ijcs International Journal of Cardiovascular Sciences Int. J. Cardiovasc. Sci. 2359-4802 2359-5647 Sociedade Brasileira de Cardiologia Wps7QLmMHX8QkVs5Bpv6vtb S2359-56472017000500401 10.5935/2359-4802.20170067 Original Articles Hypertensive Adolescents: Correlation with Body Mass Index and Lipid and Glucose Profiles Baroncini Liz Andréa Villela 1 Sylvestre Lucimary de Castro 1 Baroncini Camila Varotto 2 Giroldo Marcieli da Luz 1 Précoma Dalton Bertolim 1 Pecoits Roberto Filho 1 Pontifícia Universidade Católica do Paraná Brazil Pontifícia Universidade Católica do Paraná Pontifícia Universidade Católica do Paraná Universidade Federal do Paraná PR Brazil Universidade Federal do Paraná, PR - Brazil Universidade Federal do Paraná Mailing Address: Liz Andréa Villela Baroncini, Rua Buenos Aires, 764, ap. 601. Postal Code: 80250-070. Batel, Curitiba, PR - Brazil. E-mail: lizavb@cardiol.br; lizandreabaroncini@hotmail.com

Author contributions

Conception and design of the research: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Giroldo ML, Précoma DB, Pecoits Filho R. Acquisition of data: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Baroncini CV, Giroldo ML. Analysis and interpretation of the data: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Baroncini CV, Giroldo ML, Précoma DB, Pecoits Filho R. Statistical analysis: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Giroldo ML, Précoma DB, Pecoits Filho R. Writing of the manuscript: Baroncini LAV. Critical revision of the manuscript for intellectual content: Baroncini LAV, Pecoits Filho R.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Sep-Oct 2017 30 05 401 407 04 01 2016 08 08 2016 05 04 2017 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Abstract Background:

The occurrence of hypertension during adolescence correlates with metabolic changes, obesity, and overweight.

 Objective:

To correlate the lipid and glucose profiles of hypertensive and nonhypertensive adolescents with age, gender, body mass index (BMI), weight, and height.

 Methods:

We selected 53 hypertensive adolescents and 182 healthy, nonhypertensive adolescents. The adolescents were divided into three groups: group I (GI; n = 108, 58 males, mean age 15.2 ± 2.2 years), consisted of healthy, nonhypertensive adolescents of healthy parents without a diagnosis of hypertension, dyslipidemia, or diabetes; group II (GII, n = 53, 28 males, mean age 13.9 ± 1.4 years), consisted of adolescents with confirmed hypertension; and group III (GIII; n = 74, 31 males, mean age 14.9 ± 2.2 years), consisted of healthy, nonhypertensive adolescents of parents with a diagnosis of hypertension, dyslipidemia, or diabetes.

 Results:

Gender and weight did not differ significantly among the groups. The subjects in GII were overall younger (around 1 year), shorter, and had a higher BMI compared with those in GI and GIII. After adjustment for age and BMI, GII presented higher glucose and LDL-C levels and lower HDL-C levels compared with GI and GIII. Total cholesterol and triglycerides levels showed no differences between groups. GI and GIII had no significant differences with regard to the analyzed variables.

 Conclusion:

Hypertensive adolescents showed higher values of BMI, and serum glucose and LDL-C levels, and lower serum HDL-C levels. These findings reveal that the changes in lipid profile and glucose metabolism that occur during adolescence may be influenced by the occurrence of hypertension during this developmental phase.

 Keywords: Adolescent Hypertension Dyslipidemias Obesity Body Mass Index Overwehight Introduction

The continuously growing rates of obesity and overweight in children and adolescents has led to an increased prevalence of metabolic syndrome and hypertension in this population.1-3 Children with primary hypertension are usually overweight and obese, which complicates the dissociation of the effects of the blood pressure (BP) levels from those of the metabolic abnormalities.4 The prevalence of hypertension increases progressively with increasing values of body mass index (BMI), and both the aging process (with physiological and biochemical changes) and obesity are known to contribute to BP changes during adolescence.5,6 Furthermore, hypertension in childhood and adolescence can lead to hypertension in adulthood.7

Guidelines for the diagnosis of high BP in children and adolescents provide reference BP levels based on gender, age, and height.5 Particularly during puberty, accelerated rates of BP changes may be associated with height and Tanner stage of pubertal development.8 Height and serum lipid levels are associated with the process of sexual maturation, and the levels of total cholesterol (TC) show a negative association with height.5,7 According to findings by Kouda et al.,7 height velocity is inversely associated with dynamic changes in serum lipids during puberty. These metabolic changes at puberty could reflect a potential cardiovascular risk in adulthood since a shorter stature is associated with a higher risk of development of coronary artery disease (CAD).9

Based on these observations, the objective of the present study was to assess and correlate the lipid and glucose profiles of hypertensive and nonhypertensive adolescents with these individuals' age, gender, BMI, weight, and height.

 Methods Patients

We selected 148 consecutive adolescents regularly attending a hypertension ambulatory of a Pediatric Nephrology Clinic at the public health care system due to a diagnosis of hypertension. All hypertensive subjects had an office systolic and/or diastolic BP equal to or above the 95th percentile for gender and height on three or more occasions (office hypertension). The diagnosis of hypertension was confirmed by 24-hour ambulatory blood pressure monitoring (ABPM), in which the presence of hypertension was defined as an average daytime and/or nighttime BP equal to or above the 95th percentile for gender and height according to ABPM pediatric standards.10 We excluded from the study subjects without confirmed hypertension and included those with essential or secondary hypertension. For the control group, 182 healthy adolescents (90 males, mean age 15.1 ± 2.2 years) were selected from the public healthcare unit.

Each adolescent had their height and weight measured at the time of their appointment. In regard to BP assessment, all measurements were obtained from non-sedated subjects in the supine position and at rest. Systolic and diastolic BP recordings were obtained from the right arm with appropriately sized cuffs, after a minimum of 30 minutes of rest. Three BP measurements were obtained using a standard manual mercury sphygmomanometer, and the average of the three readings was used in the analysis. Levels of BP were classified according to established guidelines:11 normal (systolic < 120 mmHg; diastolic < 80 mmHg), prehypertension (systolic 120-139 mmHg; diastolic 80-89 mmHg), or hypertension (systolic ≥ 140 mmHg; diastolic ≥ 90 mmHg). Participants who reported taking BP medications were considered as having hypertension regardless of their BP measurements.

The adolescents were considered overweight or obese when presenting BMI values equal to or above the 85th and 95th percentiles for age and gender, respectively.12-14 The BMI was calculated using the standard formula.12,15 Both parents and adolescents were asked to collect blood samples between 1 week before and 1 week after the appointment, for assessment of fasting serum glucose, TC, high-density lipoprotein cholesterol (HDL-C), low-density lipoprotein cholesterol (LDL-C), triglycerides (TG), and creatinine. The parents' data were only used to establish diagnoses of diabetes and dyslipidemia and were not further analyzed in the study.

In the hypertensive and control groups, the exclusion criteria were subjects without blood samples and adolescents with a diagnosis of diabetes, dyslipidemia, and chronic kidney disease. The presence of obesity or overweight was not considered an exclusion criterion. The following tests were additionally obtained from the subjects in the hypertensive group: microalbuminuria (abnormal values between 30 to 300 mg/g creatinine),16 glomerular filtration rate (GFR; abnormal values below 75 mL/min/1.73 m2),17 and basal insulin (normal values between 5 and 25 µU/mL).6

The adolescents were divided into three groups: group I (GI; n = 108, 58 males, mean age 15.2 ± 2.2 years), comprising healthy, nonhypertensive adolescents born to healthy parents without a diagnosis of or taking any medication for hypertension, dyslipidemia, or diabetes; group II (GII; n = 53, 28 males, mean age 13.9 ± 1.4 years), comprising adolescents with confirmed hypertension; and group III (GIII; n = 74, 31 males, mean age 14.9 ± 2.2 years), comprising healthy, nonhypertensive adolescents whose parents a) were being treated for dyslipidemia or presented baseline levels of TC ≥ 200 mg/dL, LDL-C > 130 mg/dL, HDL-C < 40 mg/dL, or TG ≥ 150 mg/dL; b) had diabetes mellitus or a fasting plasma glucose ≥ 100 mg/dL; and c) were taking medications for hypertension or presented a systolic BP ≥ 140 mmHg or diastolic BP ≥ 90 mmHg.18,19

The study was approved by the institution's Ethics Committee. The legal representative of each adolescent signed an informed consent form before the examination. All adolescents also signed a consent form.

 Blood sample analysis

Levels of fasting serum glucose, TC, HDL-C, LDL-C, TG, creatinine, GFR, and microalbuminuria were determined using standard techniques and assays at a central laboratory. Briefly, for measurements of TC, LDL-C, HDL-C, TG, and glucose values, approximately 5 mL of venipuncture blood were collected from each subject and placed in Vacutainer tubes after a 12- to 14-hour fast. The serum was separated from the red cells by centrifugation at 3,000 rpm for 10 minutes at 4ºC up to 2 hours after the venipuncture procedure. The serum was then placed in microtubes and stored at -20ºC for subsequent determination of lipid fractions and glucose levels. Serum levels of TC, HDL-C, TG, and glucose were determined by enzymatic methods (Roche Diagnostics), while LDL-C values were estimated by the Friedewald formula: LDL-C = TC - (HDL-C + TG / 5).13

Statistical analysis

The results of the quantitative variables are described as means and standard deviations. Frequencies and percentages for gender as a variable are presented, and the chi-square test was used to compare the groups. For age, weight, height, and BMI, the groups were compared using one-way analysis of variance (ANOVA). Lipid variables were compared with analysis of covariance (ANCOVA) including age, height, and BMI as covariables. The least significant difference (LSD) test was used for post hoc multiple comparisons. Values of p < 0.05 were considered statistically significant. The data were analyzed with the program IBM SPSS Statistics, v.20.

 Results

A total of 95 hypertensive adolescents from the GII, who were younger than 12 years of age and lacked laboratory tests, were excluded from the study. Since the information regarding the Tanner pubertal stage was unavailable, the age of 11 years was used as a surrogate marker for the onset of puberty. A total of 53 hypertensive adolescents (28 males, mean age 13.9 ± 1.4 years) remained in the study. All these subjects were receiving antihypertensive therapy comprising angiotensin-converting enzyme inhibitors (ACEIs; n = 19), amlodipine (n = 5), propranolol (n = 1), or combinations of ACEI and amlodipine (n = 11), amlodipine and propranolol (n = 2), ACEI and propranolol (n = 1), and ACEI and angiotensin II receptor blockers (n = 1). None of the patients was using diuretics. In 19 adolescents (35%), we identified potential causes of secondary hypertension including coarctation of the aorta, reflux nephropathy, ectopic kidney, polycystic kidney disease, chronic pyelonephritis, renal artery stenosis, solitary kidney, and renal atrophy.

Levels of creatinine (0.6 ± 0.14 mg/dL), microalbuminuria (12.1 ± 16.7 mg/g creatinine), and GFR (161 ± 47 mL/min/1.73 m2) were normal in the hypertensive adolescents. There were no significant differences in gender and weight among the three groups. The subjects in GII were younger (maximum 1 year), shorter, and had higher BMI values compared with those in GI and GIII (Table 1). After adjustment for age and BMI values, the subjects in GII presented higher glucose and LDL-C levels and lower HDL-C levels when compared with those in GI and GIII (Table 2). Levels of TC and TG did not differ between groups. In regard to height, 25 adolescents (23%) in GI, 12 (22%) in GII, and 12 (16%) in GIII were considered short or very short for age. In regard to weight, 25 adolescents (22%) in GI, 28 (52%) in GII, and 16 (21%) in GIII were considered obese or overweight for age. When only the GII was analyzed, there was no significant difference in relation to age, height (p = 0.8), weight (p = 0.1), or levels of TC, LDL-C, HDL-C, TG, and glucose in adolescents with essential or secondary hypertension (data not shown). In both GI and GIII, there were no significant differences in regard to the analyzed variables.

Basal characteristics of each group
Variable Group N Mean Standard Deviation p value
Age (years) I 108 15.2 2.2
II 53 13.9 1.4 *0.001
III 74 14.9 2.2
GI x GII **< 0.001
GI x GIII **0.392
GII x GIII **0.005
Weight (kg) I 108 58.3 15.7
II 53 62.8 20.8 *0.093
III 74 56.3 15.0
Height (cm) I 108 1.65 0.11
II 53 1.60 0.12 *0.024
III 74 1.62 0.11
GI x GII **0.007
GI x GIII **0.147
GII x GIII **0.195
Body Mass Index (kg/m2) I 108 21.2 4.3
II 53 24.5 6.7 *< 0.001
III 74 21.1 4.1
GI x GII **< 0.001
GI x GIII **0.844
GII x GIII **< 0.001

One-way analysis of variance (ANOVA), p < 0.05.

Least significant difference (LSD), p < 0.05.

 Lipids and glucose levels
Variable Group N Mean Standard Deviation p value
Glucose I 108 77.5 11.3
II 53 88.7 9.8 *< 0.001
III 74 78.8 9.8
GI x GII **< 0.001
GI x GIII **0.409
GII x GIII **< 0.001
LDL-C I 108 68.2 26.4
II 53 82.4 20.5 *0.018
III 74 72.9 28.3
GI x GII **0.001
GI x GIII **0.240
GII x GIII **0.042
HDL-C I 108 62.7 13.9
II 53 46.3 14.2 *< 0.001
III 74 61.3 13.5
GI x GII **< 0.001
GI x GIII **0.507
GII x GIII **< 0.001
Triglycerides I 108 79.6 37.8
II 52 99.7 63.2 *0.814
III 74 82.3 42.2
Total cholesterol I 108 146.8 26.2
II 53 148.0 23.9 *0.643
III 74 150.1 27.8

One-way analysis of variance (ANOVA), p < 0.05.

Least significant difference (LSD), p < 0.05. LDL-C: low-density lipoprotein cholesterol; HDL-C: high-density lipoprotein cholesterol.

 Discussion

The present study revealed that hypertensive adolescents, regardless of the cause of hypertension and after adjustments for age and BMI, presented higher glucose and LDL-C values and lower HDL-C levels when compared with nonhypertensive adolescents. Additionally, among the nonhypertensive patients, even those born to parents with diagnosed dyslipidemia, hypertension, and diabetes, the values of glucose and lipid variables did not differ significantly. These findings suggest a correlation between hypertension and metabolic abnormalities during adolescence. The increased BMI in the group of hypertensive adolescents was mainly associated with height since weight did not differ significantly among the groups. Although the hypertensive group was somewhat younger (about 1 year in relation to the other groups), the values of height related to age in both males and females in this group were considered short or very short in only 22% of the cases. A similar finding was identified in GI and GIII, which comprised nonhypertensive adolescents. We were unable to rule out the possibility that this age difference of 1 year could have influenced the final height of the subjects in this group when compared with those in GI and GIII. Moreover, these findings corroborate those from other studies that have revealed an inverse relationship between height and lipid profile.20,21

Adolescents with a significant increase in height are likely to present decreased serum lipid levels, whereas those with a lower increase in height are likely to present increased serum lipid levels.22 A short height is also associated with other CAD risk factors such as hypertension, high LDL-C levels, and diabetes. A prospective study involving these adolescents would be required to analyze their final height and correlate it to their lipid profile.

As far as diabetes is concerned, the present study also identified higher glucose levels in hypertensive adolescents. However, this association between metabolic and lipid profiles, which was not the objective of the present study, may also be genetically determined, as indicated by Nelson et al.22 Several changes occur during puberty, the developmental period of the population analyzed in this study. These changes include an increase in height, development of secondary sexual characteristics, and modifications in the cardiovascular system, which may lead to electrocardiographic and BP abnormalities.23 It is known that BP and arterial stiffness increase with age and that an early hormonal control (hormone levels and expression of receptors) may simultaneously influence the growth of long bones and arteries, leading to further developmental changes in vascular structure and function, as well as changes in the susceptibility to artery stiffness and hypertension.24,25 These alterations may also influence the thickness of the media layer which, when increased, is considered a marker of atherosclerotic disease.26-27

Height, as a means to calculate BMI, is widely used to quantify the risk of CAD. Recent studies have questioned the direct or inverse association of BMI values with CAD severity, which would explain the obesity paradox,28 considering that most studies consider only the final BMI value, instead of weight or height values alone. Additionally, results from meta-analysis have suggested that height may be regarded as an independent factor in the calculation of coronary risk.28 Unfortunately, few studies have correlated the progression of height with the lipid profile, glucose levels, and hypertension in children and adolescents, as most seek to associate these variables with childhood and juvenile obesity.29-32 A study by Batide-Alanore et al.33 including 865 families has confirmed that short height is associated with an adverse cardiovascular profile. Despite the small number of participants, the findings of this study, showing that hypertensive adolescents (with essential or secondary hypertension) were shorter and presented higher glucose and LDL-C serum levels and lower HDL-C serum levels, may contribute to the development of further prospective studies assessing the behavior of these variables at adult age and their correlation with the incidence of CAD. These findings show the correlation and complexity of the mechanisms involving hypertension in growing adolescents, who are constantly affected by metabolic changes.

Study limitations

The present study has some important limitations, including a small number of assessed individuals, lack of fasting insulin levels6 in all groups, younger age of subjects in GII (which may have influenced their shorter height in relation to the other groups), the inclusion of adolescents with primary and secondary hypertension, and the absence of Tanner stage information to determine the sexual development of the participants (considering that early puberty is associated with short height, lipid profile alterations, and increased cardiovascular risk).20 In regard to essential and secondary hypertension, we only included in the present study those adolescents without chronic kidney disease, confirmed by levels of GFR, creatinine, and microalbuminuria, and chose adolescents with similar weight and height in both groups. Also, we lacked data on the birth weight and abdominal circumference of the subjects, which could have added more information about these individuals.

Conclusion

Hypertensive adolescents had higher BMI values and increased serum glucose and LDL-C levels, and lower serum HDL-C levels. These findings reveal that the changes in lipid profile and glucose metabolism that occur during adolescence might be influenced by the presence of hypertension at this developmental phase.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This article is part of the thesis of PhD submitted by Liz Andréa Villela Baroncini, from PUC-Paraná.

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Jelenkovic A Bogl LH Rose RJ Kangas AJ Soininen P Ala-Korpela M Association of height and pubertal timing with lipoprotein subclass profile: exploring the role of genetic and environmental effects Am J Hum Biol 2013 25 4 465 472 10.1002/ajhb.22381 21 Fujita Y, Kouda K, Nakamura H, Nishio N, Takeuchi H, Iki M. Height-specific serum cholesterol levels in pubertal children: data from population-based Japanese school screening. J Epidemiol. 2011;21(2):102-7. Fujita Y Kouda K Nakamura H Nishio N Takeuchi H Iki M Height-specific serum cholesterol levels in pubertal children: data from population-based Japanese school screening J Epidemiol 2011 21 2 102 107 22 Nelson CP, Hamby SE, Saleheen D, Hopewell JC, Zeng L, Assimes TL, et al; CardioGram+C4D Consortium. Genetically determined height and coronary artery disease. N Engl J Med. 2015;372(17):1608-18. doi: 10.1056/NEJMoa1404881. Nelson CP Hamby SE Saleheen D Hopewell JC Zeng L Assimes TL CardioGram+C4D Consortium Genetically determined height and coronary artery disease N Engl J Med 2015 372 17 1608 1618 10.1056/NEJMoa1404881 23 Shankar RR, Eckert GJ, Saha C, Tu W, Pratt JH. The change in blood pressure during pubertal growth. J Clin Endocrinol Metab. 2005;90(1):163-7. doi: 10.1210/jc.2004-0926. Shankar RR Eckert GJ Saha C Tu W Pratt JH The change in blood pressure during pubertal growth J Clin Endocrinol Metab 2005 90 1 163 167 10.1210/jc.2004-0926 24 Langenberg C, Hardy R, Breeze E, Kuh D, Wadsworth ME. Influence of short stature on the change in pulse pressure, systolic and diastolic blood pressure from age 36 to 53 years: an analysis using multilevel models. Int J Epidemiol. 2005;34(4):905-23. doi: 10.1093/ije/dyi071. Langenberg C Hardy R Breeze E Kuh D Wadsworth ME Influence of short stature on the change in pulse pressure, systolic and diastolic blood pressure from age 36 to 53 years: an analysis using multilevel models Int J Epidemiol 2005 34 4 905 923 10.1093/ije/dyi071 25 Le J, Zhang D, Menees S, Chen J, Raghuveer G. "Vascular age" is advanced in children with atherosclerosis-promoting risk factors. Circ Cardiovasc Imaging. 2010;3(1):8-14. doi: 10.1161/CIRCIMAGING.109.880070. Le J Zhang D Menees S Chen J Raghuveer G "Vascular age" is advanced in children with atherosclerosis-promoting risk factors Circ Cardiovasc Imaging 2010 3 1 8 14 10.1161/CIRCIMAGING.109.880070 26 Lande MB, Carson NL, Roy J, Meagher CC. Effects of childhood primary hypertension on carotid intima media thickness: a matched controlled study. Hypertension. 2006;48(1):40-4. doi: 10.1161/01.HYP.0000227029.10536.e8 Lande MB Carson NL Roy J Meagher CC. Effects of childhood primary hypertension on carotid intima media thickness: a matched controlled study Hypertension 2006 48 1 40 44 10.1161/01.HYP.0000227029.10536.e8 27 Flynn JT. What is the significance of increased carotid intima media thickness in hypertensive adolescents? Hypertension. 2006;48(1):23-4. doi: 10.1161/01.HYP.0000226914.44904.ca Flynn JT What is the significance of increased carotid intima media thickness in hypertensive adolescents? Hypertension 2006 48 1 23 24 10.1161/01.HYP.0000226914.44904.ca 28 Lande MB, Carson NL, Roy J, Meagher CC. Effects of childhood primarty hypertension on carotid intima media thickness: a matched controlled study. Hypertension 2006;48(1):40-4. doi: 10.1161/01.HYP.0000227029.10536.e8 Lande MB Carson NL Roy J Meagher CC Effects of childhood primarty hypertension on carotid intima media thickness: a matched controlled study Hypertension 2006 48 1 40 44 10.1161/01.HYP.0000227029.10536.e8 29 Paajanen TA, Oksala NK, Kuukasjärvi P, Karhunen PJ. Short stature is associated with coronary heart disease: a systematic review of the literature and a meta-analysis. Eur Heart J. 2010;31(14):1802-9. doi: 10.1093/eurheartj/ehq155 Paajanen TA Oksala NK Kuukasjärvi P Karhunen PJ Short stature is associated with coronary heart disease: a systematic review of the literature and a meta-analysis Eur Heart J 2010 31 14 1802 1809 10.1093/eurheartj/ehq155 30 Flynn JT, Falkner BE. Obesity hypertension in adolescents: epidemiology, evaluation, and management. J Clin Hypertens (Greenwich). 2011;13(5):323-31. doi 10.1111/j.1751-7176.2011.00452.x Flynn JT Falkner BE Obesity hypertension in adolescents: epidemiology, evaluation, and management J Clin Hypertens (Greenwich) 2011 13 5 323 331 10.1111/j.1751-7176.2011.00452.x 31 Sorof J, Daniels S. Obesity hypertension in children: a problem of epidemic proportion. Hypertension. 2002;40(4):441-7. Sorof J Daniels S Obesity hypertension in children: a problem of epidemic proportion Hypertension 2002 40 4 441 447 32 Jago R, Harrell JS, McMurray RG, Edelstein S, Ghormli LE, Bassin S. Prevalence of abdominal lipid and blood pressure values among an ethnically diverse population of eighth-grade adolescents and screening implications. Pediatrics. 2006;117(6):2065-73. doi 10.152/peds.2005-1716. Jago R Harrell JS McMurray RG Edelstein S Ghormli LE Bassin S Prevalence of abdominal lipid and blood pressure values among an ethnically diverse population of eighth-grade adolescents and screening implications Pediatrics 2006 117 6 2065 2073 10.152/peds.2005-1716 33 Juliaty A, Sari DM, Daud D, Lisal JS. Relationship between blood pressure and lipid profile on obese children. Am J Health Res. 2015;3(4):198-202. doi: 10.11648/j.ajhr.20150304.11 Juliaty A Sari DM Daud D Lisal JS Relationship between blood pressure and lipid profile on obese children Am J Health Res 2015 3 4 198 202 10.11648/j.ajhr.20150304.11 34 La Batide-Alanore A, Trégouët DA, Sass C, Siest G, Visvikis S, Tiret L. Family study of the relationship between height and cardiovascular risk factors in STANISLAS cohort. Int J Epidemiol. 2003;32(4):607-14. La Batide-Alanore A Trégouët DA Sass C Siest G Visvikis S Tiret L Family study of the relationship between height and cardiovascular risk factors in STANISLAS cohort Int J Epidemiol 2003 32 4 607 614 Artigos Originais Adolescentes Hipertensos: Correlação com Índice de Massa Corpórea e Perfis Lipídico e Glicêmico Baroncini Liz Andréa Villela 1 Sylvestre Lucimary de Castro 1 Baroncini Camila Varotto 2 Giroldo Marcieli da Luz 1 Précoma Dalton Bertolim 1 Filho Roberto Pecoits 1 Pontifícia Universidade Católica do Paraná, Universidade Federal do Paraná, PR - Brazil Correspondência: Liz Andréa Villela Baroncini, Rua Buenos Aires, 764, ap. 601. CEP: 80250-070. Batel, Curitiba, PR - Brasil. E-mail: lizavb@cardiol.br; lizandreabaroncini@hotmail.com

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Giroldo ML, Précoma DB, Pecoits Filho R. Obtenção de dados: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Baroncini CV, Giroldo ML. Análise e interpretação dos dados: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Baroncini CV, Giroldo ML, Précoma DB, Pecoits Filho R. Análise estatística: Baroncini LAV, Sylvestre LC, Giroldo ML, Précoma DB, Pecoits Filho R. Redação do manuscrito: Baroncini LAV. Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Baroncini LAV, Pecoits Filho R.

Potencial Conflito de Interesse

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 Resumo Fundamento:

A presença de hipertensão durante a adolescência está correlacionada a mudanças metabólicas, obesidade e sobrepeso.

 Objetivos:

Correlacionar o perfil lipídico e glicêmico de adolescentes hipertensos e não hipertensos com idade, sexo, índice de massa corpórea (IMC), peso e altura.

 Métodos:

Foram selecionados 53 adolescentes hipertensos e 182 adolescentes saudáveis não hipertensos. Os adolescentes foram divididos em três grupos: grupo I (GI; n = 108, 58 do sexo masculino, idade média 15,2 ± 2,2 anos), que incluiu adolescentes saudáveis não hipertensos, filhos de pais saudáveis e sem diagnóstico de dislipidemia, hipertensão ou diabetes; grupo II (GII; n = 53, 28 do sexo masculino, idade média 13,9 ± 1,4 anos), que incluiu adolescentes com hipertensão confirmada; e grupo III (GIII; n = 74, 31 do sexo masculino, idade média 14,9 ± 2,2 anos), que incluiu adolescentes saudáveis não hipertensos, cujos pais possuíam diagnóstico de dislipidemia, hipertensão ou diabetes.

 Resultados:

Sexo e peso não apresentaram diferença significativa entre os grupos. Os sujeitos no GII eram em geral mais jovem (ao redor de 1 ano), mais baixos e com IMC mais alto em comparação aos do GI e GIII. Após ajustes para idade e IMC, o GII apresentou valores mais altos de glicose e LDL-colesterol e mais baixos de HDL-colesterol em relação ao GI e GIII. Os valores de colesterol total e triglicerídeos não diferiram entre os grupos. O GI e GIII não apresentaram diferenças significativas em relação às variáveis estudadas.

 Conclusão:

Adolescentes hipertensos apresentaram valores mais elevados de IMC e de glicose e LDL-colesterol séricos, além de níveis mais reduzidos de HDL-colesterol. Esses achados revelam que as mudanças no metabolismo glicídico e no perfil lipídico que ocorrem durante a adolescência podem ser influenciadas pela presença de hipertensão durante esta fase do desenvolvimento.

 Palavras-chave: Adolescente Hipertensão Dislipidemias Obesidade Índice de Massa Corpórea Sobrepeso Introdução

O contínuo aumento nas taxas de obesidade e sobrepeso em crianças e adolescentes tem levado a um aumento na prevalência de síndrome metabólica e hipertensão arterial sistêmica (HAS) nesta população.1-3 Crianças com HAS primária geralmente apresentam sobrepeso e obesidade, o que complica a dissociação dos efeitos da pressão arterial (PA) dos efeitos ocasionados pelos distúrbios metabólicos.4 A prevalência de HAS aumenta progressivamente com o aumento dos valores de índice de massa corpórea (IMC) e tanto o processo de envelhecimento (com alterações fisiológicas e bioquímicas) quanto a obesidade são conhecidos por contribuir para as alterações da PA durante a adolescência.5,6 Além disso, a HAS na infância e adolescência pode levar à HAS na vida adulta.7

Diretrizes para o diagnóstico de PA elevada em crianças e adolescentes oferece níveis padrões de PA com base no sexo, idade e altura.5 Especialmente durante a puberdade, taxas aceleradas de alterações da PA podem estar associadas com a altura e o estádio de desenvolvimento puberal de Tanner.8 A altura e os níveis séricos de lipídios estão associados com o processo de maturação sexual e os níveis de colesterol total (CT) mostram uma associação negativa com a altura.5,7 De acordo com os achados de Kouda et al.,7 a velocidade do crescimento em altura está inversamente associada com alterações dinâmicas dos lipídios séricos durante a puberdade. Estas alterações metabólicas na puberdade podem refletir um potencial risco cardiovascular na idade adulta, já que uma estatura mais baixa está associada a um risco maior de desenvolvimento de doença arterial coronariana (DAC).9

Com base nestas observações, o objetivo do presente estudo foi avaliar e correlacionar os perfis de lipídios e glicose de adolescentes hipertensos e não hipertensos com a idade, sexo, IMC, peso e altura destes indivíduos.

 Métodos Pacientes

Nós selecionamos 148 adolescentes consecutivos em acompanhamento regular por diagnóstico de HAS em um ambulatório de HAS de uma Clínica de Nefrologia Pediátrica do sistema público de saúde. Todos os sujeitos hipertensos apresentavam PA ambulatorial sistólica e/ou diastólica igual ou acima do percentil 95 para sexo e altura em três ou mais ocasiões (HAS ambulatorial). O diagnóstico de HAS foi confirmado por monitorização ambulatorial da pressão arterial (MAPA) de 24 horas, no qual a presença de HAS foi definida como uma média diurna e/ou noturna da PA igual ou acima do percentil 95 para sexo e altura, de acordo com os padrões pediátricos para o MAPA.10 Nós excluímos do estudo os indivíduos sem HAS confirmada e incluímos aqueles com HAS essencial ou secundária. Para o grupo controle, 182 adolescentes saudáveis (90 do sexo masculino, média de idade 15,1 ± 2,2 anos) foram selecionados a partir da unidade do centro de saúde pública.

Cada adolescente teve sua altura e peso avaliados no momento da consulta. No que diz respeito à avaliação da PA, todas as medidas foram obtidas de indivíduos não sedados, na posição supina e em repouso. As medidas da PA sistólica e diastólica foram obtidas do braço direito com manguitos de tamanho adequado, após pelo menos 30 minutos de repouso. Três medidas de PA foram obtidas com utilização de um esfigmomanômetro de coluna de mercúrio manual padrão, e a média das três leituras foi utilizada na análise. Os níveis de PA foram classificados de acordo com diretrizes estabelecidas:11 normal (sistólica < 120 mmHg; diastólica < 80 mmHg), pré-hipertensão (sistólica 120-139 mmHg; diastólica 80-89 mmHg), ou HAS (sistólica ≥ 140 mmHg; diastólica ≥ 90 mmHg). Os participantes que relataram tomar medicamentos para pressão foram considerados como tendo HAS independentemente de suas medidas de PA.

Os adolescentes foram considerados como tendo sobrepeso ou obesidade quando apresentaram valores de IMC iguais ou acima dos percentis 85 e 95 para a idade e sexo, respectivamente.12-14 O IMC foi calculado com a fórmula padrão.12,15 Tanto os pais quanto os adolescentes foram solicitados a coletar amostras de sangue entre 1 semana antes e 1 semana após a consulta para avaliação de glicose sérica de jejum, CT, colesterol da lipoproteína de alta densidade (HDL-C), colesterol da lipoproteína de baixa densidade (LDL-C), triglicerídeos (TG) e creatinina. Os dados dos pais foram somente utilizados para estabelecimento do diagnóstico de diabetes e dislipidemia e não foram analisados no estudo.

Nos grupos com HAS e controles, os critérios de exclusão foram indivíduos sem amostras de sangue e adolescentes com diagnóstico de diabetes, dislipidemia e doença renal crônica. A presença de obesidade ou sobrepeso não foi considerada como um critério de exclusão. Os seguintes testes foram adicionalmente obtidos dos indivíduos no grupo de hipertensos: microalbuminúria (valores anormais entre 30 a 300 mg/g de creatinina),16 taxa de filtração glomerular (TFG; valores anormais abaixo de 75 mL/min/1,73 m2)17 e insulina basal (valores normais entre 5 e 25 µU/mL).6

Os adolescentes foram divididos em três grupos: grupo I (GI; n = 108, 58 do sexo masculino, média de idade de 15,2 ± 2,2 anos), compreendendo adolescentes saudáveis e sem HAS, nascidos de pais saudáveis e sem diagnóstico ou em uso de qualquer medicação para HAS, dislipidemia ou diabetes; grupo II (GII; n = 53, 28 do sexo masculino, com média de idade de 13,9 ± 1,4 anos), compreendendo adolescentes com HAS confirmada; e grupo III (GIII; n = 74, 31 do sexo masculino, média de idade de 14,9 ± 2,2 anos), compreendendo adolescentes saudáveis e sem HAS cujos pais a) recebiam tratamento para dislipidemia ou apresentavam níveis basais de CT ≥ 200 mg/dL, LDL-C > 130 mg/dL, HDL-C < 40 mg/dL, ou TG ≥ 150 mg/dL; b) apresentavam diabetes mellitus ou glicemia de jejum ≥ 100 mg/dL; e c) tomavam medicamentos para HAS ou apresentavam PA sistólica ≥ 140 mmHg ou PA diastólica ≥ 90 mmHg.18,19

O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da instituição. O representante legal de cada adolescente assinou um termo de consentimento livre e esclarecido antes do exame. Todos os adolescentes também assinaram um termo de consentimento.

 Análise das amostras de sangue

Níveis séricos de glicose de jejum, CT, HDL-C, LDL-C, TG, creatinina, TFG e microalbuminúria foram determinados com uso de técnicas e ensaios padrões em um laboratório central. Resumidamente, para medidas de CT, LDL-C, HDL-C, TG e glicemia, cerca de 5 mL de sangue foram coletados de cada sujeito por punção venosa e colocados em tubos Vacutainer após 12 a 14 horas de jejum. O soro foi separado dos eritrócitos por centrifugação a 3.000 rpm por 10 minutos a 4°C até 2 horas após a punção venosa. O soro foi então colocado em microtubos e armazenado a -20ºC para posterior determinação das frações lipídicas e glicemia. Níveis séricos de CT, HDL-C, TG e glicose foram determinados por métodos enzimáticos (Roche Diagnostics), enquanto os valores de LDL-C foram estimados pela fórmula de Friedewald: LDL-C = CT - (HDL-C + TG / 5).13

Análise estatística

Os resultados das variáveis quantitativas estão descritos como médias e desvios padrão. As frequências e os percentuais para a variável sexo são apresentados e o teste do qui-quadrado foi utilizado para comparar os grupos. Para a idade, peso, altura e IMC, os grupos foram comparados por análise de variância (ANOVA) unifatorial. As variáveis lipídicas foram comparadas por análise de covariância (ANCOVA) incluindo idade, estatura e IMC como covariáveis. O teste de diferença mínima significativa (LSD) foi utilizado para comparações múltiplas post hoc. Valores de p < 0,05 foram considerados estatisticamente significantes. Os dados foram analisados com o programa IBM SPSS Statistics, v.20.

 Resultados

Foram excluídos do estudo 95 adolescentes hipertensos do GII com idade inferior a 12 anos e sem testes laboratoriais. Como as informações a respeito do estádio puberal de Tanner estava indisponível, a idade de 11 anos foi utilizada como marcadora substituta para o início da puberdade. No total, 53 adolescentes hipertensos (28 do sexo masculino, com média de idade de 13,9 ± 1,4 anos) permaneceram no estudo. Todos estes sujeitos estavam em uso de terapia anti-hipertensiva composta por inibidores da enzima de conversão da angiotensina (IECA; n = 19), anlodipino (n = 5), propranolol (n = 1), ou combinações de IECA e anlodipino (n = 11), anlodipino e propranolol (n = 2), IECA e propranolol (n = 1) e IECA e bloqueadores do receptor da angiotensina II (n = 1). Nenhum dos pacientes estava em uso de diurético. Em 19 adolescentes (35%), nós identificamos causas potenciais de HAS secundária, incluindo coarctação da aorta, nefropatia de refluxo, rim ectópico, doença renal policística, pielonefrite crônica, estenose da artéria renal, rim único e atrofia renal.

Os níveis de creatinina (0,6 ± 0,14 mg/dL), microalbuminúria (12,1 ± 16,7 mg/g de creatinina) e TFG (161 ± 47 mL/min/1,73 m2) nos adolescentes hipertensos estavam normais. Não houve diferenças significativas em relação ao sexo e peso entre os três grupos. Os sujeitos no GII eram mais jovens (máximo de 1 ano), mais baixos e apresentavam valores mais altos de IMC em comparação aos sujeitos em GI e GIII (Tabela 1). Após ajuste para a idade e valores do IMC, os sujeitos em GII apresentaram valores mais altos de glicose e LDL-C e mais baixos de HDL-C quando comparados com aqueles em GI e GIII (Tabela 2). Os níveis de CT e TG não diferiram entre os grupos. Em relação à altura, 25 adolescentes (23%) no GI, 12 (22%) no GII e 12 (16%) no GIII foram considerados baixos ou muito baixos para a idade. No que se refere ao peso, 25 adolescentes (22%) no GI, 28 (52%) no GII e 16 (21%) no GIII foram considerados obesos ou com sobrepeso para a idade. Quando somente o GII foi analisado, não houve diferença significativa em relação à idade, altura (p = 0,8), peso (p = 0,1), ou níveis de CT, LDL-C, HDL-C, TG e glicose entre os adolescentes com HAS essencial ou secundária (dados não apresentados). Tanto em GI quanto em GIII, não houve diferenças significativas em relação às variáveis analisadas.

Características basais de cada grupo
Variável Grupo N Média Desvio padrão Valor de p
Idade (anos) I 108 15,2 2,2
II 53 13,9 1,4 *0,001
III 74 14,9 2,2
GI x GII **< 0,001
GI x GIII **0,392
GII x GIII **0,005
Peso (kg) I 108 58,3 15,7
II 53 62,8 20,8 *0,093
III 74 56,3 15,0
Altura (cm) I 108 1,65 0,11
II 53 1,60 0,12 *0,024
III 74 1,62 0,11
GI x GII **0,007
GI x GIII **0,147
GII x GIII **0,195
Índice de Massa Corpórea (kg/m2) I 108 21,2 4,3
II 53 24,5 6,7 *< 0,001
III 74 21,1 4,1
GI x GII **< 0,001
GI x GIII **0,844
GII x GIII **< 0,001

Análise de variância (ANOVA) unifatorial, p < 0,05.

Diferença mínima significativa (LSD), p < 0,05.

 Níveis de lipídeos e glicose
Variável Grupo N Média Desvio padrão Valor de p
Glicose I 108 77,5 11,3
II 53 88,7 9,8 *< 0,001
III 74 78,8 9,8
GI x GII **< 0,001
GI x GIII **0,409
GII x GIII **< 0,001
LDL-C I 108 68,2 26,4
II 53 82,4 20,5 *0,018
III 74 72,9 28,3
GI x GII **0,001
GI x GIII **0,240
GII x GIII **0,042
HDL-C I 108 62,7 13,9
II 53 46,3 14,2 *< 0,001
III 74 61,3 13,5
GI x GII **< 0,001
GI x GIII **0,507
GII x GIII **< 0,001
Triglicerídeos I 108 79,6 37,8
II 52 99,7 63,2 *0,814
III 74 82,3 42,2
Colesterol total I 108 146,8 26,2
II 53 148,0 23,9 *0,643
III 74 150,1 27,8

Análise de variância (ANOVA) unifatorial, p < 0,05.

Diferença mínima significativa (LSD), p < 0,05. LDL-C: colesterol da lipoproteína de baixa densidade; HDL-C: colesterol da lipoproteína de alta densidade.

 Discussão

O presente estudo mostrou que adolescentes hipertensos, independentemente da causa da HAS e após ajustes para idade e IMC, apresentaram valores mais altos de glicose e LDL-C e mais baixos de HDL-C quando comparados a adolescentes não hipertensos. Além disso, dentre os adolescentes sem HAS, mesmo aqueles nascidos de pais com diagnóstico de dislipidemia, HAS e diabetes, os valores de glicose e variáveis lipídicas não diferiram significativamente. Esses achados sugerem uma correlação entre HAS e anormalidades metabólicas durante a adolescência. O aumento do IMC no grupo de adolescentes hipertensos foi associado principalmente com a altura, uma vez que o peso não diferiu significativamente entre os grupos. Embora o grupo de hipertensos tenha sido um pouco mais jovem (cerca de 1 ano em relação aos outros grupos), os valores de altura relacionada com a idade tanto no sexo masculino quanto feminino neste grupo foram considerados baixos ou muito baixos em apenas 22% dos casos. Um achado semelhante foi identificado em GI e GIII, que incluíram adolescentes sem HAS. Não foi possível excluir a possibilidade de que esta diferença de idade de 1 ano possa ter influenciado a altura final dos sujeitos neste grupo quando comparados com aqueles em GI e GIII. Além disso, esses achados corroboram os de outros estudos que revelam a existência de uma relação inversa entre altura e perfil lipídico.20,21

Adolescentes com um aumento significativo na altura são susceptíveis a apresentar níveis mais baixos de lipídios séricos, enquanto aqueles com um menor aumento de altura são susceptíveis a apresentar aumento dos níveis plasmáticos de lipídios.22 A baixa altura também está associada com outros fatores de risco para DAC, como HAS, altos níveis de LDL-C e diabetes. Um estudo prospectivo envolvendo estes adolescentes seria necessário para analisar suas alturas finais e correlacioná-las com seus perfis lipídicos.

No que diz respeito ao diabetes, o presente estudo identificou também níveis mais altos de glicose em adolescentes hipertensos. No entanto, esta associação entre perfis lipídicos e metabólicos, que não foi o objetivo do presente estudo, também pode ser geneticamente determinada, como indicado por Nelson et al.22 Várias mudanças ocorrem durante a puberdade, o período de desenvolvimento da população analisada neste estudo. Estas alterações incluem o aumento na altura, desenvolvimento de caracteres sexuais secundários e modificações no sistema cardiovascular, que podem levar a anormalidades eletrocardiográficas e pressóricas.23 Sabe-se que a PA e a rigidez arterial aumentam com a idade e que um controle hormonal precoce (níveis hormonais e expressão de receptores) pode influenciar simultaneamente o crescimento de ossos longos e de artérias, levando a alterações adicionais no desenvolvimento da estrutura e função vascular, bem como na susceptibilidade à rigidez arterial e à HAS.24,25 Essas alterações também podem influenciar a espessura da camada média, que quando aumentada é considerada um marcador de doença aterosclerótica.26,27

A altura, como meio para cálculo do IMC, é amplamente utilizada para quantificar o risco de DAC. Estudos recentes têm questionado a associação direta ou inversa entre valores de IMC e gravidade da DAC, o que explicaria o paradoxo da obesidade,28 considerando que apenas o último valor do IMC foi avaliado, ao invés do peso ou altura isoladamente. Além disso, resultados de metanálise têm sugerido que a altura possa ser considerada um fator independente no cálculo de risco coronariano.28 Infelizmente, há poucos estudos correlacionando a progressão da altura com o perfil lipídico, níveis de glicose e HAS em crianças e adolescentes, já que a maioria procura associar estas variáveis com a obesidade infantil e juvenil.29-32 Um estudo de La Batide-Alanore et al.,33 incluindo 865 famílias confirmou que a baixa altura está associada a um perfil cardiovascular adverso. Apesar do baixo número de participantes, os achados deste estudo, mostrando que adolescentes hipertensos (com HAS essencial ou secundária) eram mais baixos e apresentavam níveis séricos mais altos de glicose e LDL-C e mais baixos de HDL-C, pode contribuir para o desenvolvimento de mais estudos prospectivos avaliando o comportamento de tais variáveis na idade adulta e sua correlação com a incidência de DAC. Estes achados mostram a correlação e a complexidade dos mecanismos que envolvem a HAS em adolescentes em crescimento, que são constantemente afetados por alterações metabólicas.

Limitações do estudo

O presente estudo tem algumas limitações importantes, incluindo um pequeno número de indivíduos avaliados, ausência de níveis de insulina de jejum6 em todos os grupos, idade mais baixa dos sujeitos no GII (que pode ter influenciado na altura mais baixa destes indivíduos em relação aos outros grupos), inclusão de adolescentes com HAS primária e secundária e ausência de informações sobre a escala puberal de Tanner para determinar o desenvolvimento sexual dos participantes (considerando que a puberdade precoce está associado à baixa estatura, alterações do perfil lipídico e risco cardiovascular aumentado).20 No que se refere à HAS essencial e secundária, nós incluímos no presente estudo apenas os adolescentes sem doença renal crônica confirmada por níveis da TFG, creatinina e microalbuminúria, e escolhemos adolescentes com peso e altura semelhantes em ambos os grupos. Além disto, não dispomos de dados sobre o peso ao nascimento e circunferência abdominal dos sujeitos, o que poderia ter acrescentado mais informações sobre estes indivíduos.

 Conclusão

Adolescentes hipertensos apresentaram valores mais elevados de IMC e de níveis séricos de glicose e LDL-C, além de níveis séricos mais baixos de HDL-C. Estes achados revelam que as alterações no perfil lipídico e no metabolismo da glicose, que ocorrem durante a adolescência, podem ser influenciadas pela presença de HAS nesta fase do desenvolvimento.

Fontes de Financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação Acadêmica

Este artigo é parte de tese de pós-doutorado de Liz Andréa Villela Baroncini pela PUC-Paraná.