília Ministério da Saúde 2021 7 Brasil. Ministério da Saúde. Secretaria de Vigilância em Saúde. Guia de Vigilância Epidemiológica: Emergência de Saúde Pública de Importância Nacional pela Doença pelo Coronavírus 2019 – COVID-19. Brasília: Ministério da Saúde; 2021. Lang RM Badano LP Mor-Avi V Afilalo J Armstrong A Ernande L Recommendations for Cardiac Chamber Quantification by Echocardiography in Adults: An Update from the American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging J Am Soc Echocardiogr 2015 28 1 1 39.e14 10.1016/j.echo.2014.10.003 8 Lang RM, Badano LP, Mor-Avi V, Afilalo J, Armstrong A, Ernande L, et al. Recommendations for Cardiac Chamber Quantification by Echocardiography in Adults: An Update from the American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging. J Am Soc Echocardiogr. 2015;28(1):1-39.e14. doi: 10.1016/j.echo.2014.10.003. Argulian E Sud K Vogel B Bohra C Garg VP Talebi S Right Ventricular Dilation in Hospitalized Patients with COVID-19 Infection JACC Cardiovasc Imaging 2020 13 11 2459 2461 10.1016/j.jcmg.2020.05.010 9 Argulian E, Sud K, Vogel B, Bohra C, Garg VP, Talebi S, et al. Right Ventricular Dilation in Hospitalized Patients with COVID-19 Infection. JACC Cardiovasc Imaging. 2020;13(11):2459-61. doi: 10.1016/j.jcmg.2020.05.010. Schröder J Kahlke V Staubach KH Zabel P Stüber F Gender Differences in Human Sepsis Arch Surg 1998 133 11 1200 1205 10.1001/archsurg.133.11.1200 10 Schröder J, Kahlke V, Staubach KH, Zabel P, Stüber F. Gender Differences in Human Sepsis. Arch Surg. 1998;133(11):1200-5. doi: 10.1001/archsurg.133.11.1200. Churchill TW Bertrand PB Bernard S Namasivayam M Churchill J Crousillat D Echocardiographic Features of COVID-19 Illness and Association with Cardiac Biomarkers J Am Soc Echocardiogr 2020 33 8 1053 1054 10.1016/j.echo.2020.05.028 11 Churchill TW, Bertrand PB, Bernard S, Namasivayam M, Churchill J, Crousillat D, et al. Echocardiographic Features of COVID-19 Illness and Association with Cardiac Biomarkers. J Am Soc Echocardiogr. 2020;33(8):1053-4. doi: 10.1016/j.echo.2020.05.028. Jain SS Liu Q Raikhelkar J Fried J Elias P Poterucha TJ Indications for and Findings on Transthoracic Echocardiography in COVID-19 J Am Soc Echocardiogr 2020 33 10 1278 1284 10.1016/j.echo.2020.06.009 12 Jain SS, Liu Q, Raikhelkar J, Fried J, Elias P, Poterucha TJ, et al. Indications for and Findings on Transthoracic Echocardiography in COVID-19. J Am Soc Echocardiogr. 2020;33(10):1278-84. doi: 10.1016/j.echo.2020.06.009. Jarori U Maatman TK Maatman B Mastouri R Sawada SG Khemka A Mitral Annular Plane Systolic Excursion: An Early Marker of Mortality in Severe COVID-19 J Am Soc Echocardiogr 2020 33 11 1411 1413 10.1016/j.echo.2020.08.012 13 Jarori U, Maatman TK, Maatman B, Mastouri R, Sawada SG, Khemka A. Mitral Annular Plane Systolic Excursion: An Early Marker of Mortality in Severe COVID-19. J Am Soc Echocardiogr. 2020;33(11):1411-3. doi: 10.1016/j.echo.2020.08.012. Sud K Vogel B Bohra C Garg V Talebi S Lerakis S Echocardiographic Findings in Patients with COVID-19 with Significant Myocardial Injury J Am Soc Echocardiogr 2020 33 8 1054 1055 10.1016/j.echo.2020.05.030 14 Sud K, Vogel B, Bohra C, Garg V, Talebi S, Lerakis S, et al. Echocardiographic Findings in Patients with COVID-19 with Significant Myocardial Injury. J Am Soc Echocardiogr. 2020;33(8):1054-5. doi: 10.1016/j.echo.2020.05.030. Mahmoud-Elsayed HM Moody WE Bradlow WM Khan-Kheil AM Senior J Hudsmith LE Echocardiographic Findings in Patients with COVID-19 Pneumonia Can J Cardiol 2020 36 8 1203 1207 10.1016/j.cjca.2020.05.030 15 Mahmoud-Elsayed HM, Moody WE, Bradlow WM, Khan-Kheil AM, Senior J, Hudsmith LE, et al. Echocardiographic Findings in Patients with COVID-19 Pneumonia. Can J Cardiol. 2020;36(8):1203-7. doi: 10.1016/j.cjca.2020.05.030. Li Y Li H Zhu S Xie Y Wang B He L Prognostic Value of Right Ventricular Longitudinal Strain in Patients with COVID-19 JACC Cardiovasc Imaging 2020 13 11 2287 2299 10.1016/j.jcmg.2020.04.014 16 Li Y, Li H, Zhu S, Xie Y, Wang B, He L, et al. Prognostic Value of Right Ventricular Longitudinal Strain in Patients with COVID-19. JACC Cardiovasc Imaging. 2020;13(11):2287-99. doi: 10.1016/j.jcmg.2020.04.014. Szekely Y Lichter Y Taieb P Banai A Hochstadt A Merdler I Spectrum of Cardiac Manifestations in COVID-19: A Systematic Echocardiographic Study Circulation 2020 142 4 342 353 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.047971 17 Szekely Y, Lichter Y, Taieb P, Banai A, Hochstadt A, Merdler I, et al. Spectrum of Cardiac Manifestations in COVID-19: A Systematic Echocardiographic Study. Circulation. 2020;142(4):342-53. doi: 10.1161/CIRCULATIONAHA.120.047971. Santos BMD Sacilotto L Cardiac Arrhythmias and COVID-19: Side-by-Side in the Pandemic Arq Bras Cardiol 2021 117 5 1016 1017 10.36660/abc.20210810 18 Santos BMD, Sacilotto L. Cardiac Arrhythmias and COVID-19: Side-by-Side in the Pandemic. Arq Bras Cardiol. 2021;117(5):1016-7. doi: 10.36660/abc.20210810. 10.36660/abcimg.20260005 Artigo Original Complicações Cardiovasculares de Pacientes com COVID-19 e sua Relação com a Mortalidade: Uma Perspectiva Ecocardiográfica 0009-0004-5597-2824 Almeida João Henrique Andrade de Concepção e desenho da pesquisa obtenção de dados análise e interpretação dos dados análise estatística redação do manuscrito 1 0009-0009-5239-1561 Ferreira Gustavo Miranda de Azevedo Concepção e desenho da pesquisa análise e interpretação dos dados redação do manuscrito revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante formatação do manuscrito 2 0009-0009-5521-9898 Andrade Marina de Azevedo Martins Concepção e desenho da pesquisa obtenção de dados redação do manuscrito 3 0000-0002-9335-6932 Nunes Heloísa Marceliano Concepção e desenho da pesquisa revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante orientação 4 0000-0003-2600-4109 Costa Igor Brasil Concepção e desenho da pesquisa revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante coorientação 4 Belém PA Brasil Universidade do Estado do Pará, Belém, PA – Brasil Belém PA Brasil Centro Universitário do Estado do Pará, Belém, PA – Brasil Belém Pará Brasil FAMAZ, Belém, Pará – Brasil Ananindeua PA Brasil Instituto Evandro Chagas, Ananindeua, PA – Brasil João Henrique Andrade de Almeida • Universidade do Estado do Pará. Tv. Perebebuí, 2623. CEP: 66087-662. Marco, Belém, PA – Brasil E-mail: joaohenriqueandrade@hotmail.com

Marcelo Tavares

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 Abstract Background:

Echocardiography plays a fundamental role in the diagnosis of cardiovascular diseases related to SARS-CoV-2 infection. Despite prior investigation in the literature, studies focusing on cardiovascular manifestations among patients from the Brazilian Legal Amazon region remain scarce.

 Objectives:

To identify cardiovascular complications of COVID-19 in patients admitted to a hospital in the North Region of Brazil and their potential association with mortality.

 Methods:

We conducted a retrospective cohort study including 25 medical records of adults diagnosed with COVID-19. These patients were admitted to a hospital in Belém, Pará, in Northern Brazil, between March 2020 and December 2020. Demographic and clinical characteristics, as well as echocardiographic findings, were extracted from the medical records. Statistical analyses were performed adopting a significance level of α < 0.05. The project was approved by the Research Ethics Committee (approval number: 5.540.025).

 Results:

Among the 25 patients, 15 (60%) were male, with a mean age of 69.6 ± 14.4 years. Hypertension (n = 23; 92%) was the most prevalent cardiovascular risk factor, followed by diabetes (n = 11; 44%) and obesity (n = 8; 32%). We detected echocardiographic abnormalities in 20 (80%) individuals, with diastolic dysfunction being the most frequent (n = 18; 72%). All 7 patients who died showed abnormal echocardiography (p > 0.05). Atrial fibrillation or flutter (n = 5; 20%), decompensated heart failure (n = 3; 12%), and cardiogenic shock (n = 2; 8%) were the most common types of cardiovascular involvement.

 Conclusions:

An increasing trend in COVID-19 mortality was observed among patients with cardiovascular complications. Nevertheless, the statistical power was limited by the small sample size.

Complicações Cardiovasculares de Pacientes com COVID-19 e sua Relação com a Mortalidade: Uma Perspectiva Ecocardiográfica Comprometimento Cardiovascular de Pacientes com COVID-19 e sua Relação com a Mortalidade: Uma Visão Ecocardiográfica. ECO: ecocardiograma; FA: fibrilação atrial; IC: insuficiência cardíaca.

Palavras-chave: Doenças Cardiovasculares Ecocardiografia COVID-19 Mortalidade Fontes de Financiamento O presente estudo não teve fontes de financiamento externas. Introdução

primeiro caso de COVID-19 foi notificado em Wuhan, na China, em dezembro de 2019. Desde então, a doença disseminou-se globalmente, sendo declarada uma pandemia pela Organização Mundial da Saúde em 11 de março de 2020.1

A pandemia provocada pelo SARS-CoV-2 tornou-se uma das maiores crises sanitárias da história da humanidade. Em 2022, a Organização Mundial da Saúde contabilizou 526.182.662 casos confirmados, com 6.286.057 mortes atribuídas à COVID-19.2 Nessa conjuntura, o Brasil foi o 3° país com o maior número de casos (30.846.602) e o 2° país com a maior quantidade de óbitos (666.037). A região Norte teve inicialmente altas taxas de infecção e de mortalidade, apesar de ter sido posteriormente considerada a região com o menor número de casos e de mortes no Brasil.3

Em um estudo conduzido na China, estimou-se uma taxa de letalidade de 2,3% pela COVID-19, chegando a até 10,5% em pacientes com comorbidades cardiovasculares.4 Sob essa óptica, a infecção pelo SARS-CoV-2 tem sido associada a diversas complicações cardiovasculares, incluindo lesão aguda do miocárdio, arritmias cardíacas, miocardite e tromboembolismo venoso.5

Em vista das evidências, a ecocardiografia Doppler transtorácica tem sido considerada um exame de imagem crucial para a detecção das formas de comprometimento cardiovascular em pacientes com COVID-19.6 Durante o surto da doença, a ecocardiografia foi essencial, haja vista sua maior portabilidade em relação aos demais métodos de imagem, permitindo a sua realização à beira do leito, especialmente em pacientes críticos ou isolados.6

Ainda que as complicações cardiovasculares da infecção pelo SARS-CoV-2 já tenham sido exploradas por vários artigos científicos internacionais, há uma escassez significativa de dados provenientes da Região Norte do Brasil. Assim, este estudo visou identificar as alterações cardiovasculares que acometeram indivíduos com COVID-19 internados em um hospital na Amazônia Legal e avaliar sua relação com a mortalidade pela doença.

 Métodos Aspectos éticos

Este estudo está em conformidade com a Resolução 466/2012 do Conselho Nacional de Saúde (CNS) e foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa em Seres Humanos do Instituto Evandro Chagas, sob o Parecer N° 5.540.025, de 22 de julho de 2022.

A dispensa do Termo de Consentimento Livre e Esclarecido se fundamenta no caráter deste estudo, com o uso exclusivo de dados anonimizados extraídos dos prontuários médicos e sem quaisquer interações diretas entre os pesquisadores e os sujeitos.

O pesquisador responsável e os demais colaboradores comprometeram-se a empregar os dados unicamente para os fins propostos, seguindo rigorosamente a Resolução CNS N° 466/2012 e as suas complementares, com ênfase na garantia do sigilo e da confidencialidade dos dados coletados.

 Caracterização do estudo

Trata-se de um estudo epidemiológico observacional com desenho longitudinal e retrospectivo para investigar as complicações cardiovasculares associadas à COVID-19 em pacientes hospitalizados submetidos à ecocardiografia Doppler transtorácica.

Esta pesquisa de coorte retrospectiva foi elaborada em observância às recomendações STROBE.

 Local e população do estudo

O estudo foi realizado em um hospital localizado no município de Belém, no estado do Pará, na Região Norte do Brasil. A coleta de dados foi efetuada a partir dos prontuários dos pacientes internados no local entre março de 2020 e dezembro de 2020.

 Critérios de inclusão e de exclusão

Foram incluídos pacientes de ambos os sexos, com idade superior ou igual a 18 anos, admitidos em um hospital com um diagnóstico de infecção pulmonar pelo SARS-CoV-2 e que foram submetidos à ecocardiografia Doppler transtorácica durante a internação. Excluíram-se os prontuários com dados insuficientes para a análise proposta.

 Diagnóstico de COVID-19

Nesta pesquisa, os pacientes foram testados para SARS-CoV-2 por meio da reação em cadeia da polimerase com transcriptase reversa (RT-PCR) em tempo real, considerada o método de eleição para o diagnóstico da COVID-19.

Contudo, nos casos em que a RT-PCR não estava registrada, optou-se por considerar as Definições Operacionais do Ministério da Saúde de 2021 para confirmação de casos positivos.7

 Complicações cardiovasculares

As complicações cardiovasculares de COVID-19 abrangeram o choque cardiogênico, a insuficiência cardíaca descompensada, a miocardite, a pericardite e as arritmias cardíacas.

 Achados ecocardiográficos

A ecocardiografia Doppler transtorácica foi feita por meio de máquinas de ultrassom portáteis com o aparelho CX50 (Philips Medical Systems), amplamente empregado em outras pesquisas de escopo similar.

As medições seguiram as diretrizes da Sociedade Americana de Ecocardiografia e da Associação Europeia de Imagiologia Cardiovascular.8,9 A mediana de dias entre a admissão hospitalar e a realização do exame foi de 6 dias.

 Coleta de dados

As variáveis avaliadas remetem-se à história clínica pregressa, aos fatores de risco cardiovascular, às doenças cardiovasculares prévias à infecção pelo SARS-CoV-2, bem como os achados ecocardiográficos relacionados às complicações cardiovasculares e dos desfechos clínicos.

Destaca-se que uma parcela dos prontuários selecionados não dispunha dos resultados dos eletrocardiogramas. Logo, a identificação das arritmias cardíacas foi feita ocasionalmente pelo diagnóstico descritivo, não necessariamente pela análise do traçado eletrocardiográfico.

 Análise dos dados

Os dados foram organizados em uma planilha no Microsoft Excel. As frequências absoluta e relativa das variáveis clínico-epidemiológicas foram descritas. As variáveis contínuas foram expressas como média ± desvio-padrão.

O teste exato de Fisher foi aplicado para investigar as possíveis associações entre as complicações cardiovasculares, os achados ecocardiográficos e os desfechos clínicos. A análise estatística foi feita no software Bioestat (versão 5.3), adotando-se o valor de α < 0,05 como critério de significância estatística.

 Resultados

Inicialmente, 284 ecocardiografias foram analisadas. Destes, 192 foram efetuadas em pacientes internados. Os demais exames, de caráter eletivo, feitos em contexto ambulatorial, foram excluídos. Entre os remanescentes, apenas 25 fichas de internação possuíam o registro de COVID-19, constituindo a amostra final deste estudo.

A coleta dos dados, então, foi realizada por intermédio da análise dos prontuários desses 25 pacientes hospitalizados com COVID-19 que foram submetidos à ecocardiografia Doppler transtorácica durante a internação hospitalar.

Entre os 25 prontuários avaliados, 60% (15/25) eram de pacientes do sexo masculino, ao passo que 40% do feminino (10/25). A média de idade dos examinados foi de 69,6 ± 14,4 anos. A Figura 1 dispõe os dados relativos à idade dos participantes desta pesquisa.

Distribuição da população pesquisada por idade, internada no Hospital Guadalupe, em Belém (PA), entre março de 2020 e dezembro de 2020.

Os fatores de risco cardiovascular constatados por ocasião da internação hospitalar são exibidos na Tabela 1.

Fatores de risco cardiovascular identificados nos pacientes hospitalizados pela COVID-19, no Hospital Guadalupe, em Belém (PA), entre março de 2020 e dezembro de 2020.
Fatores de risco cardiovasculares N = 25 %
Hipertensão arterial sistêmica 23 92,0
Diabetes mellitus 11 44,0
Obesidade 8 32,0
Doença arterial coronariana 7 28,0
Arritmias cardíacas 4 16,0
Tabagismo prévio 3 12,0
Insuficiência cardíaca 1 4,0
Doença de Alzheimer 1 4,0
Asma 1 4,0
DPOC, fibrose pulmonar 1 4,0
Doença renal crônica 1 4,0

Fonte: Protocolo de pesquisa. DPOC: doença pulmonar obstrutiva crônica. %: Frequência; N: Prontuários analisados.

Na Tabela 2, apontam-se as formas de comprometimento cardiovascular, conforme as suas alterações ecocardiográficas e as suas manifestações clínicas, bem como a sua associação com a taxa de mortalidade dos pacientes.

Alterações clínicas e ecocardiográficas e sua associação com a taxa de mortalidade dos pacientes internados pela COVID-19, no Hospital Guadalupe, em Belém (PA), entre março de 2020 e dezembro de 2020.
Comprometimento cardiovascular Alta (n = 18) % Óbito (n = 7) % Total (n = 25) % Valor de p
Ecocardiograma alterado
Sim 13 72,2 7 100,0 20 80,0 0,2743
Não 5 27,8 – – 5 20,0
FA/flutter atrial
Sim 2 11,1 3 42,9 5 20,0 0,113
Não 16 88,9 4 57,1 20 80,0
IC descompensada
Sim 1 5,6 2 28,6 3 12,0 0,1796
Não 17 94,4 5 71,4 22 80,0
Choque cardiogênico
Sim – – 2 28,6 2 8,0 0,07
Não 18 100,0 5 71,4 23 92,0

Fonte: Protocolo de pesquisa. Sinal convencional utilizado (–) indica dado numérico igual a zero, não resultante de arredondamento. FA: fibrilação atrial; IC: insuficiência cardíaca. %: Frequência; N: Prontuários analisados.

Teste exato de Fisher.

Na Figura 2, evidenciam-se os desfechos relacionados ao número de óbitos e às altas hospitalares.

Desfechos relacionados ao número de óbitos e à alta hospitalar de pacientes hospitalizados pela COVID-19, em um hospital em Belém (PA), entre março de 2020 e dezembro de 2020.

Os achados ecocardiográficos são associados às formas clínicas de comprometimento cardiovascular na Tabela 3.

Associação entre complicações cardiovasculares e presença de alterações ecocardiográficas em pacientes hospitalizados pela COVID-19, em um hospital em Belém (PA), entre março de 2020 e dezembro de 2020.
Comprometimento cardiovascular Normal (n = 5) % Alterado (n = 20) % Total (n = 25) % Valor de p
FA/flutter atrial
Sim – – 5 25,0 5 20,0 0,544
Não 5 100,0 15 75,0 20 80,0
IC descompensada
Sim – – 3 15,0 3 12,0 0,587
Não 5 100,0 17 85,0 22 88,0
Choque cardiogênico
Sim – – 2 10,0 2 8,0 1,0
Não 5 100,0 18 90,0 23 92,0

Fonte: Protocolo de pesquisa. Sinal convencional utilizado (–) indica dado numérico igual a zero, não resultante de arredondamento. FA: fibrilação atrial; IC: insuficiência cardíaca. %: Frequência; N: Prontuários analisados.

Teste exato de Fisher

Na Tabela 4, expõe-se a associação entre as alterações ecocardiográficas e os desfechos clínicos, fornecendo dados importantes sobre o prognóstico dos participantes desta pesquisa.

Associação entre alterações ecocardiográficas e desfechos de pacientes hospitalizados pela COVID-19, em um hospital em Belém (PA), entre março de 2020 e dezembro de 2020.
Alterações Alta n = 18 % Óbito n = 7 % Total n = 25 % Valor de p
Disfunção diastólica
Sim 12 66,67 6 85,7 18 72,0 0,6257
Não 6 33,33 1 14,3 7 28,0
Dilatação atrial esquerda
Sim 5 27,78 3 42,9 8 32,0 0,6395
Não 13 72,22 4 57,1 17 68,0
Hipertrofia
Sim 5 27,78 2 28,6 7 28,0 0,9931
Não 13 72,22 5 71,4 18 72,0
Dilatação raiz da aorta
Sim 3 16,67 − − 3 12,0 0,5343
Não 15 83,33 7 100,0 22 88,0
Disfunção segmentar
Sim – – 2 28,6 2 8,0 0,07
Não 18 100 5 71,4 23 92,0
Elevação da PSAP
Sim 1 5,556 1 14,3 2 8,0 0,49
Não 17 94,44 6 85,7 23 92,0
Disfunção sistólica
Sim – – 1 14,3 1 4,0 0,28
Não 18 100 6 85,7 24 96,0
Dilatação atrial direita
Sim 1 5,556 − − 1 4,0 1,0
Não 17 94,44 7 100,0 24 96,0

Fonte: Protocolo de pesquisa. Sinal convencional utilizado (–) indica dado numérico igual a zero, não resultante de arredondamento. PSAP: pressão sistólica da artéria pulmonar. %: Frequência; N: Prontuários analisados.

Teste exato de Fisher.

Os dados mais relevantes foram resumidos na Figura Central.

 Discussão

Com a análise estatística dos dados extraídos dos prontuários, foi possível caracterizar o perfil da amostra.

Dos pacientes selecionados, 60% eram do sexo masculino e 40% do sexo feminino, tendo uma idade média de 69,6 ± 14,4 anos. A predominância do sexo masculino (71,4%) entre os óbitos registrados concorda com um estudo semelhante,10 apontando tal gênero como um possível marcador de mortalidade.

Entre os participantes da pesquisa, 92% foram previamente diagnosticados com hipertensão arterial, 44% com diabetes mellitus e 32% com obesidade. Surpreendentemente, a proporção de hipertensos deste estudo foi muito superior à de outras investigações, que variaram de 57% a 69%.11-14 Uma possível justificativa é a maior prevalência da doença em Belém do que nos locais onde os estudos citados foram realizados.

No que tange às anormalidades cardíacas detectadas pela ecocardiografia, 80% dos exames revelaram alterações. O principal achado ecocardiográfico foi a disfunção diastólica, prevalente em 72% dos participantes. Essa frequência, porém, é superior à verificada em um estudo mais estatisticamente robusto, em que somente 16% apresentaram disfunção diastólica.11 Por outro lado, tal diferença pode refletir a maior prevalência de comorbidades na amostra deste estudo, particularmente hipertensão arterial e diabetes mellitus.

Em nenhum dos pacientes sem alterações à ecocardiografia houve evidências de flutter ou fibrilação atrial, insuficiência cardíaca ou choque cardiogênico. Todavia, essas condições foram respectivamente diagnosticadas em 25%, 15% e 10% dos indivíduos que apresentavam anormalidades ecocardiográficas. Ainda que as complicações cardiovasculares se restrinjam ao grupo com achados ecocardiográficos, não é possível inferir uma associação estatisticamente significativa (p > 0,05).

A taxa de mortalidade foi de 28%. Tal porcentagem é superior às de 20% e de 15% constatadas em estudos semelhantes,15,16 mas inferior às de 32% e de 38% verificadas em outras pesquisas,14,17 o que pode ser atribuído ao uso de critérios de gravidade distintos.

Todos os óbitos (100%) ocorreram em pacientes com alterações à ecocardiografia, apontando uma tendência cuja validade é limitada pelo baixo tamanho amostral.

O derrame pericárdico tem sido descrito como uma das alterações patológicas mais comuns da infecção pelo SARS-CoV-2, resultando de uma pericardite. Curiosamente, sequer um caso de derrame pericárdico foi identificado nos participantes deste estudo, diferindo dos 30% registrados por outro similar.18 É provável que tal inconsistência seja resultante da maior gravidade da amostra daquele estudo.

 Conclusões

A maioria dos casos dos pacientes internados pela COVID-19 analisados neste estudo teve uma ecocardiografia alterada. O achado mais comum foi a disfunção diastólica. Entre aqueles que vieram à óbito, pelo menos uma anormalidade ecocardiográfica foi detectada.

As complicações cardiovasculares observadas incluíram fibrilação e flutter atrial, insuficiência cardíaca descompensada e choque cardiogênico. Estas, porém, não se fizeram presentes naqueles com uma ecocardiografia normal.

Embora seja possível inferir uma provável tendência de elevação da mortalidade pela infecção pelo SARS-CoV-2 em pacientes que sofreram complicações cardiovasculares, o baixo tamanho amostral desta pesquisa prejudica a força estatística das associações. Dessa maneira, este estudo assume um caráter exploratório ao retratar a realidade da Região Norte do Brasil em meio à pandemia de COVID-19.

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de João Henrique Andrade de Almeida pela Instituto Evandro Chagas.

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética do Instituto Evandro Chagas sob o número de protocolo 5.540.025. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.

Os autores não utilizaram ferramentas de inteligência artificial no desenvolvimento deste trabalho.

 Agradecimentos

Agradecemos ao Hospital Guadalupe pela autorização para a realização da coleta de dados nas suas dependências.

 Disponibilidade de Dados

Os conteúdos subjacentes ao texto da pesquisa estão contidos no manuscrito.