FUNDAMENTO: Há poucos estudos sobre riscos cardiovasculares em adolescentes com diferentes graus de obesidade. OBJETIVO: Avaliar repercussões metabólicas associadas a diferentes graus de obesidade em adolescentes e seu impacto nos riscos cardiovasculares. MÉTODOS: Estudo transversal com 80 adolescentes obesos, divididos em dois grupos: 2<z-IMC<2,5 e z-IMC>2,5, denominados obesos com menor e maior grau de obesidade, respectivamente. Foram realizados exame físico e avaliação bioquímica e de composição corporal. Para a análise estatística, foram aplicados os testes t-Student e qui-quadrado, com a finalidade de comparar os dois grupos. Modelo logístico múltiplo foi utilizado para verificar as associações entre variáveis bioquímicas e grau de obesidade. Foram desenvolvidos escores de risco para doença cardiovascular, de acordo com o número de alterações encontradas nas seguintes variáveis: glicemia de jejum, triglicérides, HDL e PA. Foram verificadas associações entre esses escores e o grau de obesidade. RESULTADOS: Os dois grupos diferiram em valores de peso, circunferência da cintura, glicemia e insulina de jejum, HOMA-IR, triglicérides, HDL, PA e medidas de composição corporal (p<0,05). Os adolescentes com maior grau de obesidade apresentaram maiores frequências de alterações para glicemia, HOMA-IR, triglicérides, HDL e pressão arterial (p<0,05). O modelo logístico mostrou associações entre o grau de obesidade e as variáveis: HDL (OR=5,43), PA (OR=4,29), TG (OR=3,12). O escore de risco demonstrou que 57,7% dos adolescentes com maiores graus de obesidade tinham duas ou mais alterações metabólicas para 16,7% do outro grupo (p<0,001). CONCLUSÃO: O grau da obesidade influenciou no aparecimento de alterações que compõem a síndrome metabólica, aumentando o risco cardiovascular.
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A adolescência é um dos períodos críticos para o início ou a persistência da obesidade e para o desenvolvimento de suas complicações1. Embora fatores genéticos predisponham ao desenvolvimento da obesidade, estudos destacam fatores ambientais e comportamentais - como a diminuição da atividade física com aumento de atividades sedentárias2 -, associados ao maior consumo de alimentos como principais causas do aumento da prevalência da obesidade.
A predominância de obesidade na infância e na adolescência cresce drasticamente e representa problema de saúde pública relevante nos países desenvolvidos e em muitos países em desenvolvimento. Nos EUA, durante as últimas três décadas, a prevalência de obesidade em crianças e adolescentes alcançou mais do que dobro, com prevalências de 31,9% e 16,3% de sobrepeso e obesidade, respectivamente, entre os anos de 2003 e 20063. No Brasil, as taxas de adolescentes com excesso de peso seguiram a mesma tendência nos últimos 20 anos, com prevalência de 7,7% na década de 804 para ambos os sexos. Essa taxa atingiu 17,9% para meninos e 15,4% para meninas na última pesquisa nacional em 2002-20035.
A obesidade está associada a problemas relevantes de saúde na população pediátrica6,7 e constituiu-se fator de risco para muitas morbidades e mortalidade na vida adulta8. O estudo de Freedman e cols.9, com o uso de dados do
Comorbidades, como hipertensão arterial, dislipidemia,
A concomitância de alterações metabólicas vinculadas à obesidade e às doenças crônicas recebeu a denominação de síndrome metabólica. Estudo comparativo de critérios diagnósticos para síndrome metabólica em crianças e adolescentes - caucasianos e negros norte-americanos - mostrou variações nas taxas de prevalência de 18% a 25%. Esses números foram elevados de modo significativo naqueles com excesso de peso (24% a 51%)14. Embora os critérios utilizados para caracterizar a síndrome metabólica não sejam necessariamente os mesmos entre os estudos, a sua prevalência aumenta gradativamente em paralelo ao crescimento da obesidade na população jovem15.
No entanto, há pouco estudo sobre riscos metabólicos e suas consequências em adolescentes com diferentes graus de obesidade8,15,16. Neste artigo, estudou-se complicações metabólicas e cardiovasculares associadas a graus de obesidade em adolescentes, descrevendo seu impacto nos fatores de risco cardiovasculares e metabólicos precoces, bem como na síndrome metabólica.
Trata-se de um estudo transversal, cujos dados são parte da pesquisa "fatores de risco e comorbidades associados à obesidade em adolescentes de escolas públicas da cidade de São Paulo" que avaliou adolescentes obesos (IMC> P95)17, pós-púberes18, entre 14 a 19 anos, estudantes no período matutino e vespertino, com frequência escolar regular no período 2006-2007. Os critérios para não inclusão no estudo foram: presença de doenças agudas ou outras doenças crônicas, estado de tratamento medicamentoso ou nutricional para perda de peso, gravidez e lactação para as meninas.
O tamanho da amostra foi calculado para α 0,05 e β 0,20, composto por dois obesos com menor grau. Para cada obeso com maior grau de obesidade e OR estimada de 3,00 para o desvio metabólico hipertrigliceridemia na comparação dos dois grupos. Assumindo-se um teste unicaudal, as amostras de valores dos dois grupos seriam de 48 e 24 respectivamente.
Na seleção da amostra foram avaliados 2.330 adolescentes de quatro escolas públicas de Vila Mariana, com 150 alunos (6%) diagnosticados como obesos, entre os quais, 26 (17,33%) apresentavam os critérios de não inclusão citados acima. Dos 124 alunos restantes, 42 (33,87%) recusaram-se a participar, e dois (1,61%) abandonaram o projeto no decorrer do estudo de campo. Chegaram ao final do protocolo 80 adolescentes obesos, ou seja, 64,5% da amostra inicial. Quando comparadas as médias dos IMCs - estratificados por idade e sexo da amostra analisada - com a média dos IMCs dos 44 que não participaram do estudo, não foram encontradas diferenças significativas entre os grupos, evidência de que as amostras perdidas não devem ter introduzido vieses de seleção.
Os adolescentes foram classificados em escore-z de IMC (z-IMC), e todos se mantiveram com o diagnóstico de obesidade, acima de + 2,0 escore-z19. A partir do z-IMC, os adolescentes foram distribuídos em dois grupos: 2<z-IMC<2,5 e z-IMC
A avaliação antropométrica foi realizada por duas nutricionistas, de acordo com protocolos recomendados20. O peso foi obtido em balança digital marca Kratos®, modelo "Linea", com capacidade mínima de 1,25kg e máxima para 150kg, com variação de 50g, em local firme e plano. Para a estatura, utilizou-se o antropômetro portátil Alturaexata®, com escalas em milímetros, disposto em superfície firme e plana. A circunferência da cintura foi aferida com uso de fita métrica não extensível, no ponto médio entre a última costela e a crista ilíaca21.
A medida da pressão arterial foi realizada por dois médicos da equipe devidamente treinados, utilizando esfigmomanômetro de mercúrio (marca Thycos®) com manguito apropriado para cada indivíduo, com a consideração do valor médio de três aferições22. Hipertensão arterial foi definida como pressão arterial sistólica ou diastólica maiores ou iguais ao percentil 95 para idade, sexo e altura23. Os adolescentes com idade entre 18 e 19 anos foram classificados como hipertensos quando apresentavam média maior ou igual a 140/90mmHg24. As amostras de sangue foram coletadas por meio de punção venosa, após 12 horas de jejum. Para as dosagens, foram utilizadas técnicas laboratoriais enzimáticas e colorimétricas convencionais, com exceção dos níveis de LDL que foram calculados por meio da equação de Friedewald25. Os valores de colesterol total e frações, triglicérides e glicemia de jejum foram classificados de acordo com a
A avaliação da composição corporal pelo DXA, que consiste em método de dupla emissão de feixe de energia por meio do aparelho LUNARTM DPX-L/PED, Winconsin, USA, (versão 1.5), foi realizada por uma única técnica devidamente treinada.
Na análise estatística, as diferenças de médias das variáveis independentes entre os dois grupos de adolescentes obesos foram avaliadas pelo teste
Foi criado um escore de risco para síndrome metabólica e doenças cardiovasculares associadas que atribuía valores de 0 a 4 a cada um dos indivíduos obesos, de acordo com o número de alterações metabólicas: glicemia de jejum, triglicérides, HDL e pressão arterial. Para a escolha das variáveis com a finalidade de formação dos escores, foram considerados estudos anteriores com adolescentes8,12,16,29 e síndrome metabólica, assim como os resultados das análises bivariadas. Foi aplicado o teste qui-quadrado para avaliar a associação do número de alterações metabólicas nos dois grupos de adolescentes, segundo graus de obesidade.
O nível de significância usado foi p< 0,05. Os dados foram analisados por meio dos programas Epi info 6.04 (Atlanta, Georgia, USA: CDC; 1996) e Stata versão 10.0 (
O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Universidade Federal de São Paulo, e os dados foram coletados após o termo de consentimento livre e esclarecido (TCLE) de todos os adolescentes e seus responsáveis. Os adolescentes foram acompanhados pela equipe multidisciplinar do Ambulatório de Obesidade da Disciplina de Nutrologia do Departamento de Pediatria da Universidade Federal de São Paulo.
O grupo composto pelos indivíduos com maiores graus de obesidade (
Como demonstrado na
Entre os adolescentes do grupo com IMC maior ou igual que 2,5 z-IMC, 30% apresentaram tanto hiperglicemia quanto hiperinsulinemia (OR 3,55 e 2,56), comparados com 11% e 14% do grupo com menor grau obesidade, respectivamente. Metade dos adolescentes com IMC
As variáveis selecionadas para o modelo logístico foram: HDL, triglicérides e glicemia de jejum, pressão arterial. A insulina basal e o índice HOMA-IR não foram incluídos no modelo, porque se optou por apenas um exame relacionado ao perfil glicídico. A glicemia foi escolhida por apresentar associação mais forte com os graus de obesidade na análise bivariada. A
No
A maioria das repercussões metabólicas estudadas apresenta associações relevantes com o grau de obesidade entre adolescentes pós-púberes. O uso do IMC no diagnóstico da obesidade em adolescentes está bem estabelecido na literatura, pois tem boa aplicabilidade clínica. Além disso, seu uso demonstra associação com gordura visceral, melhor correlação do que outros parâmetros antropométricos com pressão arterial e níveis hematológicos de lipídeos30,31.
Trabalhos anteriores já mostraram a relação da obesidade com anormalidades metabólicas13,14, , mas poucos relacionam o grau de obesidade à presença de tais alterações8,15,16. Nossos resultados mostram que, quanto maior a gravidade da obesidade, maior o risco de haver alterações glicídicas, lipídicas e de pressão arterial. Como na análise multivariada, nenhuma das variáveis foi identificada como fator de confusão ou modificador de efeito. Os riscos identificados podem ser atribuídos a cada uma das variáveis, independentemente do efeito das outras variáveis incluídas no modelo.
A resistência insulínica foi a alteração metabólica mais comum entre adolescentes obesos deste estudo. Lee e cols.32 analisaram uma subamostra representativa de adolescentes entre 12 e 19 anos que participaram do estudo NHANES 1999-2002 e mostraram que o fator que mais influenciou os níveis de resistência insulínica foi a obesidade. Em crianças e adolescentes, a resistência insulínica também tem sido associada à dislipidemia, DM tipo 2 e complicações cardiovasculares em longo prazo33,34. Nossos resultados apontam, em concordância com estudos anteriores16, que a resistência insulínica está fortemente associada à gravidade da obesidade, o que sugere gradiente dose-resposta na relação entre resistência insulínica e adiposidade.
A gravidade da obesidade, em nossa amostra, também apresentou associação significante com outros parâmetros metabólicos e clínicos, como hipertrigliceridemia, HDL alterado, hiperglicemia de jejum e hipertensão. Caranti e cols.16 analisaram alterações metabólicas em 509 adolescentes obesos brasileiros (n=110) e italianos (n=399) pós-púberes e encontraram resultados semelhantes para HDL alterado, resistência insulínica e hipertensão. Um estudo de coorte com 115 indivíduos da cidade do Rio de Janeiro, Brasil, realizado em três avaliações - período que compreendeu infância, adolescência e início da fase adulta - mostrou que o grupo com IMC elevado apresentou maior prevalência de hipertensão arterial (p<0,001) que os demais grupos compostos por adolescentes com IMC normal ou com diagnóstico do IMC diferente durante o estudo10.
Outro estudo constatou que a prevalência da intolerância à glicose, hiperinsulinemia, hipertrigliceridemia, hipertensão arterial e baixo HDL foi significativamente maior em obesos graves (>2,5 z) em relação aos obesos moderados, concordando com os achados deste estudo8.
Bell e cols.35 estudaram a relação das alterações metabólicas em crianças de 6 a 13 anos, com o aumento do z-IMC. A regressão com a pressão arterial mostrou aspecto linear; a regressão com triglicérides e HDL, forma curvilínea, o que aponta que o aumento do Z-IMC no extremo superior do espectro (>2 z-IMC) tem maior impacto em perfis lipídicos desfavoráveis. Com essa abordagem, os autores demonstraram que o risco de comorbidades durante a infância aumenta continuamente em todo espectro, com o aumento z-IMC e acentuadamente acima de 2,0 z-IMC.
O modelo de regressão logística mostra significante associação de triglicérides, HDL e pressão arterial com a gravidade da obesidade. Estudos com populações que testam hipóteses similares às deste estudo não desenvolveram modelos de análises múltiplas, o que impossibilita a comparação de nossos resultados.
A presença da obesidade parece ter papel-chave no desencadeamento dos fatores de risco para desenvolvimento das doenças cardiovasculares e DM tipo 2. Os parâmetros mais utilizados para compor o grupo de fatores de risco para doença cardiovascular tem sido: obesidade, hipertrigliceridemia, baixo HDL, hipertensão arterial e algum parâmetro relacionado ao perfil glicídico, neste estudo, a glicemia de jejum14.
No presente estudo, a gravidade da obesidade teve associação positiva e estatisticamente significante com a frequência desses fatores de risco. Outros estudos também avaliaram a presença de fatores de risco cardiovasculares em adolescentes obesos e a presença de dois ou mais fatores de risco que também se associam, de modo significativo, ao grau da obesidade15.
A presença concomitante de alterações metabólicas e obesidade foi denominada síndrome metabólica, devido a suas inter-relações e à importância como fator de risco para doença cardiovascular e DM tipo 236. Apesar de até o momento não existir um consenso que defina a síndrome metabólica para crianças e adolescentes, já existem estudos reveladores de que as alterações metabólicas, quando estabelecidas na infância, tendem a permanecer na fase adulta, além de provocarem precocemente danos cardiovasculares37.
O grupo com síndrome metabólica foi caracterizado no estudo pela presença de obesidade e mais dois fatores de risco cardiovascular: altos níveis de triglicérides, glicose de jejum, pressão arterial e baixos níveis de HDL. Dessa forma, 57,7% do grupo dos adolescentes com obesidade grave tinham a síndrome metabólica em comparação a 16,7% do outro grupo. Outro estudo, com adolescentes obesos brasileiros e italianos, que adotou critérios semelhantes aos nossos, também constatou prevalência maior da síndrome metabólica em adolescentes obesos com maior z-IMC, e a prevalência aumentou de 9,5% para 19,7%16.
No estudo de Weiss e cols.8, que avaliou 439 crianças e adolescentes norte-americanos obesos, foram estabelecidos como grupo de fatores de risco cardiovascular os componentes da síndrome metabólica: obesidade, pressão arterial, triglicérides, glicemia de jejum e HDL. A síndrome metabólica também foi caracterizada pela presença de três ou mais fatores de risco (obesidade mais dois riscos metabólicos ou clínico) e apresentava taxas maiores com o aumento da gravidade da obesidade, 38,7% em obesos moderados e 49,7% em obesos graves.
Em Sen Y e cols.15 o número de adolescentes obesos com três ou mais fatores de risco aumentou paralelamente com o grau da obesidade. Os adolescentes com IMC acima de 3 z-IMC tinham 2,6 vezes mais risco de desenvolver a síndrome metabólica que aqueles com IMC entre 2 e 3 z-IMC.
Alguns estudos mostram que, independentemente do critério utilizado, a obesidade foi a característica mais comum da síndrome metabólica em suas populações14,15. Além disso, sugerem que a obesidade deveria ser considerada componente essencial no conjunto de fatores de risco cardiovascular, a fim de identificar adolescentes com maior risco em desenvolver comorbidades e doença cardiovascular precoce14.
Por ser o IMC indicador de fácil obtenção por equipamentos disponíveis em escolas, a identificação de adolescentes com z-IMC >2,0 ou >2,5 poderiam ser constituídos em testes de triagem para identificação de adolescentes para ações preventivas e educativas.
Devido à complexidade da etiologia da obesidade e de suas consequências ao longo da vida, seu tratamento deve ocorrer de forma multidisciplinar com acompanhamento médico, nutricional, psicológico e de educador físico. Fazem-se necessários políticas e programas de promoção de estilo de vida saudável que difundam entre crianças, adolescentes e seus familiares hábitos de escolha alimentar saudável e de atividade física.
Apesar da melhor precisão das estimativas de risco, permanecem as limitações inerentes a todos os estudos transversais no que concerne às dificuldades para determinar sequência temporal da linha de causalidade investigada.
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.
Este artigo é parte de Dissertação de Mestrado de Maria Silvia Ferrari Lavrador pela Universidade Federal de São Paulo.
Correspondência: José Augusto de Aguiar Carrazedo Taddei Departamento de Pediatria - Disciplina de Nutrologia Universidade Federal de São Paulo Rua Loefgreen, 1647 - 04040-032 São Paulo, SP - Brasil E-mail:
Artigo recebido em 24/02/10; revisado recebido em 25/05/10; aceito em 06/07/10.
FUNDAMENTO: Existen pocos estudios sobre riesgos cardiovasculares en adolescentes con diferentes grados de obesidad. OBJETIVO: Evaluar repercusiones metabólicas asociadas a diferentes grados de obesidad en adolescentes y su impacto en los riesgos cardiovasculares. MÉTODOS: Estudio transversal con 80 adolescentes obesos, divididos en dos grupos: 2<z-IMC<2,5 y z-IMC>2,5, denominados obesos con menor y mayor grado de obesidad, respectivamente. Se llevaron a cabo examen físico y evaluación bioquímica y de composición corporal. Para el análisis estadística, se aplicaron las pruebas t-Student y chi-cuadrado, con la finalidad de comparar los dos grupos. Modelo logístico múltiple se utilizó para verificar las asociaciones entre variables bioquímicas y grado de obesidad. Se desarrollaron scores de riesgo para enfermedad cardiovascular, de acuerdo con el número de alteraciones encontradas en las siguientes variables: glucemia de ayuno, triglicéridos, HDL y PA. Se verificaron asociaciones entre estos scores y el grado de obesidad. RESULTADOS: Los dos grupos difirieron en valores de peso, circunferencia de la cintura, glucemia e insulina de ayuno, HOMA-IR, triglicéridos, HDL, PA y mediciones de composición corporal (p<0,05). Los adolescentes con mayor grado de obesidad presentaron mayores frecuencias de alteraciones para glucemia, HOMA-IR, triglicéridos, HDL y presión arterial (p<0,05). El modelo logístico mostró asociaciones entre el grado de obesidad y las variables: HDL (OR=5,43), PA (OR=4,29), TG (OR=3,12). El score de riesgo reveló que un 57,7% de los adolescentes con mayores grados de obesidad tenían dos o más alteraciones metabólicas para un 16,7% del otro grupo (p<0,001). CONCLUSIÓN: El grado de la obesidad influenció en la aparición de alteraciones que componen el síndrome metabólico, aumentando el riesgo cardiovascular.
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Correspondencia
La adolescencia es uno de los períodos críticos para el inicio o la persistencia de la obesidad y para el desarrollo de sus complicaciones1. Aunque factores genéticos predisponen al desarrollo de la obesidad, estudios destacan factores ambientales y comportamentales -como la disminución de la actividad física con aumento de actividades sedentarias2-, asociados al mayor consumo de alimentos como principales causas del aumento de la prevalencia de la obesidad.
La predominancia de obesidad en la niñez y en la adolescencia crece drásticamente y representa problema de salud pública relevante en los países desarrollados y en muchos países en desarrollo. En los EE.UU. , durante las últimas tres décadas, la prevalencia de obesidad en niños y adolescentes alcanzó más que el doble, con prevalencias de un 31,9% y un 16,3% de sobrepeso y obesidad, respectivamente, entre los años de 2003 y 20063. En Brasil, las tasas de adolescentes con exceso de peso siguieron las misma tendencia en los últimos 20 años, con prevalencia de un 7,7% en la década de 804 para ambos sexos. Esa tasa alcanzó un 17,9% para niños y un 15,4% para niñas en la última investigación nacional en 2002-20035.
La obesidad está asociada a problemas relevantes de salud en la población pediátrica6,7 y se constituyó como factor de riesgo para muchas morbilidades y mortalidad en la vida adulta8. El estudio de Freedman et al9 con la utilización de datos del
Comorbidades, como hipertensión arterial, dislipidemia,
La concomitancia de alteraciones metabólicas vinculadas a la obesidad y a las enfermedades crónicas recibió la denominación de síndrome metabólico. Estudio comparativo de criterios diagnósticos para síndrome metabólico en niños y adolescentes - caucasianos y negros estadounidenses - evidenció variaciones en las tasas de prevalencia del 18% al 25%. Estos números se elevaron de modo significativo en aquellos con exceso de peso (24% al 51%)14. Aunque los criterios utilizados para caracterizar el síndrome metabólico no sean necesariamente los mismos entre los estudios, su prevalencia aumenta gradualmente en paralelo al crecimiento de la obesidad en la población joven15.
Sin embargo, hay pocos estudios sobre riesgos metabólicos y sus consecuencias en adolescentes con diferentes grados de obesidad8,15,16. En este artículo, se estudió complicaciones metabólicas y cardiovasculares asociadas a grados de obesidad en adolescentes, describiendo su impacto en los factores de riesgo cardiovasculares y metabólicos precoces, así como en el síndrome metabólico.
Se trata de un estudio transversal, cuyos datos son parte de la investigación "Factores de riesgo y comorbidades asociados a la obesidad en adolescentes de escuelas públicas de la ciudad de São Paulo" que evaluó a adolescentes obesos (IMC> P95)17, pospúberes18, entre 14 y 19 años, estudiantes en el período matutino y vespertino, con frecuencia escolar regular en el período 2006-2007. Los criterios para la no inclusión en el estudio fueron: la presencia de enfermedades agudas u otras enfermedades crónicas, estado de tratamiento medicamentoso o nutricional para la pérdida de peso, embarazo y lactación para las niñas.
El tamaño de la muestra se calculó para α 0,05 y β 0,20, conformado por dos obesos con menor grado. Para cada obeso con mayor grado de obesidad y OR estimada de 3,00 para la desviación metabólica hipertrigliceridemia en la comparación de los dos grupos. Se asume una prueba unicaudal, las muestras de valores de los dos grupos serian de 48 y 24 respectivamente.
En la selección de la muestra se evaluaron a 2.330 adolescentes de cuatro escuelas públicas de Vila Mariana, con 150 alumnos (6%) diagnosticados como obesos, entre los cuales, 26 (17,33%) presentaban los criterios de no inclusión citados anteriormente. De los 124 alumnos restantes, 42 (33,87%) se negaron a participar, y dos (1,61%) abandonaron el proyecto en el desarrollo del estudio de campo. Llegaron al final del protocolo 80 adolescentes obesos, es decir, el 64,5% de la muestra inicial. Cuando comparados los promedios de los IMCs -estratificados por edad y sexo de la muestra analizada- con la media de los IMCs de los 44 que no participaron en el estudio, no se encontraron diferencias significativas entre los grupos, evidencia de que las muestras perdidas no deben haber introducido sesgos de selección.
Los adolescentes se clasificaron en score-z de IMC (z-IMC), y todos se mantuvieron con el diagnóstico de obesidad, superior a + 2,0 escore-z19. A partir del z-IMC, los adolescentes fueron distribuidos en dos grupos: 2<z-IMC<2,5 y z-IMC
La evaluación antropométrica se realizó por dos nutricionistas, de acuerdo con protocolos recomendados20. El peso se obtuvo en balanza digital marca Kratos®, modelo "Linea", con capacidad mínima de 1,25kg y máxima para 150kg, con variación de 50g, en local firme y plano. Para la estatura, se utilizó el antropómetro portátil Alturaexata®, con escalas en milímetros, dispuesto en superficie firme y plana. La circunferencia de la cintura se medió con el uso de cinta métrica no extensible, en el punto medio entre la última costilla y la cresta ilíaca21.
La medición de la presión arterial se llevó a cabo por dos médicos del equipo debidamente entrenados, utilizando esfigmomanómetro de mercurio (marca Thycos®) con manguito apropiado para cada individuo, con la consideración del valor medio de tres mediciones22. Hipertensión arterial se definió como presión arterial sistólica o diastólica mayores o iguales al percentil 95 para edad, sexo y altura23. Los adolescentes con edad entre 18 y 19 años se clasificaron como hipertensos cuando presentaban media mayor o igual a 140/90mmHg24. Las muestras de sangre se recolectaron por medio de punción venosa, tras 12 horas de ayuno. Para las dosificaciones, se utilizaron técnicas laboratoriales enzimáticas y colorimétricas convencionales, a excepción de los niveles de LDL que se calcularon por medio de la ecuación de Friedewald25. Los valores de colesterol total y fracciones, triglicéridos y glucemia de ayuno se clasificaron de acuerdo con la
La evaluación de la composición corporal por el DXA, que consiste en método de doble emisión de haz de energía por medio del aparato LUNARTM DPX-L/PED, Winconsin, USA, (versión 1.5), se llevó a cabo por una única técnica debidamente entrenada.
En el análisis estadístico, las diferencias de promedios de las variables independientes entre los dos grupos de adolescentes obesos se evaluaron por la prueba
Se creó un score de riesgo para síndrome metabólico y enfermedades cardiovasculares asociadas que atribuía valores de 0 a 4 a cada uno de los individuos obesos, de acuerdo con el número de alteraciones metabólicas: glucemia de ayuno, triglicéridos, HDL y presión arterial. Para la escoja de las variables con la finalidad de formación de los scores, se consideraron los estudios anteriores con adolescentes8,12,16,29 y síndrome metabólico, así como los resultados de los análisis bivariados. Se aplicó la prueba chi-cuadrado para evaluar la asociación del número de alteraciones metabólicas en los dos grupos de adolescentes, segundo grados de obesidad.
El nivel de significancia usado fue p< 0,05. Los datos se analizaron por medio de los programas Epi info 6.04 (Atlanta, Georgia, USA: CDC; 1996) y Stata versión 10.0 (
El estudio fue aprobado por el Comité de Ética en Investigación de la Universidad Federal de São Paulo, y los datos se recolectaron después del formulario de consentimiento informado (FCI) de todos los adolescentes y sus responsables. Los adolescentes fueron seguidos por el equipo multidisciplinar del Ambulatorio de Obesidad de la Asignatura de Nutrología del Departamento de Pediatría de la Universidad Federal de São Paulo.
El grupo conformado por los individuos con mayores grados de obesidad (
Como demostrado en la
Entre los adolescentes del grupo con IMC mayor o igual que 2,5 z-IMC, el 30% presentó tanto hiperglicemia como hiperinsulinemia (OR 3,55 y 2,56), comparados con el 11% y el 14% del grupo con menor grado obesidad, respectivamente. La mitad de los adolescentes con IMC
Las variables seleccionadas para el modelo logístico fueron: HDL, triglicéridos y glucemia de ayuno, presión arterial. La insulina basal y el índice HOMA-IR no fueron incluidos en el modelo, porque se optó por solamente un examen relacionado al perfil glucídico. La glucemia se escogió por presentar asociación más fuerte con los grados de obesidad en el análisis bivariado. La
En el
La mayoría de las repercusiones metabólicas estudiadas presenta asociaciones relevantes con el grado de obesidad entre adolescentes pospúberes. El uso del IMC en el diagnóstico de la obesidad en adolescentes está bien establecido en la literatura, ya que tiene una buena aplicabilidad clínica. Además de ello, su uso demuestra una asociación con grasa visceral, mejor correlación que otros parámetros antropométricos con presión arterial y niveles hematológicos de lípidos30,31.
Trabajos anteriores ya han evidenciados la relación de la obesidad con anormalidades metabólicas13,14, sin embargo pocos relacionan el grado de obesidad a la presencia de dichas alteraciones8,15,16. Nuestros resultados muestran que, cuanto mayor la severidad de la obesidad, mayor el riesgo de haber alteraciones glucídicas, lipídicas y de presión arterial. Como en el análisis multivariado, ninguna de las variables se identificó como factor de confusión o modificador de efecto. Los riesgos identificados pueden atribuirse a cada una de las variables, independientemente del efecto de las otras variables incluidas en el modelo.
La resistencia insulínica fue la alteración metabólica más común entre adolescentes obesos de este estudio. Lee et al32 analizaron una submuestra representativa de adolescentes entre 12 y 19 años que participaron en el estudio NHANES 1999-2002 y mostraron que el factor que más influenció los niveles de resistencia insulínica fue la obesidad. En niños y adolescentes, la resistencia insulínica también ha sido asociada a la dislipidemia, DM tipo 2 y complicaciones cardiovasculares en largo plazo33,34. Nuestros resultados señalan, en concordancia con estudios anteriores16, que la resistencia insulínica está fuertemente asociada a la severidad de la obesidad, lo que sugiere gradiente dosis-respuesta en la relación entre resistencia insulínica y adiposidad.
La severidad de la obesidad, en nuestra muestra, también presentó asociación significante con otros parámetros metabólicos y clínicos, como hipertrigliceridemia, HDL alterado, hiperglucemia de ayuno e hipertensión. Caranti et al16 analizaron alteraciones metabólicas en 509 adolescentes obesos brasileños (n=110) e italianos (n=399) pospúberes y encontraron resultados semejantes para HDL alterado, resistencia insulínica e hipertensión. Un estudio de cohorte con 115 individuos de la ciudad de Rio de Janeiro, Brasil, realizado en tres evaluaciones -período que comprendió niñez, adolescencia e inicio de la fase adulta- reveló que el grupo con IMC elevado presentó mayor prevalencia de hipertensión arterial (p<0,001) que los demás grupos compuestos por adolescentes con IMC normal o con diagnóstico del IMC diferente durante el estudio10.
Otro estudio constató que la prevalencia de la intolerancia a la glucosa, hiperinsulinemia, hipertrigliceridemia, hipertensión arterial y bajo HDL fue significativamente mayor en obesos severos (>2,5 z) con relación a los obesos moderados, concordando con los hallazgos de este estudio8.
Bell et al35 estudiaron la relación de las alteraciones metabólicas en niños de 6 a 13 años, con el aumento del z-IMC. La regresión con la presión arterial reveló aspecto lineal; la regresión con triglicéridos y HDL, forma curvilínea, lo que señala que el aumento del Z-IMC en el extremo superior del espectro (>2 z-IMC) tiene mayor impacto en perfiles lipídicos desfavorables. Con este abordaje, los autores demostraron que el riesgo de comorbidades durante la niñez aumenta continuamente en todo espectro, con el aumento z-IMC y acentuadamente superior a 2,0 z-IMC.
El modelo de regresión logística muestra significante una asociación de triglicéridos, HDL y presión arterial con la severidad de la obesidad. Los estudios con poblaciones que prueban hipótesis similares a las de este estudio no desarrollaron modelos de análisis múltiples, lo que imposibilita la comparación de nuestros resultados.
La presencia de la obesidad parece jugar un papel-clave en el desencadenamiento de los factores de riesgo para el desarrollo de las enfermedades cardiovasculares y DM tipo 2. Los parámetros más utilizados para componerse el grupo de factores de riesgo para la enfermedad cardiovascular viene siendo: obesidad, hipertrigliceridemia, bajo HDL, hipertensión arterial y algún parámetro relacionado al perfil glucídico, en este estudio, la glucemia de ayuno14.
En el presente estudio, la severidad de la obesidad tuvo asociación positiva y estadísticamente significativo con la frecuencia de estos factores de riesgo. Otros estudios también evaluaron la presencia de factores de riesgo cardiovasculares en adolescentes obesos y la presencia de dos o más factores de riesgo que también se asocian, de modo significativo, al grado de la obesidad15.
La presencia concomitante de alteraciones metabólicas y obesidad se denominó síndrome metabólico, debido a sus interrelaciones y a la importancia como factor de riesgo para la enfermedad cardiovascular y DM tipo 236. A pesar de hasta el momento no existir un consenso que defina el síndrome metabólico para niños y adolescentes, ya existen estudios reveladores de que las alteraciones metabólicas, cuando establecidas en la infancia, tienden a permanecer en la fase adulta, además de provocar precozmente daños cardiovasculares37.
El grupo con síndrome metabólico se caracterizó en el estudio por la presencia de obesidad y más dos factores de riesgo cardiovascular: altos niveles de triglicéridos, glucosa de ayuno, presión arterial y bajos niveles de HDL. De esta forma, un 57,7% del grupo de los adolescentes con obesidad severa tenían el síndrome metabólico en comparación a un 16,7% del otro grupo. Otro estudio, con adolescentes obesos brasileños e italianos, que adoptó criterios semejantes a los nuestros, también constató prevalencia mayor del síndrome metabólico en adolescentes obesos con mayor z-IMC, y la prevalencia aumentó de un 9,5% para un 19,7%16.
En el estudio de Weiss et al8 que evaluó a 439 niños y adolescentes estadounidenses obesos, se establecieron como grupo de factores de riesgo cardiovascular los componentes del síndrome metabólico: obesidad, presión arterial, triglicéridos, glucemia de ayuno y HDL. El síndrome metabólico también se caracterizó por la presencia de tres o más factores de riesgo (obesidad más dos riesgos metabólicos o clínico) y presentaba tasas mayores con el aumento de la severidad de la obesidad, un 38,7% en obesos moderados y un 49,7% en obesos severos.
En Sen Y et al15 el número de adolescentes obesos con tres o más factores de riesgo aumentó paralelamente con el grado de la obesidad. Los adolescentes con IMC superior a 3 z-IMC tenían 2,6 veces más riesgo de desarrollar el síndrome metabólico que aquellos con IMC entre 2 y 3 z-IMC.
Algunos estudios muestran que, independientemente del criterio utilizado, la obesidad fue la característica más común del síndrome metabólico en sus poblaciones14,15. Además de esto, sugieren que la obesidad se debería considerar componente esencial en el conjunto de factores de riesgo cardiovascular, a fin de identificar adolescentes con mayor riesgo en desarrollar comorbidades y enfermedad cardiovascular precoz14.
Por ser el IMC indicador de fácil obtención por equipamientos disponibles en escuelas, la identificación de adolescentes con z-IMC >2,0 o >2,5 se podrían constituir en pruebas de triaje para la identificación de adolescentes para acciones preventivas y educativas.
Debido a la complejidad de la etiología de la obesidad y de sus consecuencias a lo largo de la vida, su tratamiento debe ocurrir de forma multidisciplinar con seguimiento médico, nutricional, psicológico y de educador físico. Se hacen necesarias políticas y programas de promoción de estilo de vida saludables que difundan entre niños, adolescentes y sus familiares hábitos de escoja alimentaria saludable y de actividad física.
A pesar de la mejor precisión de las estimaciones de riesgo, permanecen las limitaciones inherentes a todos los estudios transversales en el que concierne a las dificultades para determinar secuencia temporal de la línea de causalidad investigada.
El presente estudio fue financiado por la
Declaro no haber conflicto de intereses pertinentes.
El presente estudio no tuve fuentes de financiación externas.
Este artículo forma parte de Disertación de Maestría de Maria Silvia Ferrari Lavrador, por la
BACKGROUND: There have been few studies on cardiovascular risk factors in adolescents with different degrees of obesity. OBJECTIVE: To evaluate metabolic effects associated with different degrees of obesity in adolescents and their impact on cardiovascular risks. METHODS: Cross-sectional study of 80 obese adolescents, divided in two groups: 2<z-BMI<2.5 and z-BMI >2.5, classified as obese with lower or higher degree of obesity, respectively. Physical examination was carried out, as well as biochemical and body composition assessment. The statistical analysis was performed with t-Student and Chi-square tests, aiming at comparing both groups. A multiple logistic model was used to verify the associations between the biochemical variables and the degree of obesity. Risk scores were developed for cardiovascular disease, according to the number of alterations found in the following variables: fasting glycemia, triglycerides, HDL and blood pressure. Association between these scores and degree of obesity were verified. RESULTS: The two groups differed regarding weight, waist circumference, fasting glycemia and insulin, HOMA-IR, triglycerides, HDL, blood pressure (BP) and body composition measurements (p<0.05). The adolescents with the higher degree of obesity presented higher frequencies of alterations for glycemia, HOMA-IR, triglycerides, HDL and BP (p<0.05). The logistic model showed associations between the degree of obesity and the variables: HDL (OR=5.43), BP (OR=4.29), TG (OR=3.12). The risk score demonstrated that 57.7% of the adolescents with higher degrees of obesity had two or more metabolic alterations versus 16.7% from the other group (p<0.001). CONCLUSION: The degree of obesity influenced the onset of alterations that comprise the metabolic syndrome, increasing the cardiovascular risk.
IUniversidade Federal de São Paulo, São Paulo, SP
IIUniversidade Federal do Amazonas, Manaus, AM - Brazil
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Adolescence is one of the critical periods for the onset or persistence of obesity and for the development of its complications1. Although genetic factors predispose to the development of obesity, studies have highlighted the importance of environmental and behavioral factors - such as the decrease in physical activity together with the increase in sedentary activities2 - associated with a higher consumption of food as the main causes of the increased prevalence of obesity.
The predominance of obesity in childhood and adolescence has increased drastically and represents a relevant public health problem in developed countries and in many developing ones. In the USA, during the last three decades, the prevalence of obesity in children and adolescents has more than doubled, with prevalences of 31.9% and 16.3% of overweight and obesity, respectively, between the years 2003 and 20063. In Brazil, the rates of excess weight among adolescents have followed the same tendency in the last 20 years, with a prevalence of 7.7% in the 80s4 for both sexes. This rate increased to 17.9% in boys and 15.4% in girls at the last national survey in 2002-20035.
Obesity is associated with relevant health problems in the pediatric population6,7 and constitute a risk factor for many morbidities and mortality in adulthood8. The study by Freedman et al9 using data from the Bogalusa Heart Study, correlated the body mass index (BMI) of childhood with that of adulthood and obtained a value of 0.58. This study demonstrated that 77% of the children with excess weight became obese adults. A cohort study carried out in Brazil, using three assessments during a 17-year period, which comprehended from childhood to the start of adulthood, verified that children with high BMI throughout all study phases, that is, permanently obese, presented higher prevalence of alterations in glycemia, blood pressure (BP) and HDL at adulthood, when compared to the group with normal BMI (p<0.05)10.
Comorbidities, such as arterial hypertension, dyslipidemia, type 2 diabetes mellitus (DM2) - increasingly more evident in the pediatric population11 - affect around 40% of North-American adolescents12 and the coexistence of these metabolic alterations are up to 7-fold higher in obese individuals12,13.
The concomitance of metabolic alterations related to obesity and chronic diseases has been called metabolic syndrome. A comparative study of diagnostic criteria for metabolic syndrome in children and adolescents - Caucasians and African-Americans - showed variations in the prevalence rates of 18% to 25%. These numbers were significantly high in those individuals with excess weight (24% to 51%)14. Although the criteria used to characterize the metabolic syndrome were not necessarily the same among the studies, its prevalence gradually increased in parallel with the increase in obesity among the young population15.
However, there have been few studies on the metabolic risks and their consequences in adolescents with different degrees of obesity8,15,16. The present study analyzed the metabolic and cardiovascular complications associated with different degrees of obesity in adolescents, describing their impact on early cardiovascular and metabolic risk factors, as well as on metabolic syndrome.
The present is a cross-sectional study, of which data are part of the study "Risk factors and comorbidities associated with obesity in adolescents from public schools in the city of São Paulo, Brazil", which evaluated obese (BMI> 95th percentile)17 postpubertal adolescents18 aged 14 to 19 years, that regularly attended school in the morning and afternoon periods, from 2006 to 2007. The exclusion criteria were: presence of acute diseases or other chronic diseases, drug or nutritional treatment status for weight loss and pregnant or nursing girls.
The sample size was calculated for α 0.05 and β 0.20, consisting of two obese individuals with a lower degree of obesity. For each obese individual with a higher degree of obesity and an estimated OR of 3.00 for the metabolic alteration hypertriglyceridemia when comparing both groups and assuming a one-tailed test, the samples of values in the two groups would be 48 and 24, respectively.
The sample selection included 2,330 adolescents from four public schools in Vila Mariana, of which 150 (6%) were diagnosed as obese and among which 26 (17.33%) met the aforementioned exclusion criteria. Of the 124 remaining students, 42 (33.87%) refused to participate in the study and two individuals (1.61%) abandoned the project during the field study. A total of 80 obese adolescents (64.5% of the initial sample) completed the protocol. When the BMI means were compared - stratified by age and sex of the analyzed sample - with the BMI means of the 44 individuals who did not participate in the study, no significant differences were observed between the groups, evidence that the lost samples must not have introduced selection biases.
The adolescents were classified in z-scores of BMI (z-BMI) and all those > + 2.0 z-score remained with a diagnosis of obesity19. Based on the z-BMI, the adolescents were distributed in two groups: 2<z-BMI<2.5 and z-BMI
The anthropometric assessment was carried out by two nutritionists, according to the recommended protocols20. Weight was measured in a Kratos™ digital scale, model "Linea", with minimum and maximum capacities of 1.25 kg and 150 kg, with a 50-g variation, placed on a solid and level surface. Height was measured with an Alturaexata™ portable anthropometer of which scales were in millimeters, placed on a solid and level surface. The waist circumference (WC) was measured using an inextensible measuring tape, at the midpoint between the last rib and the iliac crest21.
Blood pressure (BP) was measured by two appropriately trained physicians that belonged to the team, using a mercury sphygmomanometer (Thycos™) using an appropriate cuff for each individual. The mean value of three measurements was considered for the study22. Arterial hypertension (AH) was defined as systolic or diastolic BP
The evaluation of body composition by DXA (Dual X-ray Absorptiometry) in a LUNARTM DPX-L/PED equipment, Wisconsin, USA, (version 1.5), was performed by a single technician, who had been appropriately trained.
At the statistical analysis, the differences of the means of the independent variables between the two groups of obese adolescents were evaluated by the Student's
A risk score was created for metabolic syndrome and associated cardiovascular diseases, which attributed values of 0 to 4 to each one of the obese individuals, according to the number of metabolic alterations observed: fasting glycemia, triglycerides, HDL and BP. Previous studies with adolescents8,12,16,29 and metabolic syndrome were considered when choosing the variables used to create the scores, as well as the results of the bivariate analyses. The Chi-square test was used to evaluate the association of the number of metabolic alterations in the two groups of adolescents, according to the degree of obesity.
The level of significance was set at p< 0.05. The data were analyzed using the software Epi info release 6.04 (Atlanta, Georgia, USA: CDC; 1996) and Stata release 10.0 (
The study was approved by the Ethics Committee in Research of
The group that comprehended individuals with a higher degree of obesity (
As shown in
Among the adolescents from the group with BMI
The variables selected for the logistic model were: HDL, triglycerides and fasting glycemia, BP. Basal insulin and the HOMA-IR index were not included in the model, as it was decided to choose only one test related to the glycidic profile. Glycemia was chosen as it presented a stronger association with the degrees of obesity at the bivariate analysis.
Most of the studied metabolic effects present significant associations with the degree of obesity among postpubertal adolescents. The use of the BMI for the diagnosis of obesity in adolescents has been well-established in the literature, as it has good clinical applicability. Additionally, its use demonstrates an association with visceral fat, a better correlation than other anthropometric parameters with BP and blood levels of lipids30,31.
Previous studies have demonstrated the association between obesity and metabolic alterations13,14, but few have correlated the degree of obesity with the presence of such alterations8,15,16. Our results showed that, the higher the degree of obesity, the higher the risk of glycidic, lipidic and BP alterations. As in the multivariate analysis, none of the variables were identified as a confounding factor or effect modifier. The identified risks can be attributed to each one of the variables, regardless of the effects of the other variables included in the model.
Insulin resistance was the most common alteration among the obese adolescents of this study. Lee et al32 analyzed a representative subsample of adolescents aged 12 to 19 years that participated in the 1999-2002 NHANES study and showed that obesity was the factor that most influenced the levels of insulin resistance (IR). In children and adolescents, IR has also been associated with dyslipidemia, DM2 and long-term cardiovascular complications33,34. Our results indicate, in concordance with previous studies16, that IR is strongly associated with the severity of obesity, which suggests a dose-response gradient in the association between IR and adiposity.
The severity of obesity in our sample also presented a significant association with other metabolic and clinical parameters, such as hypertriglyceridemia, altered HDL, fasting hyperglycemia and hypertension. Caranti et al16 analyzed metabolic alterations in 509 Brazilian (n=110) and Italian (n=399) postpubertal obese adolescents and found similar results for altered HDL, IR and hypertension. A cohort study with 115 individuals from the city of Rio de Janeiro, Brazil, carried out in three assessments - a period that comprehended childhood, adolescence and start of adulthood - showed that the group with high BMI presented a higher prevalence of arterial hypertension (p<0.001) than the other groups consisting of adolescents with normal BMI or with a different BMI diagnosis during the study10.
Another study verified that the prevalence of glucose intolerance, hyperinsulinemia, hypertriglyceridemia, arterial hypertension and low HDL levels was significantly higher in severely obese individuals (>2.5-z), when compared to the individuals with moderate obesity, in agreement with the findings of the present study8.
Bell et al35 studied the association between metabolic alterations and z-BMI increase in children aged 6 to 13 years. The regression with BP showed a linear aspect; the regression with TG and HDL showed a curve-shaped aspect, which indicates that the increase in the z-BMI in the upper extremity of the spectrum (>2 z-BMI) has a higher impact on unfavorable lipid profiles. With this approach, the authors demonstrated that the risk of comorbidities during childhood increases continuously throughout the spectrum, with the increase of z-BMI and markedly so with > 2.0 z-BMI.
The logistic regression model shows a significant association of triglycerides, HDL and BP with the severity of obesity. Studies with populations that tested hypotheses that were similar to the ones in the present study did not develop multiple analysis models, which prevents the comparison of our results.
The presence of obesity seems to have a key-role in triggering of risk factors for the development of CVD and DM2. The parameters most often used to create the group of risk factors for CVD have been: obesity, hypertriglyceridemia, low HDL levels, arterial hypertension and some parameter related to the glycidic profile, in this study, fasting glycemia14.
In the present study, the severity of obesity had a positive and statistically significant association with the frequency of these risk factors. Other studies also evaluated the presence of cardiovascular risk factors in obese adolescents and the presence of two or more risk factors that also significantly associate to the degree of obesity15.
The concomitant presence of metabolic alterations and obesity was called metabolic syndrome, due to its interrelations and its importance as a risk factor for cardiovascular disease and DM236. Although there has been no consensus to date that defined metabolic syndrome for children and adolescents, studies have demonstrated that the metabolic alterations, when established in childhood, tend to persist at adulthood, in addition to causing early cardiovascular injury37.
The group with metabolic syndrome was characterized by the presence of obesity and two more cardiovascular risk factors: high levels of TG, fasting glycemia, BP and low HDL levels. Therefore, 57.7% of the group of adolescents with severe obesity had metabolic syndrome (MS), in comparison with 16.7% of the other group. Another study with Brazilian and Italian obese adolescents, which adopted criteria that were similar to ours, also verified a higher prevalence of MS in obese adolescents with higher z-BMI and the prevalence increased from 9.5% to 19.7%16.
In the study by Weiss et al8, which evaluated 439 obese children and adolescents from the USA, the MS components: obesity, BP, TG, fasting glycemia and HDL were established as the group of cardiovascular risk factors. The MS was also characterized by the presence of three or more risk factors (obesity plus two metabolic or clinical risks) and presented higher rates with the increase in the severity of obesity: 38.7% in individuals with moderate obesity and 49.7% in those with severe obesity.
In the study by Sen Y et al15, the number of obese adolescents with three or more risk factors increased in parallel with the degree of obesity. The adolescents with BMI > 3 z-BMI had a 2.6-fold higher risk of developing metabolic syndrome than those with BMI between 2 and 3 z-BMI.
Some studies have shown that, regardless of the used criteria, obesity was the most common characteristic of the MS in their populations14,15 Additionally, they have suggested that obesity should be considered an essential component of the set of cardiovascular risk factors, in order to identify adolescents with a higher risk of developing comorbidities and early cardiovascular disease14.
As the BMI is an easy-to-obtain indicator using available equipment in schools, the identification of adolescents with z-BMI >2.0 or >2.5 could be used in screening tests to identify adolescents, aimed at establishing preventive and educational measures.
Due to the complexity of the etiology of obesity and its consequences throughout life, its treatment must occur with the help of a multidisciplinary team, including a physician, nutritionist/dietitian, psychologist and physical educator. Policies and programs promoting a healthy life style are necessary to disseminate the need for healthy diet choices and the practice of physical activity among the children, adolescents and their family members.
In spite of the improvement in the risk estimation precision, the limitations inherent to all cross-sectional studies remain, regarding the difficulties to determine the temporal sequence of the line of causality that was investigated.
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
There were no external funding sources for this study.
This article is part of the thesis of master submitted by Maria Silvia Ferrari Lavrador, from