FUNDAMENTO: A correlação entre aumento de gordura visceral e de resistência à insulina coloca o diâmetro abdominal sagital e o perímetro da cintura como instrumentos potenciais para a predição de resistência à insulina. OBJETIVO: Avaliar a reprodutibilidade de diferentes aferições do diâmetro abdominal sagital e do perímetro da cintura e analisar o poder discriminante dos mesmos para predizer resistência à insulina. MÉTODOS: Foram avaliados 190 homens adultos. O diâmetro abdominal sagital (menor cintura, maior diâmetro abdominal, nível umbilical e ponto médio entre as cristas ilíacas) e o perímetro da cintura (nível umbilical, menor cintura, imediatamente acima da crista ilíaca e ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela) foram aferidos em quatro locais diferentes. A resistência à insulina foi avaliada pelo índice HOMA-IR. RESULTADOS: Todas as medidas apresentaram correlação intraclasse de 0,986-0,999. Tanto o diâmetro abdominal sagital aferido na menor cintura (r=0,482 e AUC=0,739±0,049) como o perímetro da cintura aferido no ponto médio entre a última costela e a crista ilíaca (r=0,464 e AUC=0,746±0,05) apresentaram maiores correlações com o HOMA-IR, bem como um melhor poder discriminante para o HOMA-IR segundo a análise ROC (p<0,001). CONCLUSÃO: O diâmetro abdominal sagital e o perímetro da cintura mostraram-se altamente reprodutíveis. O diâmetro abdominal sagital (menor cintura) e o perímetro da cintura (ponto médio crista ilíaca e última costela) apresentaram melhor desempenho em predizer o HOMA-IR. Investigações em outros grupos da população brasileira devem ser realizadas para viabilizar a utilização desses indicadores de resistência à insulina na população como um todo de forma padronizada.
ARTIGO ORIGINAL
EPIDEMIOLOGIA
Diferentes aferições do diâmetro abdominal sagital e do perímetro da cintura na predição do HOMA-IR
IUniversidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG - Brasil
IIUniversidade Estadual de Campinas, Campinas, SP - Brasil
IIIUniversidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG - Brasil
A resistência à insulina representa um elo importante entre a obesidade e as morbidades que ocorrem em concomitância com o aumento da adiposidade visceral. Quanto mais resistente à insulina é o indivíduo, maior o risco para o desenvolvimento de diabete tipo 2 e de doença cardiovascular. Por estar na base fisiopatológica de diversas condições de risco cardiometabólico, a identificação precoce da resistência à insulina implica maior atenção aos pacientes1.
Os métodos laboratoriais existentes para a avaliação da resistência à insulina ainda são pouco aplicáveis à prática clínica, tanto pelo alto custo que algumas técnicas apresentam quanto pela deficiente padronização dos ensaios de insulina utilizados pelos laboratórios2,3. A forte correlação entre aumento da gordura visceral e aumento da resistência à insulina aponta os parâmetros antropométricos de extensão da obesidade abdominal como possíveis indicadores de resistência à insulina4,5. O diâmetro abdominal sagital e o perímetro da cintura têm sido estudados nesse sentido, principalmente devido à correlação elevada destes com a gordura visceral6, aliada à facilidade de aplicação e ao baixo custo.
O perímetro da cintura representa uma medida antropométrica clássica, além de ser o indicador de adiposidade abdominal mais conhecido e utilizado. Ele está presente nas propostas do
Diante do exposto, o presente trabalho teve como objetivos: avaliar a reprodutibilidade do diâmetro abdominal sagital e do perímetro da cintura; comparar diferentes locais anatômicos utilizados para a aferição do perímetro da cintura e do diâmetro abdominal sagital; e, por último, avaliar a eficácia de todas essas medidas antropométricas em predizer resistência à insulina.
Realizou-se um estudo transversal, em que foram avaliados homens adultos (20 a 59 anos) vinculados à Universidade Federal de Viçosa (UFV). Os dados foram coletados na Divisão de Saúde da UFV, Minas Gerais, Brasil. O protocolo do estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da UFV e todos os voluntários assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido.
Os critérios de exclusão foram os seguintes: glicemia de jejum > 99mg/dl; níveis de LDL-C
A avaliação antropométrica foi realizada por um único avaliador treinado. Foram aferidos peso e estatura segundo as técnicas propostas por Jellife12. Calculou-se o índice de massa corporal a partir da fórmula: IMC = peso/ (estatura)², expresso em kg/m². Considerou-se como excesso de peso corporal valores de IMC
O perímetro da cintura foi aferido com fita métrica flexível e inelástica, tomando-se o cuidado para não haver compressão dos tecidos. Os perímetros da cintura foram medidos em quatro localizações anatômicas distintas: nível umbilical14 e menor cintura entre o tórax e o quadril15; imediatamente acima das cristas ilíacas16 e no ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela13. A leitura foi realizada no momento final da expiração.
O diâmetro abdominal sagital foi aferido com um
As amostras de sangue foram coletadas após jejum noturno de 12 horas. As determinações plasmáticas dos triglicérides, colesterol total, HDL e glicose foram realizadas pelo método colorimétrico enzimático com a utilização de kits laboratoriais (Triglicérides Enzimático K037, Colesterol Monoreagente K083, HDL Direto K071 e Glicose Monoreagente K082 da Bioclin®). Já o LDL-C foi determinado segundo a fórmula de Friedwald21. A insulina plasmática foi determinada por ELISA, por meio de Kit ultrassensível (
, em que IJ corresponde à insulinemia de jejum e GJ à glicemia de jejum. Considerou-se como ponto de corte para as análises o valor referente ao percentil 75 do HOMA-IR.
As análises estatísticas foram realizadas no programa SPSS versão 12.0. O nível de significância adotado como base para decisão foi inferior a 5%. A reprodutibilidade intraindividual das medidas foi avaliada pelo coeficiente de correlação intraclasse (CCI). Para este cálculo utilizaram-se apenas as duas primeiras medidas antropométricas tomadas.
Aplicou-se o teste de
Curvas ROC (
As características relacionadas à idade, ao perfil nutricional, bioquímico e os níveis pressóricos dos participantes do estudo estão apresentados na
A
A avaliação da reprodutibilidade do perímetro da cintura e do diâmetro abdominal sagital identificou coeficientes de correlação intraclasse muito elevados e estatisticamente significantes para ambas as medidas em todos os locais anatômicos estudados, evidenciando elevada reprodutibilidade das mesmas (
As correlações entre os valores de HOMA-IR e as diferentes medidas do perímetro da cintura e do diâmetro abdominal sagital foram de magnitude moderada. Entre as quatro medidas do perímetro da cintura e do diâmetro abdominal sagital, foram identificadas correlações mais fortes para o perímetro da cintura, aferido no ponto médio entre a última costela e a crista ilíaca, e para o diâmetro abdominal sagital, aferido ao nível da menor cintura entre o tórax e o quadril (
A
Os resultados do presente estudo demonstraram que, independente do estado nutricional, o diâmetro abdominal sagital aferido no maior diâmetro abdominal e o perímetro da cintura aferido na menor cintura entre o tórax e o quadril diferiram dos outros locais considerados para estas medidas. Tal achado, ao demonstrar que ambos não são equivalentes aos demais locais, sugere que a comparação entre os resultados de diferentes trabalhos deve ser realizada com cautela. Em concordância, outros dois estudos demonstraram que o perímetro da cintura aferido na menor cintura foi o único local que diferiu dos demais para o sexo masculino24,25. Já com relação ao diâmetro abdominal sagital, até onde temos conhecimento, não existem trabalhos na literatura que realizem tais comparações.
Ao se considerar o estado nutricional, no grupo com IMC < 25 kg/m² constatou-se melhor diferenciação entre o perímetro da cintura e os demais locais, o que não aconteceu no grupo com excesso de peso. Ressalte-se que, em indivíduos com excesso de peso, há maior uniformidade entre as medidas do perímetro da cintura tomadas em locais de mais fácil delimitação, como, por exemplo, a cicatriz umbilical. Houve, ainda, menor distinção entre as médias nos grupos com e sem excesso de peso corporal em relação ao diâmetro abdominal sagital.
Os locais que se baseiam na determinação de pontos anatômicos, como as cristas ilíacas e a última costela, necessitam de apalpação das estruturas ósseas e de maior habilidade por parte do avaliador. Assim, em indivíduos muito obesos, a localização dos pontos médios pode ficar prejudicada dependendo do acúmulo de tecido adiposo no local. Já a menor cintura entre o tórax e o quadril, o nível umbilical e o maior diâmetro abdominal são locais de mais fácil determinação, embora, em alguns indivíduos com obesidade abdominal pronunciada, pode ocorrer formação de várias cinturas ao longo do abdômen, o que pode dificultar a localização da menor cintura.
Quanto à reprodutibilidade, mesmo com a presença de diferentes graus de dificuldade na determinação dos diversos pontos anatômicos, as quatro medidas do diâmetro abdominal sagital e do perímetro da cintura apresentaram elevada precisão na análise de correlação intraclasse, o que também foi demonstrado em outros trabalhos20,24,26-28. A confiabilidade de uma medida antropométrica está relacionada à sua precisão, que, por sua vez, é suscetível aos erros ocasionados por imperfeições nos instrumentos de medida e depende da habilidade do avaliador em realizar a medida. Para aferir o diâmetro abdominal sagital, é fundamental que o
Outro ponto de questionamento do presente estudo se refere ao local anatômico utilizado para a aferição do diâmetro abdominal sagital, assim como do perímetro da cintura que melhor se correlaciona e /ou discrimina a resistência à insulina. Neste estudo, os locais anatômicos que apresentaram melhores correlações foram: a menor cintura entre o tórax e o quadril – para determinar o diâmetro abdominal sagital – e o ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela – para o perímetro da cintura. Tais locais também obtiveram, na análise ROC, as maiores áreas abaixo da curva, o que reflete um maior poder discriminante na avaliação da resistência à insulina. Embora as áreas abaixo da curva tenham apresentado valores semelhantes do ponto de vista estatístico, acredita-se que, do ponto de vista biológico, o local anatômico que apresenta maior área abaixo da curva seja realmente o melhor para avaliar a resistência à insulina, pois a determinação de tal área representa um indicador da qualidade da curva e do poder discriminante do teste em questão29.
Para o diâmetro abdominal sagital, o local anatômico mais utilizado tem sido o ponto médio entre as cristas ilíacas20,30. Tal recomendação origina-se de estudos realizados desde o final dos anos 80, nos quais as estimativas do volume de tecido adiposo visceral, realizadas por tomografia computadorizada, se correlacionaram melhor com cortes sagitais ao nível das vértebras lombares L4 e L5, que coincidem com o ponto médio entre as cristas ilíacas31,32. Todavia, estes foram estudos conduzidos com pequeno número de indivíduos. Trabalhos recentes têm questionado a utilização da L4-L5 e proposto outros locais para a estimativa do tecido adiposo visceral33-35. No trabalho de Shen e cols.35 com homens (n = 283) de diversas etnias, os
É possível que o diâmetro abdominal sagital, aferido na menor cintura entre o tórax e o quadril, tenha apresentado melhor associação com a resistência à insulina do que os demais locais avaliados, pela distribuição do tecido adiposo visceral na região abdominal. O tecido adiposo visceral pode ser dividido em tecido adiposo intraperitoneal e o extraperitoneal, que apresentam diferenças metabólicas entre si. O primeiro, localizado na parte superior do abdômen, é mais metabolicamente ativo, favorecendo uma exposição direta do fígado, pela circulação porta, às elevadas concentrações de ácidos graxos ou outros produtos do seu metabolismo, o que aumenta o risco de complicações metabólicas como a resistência à insulina. Já o tecido adiposo visceral extraperitoneal, localizado na parte inferior do abdômen (local que coincide com o ponto médio entre as cristas ilíacas), atua principalmente como almofada mecânica para proteção de órgãos como rins, reto, útero e bexiga31,37.
Assim como em nosso estudo, alguns trabalhos avaliaram a medida do perímetro da cintura no ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela e identificaram bom desempenho para a predição da resistência à insulina. Ybarra e cols.38 estudaram 78 homens saudáveis e encontraram uma área abaixo da curva ROC de 0,929 para o perímetro da cintura aferido no ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela segundo HOMA-IR. Tal achado, em concordância, embora muito superior ao do presente estudo (0,746), pode ser atribuído aos maiores níveis insulinêmicos (17,0 ±1,3 µU/ml) e de HOMA-IR (4,08 ± 0,34) nessa amostra. Além do mais, a frequência de excesso de peso (85,1
No estudo de Shen e cols.35, com 283 homens com características metabólicas semelhantes aos do presente estudo, o perímetro da cintura aferido no ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela foi o indicador que melhor se correlacionou com os níveis insulinêmicos de jejum, comparado aos indicadores de obesidade generalizada. Por sua vez, Willis e cols.25 compararam o perímetro da cintura aferido na menor cintura e ao nível umbilical em 134 homens com idade entre 45 e 60 anos e assinalaram que a menor cintura foi a que melhor se correlacionou positivamente, tanto com a insulinemia de jejum quanto com a resistência à insulina. Infelizmente esses autores não avaliaram o perímetro da cintura no ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela, como no presente estudo.
De forma geral, lamenta-se a escassez de trabalhos comparando os diversos locais utilizados para a aferição do perímetro da cintura e do diâmetro abdominal sagital na predição de resistência à insulina. Corroborando nossa afirmação de que o perímetro da cintura e o diâmetro abdominal sagital são bons indicadores antropométricos de resistência à insulina, Pouliot e cols.6, em uma amostra composta por 81 homens adultos, demonstraram que o perímetro da cintura e o diâmetro abdominal sagital são também os melhores indicadores antropométricos relacionados aos fatores de risco cardiometabólico, como os níveis insulinêmicos de jejum aumentados.
Embora não seja o método mais acurado para a determinação da resistência à insulina, ou seja, a técnica padrão-ouro, como é a técnica de
Outro ponto importante a destacar, diz respeito à inclusão de indivíduos metabolicamente saudáveis quanto às variáveis relacionadas à resistência à insulina, o que resultou, embora não propositalmente, em uma amostra composta por indivíduos com baixos níveis insulinêmicos, e conseqüentemente, com baixos níveis de HOMA-IR. Além disso, a maioria dos voluntários (72,5%) praticava atividade física regularmente (dados não apresentados), fator que exerce influência positiva na sensibilidade insulínica, o que também pode ter contribuído para os níveis de HOMA-IR.
Todavia, ressalta-se que, mesmo em se tratando de uma amostra composta apenas por indivíduos saudáveis e com baixos níveis de HOMA-IR, a identificação de correlações de magnitude moderada entre perímetro da cintura, diâmetro abdominal sagital e HOMA-IR, mostra que há relação entre essas variáveis. Além do mais, de forma geral, nossa amostra foi composta por um
Em conclusão, o perímetro da cintura e o diâmetro abdominal sagital são medidas antropométricas de alta reprodutibilidade. Os locais anatômicos aqui testados para o diâmetro abdominal sagital e para o perímetro da cintura não são iguais entre si. Os locais de escolha para a predição de resistência à insulina são a menor cintura entre o tórax e o quadril – para o diâmetro abdominal sagital – e o ponto médio entre a crista ilíaca e a última costela para o perímetro da cintura. Dessa forma, sugerimos a inclusão de uma dessas duas medidas, aferidas nesses locais anatômicos, na prática clínica para avaliar a resistência à insulina. A escolha entre as duas deverá ter por base a infraestrutura disponível e a habilidade do avaliador em executar tal medida. Ambas medidas são relativamente baratas, mas a determinação do diâmetro abdominal sagital requer a presença de um
Ao CNPq e à FAPEMIG pelo apoio financiamento e ao LIMED (Laboratório de Investigação em Metabolismo e Diabetes) – UNICAMP pela parceria científica.
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
O presente estudo foi financiado por FAPEMIG e CNPq
Este artigo é parte de Dissertação de Mestrado de Ana Carolina Junqueira Vasques pela Universidade Federal de Viçosa.
Ana Carolina Junqueira Vasques Laboratório LIMED – Gastrocentro – UNICAMP Rua Carlos Chagas, 420, Cidade Universitária 13081-970 - Campinas, SP - Brasil E-mail:
Artigo recebido em 24/08/08; revisado recebido em 26/09/08; aceito em 10/10/08.
FUNDAMENTO: La correlación entre aumento de la grasa visceral y de la resistencia a la insulina pone el diámetro abdominal sagital y el perímetro de la cintura como los instrumentos potenciales para la predicción de resistencia a la insulina. OBJETIVO: Evaluar la reproductibilidad de distintas mediciones del diámetro abdominal sagital y del perímetro de la cintura y analizar el poder discriminante de las mismas para predecir resistencia a la insulina. MÉTODOS: Se evaluaron a 190 varones adultos. El diámetro abdominal sagital (menor cintura, mayor diámetro abdominal, nivel umbilical y punto promedio entre las crestas ilíacas) y el perímetro de la cintura (nivel umbilical, menor cintura, inmediatamente superior a la cresta ilíaca y punto promedio entre la cresta ilíaca y la última costilla) se calcularon en cuatro locales diferentes. La resistencia a la insulina se evaluó por el índice HOMA-IR. RESULTADOS: Todas las mediciones presentaron correlación intraclase de 0,986-0,999. Tanto el diámetro abdominal sagital calculado en la menor cintura (r=0,482 y AUC=0,739±0,049) como el perímetro de la cintura calculado en el punto promedio entre la última costilla y la cresta ilíaca (r=0,464 e AUC=0,746±0,05) presentaron mayores correlaciones con el HOMA-IR, así como un mejor poder discriminante para el HOMA-IR según el análisis ROC (p<0,001). CONCLUSIONES: El diámetro abdominal sagital y el perímetro de la cintura se evidenciaron altamente reproductibles. El diámetro abdominal sagital (menor cintura) y el perímetro de la cintura (punto promedio la cresta ilíaca y última costilla) presentaron mejor desempeño en predecir el HOMA-IR. Investigaciones en otros grupos de la población brasileña se deben realizar para viabilizar la utilización de estos indicadores de resistencia a la insulina en la población como un todo de forma estandarizada.
IUniversidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG
IIUniversidade Estadual de Campinas , Campinas, SP
IIIUniversidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG - Brasil
Correspondencia
La resistencia a la insulina representa un eslabón importante entre la obesidad y las morbilidades que ocurren en concomitancia con el aumento de la adiposidad visceral. Cuanto más resistente a la insulina es el sujeto, mayor es el riesgo para el desarrollo de diabetes tipo 2 y de enfermedad cardiovascular. Por estar en la base fisiopatológica de diversas condiciones de riesgo cardiometabólico, la identificación precoz de la resistencia a la insulina implica mayor atención a los pacientes1.
Los métodos laboratoriales existentes para la evaluación de la resistencia a la insulina todavía son poco aplicables a la práctica clínica, tanto por el alto coste que algunas técnicas presentan como por la deficiente estandarización de los ensayos de insulina utilizados por los laboratórios2,3. La fuerte correlación entre aumento de la grasa visceral y aumento de la resistencia a la insulina señala los parámetros antropométricos de extensión de la obesidad abdominal como posibles indicadores de resistencia a la insulina4,5. El diámetro abdominal sagital y el perímetro de la cintura vienen siendo estudiados en este sentido, principalmente debido a la correlación elevada de estos con la grasa visceral6, aliada a la facilidad de aplicación y al bajo costo.
El perímetro de la cintura representa una medición antropométrica clásica, además de ser el indicador de adiposidad abdominal más conocido y utilizado. Él está presente en las propuestas del
Ante el expuesto, el presente trabajo tuvo como objetivos: evaluar la reproductibilidad del diámetro abdominal sagital y del perímetro de la cintura; comparar diferentes locales anatómicos utilizados para la medición del perímetro de la cintura y del diámetro abdominal sagital; y, por último, evaluar la eficacia de todas estas mediciones antropométricas en predecir resistencia a la insulina.
Se llevó a cabo un estudio transversal, en que se evaluaron a varones adultos (20-59 anos) vinculados a la Universidad Federal de Viçosa (UFV). Se recolectaron los datos en la División de Salud de la UFV, Minas Gerais, Brasil. El Comité de Ética en Investigación con Seres Humanos aprobó el protocolo del estudio de la UFV y todos los voluntarios firmaron el formulario de consentimiento informado.
Los criterios de exclusión fueron los siguientes: glucemia de ayuno > 99mg/dL; niveles de LDL-C
La evaluación antropométrica se efectuó por un único evaluador entrenado. Se midieron peso y estatura según las técnicas propuestas por Jellife12. Se calculó el índice de masa corporal a partir de la fórmula: IMC = peso/ (estatura)², expresada en kg/m². Se consideró como exceso de peso corporal valores de IMC
El perímetro de la cintura se calculó con la cinta métrica flexible e inelástica, tomándose el cuidado para no haber compresión de los tejidos. Los perímetros de la cintura se midieron en cuatro localizaciones anatómicas distintas: nivel umbilical14 y menor cintura entre el tórax y la cadera15; inmediatamente arriba de las crestas ilíacas16 y en el punto promedio entre la cresta ilíaca y la última costilla13. La lectura se llevó a cabo en el momento final de la espiración.
El diámetro abdominal sagital se calculó con un caliper abdominal (
Las muestras de sangre se extrajeron tras ayuno nocturno de 12 horas. Las determinaciones plasmáticas de los triglicéridos, colesterol total, HDL y glucosa se efectuaron mediante el método colorimétrico enzimático con la utilización de kits laboratoriales (Triglicéridos Enzimático K037, Colesterol Monoreagente K083, HDL Directo K071 y Glucosa Monoreagente K082 de Bioclin®). Sin embargo, el LDL-C se determinó según la fórmula de Friedwald21. La insulina plasmática se determinó por ELISA, mediante el Kit ultrasensible (
, en que IJ corresponde a la insulinemia de ayuno y GJ a la glucemia de ayuno. Se consideró como punto de corte para los análisis el valor referente al percentil 75 del HOMA-IR.
Los análisis estadísticos se llevaron a cabo en el programa SPSS versión 12.0. El nivel de significancia adoptado como base para decisión fue inferior al 5%. La reproductibilidad intraindividual de las mediciones se evaluó por el coeficiente de correlación intraclase (CCI). Para este cálculo se utilizaron solamente las dos primeras mediciones antropométricas tomadas.
Se aplicó la prueba de
Curvas ROC (
Las características relacionadas a la edad, al perfil nutricional, bioquímico y los niveles de presión de los participantes del estudio están presentados en la
La
ANOVA y prueba post- hoc de Tuckey para variables presentadas en promedio ± desviación-estándar; Prueba de Kruskall-wallis y prueba post- hoc de Dunn's para variables presentadas en mediana; * p < 0,01; † † p < 0,001. Comparaciones realizadas dentro de la columna entre las cuatro distintas mediciones del perímetro de la cintura y del diámetro abdominal sagital. Letras iguales indican ausencia de diferencia estadística significante entre los valores y letras diferentes indican diferencia estadística significante.
La evaluación de la reproductibilidad del perímetro de la cintura y del diámetro abdominal sagital identificó coeficientes de correlación intraclase muy elevados y estadísticamente significantes para ambas medidas en todos los locales anatómicos estudiados, evidenciando elevada reproductibilidad de las mismas (
Las correlaciones entre los valores de HOMA-IR y las distintas mediciones del perímetro de la cintura y del diámetro abdominal sagital se hicieron bajo magnitud moderada. Entre las cuatro mediciones del perímetro de la cintura y del diámetro abdominal sagital, se identificaron las correlaciones más fuertes para el perímetro de la cintura, calculado en el punto promedio entre la última costilla y la cresta ilíaca, y para el diámetro abdominal sagital, calculado al nivel de la menor cintura entre el tórax y la cadera (
La
Los resultados del presente estudio revelaron que, independientemente del estado nutricional, el diámetro abdominal sagital calculado en el mayor diámetro abdominal y el perímetro de la cintura calculado en la menor cintura entre el tórax y la cadera difirieron de los otros locales considerados para estas mediciones. Dicho hallazgo, al evidenciar que ambos no son equivalentes a los demás locales, sugiere que la comparación entre los resultados de diferentes trabajos se debe llevar a cabo con cautela. En concordancia, otros dos estudios revelaron que el perímetro de la cintura medido en la menor cintura fue el único local que difirió de los demás para el sexo masculino24,25. Sin embargo, respecto al diámetro abdominal sagital, hasta donde tenemos conocimiento, no hay trabajos en la literatura que realicen tales comparaciones.
Al tenerse en cuenta el estado nutricional, en el grupo con IMC < 25 kg/m² se pudo constatar una mejor diferenciación entre el perímetro de la cintura y los demás locales, lo que no ocurrió en el grupo con exceso de peso. Se resalte que, en individuos con exceso de peso, hay mayor uniformidad entre las mediciones del perímetro de la cintura tomadas en locales de más fácil delimitación, como, por ejemplo, la cicatriz umbilical. Todavía hubo una menor distinción entre los promedios en los grupos con y sin exceso de peso corporal con relación al diámetro abdominal sagital.
Los locales que se basan en la determinación de puntos anatómicos, como las crestas ilíacas y la última costilla, necesitan palpación de las estructuras óseas y de mayor habilidad por parte del evaluador. Así, en individuos muy obesos, la localización de los puntos promedios puede quedar perjudicada dependiendo de la acumulación de tejido adiposo en el local. No obstante, la menor cintura entre el tórax y la cadera, el nivel umbilical y el mayor diámetro abdominal son locales de más fácil determinación, aunque, en algunos individuos con obesidad abdominal pronunciada, puede ocurrir formación de diversas cinturas a lo largo del abdomen, lo que puede dificultar la localización de la menor cintura.
En cuanto a la reproductibilidad, aun con la presencia de diferentes grados de dificultad en la determinación de los diversos puntos anatómicos, las cuatro mediciones del diámetro abdominal sagital y del perímetro de la cintura presentaron elevada precisión en el análisis de correlación intraclase, lo que también se evidenció en otros trabajos20,24,26-28. La confiabilidad de una medición antropométrica está relacionada a su precisión, que, a su vez, es susceptible a los errores ocasionados por imperfecciones en los instrumentos de mediciones y depende de la habilidad del evaluador en realizar la medición. Para calcular el diámetro abdominal sagital, es fundamental que el
Otro punto de cuestionamiento del presente estudio se refiere al local anatómico utilizado para el cálculo del diámetro abdominal sagital, así como del perímetro de la cintura que mejor se correlaciona y/o discrimina la resistencia a la insulina. En este estudio, los locales anatómicos que presentaron mejores correlaciones fueron: la menor cintura entre el tórax y la cadera –para determinar el diámetro abdominal sagital– y el punto medio entre la cresta ilíaca y la última costilla– para el perímetro de la cintura. Dichos locales también obtuvieron, en el análisis ROC, las mayores áreas bajo la curva, lo que refleja un mayor poder discriminante en la evaluación de la resistencia a la insulina. Aunque las áreas bajo la curva presentaron valores semejantes desde el punto de vista estadístico, nos parece que, desde el punto de vista biológico, el local anatómico que presenta mayor área bajo la curva sea realmente el mejor para evaluar la resistencia a la insulina, ya que la determinación de esta área representa un indicador de la calidad de la curva y del poder discriminante de la prueba en cuestión29.
Para el diámetro abdominal sagital, el local anatómico más utilizado viene siendo el punto promedio entre las crestas ilíacas20,30. Dicha recomendación se origina de estudios realizados desde el final de los años 80, en los que las estimaciones del volumen de tejido adiposo visceral, realizadas por tomografía computarizada, se correlacionaron mejor con cortes sagitales al nivel de las vértebras lumbares L4 y L5, que coinciden con el punto medio entre las crestas ilíacas31,32. No obstante, estos fueron estudios conducidos con pequeño número de individuos. Trabajos recientes están cuestionando la utilización de la L4-L5 y propuesto otros locales para la estimación del tejido adiposo visceral33-35. En el trabajo de Shen et al.35 con varones (n = 283) de diversas etnias, los
Es posible que el diámetro abdominal sagital, calculado en la menor cintura entre el tórax y la cadera, haya presentado mejor asociación con la resistencia a la insulina que los demás locales evaluados, por la distribución del tejido adiposo visceral en la región abdominal. Se puede dividir el tejido adiposo visceral en tejido adiposo intraperitoneal y el extraperitoneal, que presentan diferencias metabólicas entre si. El primer, localizado en la parte superior del abdomen, es más metabolicamente activo, favoreciendo una exposición directa del hígado, por la circulación porta, a las elevadas concentraciones de ácidos grasos u otros productos de su metabolismo, lo que aumenta el riesgo de complicaciones metabólicas como la resistencia a la insulina. Sin embargo, el tejido adiposo visceral extraperitoneal, localizado en la parte inferior del abdomen (local que coincide con el punto promedio entre las crestas ilíacas), actúa principalmente como cojín mecánico para protección de órganos como riñones, recto, útero y vejiga31,37.
Así como en nuestro estudio, algunos trabajos evaluaron la medición del perímetro de la cintura en el punto promedio entre la cresta ilíaca y la última costilla e identificaron un buen desempeño para la predicción de la resistencia a la insulina. Ybarra et al.38 estudiaron a 78 varones sanos y encontraron un área bajo la curva ROC de 0,929 para el perímetro de la cintura calculado en el punto medio entre la cresta ilíaca y la última costilla según HOMA-IR. De igual manera, dicho hallazgo, aunque muy superior al del presente estudio (0,746), se puede atribuir a los mayores niveles insulinémicos (17,0 ±1,3 µU/mL) y de HOMA-IR (4,08 ± 0,34) en esta muestra. Además de ello, la frecuencia de exceso de peso (85,1
En el estudio de Shen et al.35, con 283 varones con características metabólicas semejantes a los del presente estudio, el perímetro de la cintura calculado en el punto promedio entre la cresta ilíaca y la última costilla fue el indicador que mejor se correlacionó con los niveles insulinémicos de ayuno, comparado a los indicadores de obesidad generalizada. A su vez, Willis et al.25 compararon el perímetro de la cintura calculado en la menor cintura y al nivel umbilical en 134 varones con edad entre 45 y 60 años y firmaron que la menor cintura fue la que mejor se correlacionó positivamente, tanto con la insulinemia de ayuno cuanto con la resistencia a la insulina. Infelizmente estos autores no evaluaron el perímetro de la cintura en el punto promedio entre la cresta ilíaca y la última costilla, como en el presente estudio.
De modo general, se queja de la escasez de trabajos comparando los diversos locales utilizados para la medición del perímetro de la cintura y del diámetro abdominal sagital en la predicción de resistencia a la insulina. Corroborando nuestra afirmación que el perímetro de la cintura y el diámetro abdominal sagital son buenos indicadores antropométricos de resistencia a la insulina, Pouliot et al.6, en una muestra conformada por 81 varones adultos, demostraron que el perímetro de la cintura y el diámetro abdominal sagital son también los mejores indicadores antropométricos relacionados a los factores de riesgo cardiometabólico, como los niveles insulinémicos de ayuno aumentados.
Aunque no es el método más exacto para la determinación de la resistencia a la insulina, es decir, la técnica estándar, como es la técnica de
Otro punto importante a destacar, dice respecto a la inclusión de individuos metabolicamente sanos en cuanto a las variables relacionadas a la resistencia a la insulina, lo que resultó, aunque no intencionalmente, en una muestra conformada por individuos con bajos niveles insulinémicos, y consecuentemente, con bajos niveles de HOMA-IR. Asimismo, la mayoría de los voluntarios (72,5%) practicaba actividad física regularmente (datos no presentados), factor que ejerce influencia positiva en la sensibilidad insulínica, lo que también puede haber contribuido a los niveles de HOMA-IR.
No obstante, se nota que, aun cuando se trata una muestra conformada solamente por individuos sanos y con bajos niveles de HOMA-IR, la identificación de correlaciones de magnitud moderada entre perímetro de la cintura, diámetro abdominal sagital y HOMA-IR, muestra que hay relación entre estas variables. También, de modo general, nuestra muestra estaba conformada por un n superior o semejante al evaluado por la mayoría de los estudios discutidos anteriormente, lo que garantiza confiabilidad y poder estadístico a nuestros hallazgos.
En conclusión, el perímetro de la cintura y el diámetro abdominal sagital son mediciones antropométricas de alta reproductibilidad. Los locales anatómicos aquí probados para el diámetro abdominal sagital y para el perímetro de la cintura no son iguales entre si. Los locales de elección para la predicción de resistencia a la insulina son la menor cintura entre el tórax y la cadera –para el diámetro abdominal sagital– y el punto promedio entre la cresta ilíaca y la última costilla– para el perímetro de la cintura. De esa manera, sugerimos la inclusión de una de estas dos mediciones, calculadas en estos locales anatómicos, en la práctica clínica para evaluar la resistencia a la insulina. La elección entre las dos deberá tener por base la infraestructura disponible y la habilidad del evaluador en ejecutar tal medición. Ambas mediciones son relativamente económicas, pero la determinación del diámetro abdominal sagital requiere la presencia de un
Al CNPq (Consejo Nacional del Desarrollo Científico y Tecnológico) y a la FAPEMIG (Fundación de Apoyo a la Investigación del Estado de Minas Gerais) por el apoyo y financiación y al LIMED (Laboratorio de Investigación en Metabolismo y Diabetes) – UNICAMP por la asociación científica.
Declaro no haber conflicto de intereses pertinentes.
El presente estudio fue financiado por FAPEMIG y CNPq
Este artículo forma parte de tesis de Maestría de Ana Carolina Junqueira Vasques, por la Universidad Federal de Viçosa.
BACKGROUND: The correlation between the increase in visceral fat and insulin resistance makes the sagittal abdominal diameter and the waist perimeter as potential tools for the prediction of insulin resistance. OBJECTIVE: To assess the reproducibility of different measurements of the sagittal abdominal diameter and the waist perimeter and analyze the discriminating power of the measurements when predicting insulin resistance. METHODS: A total of 190 adult males were studied. The sagittal abdominal diameter (smallest girth, larger abdominal diameter, umbilical level and midpoint between the iliac crests) and the waist perimeter (umbilical level, smallest girth, immediately above the iliac crest and midpoint between the iliac crest and the last rib) were measured at four different sites. Insulin resistance was assessed by the homeostasis model of assessment-insulin resistance (HOMA-IR) index. RESULTS: All measurements presented an intraclass correlation of 0.986-0.999. The sagittal abdominal diameter measured at the smallest girth (r=0.482 and AUC=0.739±0.049) and the waist perimeter measured at the midpoint between the last rib and the iliac crest (r=0.464 and AUC=0.746±0.05) presented the highest correlations with the HOMA-IR and the best discriminating power for HOMA-IR according to the ROC analysis (p<0.001). CONCLUSION: The sagittal abdominal diameter and waist perimeter showed to be highly reproducible and the sagittal abdominal diameter (smallest girth) and waist perimeter (midpoint between the iliac crest and the last rib) presented the best performance when predicting HOMA-IR. Further studies in other groups of the Brazilian population must be carried out to allow the use of these indicators of insulin resistance in the population as a whole, following standardized procedures.
IUniversidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG
IIUniversidade Estadual de Campinas, Campinas, SP
IIIUniversidade Federal de Minas Gerais, Belo Horizonte, MG - Brazil
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The insulin resistance represents an important association between obesity and the morbidities that occur concomitantly to the increase in visceral adiposity. The more resistant to insulin the individual is, the higher the risk for the development of type 2 diabetes and cardiovascular disease. Due to the fact that it is at the physiopathological basis of several cardiometabolic risk conditions, the early identification of insulin resistance implies in a higher degree of attention to these patients1.
The available laboratory methods used for the assessment of insulin resistance are still little applicable to clinical practice, due not only to the high cost of some techniques, but also to the poor standardization of insulin assays used by the laboratories2,3. The strong correlation between the increase in visceral fat and the increase in insulin resistance points out the anthropometric indicators of abdominal obesity extension as possible indicators of insulin resistance4,5. The sagittal abdominal diameter and the waist perimeter have been studied in this sense, mainly due to the high correlation of these measurements with visceral fat6, together with their easy applicability and low cost.
The waist perimeter (WP) is a classic anthropometric measurement, in addition to being the best known and more often used indicator of abdominal adiposity. It is present in the proposals made by the European Group for the Study of Insulin Resistance7, by theInternational Diabetes Federation8 and the National Cholesterol Education Program-NCEP-ATPIII9 for the diagnosis of metabolic syndrome or insulin resistance syndrome. The sagittal abdominal diameter (SAD), although less well-known among professionals and less often reported in the literature, is being increasingly acknowledged in the scientific community, mainly after the studies by Henry Kahn, one of the pioneers in working with SAD as an anthropometric measurement capable of predicting the risk of cardiovascular mortality and morbidity10,11. However, the absence of an international standardization regarding the anatomic site used for the measurement of the WP and the SAD can make it difficult to compare the results of different studies and the use of these measurements in clinical practice.
Considering that, the present study aimed at evaluating the reproducibility of the SAD and the WP; comparing different anatomic sites used for the measurement of the WP and the SAD; and evaluating the efficacy of all these anthropometric measurements in predicting insulin resistance.
This was a cross-sectional study, which evaluated adult males (20-59 years) connected to the Federal University of Vicosa (UFV). The data were collected at the Health Division of the UFV, state of Minas Gerais, Brazil. The study protocol was approved by the Ethics Committee in Research with Human Subjects of UFV and all the volunteers signed the Free and Informed Consent Form.
The exclusion criteria were: fasting glucose > 99mg/ dl, LDL-C levels
The anthropometric assessment was carried out by a single trained examiner. Weight and height were measured according to the techniques proposed by Jellife12. The body mass index (BMI) was calculated according to the formula: BMI = weight/ (height)², expressed in kg/m². Individuals with a BMI
The WP was measured with a flexible and inelastic measuring tape, whereas taking the necessary care not to compress tissues. The WP was measured at four different anatomic sites: at the umbilical level14, the smallest girth between the thorax and the hip15, immediately above the iliac crests16, and the midpoint between the iliac crest and the last rib13. The measurement was carried out at the end-expiratory position.
The SAD was measured with an abdominal caliper (Holtain Kahn Abdominal Caliper®), with a movable arm and 0.1-cm subdivision. During the assessment, the volunteer was lying in the supine position on a solid examination table, with flexed knees. The measurement was obtained at four different anatomic sites: smallest girth between the thorax and the hip17, the largest abdominal diameter18, at the umbilical level19 and midpoint between the iliac crests20. The measurements were obtained to the closest millimeter, when the movable arm of the caliper touched the abdomen slightly, without compression, after normal expiratory movement. The SAD and the WP were measured in duplicate and the respective means were calculated. When the difference was > 1 cm between the two measurements, a third measurement was obtained and the two closest values were used.
Blood samples were collected after a 12-hour overnight fast. The plasma levels of triglycerides, total cholesterol, HDL and glucose were carried out by the enzymatic colorimetric assay, using laboratory kits (Enzymatic Triglycerides K037, Cholesterol Mono reagent K083, HDL Direct K071 and Glucose Mono reagent K082 by Bioclin®). LDL-C was calculated using Friedwald's formula21. Plasma insulin levels were measured by ELISA, using ultra-sensitive kits (Human insulin ELISA - Linco Research®) with intra-assay and inter-assay coefficients of variation of 5.96 ± 1.17 µU/ml and 10.3 ± 0.9 µU/ml, respectively.
The homeostasis model assessment – insulin resistance (HOMA-IR) index was used to evaluate insulin resistance, calculated using the formula22:
, where IJ corresponds to fasting insulinemia and GJ to fasting glycemia. The cutoff for the analyses was the 75th percentile of the HOMA-IR index.
The statistical analyses were carried out with the software SPSS, version 12.0. The level of significance established was < 5%. The intra-individual reproducibility of the measurements was assessed by the intraclass correlation coeficient (ICC). Only the two first measurements were used for this calculation.
The Kolmogorov-Smirnov test was used to evaluate the normality of the distribution of the variables. The analysis of variance (ANOVA) was used to compare the four measurements of the WP and the SAD with normal distribution. In situations where the difference was statistically significant, Tukey'spost-hoc testwas used to identify which groups differed among them. For the variables that did not pass the normality test, Kruskall-Wallis test and Dunn's post-hoc test were used. To evaluate the behavior of the anthropometric variables regarding the HOMA-IR index, Spearman's correlation was used.
ROC (Receiver Operating Characteristic) curves were constructed to evaluate the efficacy of the anthropometric indicators in predicting insulin resistance regarding the reference test, in this case, the HOMA-IR index. The areas under the curve (AUC) were calculated to evaluate the discriminating power of the different measurements of the WP and the SAD, according to Hanley and McNeil23. To compare the curves, the Z test was applied, using the software
The characteristics related to age, nutritional profile, and blood pressure levels of the participants are shown in
The correlations between the HOMA-IR values and the different measurements of the WP and SAD were moderate. Among the four measurements of WP and SAD, stronger correlations were identified for the WP, measured at the midpoint between the last rib and the iliac crest and for the SAD, the measurement taken at the level of the smallest girth between the thorax and the hip (
The results of the present study demonstrated that, regardless of the nutritional status, the SAD measured at the largest abdominal girth and the WP measured at the smallest girth between the thorax and the hip differed from the other anatomic sites considered for these measurements. Such finding demonstrates that both are not equivalent to the other sites, suggesting that the comparison between the results of different studies must be carried out carefully. In agreement with it, two other studies demonstrated that the WP measured at the smallest girth was the only anatomic site that differed from the others for the male sex24,25. As for the SAD, to the best of our knowledge, there have been no studies in the literature that performed such comparisons.
For the WP, when considering the nutritional status, the group with BMI < 25 kg/m² showed the best discrimination among the other sites, which was not true for the group with excess weight. It is noteworthy the fact that, in individuals with excess weight, there is a higher uniformity among the measurements taken at sites that are easier to delimitate, such as the umbilical level. For the SAD, there was less distinction between the means in the groups with and without excess weight.
The sites that are based on the identification of anatomic points, such as the iliac crests and the last rib, need palpation of bone structures and higher expertise on the part of the examiner. Thus, in very obese individuals, the identification of the midpoints might be impaired, depending on the accumulation of adipose tissue at that site.
Regarding the smallest girth between the thorax and the hip, the umbilical level and the largest abdominal diameter, they are easier to identify, although some individuals with pronounced abdominal obesity can have several waists along the abdomen, which can make it more difficult to identify the smallest girth location.
As for the reproducibility, even in the presence of different degrees of difficulty in determining the several anatomic points, the four measurements of the SAD and the WP presented high precision in the analysis of intra-class correlation, which was also demonstrated in other studies20,24,26-28. The reliability of an anthropometric measurement is related to its precision, which depends on measurement errors resulting from the imperfections in the measurement tools and the capacity of the examiner to perform the measurement. For the SAD, it is mandatory that the caliper be exactly on the sagittal plane at the moment of the measurement, which can be monitored through the location of the air bubble in the upper part of its arm, reflecting the importance of using appropriate equipment; for the WP, the measuring tape must be positioned perpendicularly to the body axis, with these two aspects being crucial for the reliability of the measurements.
Another point in the present study that raises questions refers to the anatomic site used for the measurement of the SAD and the WP that best correlates with and/or discriminates insulin resistance. In this study, for the SAD, the lowest girth between the thorax and the hip and for the WP, the midpoint between the iliac crest and the last rib were the anatomic points that presented the best correlations, and at the ROC analysis, they also obtained the highest AUC, reflecting a better discriminating power in the assessment of insulin resistance. Although the AUC presented similar values from the statistical point of view, it is believed that, from the biological point of view, the anatomic site that presents the higher AUC is an indicator of the quality of the curve and of the discriminating power of the test in question29.
For the SAD, the most often used anatomic site has been the midpoint between the iliac crests20,30. Such recommendation originated from studies carried out since the end of the 80s, in which estimates of the visceral adipose tissue volume, carried out by computed tomography, better correlated with the sagittal views at the level of lumbar vertebrae L4 and L5, which coincide with the midpoint between the iliac crests31,32. However, these studies were carried out with small number of individuals. Recent studies have questioned the use of the L4-L5 and proposed other sites for the estimate of the visceral adipose tissue33-35. The study by Shen et al35 carried out with men (n = 283) of different ethnicities, the scans evaluated 15 cm above the L4-L5 presented a higher correlation with the fasting insulinemic levels, when compared to the other locations (- 5cm, L4-L5, +5 cm and +10 cm). In the consensus published by Klein et al36, the authors mention that the site of assessment of the intra-abdominal fat influences its association with the cardiometabolic risk and that the scans performed at the level of the L1-L2 vertebrae are better than those obtained at L4-L5 for this type of assessment36.
It is possible that the SAD, measured at the smallest girth between the thorax and the hip, presented a better association with the insulin resistance, when compared to the other sites used in the study, due to the distribution of the visceral adipose tissue in the abdominal region. The visceral adipose tissue can be divided in intra-peritoneal and extra-peritoneal adipose tissues, which present metabolic differences between them. The first, located in the upper portion of the abdomen, is more metabolically active, favoring a direct exposition of the liver, through the portal circulation, to high concentrations of fatty acids or other byproducts of their metabolism, which increases the risk of metabolic complications, such as insulin resistance. As for the extra-peritoneal adipose tissue, located in the lower portion of the abdomen (a place that coincides with the midpoint between the iliac crests), acts mainly as mechanical pads for the protection of organs such as the kidneys, rectum, uterus and bladder31,37.
For the WP, similarly to our study, some studies evaluated this measurement at the midpoint between the iliac crest and the last rib, and identified a good performance for the prediction of insulin resistance. Ybarra et al38 studied 78 healthy men and found an area under the ROC curve of 0.929 for the WP measured at the midpoint between the iliac crest and the last rib, according to the HOMA-IR. Such finding, in accordance, although much higher than the one found by the present study (0.746), might be due to higher insulinemic (17.0 ±1.3 µU/ml) as well as HOMA-IR (4.08 ± 0.34) levels in this sample. Moreover, the frequency of excess weight (85.1
The study by Shen et al35, carried out with 283 men with metabolic characteristics that were similar to those in the present study, the WP measured at the midpoint between the iliac crest and the last rib was the indicator that best correlated with the fasting insulinemic levels, when compared to the indicators of generalized obesity. Willis et al25 compared the WP measured at the smallest girth and at the umbilical level in 134 men aged 45 to 60 years and found that the smallest girth was the one that best positively correlated with fasting insulinemia and insulin resistance. Unfortunately, these authors did not evaluate the WP at the midpoint between the iliac crest and the last rib, as in the present study.
In general, we deplore the scarcity of studies comparing the several anatomic points used for the measurement of WP and the SAD in the prediction of insulin resistance.
Corroborating our results, of which the WP and the SAD are good anthropometric indicators of insulin resistance, Pouliot et al6, in a sample that consisted of 81 adult men, reported that the WP and the SAD are the best anthropometric indicators related to cardiometabolic risk factors, such as increased fasting insulinemic levels.
Although the HOMA-IR is not the most accurate method for the identification of insulin resistance, that is, the gold-standard method as the clamp technique, it represents an adequate method for population-based studies. Several validation studies have demonstrated strong correlations between the two methods39,40. Moreover, the present study used an assay for insulin that presents no crossover reaction with pro-insulin, which guarantees higher reliability of our plasma insulin measurements.
Another important point refers to the inclusion of individuals that are metabolically healthy regarding the variables related to insulin resistance, which resulted, although not on purpose, in a sample that consisted of individuals with low insulinemic levels and, consequently, low levels of HOMA-IR. Furthermore, most of the volunteers (72.5%) practiced regular physical activities (data not presented), a factor known to exercise a positive influence on insulin sensitivity, which might also have contributed to the HOMA-IR levels.
However, it is important to mention that, even if this sample consists only of healthy individuals with low levels of HOMA-IR, moderate correlations between the waist perimeter, the sagittal abdominal diameter and HOMA-IR were identified, demonstrating the association between these variables. Additionally, in general, our sample consisted of an
In conclusion, the waist perimeter and the sagittal abdominal diameter are highly reproducible anthropometric measures and the anatomic sites tested here for the sagittal abdominal diameter and the waist perimeter are not the same between them. Among the studied sites, the smallest girth between the thorax and the hip for the sagittal abdominal diameter and the midpoint between the iliac crest and the last rib for the waist perimeter are the sites of choice for predicting insulin resistance. Therefore, we suggest the inclusion of these two measures, measured at these anatomic sites, in clinical practice to evaluate insulin resistance. The choice between the two shall be based on the available infra-structure and the examiner's capacity to perform such measurement. Both are relatively inexpensive; however, the measurement of the sagittal abdominal diameter requires the presence of an abdominal caliper and an examining table so that the patient can lie in the supine position.
Further studies are suggested to evaluate the behavior of several anatomic sites tested here, such as the waist perimeter and the sagittal abdominal diameter in the prediction of insulin resistance in women, in other ethnic groups and at different age ranges, such as adolescents and the elderly, allowing the use of these indicators of insulin resistance in the population as a whole, either in population screening procedures or even in clinical practice, in a standardized way.
To CNPq and FAPEMIG for financial support and to LIMED (Laboratory of Investigation in Metabolism and Diabetes) – UNICAMP for the scientific partnership.
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
This study was funded by FAPEMIG and CNPq.
This article is part of the thesis of master submitted by Ana Carolina Junqueira Vasques, from