FUNDAMENTO: Adolescentes com excesso de adiposidade e eutróficas apresentam as mesmas alterações metabólicas esperadas em indivíduos obesos. OBJETIVO: Avaliar a composição corpórea, alterações antropométricas, bioquímicas e clínicas de adolescentes do sexo feminino. MÉTODOS: Foram avaliadas 113 adolescentes de escolas públicas de Viçosa, MG, divididas em três grupos: grupo 1 - constituído por adolescentes eutróficas com excesso de gordura corpórea; grupo 2 - eutróficas com gordura corpórea dentro dos limites de normalidade; e grupo 3 - com excesso de peso e de gordura corpórea. Peso, estatura, circunferência da cintura e quadril, pressão arterial foram aferidos. O índice de massa corporal (IMC) e a relação cintura-quadril foram calculados. O porcentual de gordura corpórea foi obtido pela impedância bioelétrica horizontal, seguindo protocolo próprio para a referida avaliação. A avaliação do porcentual de gordura corpórea e bioquímica foi realizada após 12 horas de jejum, sendo analisados perfil lipídico, glicemia e insulina, homocisteína, leptina e Proteína C Reativa. A resistência à insulina foi calculada pelo índice HOMA. RESULTADOS: O grupo das adolescentes eutróficas, com elevada adiposidade, comportou-se, em relação à pressão arterial, fração HDL e glicemia, de modo semelhante às adolescentes com excesso de peso. Pode-se perceber que o índice HOMA, a insulina e a leptina aumentaram de acordo com o aumento da gordura corpórea. Mais da metade das adolescentes apresentava valores de colesterol total e PCR acima dos níveis recomendados. A alteração metabólica mais evidente relacionou-se ao perfil lipídico para os grupos estudados. CONCLUSÃO: O excesso de adiposidade em adolescentes eutróficas pode estar relacionado a alterações bioquímicas e clínicas semelhantes àquelas encontradas em adolescentes com excesso de peso.
ARTIGO ORIGINAL
DISLIPIDEMIAS
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG - Brasil
A adolescência é caracterizada por transformações físicas, psíquicas e sociais. É um período em que ocorrem eventos importantes como o estirão de crescimento e a maturação sexual1,2.
Mudanças importantes na composição corpórea ocorrem durante a adolescência e principalmente durante a puberdade. O monitoramento da composição corpórea durante essa fase é importante, pois muitos aspectos dessa composição, como peso, gordura corpórea e tecido magro, são preditivos de características da fase adulta3.
Nesse período, a classificação do estado nutricional é mais complexa devido às modificações citadas e aos ajustes que ocorrem durante o estirão de crescimento, sendo difícil a avaliação da adiposidade e obesidade. Em tal faixa etária, peso e altura são indicadores menos específicos do estado nutricional, devendo o adolescente ser avaliado pela antropometria e pela análise da composição corpórea, exame clínico e bioquímico, para que haja maior precisão no diagnóstico nutricional4.
A obesidade tem sido associada a alterações metabólicas, as quais contribuem para o aumento do risco de desenvolvimento de doenças cardiovasculares. A deposição excessiva de tecido adiposo parece ser fator responsável por essa situação, principalmente quando este tecido se acumula na região abdominal. Assim, várias desordens no metabolismo de carboidratos, como resistência à insulina, diminuição da tolerância à glicose e diabete, e no metabolismo de lipídios, como hipertrigliceridemia, aumento dos níveis de colesterol total e LDL e diminuição dos níveis de HDL, e ainda alterações nos níveis pressóricos, têm sido identificadas em indivíduos com excesso de gordura corpórea. Dessa forma, estimar a quantidade de tecido adiposo é importante na prevenção da ocorrência de tais alterações5.
Assim, este artigo teve como objetivo avaliar a composição corpórea, as alterações antropométricas, bioquímicas e clínicas de adolescentes do sexo feminino.
Trata-se de um estudo de corte transversal controlado, tendo o indivíduo como unidade de estudo. A pesquisa foi realizada com 113 adolescentes do sexo feminino, de 14 a 18 anos, do município de Viçosa, MG, tendo como critérios de inclusão: estudar em escolas de rede pública, residir no município e já ter apresentado menarca há pelo menos um ano, fato que contribui para maior homogeneidade da amostra.
As adolescentes foram divididas em três grupos, de acordo com o porcentual de gordura corpórea e o índice de massa corporal:
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Segundo Sigulem e cols.7, os pontos de corte para classificação do porcentual de gordura corpórea elevada são aqueles
Para avaliação antropométrica, foram aferidos peso e estatura, utilizando as técnicas propostas por Jelliffe9. O peso foi obtido em balança digital eletrônica, com capacidade máxima de 150 kg e subdivisão em 100 g. A estatura foi aferida por meio de estadiômetro, com extensão de 2 m e escala de 0,1 cm. O índice de massa corporal (IMC) foi classificado de acordo com a referência antropométrica do
A composição corpórea (percentual de gordura corporal, % GC) foi obtida pela impedância bioelétrica horizontal (
Para a aferição das circunferências, utilizou-se fita métrica, com extensão de 2 m, flexível e inelástica, dividida em centímetros e subdivida em milímetros. As circunferências da cintura (CC) e do quadril (CQ) foram aferidas segundo recomendação de Taylor e cols.15. A relação cintura-quadril (RCQ) foi o quociente entre as medidas de cintura e de quadril.
A pressão arterial (PA) foi aferida, segundo as recomendações da V Diretrizes Brasileiras de Hipertensão Arterial16, utilizando monitor de pressão sanguínea de inflação automática preconizado pela Sociedade Brasileira de Cardiologia16. Os pontos de corte de pressão arterial sistólica e diastólica foram baseados nos percentis de estatura para idade e sexo, seguindo os valores descritos na diretriz.
Para avaliação bioquímica, foi coletado sangue após 12 horas de jejum, sendo analisado no Laboratório de Análises Clínicas da Divisão de Saúde da Universidade Federal de Viçosa, no município de Viçosa, MG. As amostras foram colhidas por punção venosa, com material descartável, sendo utilizado o analisador automático de parâmetros bioquímicos COBAS®. Os níveis de leptina, insulina e homocisteína foram dosados em um laboratório de referência da cidade do Rio de Janeiro, RJ.
O perfil lipídico foi estabelecido segundo parâmetros da I Diretriz de Prevenção da Aterosclerose na Infância e na Adolescência17.
A avaliação dos níveis de glicemia foi baseada na
O ponto de corte utilizado para a classificação dos valores de insulina foi aquele recomendado pela I Diretriz de Prevenção da Aterosclerose na Infância e na Adolescência17.
Para a verificação da resistência à insulina, foi utilizado o método
HOMA-IR = glicemia (mmol/l) x insulina (
Os valores de referência considerados para homocisteína foram aqueles sugeridos pela III Diretriz de Dislipidemias e Prevenção de Aterosclerose19.
Os valores de referência estabelecidos pela III Diretriz de Dislipidemias e Prevenção de Aterosclerose foram utilizados19.
Para a dosagem de leptina, foram considerados os valores de referência de 0,1 a 19,7 mg/dl, segundo valores de referência do laboratório de análises clínicas (Kit LINCO
O banco de dados foi elaborado no programa
Testes paramétricos ou não paramétricos foram realizados de acordo com a distribuição das variáveis, bem como testes de associação. Os testes utilizados foram o teste
O projeto foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade Federal de Viçosa (número do registro: 40502156/02). Os dados serão mantidos em sigilo e a participação foi voluntária. Somente adolescentes cujos pais ou responsáveis assinaram o Termo de Consentimento participaram do estudo. Após todas as avaliações, as adolescentes que apresentaram alguma alteração foram encaminhadas ao Programa de Atenção à Saúde do Adolescente da Universidade Federal de Viçosa, MG.
As adolescentes encontravam-se na fase intermediária da adolescência, tendo passado pelo estirão de crescimento e apresentado as alterações características da puberdade, uma vez que já apresentavam no mínimo um ano de menarca.
Foram verificados os valores mínimo, máximo e mediano, média e desvio-padrão das variáveis antropométricas, bioquímicas e clínicas das adolescentes estudadas (
A
A
Verificou-se correlação entre variáveis antropométricas, de composição corpórea e clínica das adolescentes estudadas (
A
Verificou-se a correlação entre variáveis bioquímicas e clínicas das adolescentes do estudo (
Somente a avaliação do peso corpóreo não é capaz de determinar o estado de obesidade de um indivíduo, pois não é possível conhecer se o excesso de peso é decorrente de tecido adiposo, de massa livre de gordura, ou de ambos. O IMC não reflete as modificações que ocorrem durante a adolescência, assim fazer a avaliação somente pelo IMC pode ser insuficiente para diagnosticar sobrepeso, sendo importante detalhar os componentes da composição corpórea20,21.
Mesmo quando o IMC é considerado adequado, o excesso de gordura corpórea pode contribuir para o desenvolvimento de doenças crônicas não transmissíveis22. Além da preocupação atual com o adolescente se tornar adulto obeso, também há aquela preocupação com a obesidade durante a adolescência, pois, conforme se pode verificar neste estudo, quando se avaliaram adolescentes eutróficas pelo IMC, mas com elevado porcentual de gordura corpórea, elas apresentaram alterações iguais às encontradas naquelas com sobrepeso.
Segundo Almeida e cols.23, problemas como formação de placas ateroscleróticas, intolerância à glicose, diabete tipo 2, dislipidemia e hipertensão estão presentes já nessa fase da vida, principalmente nos indivíduos com excesso de peso. No entanto, vários fatores dificultam o diagnóstico de alterações metabólicas importantes, como a falta de conhecimento da situação mencionada anteriormente, de acesso a exames laboratoriais e ao fato de adolescentes serem assintomáticos.
Observou-se associação significante entre G1 e G2 e entre G1 e G3 para HOMA, em que indivíduos com excesso de peso apresentaram uma chance 4,5 vezes maior de alterações nos níveis deste índice. Para insulina, a associação foi verificada entre G1 e G3, com chance 4,5 vezes maior para desenvolvimento de alterações nos valores deste hormônio (
Avaliando o perfil lipídico, verificou-se que G1 e G3 já apresentavam valores de média e mediana para colesterol total acima do desejável (
A gênese da aterosclerose está correlacionada aos níveis lipídicos em adolescentes, sendo possível a identificação de placas ateromatosas nesta fase. A gênese da aterosclerose pode ser iniciada na infância com o desenvolvimento de estrias na aorta e seu progresso na vida adulta, sendo então importante a identificação precoce de riscos elevados baseados na obesidade, elevada adiposidade corporal, história familiar e anormalidades lipídicas. Níveis diminuídos de HDL aceleram a progressão da aterosclerose, pois apresentam como função o transporte reverso do colesterol, isto é, a remoção do colesterol das células, transportando-o ao fígado para metabolização. Além disso, previne a agregação das partículas de LDL ao endotélio4,26.
Ribeiro e cols.27, avaliando risco cardiovascular em crianças e adolescentes, entre 6 e 18 anos, verificaram que 32,9% e 25,1% apresentaram níveis de colesterol total e LDL, respectivamente, acima dos valores desejáveis, e 17,0% apresentaram níveis de HDL abaixo do desejável.
De acordo com a I Diretriz de Prevenção da Aterosclerose na Infância e Adolescência17, estudos epidemiológicos no Brasil identificaram prevalência de hipertensão primária, que variou de 0,8 a 8,2% entre crianças e adolescentes. No presente estudo, pode-se observar que 3,54% das adolescentes apresentaram elevação da pressão arterial, sendo que todas possuíam excesso de peso, havendo associação entre G1 e G3 com chance de 1,13 vezes maior para o desenvolvimento de alteração nos níveis pressóricos (
Pôde-se identificar a influência da gordura corporal nos níveis de pressão arterial, sistólica e diastólica, pois não houve diferença estatística entre G1 e G3 (
Segundo a I Diretriz de Prevenção da Aterosclerose na Infância e Adolescência17, o aumento da prevalência mundial de hipertensão arterial primária na infância e adolescência apresenta relação direta com o aumento da prevalência de obesidade, sendo a obesidade fator de risco de hipertensão arterial sistêmica na infância.
Analisando os níveis de leptina, pode-se perceber que houve diferença significante entre os grupos estudados, sendo G1 > G2 e G1 < G3. Observou-se associação entre G1 e G3 com chance de 3,73 vezes maior para alterações nos níveis de leptina (
Arslanian e cols.28 verificaram que níveis de leptina refletem estoques de gordura corpórea e que aparentemente não há diferenças entre os gêneros e entre os estágios de maturação sexual. Foi encontrada correlação entre leptina e níveis de insulina de jejum. O estudo verificou que obesidade e hiperinsulinemia estão associadas com elevados níveis de leptina. Os autores colocam que ainda há muita controvérsia entre os resultados de pesquisas envolvendo a leptina.
Anahita e cols.30, estudando concentração de leptina em crianças obesas, verificaram que ela apresentou correlação com os níveis de pressão arterial sistólica e diastólica e de triglicerídeos. A concentração de leptina foi significantemente mais elevada em indivíduos obesos.
A leptina relaciona-se com controle de peso e possivelmente afeta a sensibilidade à insulina. Estudos
A prevalência de hiperhomocisteinemia foi de 3,54%, não havendo diferença entre os grupos estudados (
Segundo a III Diretrizes Brasileiras de Dislipidemia e Prevenção da Aterosclerose19, embora a homocisteína não seja considerada fator de risco independente, sua elevação pode ser um marcador para o desenvolvimento de doença vascular e para um prognóstico pior em indivíduos com aterosclerose.
A Proteína C Reativa apresentou-se alterada em 12,38% das adolescentes, não havendo diferença estatística entre os grupos estudados, no entanto, as adolescentes com maior porcentual de gordura corpórea apresentaram valores mais elevados (
A Proteína C Reativa (PCR) é um marcador de inflamação e níveis elevados estão associados com risco aumentado de doença coronariana em adultos saudáveis e podem predizer risco aumentado de eventos coronarianos futuros33. Em estudo correlacionando níveis de Proteína C Reativa e perfil antropométrico, percentagem de gordura corpórea e lipídios em adolescentes, Vikram e cols.33 verificaram que indivíduos com excesso de peso e maior percentual de gordura corpórea apresentaram níveis mais elevados de PCR, não havendo correlação com o perfil lipídico.
Mesmo pequenas alterações nas concentrações de PCR podem prever o desenvolvimento de doenças cardiovasculares e diabete. Citocinas inflamatórias liberadas pelo tecido adiposo estimulam a produção hepática de PCR e podem estar associadas ao desenvolvimento de doenças cardiovasculares por causarem alteração na sensibilidade à insulina, aumento da liberação de moléculas de adesão pelo endotélio, aumento da liberação hepática de fibrinogênio e efeito pró-coagulante de plaquetas em crianças e adolescentes34.
O porcentual de gordura corpórea apresentou fortes correlações com peso, IMC, CC, CQ e correlações mais baixas, porém significantes, com a pressão arterial sistólica e diastólica e com RCQ (
Verificou-se que a circunferência da cintura foi a variável que mais se correlacionou com as demais (
Circunferência da cintura e relação cintura-quadril são utilizadas como medidas de distribuição de gordura corpórea e indicadoras de risco de doenças metabólicas, contudo, têm uso limitado em adolescentes devido à ausência de pontos de corte validados4. Segundo Oliveira e cols.26, a circunferência da cintura isolada tem demonstrado melhor associação com as alterações metabólicas do que a relação cintura-quadril, também em adolescentes. Devido às alterações rápidas ocorridas na cintura pélvica, características da adolescência, principalmente durante a maturação sexual, as modificações na relação cintura-quadril podem estar mais relacionadas a estas alterações do que as mudanças na distribuição da gordura corpórea.
A circunferência da cintura é considerada o parâmetro mais sensível e específico do acúmulo de gordura corpórea na parte superior do corpo. Trata-se de uma medida que pode ser utilizada de maneira isolada na determinação de risco de desenvolvimento de alterações metabólicas em indivíduos jovens, incluindo crianças e adolescentes27.
A utilização da circunferência da cintura como preditora de doenças cardiovasculares está relacionada ao papel desta localização central da gordura corpórea. Os adipócitos dessa região são mais resistentes ao efeito antilipolítico da insulina, além de estarem mais próximos da circulação portal, liberando elevados níveis de ácidos graxos livres, que podem colaborar para maior síntese de VLDL, aumento na gliconeogênese e diminuição no
É importante destacar a presença de diversas alterações entre as adolescentes do estudo, cujos valores máximos de glicemia, insulina, HOMA, colesterol total, LDL, triglicerídeos, leptina, homocisteína e PCR estavam acima dos valores desejáveis. Mais da metade das adolescentes apresentava valores de colesterol total e PCR acima dos níveis recomendados.
Alterações lipídicas são preocupantes, uma vez que as placas ateromatosas podem iniciar seu desenvolvimento na infância e adolescência, apresentando relação direta com o perfil lipídico. Dessa forma, é de grande importância programas de educação nutricional que objetivem a manutenção não só de peso saudável, mas também da adiposidade dentro dos valores de normalidade, a fim de se evitar o aparecimento de alterações metabólicas e clínicas durante a adolescência e complicações mais graves na vida adulta.
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
O presente estudo foi financiado pela FAPEMIG.
Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de Hiara MIguel Stanciola Serrano, Gisele Queiroz Carvalho e Patrícia Feliciano Pereira pela Universidade Federal de Viçosa.
Hiara Miguel Stanciola Serrano Rua 144, nº936 - Eldorado - 35181-212 - Timóteo, MG - Brasil E-mail:
Artigo recebido em 08/07/09; revisado recebido em 23/02/10; aceito em 12/04/10.
FUNDAMENTO: Adolescentes con exceso de adiposidad y eutróficas presentan las mismas alteraciones metabólicas esperadas en individuos obesos. OBJETIVO: Evaluar la composición corporal, alteraciones antropométricas, bioquímicas y clínicas de adolescentes del sexo femenino. MÉTODOS: Fueron evaluadas 113 adolescentes de escuelas públicas de Viçosa, MG, divididas en tres grupos: grupo 1 - constituido por adolescentes eutróficas con exceso de grasa corporal; grupo 2 - eutróficas con grasa corporal dentro de los limites de normalidad; y grupo 3 - con exceso de peso y de grasa corporal. Peso, estatura, circunferencia de la cintura y cadera, presión arterial fueron medidos. El índice de masa corporal (IMC) y la relación cintura-cadera fueron calculados. El porcentaje de grasa corporal fue obtenido por la impedancia bioeléctrica horizontal, siguiendo protocolo propio para la referida evaluación. La evaluación del porcentaje de grasa corporal y bioquímica fue realizada después de 12 horas de ayuno, siendo analizados perfil lipídico, glucemia y insulina, homocisteína, leptina y Proteína C Reactiva. La resistencia a la insulina fue calculada por el índice HOMA. RESULTADOS: El grupo de las adolescentes eutróficas, con elevada adiposidad, se comportó, en relación a la presión arterial, fracción HDL y glucemia, de modo semejante a las adolescentes con exceso de peso. Se pudo notar que el índice HOMA, la insulina y la leptina aumentaron de acuerdo con el aumento de la grasa corporal. Más de la mitad de las adolescentes presentaba valores de colesterol total y PCR encima de los niveles recomendados. La alteración metabólica más evidente se relacionó al perfil lipídico para los grupos estudiados. CONCLUSIÓN: El exceso de adiposidad en adolescentes eutróficas puede estar relacionado a alteraciones bioquímicas y clínicas semejantes a aquellas encontradas en adolescentes con exceso de peso.
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG - Brasil
Correspondencia
La adolescencia es caracterizada por transformaciones físicas, psíquicas y sociales. Es un período en que ocurren eventos importantes como el estirón de crecimiento y la maduración sexual1,2.
Cambios importantes en la composición corporal ocurren durante la adolescencia y principalmente durante la pubertad. El monitoreo de la composición corporal durante esa fase es importante, pues muchos aspectos de esa composición, como peso, grasa corporal y tejido magro, son predictivos de características de la fase adulta3.
En ese período, la clasificación del estado nutricional es más compleja debido a las modificaciones citadas y a los ajustes que ocurren durante el estirón de crecimiento, siendo difícil la evaluación de la adiposidad y obesidad. En tal franja etárea, peso y altura son indicadores menos específicos del estado nutricional, debiendo el adolescente ser evaluado por la antropometría y por el análisis de la composición corporal, examen clínico y bioquímico, para que haya mayor precisión en el diagnóstico nutricional4.
La obesidad ha sido asociada a alteraciones metabólicas, las cuales contribuyen al aumento del riesgo de desarrollo de enfermedades cardiovasculares. El depósito excesivo de tejido adiposo parece ser factor responsable por esa situación, principalmente cuando este tejido se acumula en la región abdominal. Así, varios desórdenes en el metabolismo de carbohidratos, como resistencia a la insulina, disminución de la tolerancia a la glucosa y diabetes, y en el metabolismo de lípidos, como hipertrigliceridemia, aumento de los niveles de colesterol total y LDL y disminución de los niveles de HDL, y aun alteraciones en los niveles presóricos, han sido identificadas en individuos con exceso de grasa corporal. De esa forma, estimar la cantidad de tejido adiposo es importante en la prevención de la ocurrencia de tales alteraciones5.
Así, este artículo tuvo como objetivo evaluar la composición corporal, las alteraciones antropométricas, bioquímicas y clínicas de adolescentes del sexo femenino.
Se trata de un estudio de corte transversal controlado, teniendo al individuo como unidad de estudio. La investigación fue realizada con 113 adolescentes del sexo femenino, de 14-18 años, del municipio de Viçosa, MG, teniendo como criterios de inclusión: estudiar en escuelas públicas, residir en el municipio y ya haber presentado menarca hace por lo menos un año, hecho que contribuye para mayor homogeneidad de la muestra.
Las adolescentes fueron divididas en tres grupos, de acuerdo con el porcentaje de grasa corporal y el índice de masa corporal:
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Según Sigulem et al7, los puntos de corte para clasificación del porcentaje de grasa corporal elevada son aquellos
Para evaluación antropométrica, fueron medidos peso y estatura, utilizando las técnicas propuestas por Jelliffe9. El peso fue obtenido en balanza digital electrónica, con capacidad máxima de 150 kg y subdivisión en 100 g. La estatura fue medida por medio de estadiómetro, con extensión de 2 m y escala de 0,1 cm. El índice de masa corporal (IMC) fue clasificado de acuerdo con la referencia antropométrica del
La composición corporal (porcentaje de grasa corporal, % GC) fue obtenida por la impedancia bioeléctrica horizontal (
Para la medición de las circunferencias, se utilizó cinta métrica, con extensión de 2 m, flexible e inelástica, dividida en centímetros y subdivida en milímetros. Las circunferencias de la cintura (CCI) y de la cadera (CCA) fueron medidas según recomendación de Taylor et al15. La relación cintura-cadera (RCCA) fue el cociente entre las medidas de cintura y de cadera.
La presión arterial (PA) fue medida, según las recomendaciones de la V Directrices Brasileñas de Hipertensión Arterial16, utilizando monitor de presión sanguínea de inflación automática preconizado por la
Para evaluación bioquímica, fue colectada sangre después de 12 horas de ayuno, siendo analizada en el Laboratorio de Análisis Clínicos de la División de Salud de la Universidad Federal de Viçosa, en el municipio de Viçosa, MG. Las muestras fueron tomadas por punción venosa, con material descartable, siendo utilizado el analizador automático de parámetros bioquímicos COBAS
El perfil lipídico fue establecido según parámetros de la I Directriz de Prevención de la Aterosclerosis en la Infancia y Adolescencia17.
La evaluación de los niveles de glucemia fue basada en la
El punto de corte utilizado para la clasificación de los valores de insulina fue aquel recomendado por la I Directriz de Prevención de la Aterosclerosis en la Infancia y Adolescencia17.
Para la verificación de la resistencia a la insulina, fue utilizado el método
HOMA-IR = glucemia (mmol/l) x insulina (μU/ml) / 22,5
Los valores de referencia considerados para homocisteína fueron aquellos sugeridos por la III Directriz de Dislipidemias y Prevención de Aterosclerosis19.
Los valores de referencia establecidos por la III Directriz de Dislipidemias y Prevención de Aterosclerosis fueron utilizados19.
Para el dosaje de leptina, fueron considerados los valores de referencia de 0,1 a 19,7 mg/dl, según valores de referencia del laboratorio de análisis clínicos (Kit LINCO
El banco de datos fue elaborado en el programa
Tests paramétricos o no paramétricos fueron realizados de acuerdo con la distribución de las variables, así como tests de asociación. Los tests utilizados fueron el test t de
El proyecto fue aprobado por el Comité de Ética en Investigación con Seres Humanos de la Universidad Federal de Viçosa (número del registro: 40502156/02). Los datos serán mantenidos en sigilo y la participación fue voluntaria. Solamente adolescentes cuyos padres o responsables firmaron el Término de Consentimiento participaron del estudio. Después de todas las evaluaciones, las adolescentes que presentaron alguna alteración fueron encaminadas al Programa de Atención a la Salud del Adolescente de la Universidad Federal de Viçosa, MG.
Las adolescentes se encontraban en la fase intermedia de la adolescencia, habiendo pasado por el estirón de crecimiento y presentado las alteraciones características de la pubertad, una vez que ya presentaban al mínimo un año de menarca.
Fueron verificados los valores mínimo, máximo y mediano, media y desvío-estándar de las variables antropométricas, bioquímicas y clínicas de las adolescentes estudiadas (
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Se verificó correlación entre variables antropométricas, de composición corporal y clínica de las adolescentes estudiadas (
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Se verificó la correlación entre variables bioquímicas y clínicas de las adolescentes del estudio (
Solamente la evaluación del peso corpóreo no es capaz de determinar el estado de obesidad de un individuo, pues no es posible conocer si el exceso de peso es decurrente de tejido adiposo, de masa libre de grasa, o de ambos. El IMC no refleja las modificaciones que ocurren durante la adolescencia, así que hacer la evaluación solamente por el IMC puede ser insuficiente para diagnosticar sobrepeso, siendo importante detallar los componentes de la composición corporal20,21.
Aun cuando el IMC es considerado adecuado, el exceso de grasa corporal puede contribuir para el desarrollo de enfermedades crónicas no transmisibles22. Además de la preocupación actual de que el adolescente no se vuelva un adulto obeso, también existe aquella preocupación con la obesidad durante la adolescencia, pues, conforme se puede verificar en este estudio, cuando se evaluaron adolescentes eutróficas por el IMC, pero con elevado porcentaje de grasa corporal, presentaron alteraciones iguales a las encontradas en aquellas con sobrepeso.
Según Almeida et al23, problemas como formación de placas ateroscleróticas, intolerancia a la glucosa, diabetes tipo 2, dislipidemia y hipertensión están presentes ya en esa fase de la vida, principalmente en los individuos con exceso de peso. Mientras tanto, varios factores dificultan el diagnóstico de alteraciones metabólicas importantes, como la falta de conocimiento de la situación mencionada anteriormente, de acceso a exámenes de laboratorio y al hecho de los adolescentes ser asintomáticos.
Se observó asociación significativa entre G1 y G2 y entre G1 y G3 para HOMA, en la que individuos con exceso de peso presentaron una posibilidad 4,5 veces mayor de alteraciones en los niveles de este índice. Para insulina, la asociación fue verificada entre G1 y G3, con posibilidad 4,5 veces mayor para desarrollo de alteraciones en los valores de este hormona (
Evaluando el perfil lipídico, se verificó que G1 y G3 ya presentaban valores de media y mediana para colesterol total encima de lo deseable (
La génesis de la aterosclerosis está correlacionada a los niveles lipídicos en adolescentes, siendo posible la identificación de placas ateromatosas en esta fase. La génesis de la ateroesclerosis puede ser iniciada en la infancia con el desarrollo de estrías en la aorta y su progreso en la vida adulta, siendo entonces importante la identificación precoz de riesgos elevados basados en la obesidad, elevada adiposidad corporal, historia familiar y anormalidades lipídicas. Niveles disminuidos de HDL aceleran la progresión de la ateroesclerosis, pues presentan como función el transporte reverso del colesterol, o sea, la remoción del colesterol de las células, transportándolo al hígado para metabolización. Además de eso, previene la agregación de las partículas de LDL al endotelio4,26.
Ribeiro et al27, evaluando riesgo cardiovascular en niños y adolescentes, entre 6-18 años, verificaron que 32,9% y 25,1% presentaron niveles de colesterol total y LDL, respectivamente, encima de los valores deseables, y 17,0% presentaron niveles de HDL abajo de lo deseable.
De acuerdo con la I Directriz de Prevención de la Ateroesclerosis en la Infancia y Adolescencia17, estudios epidemiológicos en el Brasil identificaron prevalencia de hipertensión primaria, que varió de 0,8-8,2% entre niños y adolescentes. En el presente estudio, se pudo observar que 3,54% de las adolescentes presentaron elevación de la presión arterial, siendo que todas poseían exceso de peso, habiendo asociación entre G1 y G3 con posibilidad de 1,13 veces mayor para el desarrollo de alteración en los niveles presóricos (
Se pudo identificar la influencia de la grasa corporal en los niveles de presión arterial, sistólica y diastólica, pues no hubo diferencia estadística entre G1 y G3 (
Según la I Directriz de Prevención de la Ateroesclerosis en la Infancia y Adolescencia17, el aumento de la prevalencia mundial de hipertensión arterial primaria en la infancia y adolescencia presenta relación directa con el aumento de la prevalencia de obesidad, siendo la obesidad factor de riesgo de hipertensión arterial sistémica en la infancia.
Analizando los niveles de leptina, se pudo notar que hubo diferencia significativa entre los grupos estudiados, siendo G1 > G2 y G1 < G3. Se observó asociación entre G1 y G3 con posibilidad de 3,73 veces mayor para alteraciones en los niveles de leptina (
Arslanian et al28 verificaron que niveles de leptina reflejan estoques de grasa corporal y que aparentemente no hay diferencias entre los géneros y entre los niveles de maduración sexual. Fue encontrada correlación entre leptina y niveles de insulina de ayuno. El estudio verificó que obesidad y hiperinsulinemia están asociadas con elevados niveles de leptina. Los autores colocan que aun hay mucha controversia entre los resultados de investigaciones envolviendo la leptina.
Anahita et al30, estudiando concentración de leptina en niñas obesas, verificaron que presentó correlación con los niveles de presión arterial sistólica y diastólica y de triglicéridos. La concentración de leptina fue significativamente más elevada en individuos obesos.
La leptina se relaciona con control de peso y posiblemente afecta la sensibilidad a la insulina. Estudios
La prevalencia de hiperhomocisteinemia fue de 3,54%, no habiendo diferencia entre los grupos estudiados (
Según la III Directrices Brasileñas de Dislipidemia y Prevención de la Aterosclerosis19, aunque la homocisteína no sea considerada factor de riesgo independiente, su elevación puede ser un marcador para el desarrollo de enfermedad vascular y para un pronóstico peor en individuos con ateroesclerosis.
La Proteína C Reactiva se presentó alterada en 12,38% de las adolescentes, no habiendo diferencia estadística entre los grupos estudiados, mientras tanto, las adolescentes con mayor porcentaje de grasa corporal presentaron valores más elevados (
La Proteína C Reactiva (PCR) es un marcador de inflamación y niveles elevados están asociados con riesgo aumentado de enfermedad coronaria en adultos sanos y pueden predecir riesgo aumentado de eventos coronarios futuros33. En estudio correlacionando niveles de Proteína C Reactiva y perfil antropométrico, porcentaje de grasa corporal y lípidos en adolescentes, Vikram et al33 verificaron que individuos con exceso de peso y mayor porcentaje de grasa corporal presentaron niveles más elevados de PCR, no habiendo correlación con el perfil lipídico.
Aun pequeñas alteraciones en las concentraciones de PCR pueden prever el desarrollo de enfermedades cardiovasculares y diabetes. Citocinas inflamatorias liberadas por el tejido adiposo estimulan la producción hepática de PCR y pueden estar asociadas al desarrollo de enfermedades cardiovasculares por causar alteración en la sensibilidad a la insulina, aumento de la liberación de moléculas de adhesión por el endotelio, aumento de la liberación hepática de fibrinógeno y efecto pro-coagulante de plaquetas en niños y adolescentes34.
El porcentaje de grasa corporal presentó fuertes correlaciones con peso, IMC, CCI, CCA y correlaciones más bajas, aunque significativas, con la presión arterial sistólica y diastólica y con RCCA (
Se verificó que la circunferencia de la cintura fue la variable que más se correlacionó con las demás (
Circunferencia de la cintura y relación cintura-cadera son utilizadas como medidas de distribución de grasa corporal e indicadoras de riesgo de enfermedades metabólicas, con todo, tienen uso limitado en adolescentes debido a la ausencia de puntos de corte validados4. Según Oliveira et al26, la circunferencia de la cintura aislada ha demostrado mejor asociación con las alteraciones metabólicas que la relación cintura-cadera, también en adolescentes. Debido a las alteraciones rápidas ocurridas en la cintura pélvica, características de la adolescencia, principalmente durante la maduración sexual, las modificaciones en la relación cintura-cadera pueden estar más relacionadas a estas alteraciones que a cambios en la distribución de la grasa corporal.
La circunferencia de la cintura es considerada el parámetro más sensible y específico de acumulación de grasa corporal en la parte superior del cuerpo. Se trata de una medida que puede ser utilizada de manera aislada en la determinación de riesgo de desarrollo de alteraciones metabólicas en individuos jóvenes, incluyendo niños y adolescentes27.
La utilización de la circunferencia de la cintura como predictora de enfermedades cardiovasculares está relacionada al papel de esta ubicación central de la grasa corporal. Los adipocitos de esa región son más resistentes al efecto antilipolítico de la insulina, además de estar más próximos de la circulación portal, liberando elevados niveles de ácidos grasos libres, que pueden colaborar para mayor síntesis de VLDL, aumento en la gluconeogénesis y disminución en el
Es importante destacar la presencia de diversas alteraciones entre las adolescentes del estudio, cuyos valores máximos de glucemia, insulina, HOMA, colesterol total, LDL, triglicéridos, leptina, homocisteína y PCR estaban encima de los valores deseables. Más de la mitad de las adolescentes presentaba valores de colesterol total y PCR encima de los niveles recomendados.
Alteraciones lipídicas son preocupantes, una vez que las placas ateromatosas pueden iniciar su desarrollo en la infancia y adolescencia, presentando relación directa con el perfil lipídico. De esa forma, son de gran importancia programas de educación nutricional que busquen la manutención no sólo de peso saludable, sino también de la adiposidad dentro de los valores de normalidad, a fin de evitar la aparición de alteraciones metabólicas y clínicas durante la adolescencia y complicaciones más graves en la vida adulta.
Declaro no haber conflicto de intereses pertinentes.
El presente estudio fue financiado por la FAPEMIG.
Este artículo es parte de tesis de Maestría de Hiara Miguel Stanciola Serrano, Gisele Queiroz Carvalho y Patrícia Feliciano Pereira por la Universidad Federal de Viçosa.
BACKGROUND: Adolescents with excess body fat and eutrophic had the same metabolic changes expected in obese individuals. OBJECTIVE: To evaluate body composition, anthropometric changes, biochemical and clinical characteristics of female adolescents. METHODS: A total of 113 adolescents from public schools in Viçosa, MG, divided into three groups: group 1 - consisting of eutrophic adolescents with excess body fat; group 2 - eutrophic with body fat within normal limits; and group 3 - with excess weight and body fat. Weight, height, waist and hip circumference, blood pressure were measured. The body mass index (BMI) and waist-hip ratio were calculated. The percentage of body fat was obtained by bioelectrical impedance horizontally, following its own protocol for this evaluation. The assessment of the percentage of body fat and biochemistry was performed after 12 hours of fasting, and analyzed the lipid profile, blood glucose and insulin, homocysteine, leptin and C-reactive protein. Insulin resistance was calculated by HOMA index. RESULTS: The group of eutrophic adolescents, with higher adiposity, behaved in relation to blood pressure, HDL and glucose levels, similarly to adolescents who are overweight. It can be seen that the HOMA index, insulin and leptin increased with increasing body fat. More than half of adolescents had total cholesterol and CRP levels above recommended levels. The most obvious metabolic disorder related to the lipid profile for both groups studied. CONCLUSION: Excess adiposity in normal weight adolescents may be related to clinical and biochemical changes similar to those found in adolescents who are overweight.
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG - Brazil
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Adolescence is characterized by physical, psychological and social changes. It is a period during which major events such as the growth spurt and sexual maturation1,2.
Significant changes in body composition occur during adolescence and especially during puberty. The monitoring of body composition during this phase is important since many aspects of composition such as weight, body fat and lean tissue, are predictive of adult phase characteristics3.
During this period, the classification of nutritional status is more complex due to the changes mentioned above and to the adjustments that occur during the growth spurt and it is difficult to assess adiposity and obesity. At that age, weight and height are less specific indicators of nutritional status, and the adolescent may be assessed by anthropometry and body composition analysis, clinical and biochemical examinations, for greater accuracy in nutritional diagnosis4.
Obesity has been associated with metabolic abnormalities, which contribute to increased risk of developing cardiovascular diseases. The excess deposition of adipose tissue appears, as it is a factor responsible for this situation, especially when this tissue accumulates in the abdominal region. Thus, various disorders in the metabolism of carbohydrates, such as insulin resistance, decreased glucose tolerance and diabetes, and metabolism of lipids, such as hypertriglyceridemia, increased levels of total cholesterol and LDL and decreased levels of HDL, and also changes in blood pressure levels, have been identified in individuals with excess body fat. Thus, estimating the amount of adipose tissue is important in preventing the occurrence of such changes5.
Therefore, this article aims at assessing the body composition, the anthropometric, biochemical and clinical changes in female adolescents.
This is a cross-sectional study controlled, considering the individual as unit of study. The survey was conducted with 113 female adolescents, 14 to 18 years old of Viçosa, MG, having as inclusion criteria: to study at public schools, to be a resident in the municipality and had already presented menarche for at least a year, a fact that contributes to greater homogeneity of the sample.
The adolescents were divided into three groups according to the percentage of body fat and body mass index:
According to Sigulem et al7, the cutoff points for classification of high percentage of body fat are those
For anthropometric measurements, weight and height were measured using the techniques proposed by Jelliffe9. Weight was obtained in electronic digital scale with a maximum capacity of 150 kg and subdivision at 100 g. Height was measured by stadiometer, with a length of 2 m and 0.1 cm scale. Body mass index (BMI) was classified according to the anthropometric reference of the Center for Disease Control and Prevention and National Center for Health Statistics6.
The body composition (body fat percentage,% BF) was obtained by horizontal bioelectrical impedance (Biodynamics, model 310)10. To this extent, the adolescents followed its own protocol for this purpose: being at least 7 days of last menstrual period and at least seven days from the date of next one11; fasting for 12 hours12; did not perform physical exercise for 12 hours before examination13, did not drink alcohol within 48 hours before examination13; did not use diuretic at least 7 days before14; did not carry any metal object during examination14; and urinating 30 minutes before13.
To measure the circumference, it was used a measuring tape, with 2 m of length, flexible and inelastic, divided into centimeters and subdivided into millimeters. The waist circumference (WC) and hip circumference (HC) were measured as recommended by Taylor et al15. The waist-hip ratio (WHR) was the ratio of the measurement of waist and hips.
Blood pressure (BP) was measured according to the recommendations of the V Brazilian Guidelines on Arterial Hypertension16 using blood pressure monitor with automatic inflation recommended by the Brazilian Society of Cardiology16. The cutoff points for systolic and diastolic pressures were based on the percentiles of height for age and sex, using the values described in the guideline.
For biochemical evaluation, blood was collected after 12 hours of fasting, being analyzed in the Clinical Laboratory, Division of Health, Federal University of Viçosa, in Viçosa, MG. The samples were collected by venipuncture, with disposable material, by using the automatic biochemical analyzer COBAS™. The levels of leptin, insulin and homocysteine levels were measured in a reference laboratory in Rio de Janeiro, RJ.
The lipid profile was established within the parameters of the I Guideline for the Prevention of Atherosclerosis in Childhood and Adolescence17.
The assessment of glucose levels was based on American Diabetes Association18.
The cutoff point used to classify the values of insulin was the one recommended by the I Guideline on Prevention of Atherosclerosis in Childhood and Adolescence17.
For the control of insulin resistance, the Homeostasis Model Assessment (HOMA-IR) method was used, based on I Guideline for the Prevention of Atherosclerosis in Childhood and Adolescence17.
HOMA-IR = glucose (mmol/l) x insulin (
The reference values for considered for homocysteine were those suggested by the III Guideline for Dyslipidemia and Atherosclerosis Prevention19.
The reference values established by the III Guideline for Dyslipidemia and Atherosclerosis Prevention were used19.
For the leptin assays, reference values from 0.1 to 19.7 mg/dl were considered, according to reference values for clinical laboratory analysis (LINCO Research kit).
The database was developed in Microsoft Excel. Statistical analysis was performed with the help of the Sigma-Statisticâ for Windows.
Parametric or nonparametric tests were performed according to the distribution of variables, as well as tests of association. The tests used were the Student t test, Mann Whitney, chi-square, Pearson correlation and Spearman correlation. The level of rejection of the null hypothesis was lower than 0.05, or 5.0%.
The project was approved by the Ethics Committee on Human Research at the Federal University of Viçosa (registration number: 40502156/02). The data will be kept confidential and participation was voluntary. Only children whose parents or guardians signed a consent form were enrolled. After each assessment, adolescents who showed abnormalities were referred to the Program for Adolescent Health Care, Federal University of Viçosa, MG.
The teenagers were in the middle phase of adolescence, having passed the growth spurt and presented the characteristic changes of puberty, since it already had at least one year of menarche.
The minimum, maximum and median values, mean and standard deviation of anthropometric, biochemical and clinical variables of adolescents studied (
There was a correlation between anthropometric variables, body composition and clinical status of adolescents studied (
There was a correlation between biochemical variables and clinical characteristics of adolescents in this study (
The assessment of body weight alone is not able to determine the state of obesity of an individual, as it is not possible to know if overweight is due to fatty tissue, fat free mass, or both. The BMI does not reflect the changes that occur during adolescence, thus, making the evaluation only by BMI may be insufficient to diagnose overweight and it is important to detail the components of the body composition20,21.
Even when the BMI is considered appropriate, excess body fat can contribute to the development of chronic non transmissible diseases22. Beyond the current preoccupation with the adolescent becoming obese adults, there is also concern with obesity during adolescence, because, as it can be seen in this study, when assessed by eutrophic adolescents are evaluated by BMI, but with a high percentage of body fat, they had changes similar to those found in those with overweight.
According to Almeida et al23, problems such as formation of atherosclerotic plaques, glucose intolerance, type 2 diabetes, dyslipidemia and hypertension are present also in this phase of life, especially in individuals with excess weight. However, several factors complicate the diagnosis of important metabolic alterations, such as lack of knowledge of the situation mentioned above, access to laboratory tests and the fact that adolescents are asymptomatic.
It was observed a significant association between G1 and G2 and between G1 and G3 for HOMA, in which individuals who are overweight had a 4.5 times greater chance of changes in the levels of this index. For insulin, the association was observed between G1 and G3, with 4.5 times greater chance for developing changes in the values of this hormone (
Assessing the lipid profile, it was found that G1 and G3 have had mean and median values for total cholesterol above the desirable level (
The genesis of atherosclerosis is correlated to lipid levels in adolescents, with the possible identification of atheromatous plaques in this phase. The genesis of atherosclerosis can begin in childhood with the development of streaks in the aorta and its progress in adulthood, being therefore important the early identification of high risk based on obesity, high body fat, family history and lipid abnormalities. Decreased levels of HDL accelerate the progression of atherosclerosis, because their function is the reverse cholesterol transport, ie, the removal of cholesterol from cells, transporting it to the liver for metabolization. Moreover, it prevents the aggregation of LDL particles to the endothelium4,26.
Ribeiro et al27, assessing cardiovascular risk in children and adolescents between 6 and 18 years old, found that 32.9% and 25.1% had total cholesterol and LDL, respectively, above the desirable values, and 17.0% had HDL levels below desired levels.
According to the I Guideline for the Prevention of Atherosclerosis in Childhood and Adolescence17, epidemiological studies in Brazil have identified the prevalence of primary hypertension, which ranged from 0.8 to 8.2% among children and adolescents. In this study, it could be seen that 3.54% of the female adolescents had high blood pressure, all of whom had overweight, with association between G1 and G3 with a 1.13 time greater chance for developing changes in the blood pressure levels (
We could identify the influence of body fat in the blood pressure, systolic and diastolic, as there was no statistical difference between G1 and G3 (
According to the I Guideline for the Prevention of Atherosclerosis in Childhood and Adolescence17, increasing global prevalence of primary arterial hypertension in childhood and adolescence has a direct relationship with increasing prevalence of obesity, with obesity as a risk factor for systemic arterial hypertension in childhood.
Analyzing the levels of leptin, it could be noticed a significant difference between groups: G1 > G2 and G1 < G3. Association was observed between G1 and G3 with 3.73 times greater chance for changes in leptin levels (
Arslanian et al28 found that leptin levels reflect body fat stocks and apparently there are no differences between genders and between stages of sexual maturation. Correlation was found between leptin levels and fasting insulin levels. The study found that obesity and hyperinsulinemia are associated with high levels of leptin. The authors state that there is still much controversy among the results of research involving leptin.
Anahita et al30, studying leptin concentration in obese children, found that it correlated with levels of systolic and diastolic blood pressure and triglycerides. The leptin concentration was significantly higher in obese subjects.
Leptin is related to weight control and possibly affects insulin sensitivity. In vitro studies have shown that increased levels of leptin can inhibit the secretion of insulin31. In a study on insulin resistance and leptin, conducted with 402 adolescents, and Huang et al31 found that leptin was positively correlated with central fat distribution and total body fat, with levels of triglycerides and HOMA. The same authors claim that leptin levels have been associated with decreased arterial distensibility, and leptin potent predictor of cardiovascular disease and metabolic syndrome in adolescents.
The prevalence of hyperhomocysteinemia was 3.54%, with no difference between groups (
According to the III Brazilian Guidelines on Dyslipidemia and Prevention of Atherosclerosis19, although homocysteine is not considered an independent risk factor, its elevation may be a marker for the development of vascular disease and a worst prognosis in patients with atherosclerosis.
The C-reactive protein was altered in 12.38% of teenagers, no statistical difference between groups; however, adolescents with higher percentage of body fat showed higher values (
The C-reactive protein (CRP) is a marker of inflammation and elevated levels are associated with increased risk of coronary disease in healthy adults and may predict increased risk of future coronary events33. In a study correlating levels of C-reactive protein and anthropometric profile, percentage of body fat and lipids in adolescents, Vikram et al33 found that individuals who are overweight and a higher percentage of body fat had higher levels of CRP, with no correlation with the lipid profile. Even small changes in concentrations of CRP may predict the development of cardiovascular disease and diabetes. Inflammatory cytokines released by adipose tissue stimulate the production of CRP and may be associated with the development of cardiovascular disease because they cause changes in insulin sensitivity, increased release of adhesion molecules by endothelium increased hepatic release of fibrinogen and pro-coagulant effect platelets in children and adolescents34.
The percentage of body fat showed a strong correlation with weight, BMI, WC, HC and lower correlations, but significant, with systolic and diastolic blood pressure and WHR (
It was found that waist circumference was the variable that most correlated with the others (
Waist circumference and waist-hip ratio are used as measures of body fat distribution and risk indicator of metabolic diseases, however, have limited use in adolescents due to the absence of validated cutoff points4. According to Oliveira et al26, waist circumference alone has been shown greater association with metabolic changes than the waist-hip ratio, also in adolescents. Due to the rapid changes occurring in the pelvic girdle, characteristics of adolescence, especially during sexual maturation, changes in waist-hip ratio may be more related to these changes than changes in body fat distribution.
Waist circumference is considered the most sensitive parameter and specific accumulation of body fat in the upper body. It is a measure that can be used in isolation in determining risk of developing metabolic disorders in young people, including children and adolescents27.
The use of waist circumference as a predictor of cardiovascular diseases is related to the role of the central location of body fat. Adipocytes in this region are more resistant to the antilipolytic effect of insulin, in addition to being closer to the portal circulation, releasing high levels of free fatty acids, which can contribute to increased synthesis of VLDL, increased gluconeogenesis and decreased insulin clearance. This fact contributes to increased peripheral insulin resistance and hyperinsulinemia, promoting the development of hypertension and atherosclerotic process35.
Importantly, the presence of several changes among adolescents in this study, whose maximum values of blood glucose, insulin, HOMA, total cholesterol, LDL, triglycerides, leptin, homocysteine and CRP levels were above the desirable values. More than half of adolescents had total cholesterol and CRP levels above recommended levels.
Lipid changes are worrying, since the atheromatous plaques can initiate their development in childhood and adolescence, showing a direct relationship with lipid profile. Thus, the nutrition education programs are very important that aim not only at maintaining healthy weight, but also adiposity within normal values, in order to prevent the occurrence of metabolic and clinic changes during adolescence and more severe complications in adulthood.
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
This study was funded by FAPEMIG.
This article is part of the thesis of master submitted by Hiara MIguel Stanciola Serrano, Gisele Queiroz Carvalho and Patrícia Feliciano Pereira, from