IUniversidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
IICDPI - Centro de Diagnóstico por Imagem, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
IIICentervasc, Rio de Janeiro, RJ, Brasil
O análogo da glicose, 18F-fluordesoxiglucose (18F-FDG), pode ser usado para obter imagens da atividade celular inflamatória de forma não invasiva através da tecnologia PET (Tomografia por Emissão de Pósitrons). No presente estudo, investigamos a possibilidade de utilizar 18F-FDG para caracterizar placas ateroscleróticas.
Um homem de 77 anos com aterosclerose de carótida sintomática foi submetido a exame de imagem usando 18F-FDG-PET e co-registro de imagens por Ressonância Magnética (RM). Uma placa com alto conteúdo fibrótico e necrótico foi observada. Devido ao fato de o tecido ter se mostrado inativo, de acordo com a atividade metabólica, não foi possível observar a captação de 18F-FDG.
Nosso objetivo é confirmar se o método pode ser utilizado para predizer a atividade inflamatória da placa.
O acidente vascular cerebral (AVC) ou derrame é um grave problema de saúde pública, representando a principal causa de morte (4.4 milhões de mortes por ano) e incapacidade no mundo todo. Entre as diferentes causas de derrame, tem se dado destaque à aterosclerose de carótida1. A aterotrombose da bifurcação da aorta é responsável por aproximadamente 30% dos episódios isquêmicos cerebrais2. A composição da placa aterosclerótica, ao invés do grau de estenose arterial, parece ser o determinante crítico da vulnerabilidade e trombogenicidade da placa3. Acredita-se que a vulnerabilidade de uma placa aterosclerótica à ruptura esteja relacionada à sua composição intrínseca, tal como o tamanho do core (centro) lipídico e a presença de hemorragia intra-placa.
O processo inflamatório é significante tanto na patogênese quanto no desfecho da aterosclerose. Placas instáveis, contendo numerosas células inflamatórias, apresentam alto risco de ruptura4,5.
O atual "padrão-ouro" na obtenção de imagens para a aterosclerose é a angiografia por raio X com contraste, que fornece definição de alta resolução do local e gravidade da estenose luminal, mas não fornece informações sobre a constituição da placa. A informação sobre o tamanho da placa não é suficiente para diferenciar entre placas estáveis e instáveis, e, portanto, é incapaz de predizer o risco de ruptura da placa6,7.
A fim de avaliar a presença, extensão e composição de lesões ateroscleróticas em pacientes, há uma necessidade clínica de técnicas não-invasivas de obtenção de imagens diagnósticas que possam ser usadas para verificar a vulnerabilidade das placas ateroscleróticas6,8.
O 18F-fluordesoxiglucose (18F-FDG) é um análogo da glicose que é captado pelas células proporcionalmente à sua atividade metabólica e acumula-se nas células, permitindo a mensuração da atividade metabólica9. Células inflamatórias, principalmente macrófagos, apresentam alta captação de 18F-FDG e, portanto, sua atividade pode determinar a vulnerabilidade da placa6.
Este é um estudo preliminar cujo objetivo é investigar a possibilidade de utilizar 18F-FDG para caracterizar a placa aterosclerótica dentro da artéria carótida através de PET com fusão de imagens obtidas através de ressonância magnética (RM).
Um paciente do sexo masculino de 77 anos, não-diabético, hipertenso, sedentário, com doença cardíaca coronariana e histórico familiar de Doença Vascular Carotídea (DVC) foi submetido à PET/RM e exame por Doppler antes de cirurgia carotídea.
O exame por Doppler foi realizado em um aparelho Acuson Antares (Siemens, Mountain View, Califórnia, EUA), com transdutor linear de 5-10Mz e Doppler colorido DR:55dB. O exame por PET foi realizado em um equipamento ECAT EXACT 921/47 (Siemens, Knoxville, TN-EUA) PET Scanner, com cristal BGO. Foi administrado ao paciente 8.92 mCi 18F-FDG por via intravenosa. As imagens de PET foram adquiridas em modo 3D,
O exame foi realizado para permitir a visualização da carótida, e dessa forma, a imagem foi obtida do topo do crânio até a emergência dos grandes vasos.
A imagem por PET foi reconstruída usando-se um algoritmo interativo com correção de atenuação através de uma fonte de 68Ga. O paciente apresentava uma estenose da artéria carótida interna de 76%, medida por RM (usando NASCET). O paciente foi submetido à RM com o propósito de localizar as estruturas anatômicas nas imagens por PET. A avaliação por RM foi realizada em um scanner 3.0T (Magnetom Trio, Siemens-Erlangen, Alemanha). O protocolo incluía
Dez minutos após a administração intravenosa de 0,2 mmol/kg de gadodiamida (Dotaren™, Gerbet, França) as imagens foram obtidas da porção proximal da artéria carótida interna esquerda na seqüência T1FS (
Esse estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da nossa instituição; o paciente autorizou o estudo através do Termo de Consentimento Livre e Informado.
Uma placa extensa e uniforme com superfícies anormais, que se estendia da bifurcação à porção proximal do segmento interno foi identificada através do exame com Doppler. Aumento da turbulência e velocidade de pico sistólico aumentada, que excedia o limite máximo de Nyquist, sugeria estenose > 70%. O diâmetro do lúmen na estenose era de 1,2 mm e 5,0 mm distal à estenose (pós-placa). A RM foi realizada para fornecer informações anatômicas.
Vinte dias após os exames o paciente foi submetido à endarterectomia de carótida, com remoção da placa aterosclerótica. Uma placa com intenso conteúdo fibrótico e necrótico foi removida.
Devido ao fato de que o tecido parecia inativo, de acordo com a atividade metabólica, não foi possível observar a captação de 18F-FDG através de exame por PET.
A composição das placas tem sido associada ao início da doença vascular cerebral. Estudos patológicos sugerem que o desenvolvimento de derrame em eventos de doença arterial carotídea depende, principalmente, da composição e vulnerabilidade das placas e, a um grau menor, à gravidade da estenose. A ruptura ocorre preferencialmente em placas que contêm um core macio e rico de lipídios, que é coberto por uma fina capa de tecido fibroso5-7.
O uso da 18F-FDG está consagrado na Oncologia9. O desenvolvimento de técnicas para a aplicação desse radiofármaco em outras áreas, tais como a Cardiologia, tem sido o propósito de estudo em muitos centros de pesquisa.
Vários estudos com modelos animais têm sugerido que a 18F-FDG pode acumular em macrófagos de placas ateroscleróticas. Assim, a 18F-FDG poderia ser utilizada como um marcador para quantificar macrófagos em lesões ateroscleróticas e distinguir placas instáveis das estáveis6,10.
A fusão das imagens obtidas por PET/RM mostrou-se factível, do ponto de vista clínico, devido ao fato de que carótidas são estruturas fixas, em contraste com órgãos móveis, tais como o fígado e os pulmões, que requerem ajustes manuais (
Nesse relato de caso, o processo de necrose da placa aterosclerótica já havia se instalado e um conteúdo altamente fibrótico foi observado, reduzindo o processo inflamatório e a atividade metabólica do tecido.
Devido ao baixo número de células inflamatórias, não foi possível observar a captação de 18F-FDG nos macrófagos e, consequentemente, não houve desenvolvimento de imagem através da metodologia PET.
Este foi um estudo preliminar. Nossa pesquisa irá se estender a outros pacientes a fim de avaliar diferentes tipos de placas, incluindo aquelas com a presença de macrófagos e processo inflamatório intenso.
A técnica de 18F-FDG/PET pode ser capaz de fornecer imagens da placa e potencialmente quantificar seu grau de inflamação. Além disso, a tecnologia por imagem 18F-FDG/PET pode ser utilizada para predizer o risco de futura ruptura da placa e para monitorar os efeitos de terapias modificadoras de ateromas.
MPC realizou os estudos através de PET e participou das discussões. FAJ e ACC Jr realizaram os estudos por RM e participaram das discussões. AvR trabalhou nos estudos de validação, através do procedimento de endarterectomia de carótida. RB desenvolveu o conceito inicial e escreveu a primeira versão do manuscrito. LMBF e RB participaram no desenho e na discussão do estudo e editaram o manuscrito.
Esse estudo recebeu apoio financeiro do Centro de Diagnóstico por Imagem (CDPI) e Instituto de Engenharia Nuclear (IEN), Rio de Janeiro. Os autores agradecem ao Dr. Romeu Cortês Domingues e à Ana Maria Braghirolli. Sem suas contribuições, esse trabalho não teria sido possível.
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.
Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de Raquel Benedetto pela Universidade Federal do Rio de Janeiro-UFRJ.
Correspondência: Raquel Benedetto Rua Coronel Praes, 305 - Cidade Nova 31035-590 - Belo Horizonte, MG, Brasil E-mail:
Artigo recebido em 14/04/09; revisado recebido em 15/05/09; aceito em 15/05/09
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The glucose analogue, 18F-FDG, can be used to image inflammatory cell activity non-invasively by PET. In the present study, we investigate the possibility of using 18F-FDG to characterize atherosclerotic plaques.
A 77-year-old man with symptomatic carotid atherosclerosis was imaged using 18F-FDG-PET and co-registered MRI. A plaque with intense fibrotic and necrotic content was obtained. Due to the fact that the tissue showed up as inactive, according to the metabolic activity, it was not possible to observe 18F-FDG uptake.
Our aim was to confirm that it could be clinically used to predict the inflammatory activity of the plaque.
Stroke is a serious public health problem, representing the leading cause of death (4.4 million deaths per year) and disability worldwide. Of the different causes of stroke, attention has been given to carotid atherosclerosis1. Atherothrombosis of the carotid bifurcation is responsible for approximately 30% of cerebral ischemic episodes2.
The atherosclerotic plaque composition, rather than the degree of arterial stenosis, appears to be a critical determinant of atherosclerotic plaque vulnerability and thrombogenicity3. The vulnerability of an atherosclerotic plaque to rupture is believed to be related to its intrinsic composition, such as the size of the lipid core and the presence of intraplaque hemorrhage.
The inflammatory process is significant in both the pathogenesis and outcome of atherosclerosis. Unstable plaques, containing numerous inflammatory cells, have a high risk of rupture4,5.
The current "gold-standard" imaging technique for atherosclerosis is the x-ray contrast angiography, which provides high-resolution definition of the site and severity of luminal stenoses, but no information about plaque constitution. The information about the size of the plaque is not enough to differentiate between unstable and stable plaques and, therefore, it is unable to predict the risk of plaque rupture6,7.
In order to examine the presence, extent and composition of atherosclerotic lesions in patients, there is a clinical need for a non-invasive diagnostic imaging technique which can be used to check the vulnerability of atherosclerotic plaques6,8.
[18F]-fluorodeoxyglucose (18F-FDG) is a glucose analogue that is taken up by cells in proportion to their metabolic activity. 18F-FDG is a substrate for hexokinase, but it is not further metabolized and accumulates in the cells, allowing a measure of metabolic activity9. Inflammatory cells, mainly macrophages, have a high uptake of 18F-FDG, therefore their activity can determine plaque's vulnerability6.
This is a preliminary study that aims at investigating the possibility of using 18F-FDG to characterize atherosclerotic plaque within carotid artery through PET (Positron Emission Tomography) technology with MRI (Magnetic Resonance Imaging) fusion.
A 77-year-old non-diabetic, hypertensive, sedentary man, with coronary heart disease and family history of Carotid Vascular Disease (CVD), was submitted to a PET/MRI and Doppler examinations, previous to carotid surgery.
The Doppler was performed on an Acuson Antares equipment (Siemens, Mountain View, California, USA), with a linear transducer of 5-10Mz and color Doppler DR:55dB. The PET assessment was carried out using an ECAT EXACT 921/47 (Siemens, Knoxville, TN-USA) PET scanner, with a BGO crystal. We administered 8,92 mCi 18F-FDG intravenously. The PET image was acquired in 3D mode, 2 bed position (6 min/bed), at 60 minutes after 18F-FDG administration.
The examination was accomplished to allow a visualization of the carotid, and thus, the image was obtained from the top of the skull down to the emergence of the great vessels.
The PET image was reconstructed using an interactive algorithm with attenuation corrections using 68Ga source.
This patient had an internal carotid artery stenosis of 76%, measured by MRI (using NASCET). The patient underwent MRI imaging for the purpose of locating the anatomical structures in the PET images. The MRI studies were performed on a 3.0T scanner (Magnetom Trio, Siemens-Erlangen, Germany). The protocol included cardiac trigger, T1.TSE-DARK blood fat sat 2D sequence (TR: 750ms, TE: 15ms, FOV: 80mm, matrix: 192x192), followed of T1.TSE-DARK blood 2D sequence (TR: 750ms, TE: 15ms, FOV: 80mm, matrix: 192x192). In addition, we acquired T2. TSE-DARK blood fat sat 2D sequence TR: 800 ms, TE 123ms, FOV 80mm, 192x192 of matrix and a 19 turbo factor.
Ten minutes after the intravenous administration of 0.2mmol/kg of gadodiamide (DotarenTM, Gerbet, France) images were obtained of the proximal portion of the left internal carotid artery in T1FS sequence (
The PET was co-registered with MRI imaging through a software system. Thus, anatomical structures identified by MRI imaging were correlated with 18F-FDG PET images by a process of image co-registration.
This work was approved by Ethical Committee of our Institution. The patient authorized the study and signed the Informed Consent Form.
An extensive uniform plaque with abnormal surfaces, which extended from the bifurcation to the proximal portion of the internal segment, was identified at the Doppler examination. Increased turbulence and high peak systolic velocity, which exceeded the maximum limit of Nyquist, suggested stenosis > 70%. The lumen diameter at the stenosis was 1.2 mm and 5.0 mm distal to the stenosis (post-plaque).
The MRI examination was carried out to provide anatomical information.
About 20 days after the examinations, the patient was submitted to carotid endarterectomy, with removal the atherosclerotic plaque. A plaque with intense fibrotic and necrotic content was obtained.
Due to the fact that the tissue appeared inactive, according to the metabolic activity, it was not possible to observe 18F-FDG uptake at the PET examination.
Plaque composition has been associated with the onset of cerebral vascular disease. Pathological studies suggest that the development of stroke in carotid artery disease events depend, principally, on the composition and vulnerability of the plaques and at a lesser degree, on the severity of the stenosis. Rupture occurs preferentially in plaques containing a soft, lipid-rich core that is covered by a thin cap of fibrous tissue5-7.
The use of 18F-FDG has been validated in Oncology9. The development of techniques to apply this radioisotope to others areas, such as Cardiology, has been the study purpose of many research centers.
Several studies with animal models have suggested that 18F-FDG can accumulate in atherosclerotic plaque macrophages. Thus, 18F-FDG might be used as a marker to quantify macrophages in atherosclerotic lesions and discriminate between unstable and stable plaques6,10.
The fusion of the PET/MRI images has proven to be feasible, from the clinical viewpoint, due to the fact that carotids are fixed structures, in contrast to mobile organs, such as the liver and the lungs, which require manual adjustments (
In this case report, the necrotic process of the atherosclerotic plaques was already installed and an intense fibrotic content was observed, reducing the inflammatory process and the metabolic activity of the tissue.
It was not possible to observe the uptake of 18F-FDG in the macrophages due to the ignoble number of inflammatory cells and, consequently, there was no development of image through the PET methodology.
This was a preliminary study. Our research will be extended to other patients in order to evaluate different kinds of plaques, including those with the presence of macrophages and intense inflammatory processes.
18F-FDG PET may be capable of imaging the plaque and potentially quantifying its inflammation degree. Moreover, 18F-FDG PET could be used to predict the risk of future plaque rupture and to monitor the effects of atheroma-modifying therapies.
MPC carried out the PET studies and participated in the discussion. FAJ and ACC Jr carried out the MRI assessments and participated in the discussion. AvR performed the validation studies, through the carotid endarterectomy procedure. RB developed the initial concept and drafted the manuscript. LMBF and RB participated in the design, discussion and edited the manuscript.
This study was supported by Centro de Diagnóstico por Imagem (CDPI) and Instituto de Engenharia Nuclear (IEN), Rio de Janeiro. The authors thank Dr. Romeu Cortês Domingues and Ana Maria Braghirolli. Without their contribution, this work would not have been possible.
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
There were no external funding sources for this study.
This article is part of the thesis of master submitted by Raquel Benedetto, from Universidade Federal do Rio de Janeiro - UFRJ.
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Correspondencia
El análogo de la glucosa, 18F-fluordesoxiglucosa (18F-FDG), se puede utilizar para que se obtenga imágenes de la actividad celular inflamatoria de forma no invasiva a través de la tecnología PET (Tomografía por Emisión de Positrones). En el presente estudio, investigamos la posibilidad de utilizar 18F-FDG para caracterizar placas ateroscleróticas.
Un varón de 77 años con aterosclerosis de carótida sintomática se sometió a examen de imagen con empleo de 18F-FDG-PET y co-registro de imágenes por resonancia magnética (RM). Se observó una placa con alto contenido fibrótico y necrótico. Debido al hecho del tejido haberse mostrado inactivo, de acuerdo con la actividad metabólica, no fue posible observar la captación de 18F-FDG.
Nuestro objetivo es confirmar si el método puede utilizarse para que se prediga la actividad inflamatoria de la placa.
El accidente cerebrovascular (ACV) o derrame es un grave problema de salud pública, representando la principal causa de muerte (4,4 millones de muertes al año) e incapacidad en todo el mundo. Entre las diferentes causas de derrame, se viene dando destaque a la aterosclerosis de carótida1. La aterotrombosis de la bifurcación de la aorta es responsable de aproximadamente un 30% de los episodios isquémicos cerebrales2. La composición de la placa aterosclerótica, en lugar del grado de estenosis arterial, parece ser el determinante crítico de la vulnerabilidad y trombogenicidad de la placa3. Se cree que la vulnerabilidad de una placa aterosclerótica a la ruptura esté relacionada a su composición intrínseca, tal como el tamaño del core (centro) lipídico y la presencia de hemorragia intraplaca.
El proceso inflamatorio es significante tanto en la patogénesis como en el desenlace de la aterosclerosis. Placas inestables, conteniendo numerosas células inflamatorias, presentan alto riesgo de ruptura4,5.
El actual "patrón-oro" en la obtención de imágenes para la aterosclerosis es la angiografía por rayo X con contraste, que suministra definición de alta resolución del local y gravedad de la estenosis luminal, pero no suministra informaciones sobre la constitución de la placa. La información sobre el tamaño de la placa no es suficiente para diferenciar entre placas estables e inestables, y, por lo tanto, es incapaz de predecir el riesgo de ruptura de la placa6,7.
A fin de evaluar la presencia, extensión y composición de lesiones ateroscleróticas en pacientes, hay una necesidad clínica de técnicas no-invasivas de obtención de imágenes diagnósticas que se pueden emplear para que se verifique la vulnerabilidad de las placas ateroscleróticas6,8.
La 18F-Fluordesoxiglucosa (18F-FDG) es análoga a la glucosa, captada por las células proporcionalmente a su actividad metabólica y se acumula en las células, lo que permite la medición de la actividad metabólica9. Células inflamatorias, principalmente macrófagos, presentan alta captación de 18F-FDG y, por lo tanto, su actividad puede determinar su vulnerabilidad de la placa6.
Este es un estudio preliminar cuyo objetivo es investigar la posibilidad de utilizar 18F-FDG para que caracterizar la placa aterosclerótica dentro de la arteria carótida a través de PET con fusión de imágenes obtenidas a través de resonancia magnética (RM).
Un paciente del sexo masculino de 77 años, no-diabético, hipertenso, sedentario, con enfermedad cardíaca coronaria y histórico familiar de enfermedad vascular carotidea (EVC) se sometió a PET/RM y a examen por Doppler antes de cirugía carotidea.
El examen por Doppler se realizó en un aparato Acuson Antares (Siemens, Mountain View, California, EUA), con transductor lineal de 5-10Mz y Doppler color DR:55dB. El examen PET se llevó a cabo en un equipo ECAT EXACT 921/47 (Siemens, Knoxville, TN-EUA) PET Scanner, con cristales de BGO. Se administró al paciente 8.92 mCi 18F-FDG por vía intravenosa. Las imágenes de PET se adquirieron en modo 3D,
El examen se llevó a cabo para permitir la visualización de la carótida, y de esta forma, la imagen se obtuvo desde la cumbre del cráneo hasta la emergencia de los grandes vasos.
La imagen por PET se reconstruyó con el empleo de un algoritmo interactivo con corrección de atenuación a través de una fuente de 68Ga. El paciente presentaba una estenosis de la arteria carótida interna del 76%, medida por RM (con empleo de NASCET). El paciente se sometió a RM con el propósito de localizar las estructuras anatómicas en las imágenes por PET. La evaluación por RM se llevó a cabo mediante un scanner 3.0T (Magnetom Trio, Siemens-Erlangen, Alemania). El protocolo incluía
Diez minutos tras la administración intravenosa de 0,2 mmol/kg de gadodiamida (Dotaren™, Gerbet, Francia) las imágenes se obtuvieron de la porción proximal de la arteria carotidea interna izquierda en la secuencia T1FS (
El Comité de Ética de nuestra institución aprobó este estudio; el paciente autorizó el estudio a través del Formulario de Consentimiento Informado.
Se identificó una placa extensa y uniforme con superficies anormales, que se extendía desde la bifurcación a la porción proximal del segmento interno a través del examen con Doppler. Aumento de la turbulencia y velocidad de pico sistólico aumentada, que excedía el límite máximo de Nyquist, sugería estenosis > 70%. El diámetro del lumen en la estenosis era de 1,2 mm y 5,0 mm distal a la estenosis (postplaca). La RM se efectuó para que se suministrara informaciones anatómicas.
Veinte días después de los exámenes, el paciente se sometió a una endarterectomía de carótida, con remoción de la placa aterosclerótica. Una placa con intenso contenido fibrótico y necrótico se removió.
Debido al hecho del tejido haberse mostrado inactivo, de acuerdo con la actividad metabólica, no fue posible observar la captación de 18F-FDG por medio del examen PET.
La composición de las placas ha estado asociada al inicio de la enfermedad vascular cerebral. Estudios patológicos sugieren que el desarrollo de derrame en eventos de enfermedad arterial carotidea depende, principalmente, de la composición y vulnerabilidad de las placas y, a un grado menor, a la gravedad de la estenosis. La ruptura ocurre preferencialmente en placas que contienen un core macío y rico de lípidos, que es cubierto por una fina capa de tejido fibroso5-7.
El empleo de la 18F-FDG está consagrado en la Oncología9. El desarrollo de técnicas para la aplicación de este radiofármaco en otras áreas, tales como la Cardiología, viene siendo el propósito de estudio en muchos centros de investigación.
Variados estudios con modelos animales vienen sugiriendo que la 18F-FDG puede acumular en macrófagos de placas ateroscleróticas. Así, la 18F-FDG se podría utilizar como un marcador para cuantificar macrófagos en lesiones ateroscleróticas y distinguir placas inestables de las estables6,10.
La fusión de las imágenes obtenidas por PET/RM se mostró factible, desde el punto de vista clínico, debido al hecho de que carótidas son estructuras fijas, en contraste con órganos móviles, tales como el hígado y los pulmones, que requieren ajustes manuales (
En este caso clínico, el proceso de necrosis de la placa aterosclerótica ya había se instalado y un contenido altamente fibrótico se observó, lo que redujo el proceso inflamatorio y la actividad metabólica del tejido.
Debido al bajo número de células inflamatorias, no fue posible observar la captación de 18F-FDG en los macrófagos y, consecuentemente, no hubo desarrollo de imagen a través de la metodología PET.
Este fue un estudio preliminar. Nuestra investigación se extenderá a otros pacientes a fin de evaluar diferentes tipos de placas, incluyendo aquellas con la presencia de macrófagos y proceso inflamatorio intenso.
La técnica de 18F-FDG/PET puede ser capaz de suministrar imágenes de la placa y potencialmente cuantificar su grado de inflamación. Además de esto, la tecnología por imagen 18F-FDG/PET se puede utilizar para predecir el riesgo de futura ruptura de la placa y para monitorear los efectos de terapias modificadoras de ateromas.
MPC realizó los estudios a través de PET y participó en las discusiones. FAJ y ACC Jr realizaron los estudios por RM y participaron en las discusiones. AvR trabajó en los estudios de validación, a través del procedimiento de endarterectomía de carótida. RB desarrolló el concepto inicial y escribió la primera versión del manuscrito. LMBF y RB participaron en el dibujo y en la discusión del estudio y editaron el manuscrito.
Este estudio recibió apoyo financiero del Centro de Diagnóstico por Imagen (CDPI) e Instituto de Ingeniería Nuclear (IEN), Río de Janeiro. Los autores agradecen al Dr. Romeu Cortês Domingues y a Ana Maria Braghirolli. Sin sus contribuciones, este trabajo no habría sido posible.
Declaro no haber conflicto de intereses pertinentes.
El presente estudio no tuvo fuentes de financiación externas.
Este artículo forma parte de tesis de Maestría de Raquel Benedetto por la Universidad Federal del Rio de Janeiro-UFRJ.