FUNDAMENTO: Análise das alterações metabólicas e de composição corporal em adolescentes. OBJETIVO: Estudar a correlação entre níveis séricos de lipídios, glicemia, insulina, homocisteína, HOMA-IR e pressão arterial, entre si e com variáveis corporais. MÉTODOS: Coletaram-se dados referentes a glicemia, colesterol total e frações (LDL, HDL e VLDL), triacilgliceróis, insulina, homocisteína e pressão arterial em 100 adolescentes de 14 a 17 anos de escolas públicas de Viçosa (MG) que já haviam apresentado a menarca. A porcentagem de gordura corporal (%GC) foi avaliada pela bioimpedância horizontal. RESULTADOS: Em relação ao estado nutricional, 83%, 11% e 6%, respectivamente, apresentaram eutrofia (EU), risco de sobrepeso/sobrepeso (RS/SP) e baixo peso (BP) (CDC/NCHS, 2000), e 61% apresentaram alta %GC. O colesterol total foi o que apresentou maior porcentagem de inadequação (57%), seguido do HDL (50%), LDL (47%) e triacilgliceróis (22%). Observou-se inadequação em 11%, 9%, 5% e 4%, respectivamente, em relação à resistência a insulina, insulina, pressão arterial e glicemia. Para colesterol total, insulina, HOMA-IR e estado nutricional, RS/SP>BP (p<0,05). Para as variáveis de composição corporal e estado nutricional, RS/SP>EU>BP (p<0,001). Encontraram-se correlações positivas e fortes entre o IMC e as medidas antropométricas que estimam a %GC total, bem como distribuição central, exceto para relação cintura/quadril. A %GC correlacionou-se com níveis de insulina (r=0,303; p<0,001) e HOMA-IR (r=0,281; p<0,001). CONCLUSÃO: Encontraram-se alterações metabólicas ligadas na maioria das vezes ao excesso de peso e de gordura corporal e à resistência a insulina, reforçando a importância de programas específicos de atenção à saúde do adolescente.
ARTIGO ORIGINAL
DISLIPIDEMIAS
Correlação entre variáveis de composição corporal e metabólica em adolescentes do sexo feminino
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG - Brasil
A Organização Mundial da Saúde define a adolescência como o período que vai de 10 a 19 anos e que envolve transformações físicas, psíquicas e sociais, as quais podem se manifestar de formas e em períodos diferentes para cada indivíduo1.
A obesidade na infância e adolescência tem adquirido características epidêmicas em todo o mundo. Dados da Pesquisa de Orçamentos Familiares (POF) realizada em 2002-2003 demonstraram que, dos 35,5 milhões de adolescentes de 10 a 19 anos, 16,75% estavam acima do peso2.
Ao contrário do que ocorria até recentemente, quando a preocupação em relação à criança e ao adolescente obesos era o alto risco de se tornarem adultos obesos, atualmente aumenta o receio quanto às repercussões da obesidade ainda durante essas fases da vida. Problemas como formação de placas ateroscleróticas, intolerância a glicose, diabete melito não-insulino-dependente, dislipidemia, hipertensão arterial, hiperleptinemia, entre outros, associados à distribuição da gordura corporal, encontradas em adultos obesos, já estão presentes em crianças e adolescentes obesos. O desenvolvimento da resistência a insulina parece levar à síndrome metabólica que inclui um número maior de complicações como dislipidemias e hipertensão arterial3.
Oliveira e cols.4 afirmam que se deve levar em consideração a presença de lesões precoces de aterosclerose já nas primeiras décadas de vida. A presença de alterações metabólicas - resistência a insulina, dislipidemia, hipertensão, alterações trombogênicas, hiperuricemia - pode contribuir para o desenvolvimento desse processo, já que existe associação entre o excesso de peso nas primeiras décadas de vida e a alta taxa de morbidade e mortalidade na vida adulta por doenças cardiovasculares.
Dessa forma, este estudo teve como objetivo estudar a correlação dos níveis séricos de lipídios, glicemia, insulina, homocisteína, HOMA-IR e pressão arterial, entre si e com variáveis de composição corporal, em adolescentes do sexo feminino.
Estudo epidemiológico, de corte transversal, em que a população foi constituída por 100 adolescentes do sexo feminino, de 14 a 17 anos, recrutadas em escolas do Ensino Médio da rede pública do município de Viçosa (MG), e já tendo a menarca, no mínimo há um ano, sem doenças crônicas ou uso regular de medicamentos que alterassem a pressão arterial, glicemia de jejum ou metabolismo lipídico, uso de anticoncepcional há menos de dois meses, uso regular de diuréticos/laxantes, marcapasso ou prótese, bem como aquelas que se recusaram a se submeter ao estudo.
A menarca é um marcador do desenvolvimento puberal de fácil acesso, demonstrando que a adolescente já passou pelo estirão de crescimento, ou seja, já sofreu as alterações corporais fisiológicas dessa faixa etária. Por isso, foi trabalhado neste estudo com adolescentes do sexo feminino um ano pós-menarca, pois espera-se que essas se encontrem na mesma fase de maturação sexual, obtendo-se um grupo mais homogêneo.
A seleção da amostra foi baseada no total de adolescentes do sexo feminino na faixa etária de interesse, em 2006, matriculadas nas escolas da zona urbana do município de Viçosa (MG)5. A amostra foi calculada por meio do programa
De todas as adolescentes convidadas, 18 recusaram-se a participar do estudo e por isso novo sorteio foi realizado para substituição dessas.
O projeto foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos da Universidade Federal de Viçosa.
O peso foi obtido em balança digital, eletrônica, com capacidade máxima de 136 kg e subdivisão em 100 g e a estatura por estadiômetro, com extensão de 2 m e escala de 0,1 cm, com visor de plástico e esquadro acoplado a uma das extremidades. O peso e a estatura foram aferidos segundo as técnicas preconizadas por Jellife6.
A avaliação do estado nutricional foi realizada por meio do índice de massa corporal (IMC), utilizando-se os pontos de corte e a referência antropométrica preconizados pelo
Calcularam-se os índices derivados do IMC, índice de massa corporal de gordura (IMCG) e livre de gordura (IMCLG).
Para localização da gordura corporal, utilizou-se o somatório das pregas cutâneas bicipital (PCB), tricipital (PCT) (gordura periférica - GP) e subescapular (PCSE), suprailíaca (PCSI) (gordura central - GC). Utilizou-se o equipamento
As circunferências da cintura e do quadril foram aferidas com fita métrica, com extensão de 2 metros, flexível e inelástica, dividida em centímetros e subdivida em milímetros, tomando-se cuidado para não comprimir as partes moles. Calculou-se a relação cintura/quadril (RCQ).
O porcentual de gordura corporal e a massa de gordura e a livre de gordura em quilogramas foram estimados utilizando-se o aparelho de bioimpedância elétrica tetrapolar horizontal (Biodynamics©, modelo 310, versão 7.1). A avaliação foi realizada entre as 7h e 8h30 da manhã, respeitando-se um protocolo de cuidados anteriores ao teste9. O porcentual de gordura corporal foi analisado segundo a classificação proposta por Lohman11.
Compararam-se os valores do aparelho de bioimpedância e a equação para predição de gordura corporal de Houtkooper e cols.12 para adolescentes de 10 a 19 anos, para verificar se os valores diferiam.Equação de Houtkooper e cols.12:
MLG (kg) = 0,61(altura (m)x altura(m)/Resistência) + 0,25 [Peso corporal (kg)] + 1,31
Resistência = medida dada pela BIA em ohms (Ω)
*Por diferença, obteve-se a gordura corporal (kg) e, consequentemente, o seu porcentual.
A pressão arterial foi aferida por meio de monitor de pressão sanguínea de inflação automática, preconizado pela Sociedade Brasileira de Cardiologia, seguindo as orientações das V Diretrizes Brasileiras de Hipertensão Arterial (2006). Para os pontos de corte para pressão sistólica e diastólica foram considerados os valores propostos de acordo com o percentil de estatura da adolescente13.
Coletou-se o sangue das voluntárias após jejum de 12 horas, para análise de glicemia, insulina plasmática, homocisteína e para avaliação da concentração de lipídios séricos, como colesterol total, triacilgliceróis, HDL (
Para dislipidemias e insulina de jejum alterada (
A resistência a insulina foi determinada pelo método HOMA-IR (
A análise dos dados foi feita utilizando o software
A média etária foi de 16,02±0,67 e a mediana de 15,96 anos. A idade da menarca apresentou valores médio, mediano, mínimo e máximo de 12,32 (±1,14); 12,08; 10,0 e 15,07 anos, respectivamente. A prevalência de excesso de peso foi de 11% e de baixo peso, 6%. No entanto, classificando pelo porcentual de gordura corporal, 48% e 61%, respectivamente, apresentavam-se com risco de sobrepeso ou sobrepeso pelos dados da bioimpedância e pela fórmula utilizada.
O colesterol total foi o marcador que apresentou maior porcentual de inadequação (57%), seguido das frações, HDL (50%) e LDL (47%) e de triacilgliceróis (22%). Em relação à insulina de jejum, 9% encontravam-se com esses níveis inadequados, enquanto 4% apresentavam glicemia de jejum alterada. O índice HOMA-IR foi elevado em 11% e a pressão arterial inadequada, em 5%.
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A maioria das adolescentes deste estudo era eutrófica, quando analisadas pelo IMC, mas apresentava alterações como excesso de peso, tanto pelo IMC como por meio da porcentagem de gordura corporal. O excesso de peso foi associado a maiores valores de colesterol total, insulina e resistência a insulina e com as variáveis de composição corporal. Nesse sentido, destaca-se que, mesmo diante da predominância da eutrofia entre as adolescentes estudadas, 96% apresentaram uma ou mais alterações relacionadas às variáveis de composição corporal e metabólicas, observando-se correlações entre o número de alterações e a maioria das variáveis analisadas, com exceção da estatura, homocisteína, pressão arterial sistólica e diastólica (
A circunferência abdominal isolada tem demonstrado melhor associação com as alterações metabólicas do que a RCQ, como confirmado por este estudo, em que as circunferências da cintura e do quadril, isoladamente, apresentaram maiores correlações do que a RCQ, com as variáveis metabólicas e as de composição corporal, mostrando que a RCQ não foi um bom índice de adiposidade corporal para adolescentes. Segundo Oliveira e cols.4, a RCQ em adolescentes não tem sido apropriada para avaliar a distribuição da gordura corporal, pois a ossatura pélvica sofre alterações rápidas durante a maturação sexual, podendo a RCQ estar mais relacionada a essa variação do que à distribuição da gordura corporal propriamente dita. Entretanto, ainda não foram estabelecidos pontos de corte para a circunferência abdominal que indiquem o risco de o adolescente desenvolver doença cardiovascular na vida futura.
Por isso, para adolescentes, o IMC parece ser um critério melhor para classificação da obesidade, uma vez que, já em idades precoces, o IMC está geralmente associado ao aparecimento e desenvolvimento de fatores de risco que podem predispor os adultos à maior incidência de distúrbios metabólicos e funcionais, além de ser de fácil utilização e se apresentar correlacionado com a adiposidade corporal17.
Apesar da correlação positiva e significativa entre o IMC e as medidas que estimam o porcentual de gordura corporal total, bem como sua distribuição central observada neste estudo e em outras referências18,19, não é indicada a utilização isolada do IMC, uma vez que esse apresenta algumas limitações. Segundo Wells20, a obesidade é um excesso de gordura corporal e não um excesso de peso corporal, e a utilização isolada do IMC para avaliações rotineiras de composição corporal, em indivíduos de risco, pode falhar na identificação do excesso de gordura corporal e de seus fatores de risco associados na população com idade inferior a 20 anos.
É necessária complementação da utilização do IMC na avaliação nutricional com outras medidas que assegurem a mensuração adequada do porcentual de gordura corporal total, bem como sua distribuição. Portanto, seria de grande importância a utilização de métodos para a determinação da gordura corporal, e entre esses, Rodriguez e cols.17 destacam as medidas antropométricas e a bioimpedância elétrica como os mais frequentemente utilizados.
A porcentagem de gordura corporal, de forma isolada, aferida pela bioimpedância horizontal, além de estar bem correlacionada com as variáveis antropométricas em estudo, também esteve correlacionada à insulina e à sua resistência, assim como o IMC. Destaca-se que peso e estatura, componentes do IMC, não se comportam de maneira semelhante, visto que apenas o peso apresentou correlação positiva com o IMC e o porcentual de gordura corporal, justificando sua utilização para verificação da presença de adiposidade corporal.
A bioimpedância elétrica, porém, tem suas limitações, como a falta de conhecimento das fórmulas utilizadas nos equipamentos. Neste estudo, utilizou-se uma fórmula validada para adolescentes, para comparação dos resultados apresentados na leitura do aparelho. Observou-se que a fórmula proposta por Houtkooper e cols.12 para adolescentes de 10 a 19 anos apresentou maiores correlações do que os resultados dados pelo equipamento, e os valores dessa fórmula foram diferentes daqueles obtidos pelo aparelho (p<0,0001). Por isso, os dados provenientes da fórmula são melhores por sua maior sensibilidade, diagnosticando melhor as adolescentes com excesso de gordura corporal, possibilitando a prevenção de riscos futuros.
Destaca-se que a quantidade excessiva de gordura corporal em adolescentes é acompanhada pelo maior depósito de gordura na região abdominal em relação às extremidades, independentemente do sexo. A predominância de gordura corporal na região abdominal tem sido associada a várias desordens metabólicas como glicemia de jejum alterada, resistência a insulina, diabete melito e dislipidemias4. Neste estudo, observou-se que a gordura central está fortemente associada às outras variáveis antropométricas, além de maior correlação com LDL, CT/HDL, LDL/HDL, insulina de jejum e da própria resistência a insulina.
Deve-se, porém, ter cuidado ao utilizar referências internacionais para pontos de corte em adolescentes quando se compara o estado nutricional da população brasileira com intervalos de referência procedentes de outros países, geralmente dos Estados Unidos. Essa prática que desconsidera diferenças raciais, culturais, condições socioeconômicas, constituição física e hábitos alimentares da população brasileira pode induzir a vieses, prejudicando o levantamento do estado nutricional no Brasil.
Para avaliar a resistência a insulina, vários índices foram desenvolvidos. Estudos realizados por Keskin e cols.21, comparando os índices HOMA e QUICKI, observaram que o HOMA-IR é o método mais sensível e específico para avaliar a sensibilidade insulínica. Além disso, esses mesmos autores determinaram que o ponto de corte para adolescentes é de 3,16, diferente dos adultos.
Foi encontrado HOMA-IR acima do esperado em 11% das adolescentes. Entretanto, os valores médios de HOMA-IR do presente trabalho foram superiores aos observados em estudo em que se avaliaram adolescentes do sexo feminino de 12-19 anos, no qual os maiores valores foram encontrados no grupo com sobrepeso, com média de 2,24, sendo a média no grupo sem sobrepeso de 1,918. Isso mostra que a interação dos fatores (nutricional, obesidade e quantidade de gordura corporal) pode ser a causa da maior resistência a insulina. Sugere-se que a maior deposição de gordura abdominal provavelmente seja maior nas adolescentes que apresentaram gordura corporal elevada, sendo essa variável correlacionada aos níveis de insulina (r=0,303; p<0,001) e HOMA-IR (r=0,281; p<0,001). Entretanto, outros fatores também podem ter forte contribuição nesse sistema, como estilo de vida inadequado.
Os níveis de insulina e HOMA-IR correlacionaram-se positivamente com as variáveis corporais, com exceção da estatura e RCQ, além de se correlacionarem também com os triacilgliceróis, VLDL, CT/HDL, LDL/HDL e glicose. Os resultados indicam que o nível de resistência a insulina deve ser monitorado em adolescentes com excesso de peso e de gordura corporal, pois parece que, quanto maior a resistência a insulina, maior a presença dos fatores de risco cardiovascular, maior a prevalência de síndrome metabólica e, consequentemente, maior o risco de desenvolvimento prematuro de diabete e doenças cardiovasculares4.
A hiperinsulinemia é considerada um fator de risco independente para doenças cardiovasculares, já que tem papel importante no desenvolvimento de outros componentes da síndrome metabólica, como as dislipidemias, a hipertensão e a hiperuricemia22. Observou-se alta correlação entre insulina e HOMA-IR (r=0,983), ressaltando que a insulina isoladamente é bom indicador da resistência a insulina.
Outro ponto a ser considerado é a alta porcentagem de inadequações lipídicas encontrada neste estudo, incluindo em adolescentes eutróficas e sem excesso de gordura corporal. Ressalta-se que a média e a mediana de colesterol total e HDL apresentadas pelas adolescentes já se encontram inadequadas (154,1±29,2 mg/dl e 44,1±11,1 mg/dl, respectivamente), ou seja, esses resultados indicam que 50% ou mais dessa população já apresenta alteração em relação a esses níveis lipídicos. Além disso, as adolescentes eutróficas já apresentam colesterol total acima do desejável (
Os níveis lipídicos sofrem variações durante a fase de crescimento e desenvolvimento, decorrentes da maturação sexual, com diferenças segundo idade e sexo. Eles são superiores nas crianças e adolescentes do sexo feminino, sendo essa diferença mais expressiva durante a adolescência. Em média, as meninas apresentam níveis superiores de colesterol total, HDL e LDL, com aumento progressivo do HDL a partir dos 10 anos, sendo superior ao dos meninos no final da adolescência. Também o LDL e o colesterol total elevam-se progressivamente a partir dos 14-15 anos nas meninas, sendo superiores aos dos meninos por volta dos 17-18 anos. Talvez a menarca seja importante no desencadeamento desse fenômeno na adolescência14.
Os triacilgliceróis são substratos para a formação de VLDL. Portanto, quando os níveis sanguíneos de triacilgliceróis aumentam, consequentemente, há aumento dessa lipoproteína23, explicando a correlação perfeita entre esses dois níveis lipídicos. Além disso, os triacilgliceróis e o VLDL apresentaram maiores correlações com as variáveis metabólicas, incluindo o HOMA-IR e a insulina, que o colesterol total e frações, mostrando maior associação com a resistência a insulina. Esse resultado pode indicar a importância da dosagem dos níveis de insulina nas adolescentes com hipertrigliceridemia para verificar a presença de resistência a insulina.
Além disso, os níveis lipídicos apresentaram correlação entre si e com outras variáveis de risco cardiovascular, como glicose, insulina e HOMA-IR. Dada a importante relação causal entre dislipidemias e aterosclerose e a precocidade com que se instalam as lesões vasculares ateroscleróticas, é fundamental conhecer o perfil lipídico de adolescentes, com o objetivo de planejar ações preventivas de saúde24.
A homocisteína vem alcançando grande importância como fator de risco para a doença arterial coronariana25 e, apesar de os níveis de homocisteína parecerem ter relação direta com os de insulina nas crianças e adolescentes obesos26, houve uma correlação inversa entre insulina (r=-0,233; p<0,05) e HOMA-IR (r=-0,215; p<0,05). Porém, não foi observada correlação entre homocisteína e as variáveis de composição corporal e a maioria das variáveis metabólicas. Esses resultados podem se dar pelo fato de o risco da presença de doenças cardiovasculares entre adolescentes ser menor do que entre adultos; portanto, a homocisteína não foi bom indicador dessas doenças nas adolescentes.
Apesar da maioria das correlações serem consideradas fracas (r<0,5), embora significantes (p<0,05), devemos ficar atentos a esses resultados, que são de grande relevância para auxiliar na intervenção nutricional nessa população. Porém, mais estudos são necessários para melhor entendimento das alterações encontradas nessa faixa etária.
A prevalência de hipertensão arterial neste trabalho encontra-se de acordo com estudos epidemiológicos sobre hipertensão primária na infância e adolescência realizados no Brasil, variando de 0,8% a 8,2%27,28. A pressão arterial não apresentou correlação com as variáveis de composição corporal, somente entre a sistólica e a homocisteína. Esses dados podem se dar pelo fato de a maioria das adolescentes ser eutrófica, pois há relação entre obesidade e risco de hipertensão na infância e adolescência14.
Os resultados encontrados neste trabalho são preocupantes, uma vez que alterações metabólicas e de composição corporal na adolescência podem manter-se na vida adulta. Oliveira19 realizou estudo com 100 indivíduos do sexo masculino, em três fases da vida: ao nascer, no final da adolescência (18 e 19 anos) e no início da vida adulta. O IMC na adolescência correlacionou-se positivamente com o peso e o IMC na vida adulta (r =0,634; p<0,001; r =0,678; p<0,001; respectivamente). Os adultos com síndrome metabólica apresentavam na adolescência maiores valores de peso, circunferência da cintura e IMC, reforçando a constatação de que com o aumento da prevalência de sobrepeso/obesidade na adolescência pode refletir no aumento da prevalência da síndrome metabólica na fase adulta. Concluiu-se que a adolescência, especificamente o final desse período, parece ser de grande importância na determinação do estado nutricional e na prevenção de problemas futuros.
Deve-se ter em conta, entretanto, algumas limitações do presente estudo. A mais importante, seguramente, refere-se aos pontos de corte, pois até a presente data não existem pontos de corte internacionalmente aceitos para a maioria das variáveis estudadas. Apesar de algumas correlações serem consideradas fracas, os resultados são de extrema importância, com grandes implicações na clínica, uma vez que aborda questões relevantes em relação ao grupo estudado.
Apesar da predominância da eutrofia, encontraram-se fatores de risco para o desenvolvimento da síndrome metabólica e, consequentemente, de doenças cardiovasculares. Esses fatores foram mais prevalentes em adolescentes com excesso de peso e de gordura corporal, uma vez que apresentaram maiores níveis de colesterol total, insulina e HOMA-IR.
Apesar de algumas correlações serem consideradas fracas, os resultados também indicam que a resistência a insulina é um fator que deve ser monitorado em adolescentes com excesso de peso e de gordura corporal, pois parece que, quanto maior o nível de resistência a insulina, maior a presença dos fatores de risco cardiovascular, maior a prevalência de síndrome metabólica e, consequentemente, maior o risco de desenvolvimento prematuro de doenças cardiovasculares.
Sendo assim, é importante a adoção de medidas que permitam o diagnóstico precoce dessas alterações. Destaca-se a adolescência como o momento oportuno para colocar em prática estas medidas, a fim de que tenham impacto positivo sobre as doenças cardiovasculares no futuro, uma vez que esse grupo se torna relevante e estratégico em termos de saúde pública, na promoção de saúde e prevenção de doenças. Reforça-se, assim, a necessidade de programas específicos de atenção à saúde dos adolescentes.
Financiamento: Fapemig (CDS - 1345/06) e CNPq; Capes (bolsa de mestrado).
Às escolas públicas de Viçosa (MG), pelo apoio ao trabalho realizado com as adolescentes e pelo consentimento para realização da pesquisa. Aos acadêmicos do Departamento de Nutrição e Saúde, pelo auxílio na coleta de dados. À Divisão de Saúde da Universidade Federal de Viçosa, pela realização dos exames bioquímicos. À Fapemig e ao CNPq, pelo financiamento do projeto, e à Capes, pela bolsa de mestrado concedida.
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
O presente estudo foi financiado por FAPEMIG e CNPq.
9. Barbosa KBF. Consumo alimentar e marcadores de risco para a síndrome metabólica em adolescentes do sexo feminino: comparação entre instrumentos de inquérito dietético. [Dissertação]. Viçosa (MG): Universidade Federal de Viçosa; 2006.
10. Weiss R, Dziura J, Burgert TS, Tamborlane WV, Taksali SE, Yeckel CW, et al. Obesity and the metabolic syndrome in children and adolescents. N Engl J Med. 2004; 350: 2362-74.
Correspondência: Eliane Rodrigues de Faria Rua Adezílio Bicalho, 252 - Santa Clara 36570-000 - Viçosa, MG, Brasil E-mail:
Artigo recebido em 12/08/08; revisado recebido em 15/10/08; aceito em 24/10/08
BACKGROUND: Analysis of metabolic alterations and body composition in adolescents. OBJECTIVES: To study the correlation of serum levels of lipids, glycemia, insulin, homocysteine, HOMA-IR and blood pressure among themselves and with body variables. METHODS: Data concerning glycemia, total cholesterol and fractions (LDL, HDL and VLDL), triacylglycerols, insulin, homocysteine and blood pressure were measured in 100 adolescents at the age range of 14 to 17 years, who had already had menarche and attended the public schools in Vicosa, state of Minas Gerais, Brazil. The percentage of body fat (%BF) was evaluated by horizontal bioimpedance. RESULTS: In relation to nutritional status, 83%, 11% and 6%, respectively were eutrophic (EU), presented overweight/overweight risk (OW/OR) or low weight (LW) (CDC/NCHS, 2000) and 61% presented high percentage of BF. Total cholesterol presented the highest percentage of inadequacy (57%), followed by HDL (50%), LDL (47%) and triacylglycerols (22%). Inadequacy in 11%, 9%, 5% and 4% were observed in relation to insulin resistance, insulin, blood pressure and glycemia, respectively. For total cholesterol, insulin, HOMA-IR and nutritional state, OW/OR>LW (p<0.05). For body composition and nutritional status, OW/OR>EU>LW (p <0.001). Some positive and strong correlations were found between BMI and the anthropometrical measures estimating the % of total BF, as well as central distribution, except for the waist/hip ratio. The %BF was correlated with insulin levels (r=0.303; p <0.001) and HOMA-IR (r=0.281; p<0.001). CONCLUSIONS: Some metabolic alterations, most often related with excess weight and body fat as well as insulin resistance were found, reinforcing the importance of specific programs directed at the adolescent health.
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG, Brazil
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The World Health Organization defines adolescence as the period between 10 to 19 years of age that involves physical, psychological and social transformations, which can manifest in different ways and at periods for each individual1.
Obesity in childhood and adolescence has acquired epidemic characteristics worldwide. Data from the Family Income Research (FIR) carried out in 2002-2003, demonstrated that of the 35.5 million adolescents aged 10 to 19 years, 16.75% were overweight2.
Contrarily to what occurred until recently, when the concern regarding obese children and adolescents was the high risk of becoming obese adults, currently, the main concern is related to the consequences of obesity still during these early phases of life. Problems such as the formation of atherosclerotic plaques, glucose intolerance, non-insulin dependent diabetes mellitus, dyslipidemia, arterial hypertension, hyperleptinemia, among others, associated to the body fat distribution found in obese adults, are already present in obese children and adolescents. The development of insulin resistance seems to led to the metabolic syndrome, which includes a higher number of complications such as dyslipidemia and arterial hypertension3.
Oliveira et al4 state that one must take into account the presence of early atherosclerosis lesions as early as in the first decade of life. The presence of metabolic alterations - insulin resistance, dyslipidemia, hypertension, thrombogenic alterations, and hyperuricemia - can contribute to the development of this process, as there is an association between the excess weight in the first decades of life and the high rate of morbimortality in the adult life due to cardiovascular diseases. Therefore, this study aimed at assessing the correlation between serum levels of lipids, glycemia, insulin, homocysteine, HOMA-IR and blood pressure among them and with the body composition variables, in female adolescents.
This was a cross-sectional epidemiological study and the population consisted of 100 female adolescents aged 14 to 17 years, recruited from public high schools in the city of Vicosa, state of Minas Gerais, Brazil. The enrolled adolescents had had menarche at least one year prior to study enrollment; those who presented chronic diseases, regularly used medications that could alter the blood pressure (BP), fasting glycemia or lipid metabolism, had used oral contraceptives for less than 2 months, regularly used diuretics/laxatives, had pacemaker or prosthesis and those who refused to participate in the study were excluded.
Menarche is an easy-access marker of pubertal development, demonstrating that the adolescent has gone through the growth spurt, that is, has undergone the physiological body alterations of this age range. Therefore, this study assessed female adolescents one year after menarche, as they are expected to be at the phase of sexual maturation, resulting in a more homogenous group.
The sample selection was based on the total number of adolescents, at the age range of interest, registered during the year 2006 in public high schools in the urban area of the city of Vicosa, state of Minas Gerais, Brazil5. The sample was calculated through the
Of all the adolescents invited to participate in the study, 18 refused to do it and thus, a new drawing of lots was carried out to substitute them.
The project was approved by the Committee of Ethics in Research in Humans of the Federal University of Vicosa.
Weight was measured on a digital scale, with a maximum capacity of 136 kg and a 100 g-subdivision, and height was measured in a stadiometer, with a 2-meter extension and o.1-cm scale, with a plastic viewer and a set square couple to one of the extremities. Weight and height were measured according to the techniques recommended by Jellife6.
The assessment of the nutritional status was carried out through the calculation of the body mass index (BMI), using the cutoffs and anthropometric reference established by the Center for Disease Control and Prevention - National Center for Health Statistics (CDC/NCHS, 2000)7. Adolescents with overweight risk and overweight (
The Body Mass Index of Fat (BMIF) and the Fat-free Body Mass Index (FFBMI) were also calculated. Body fat location was carried out by adding the bicipital skinfold - BSF, tricipital skinfold -TSF, (peripheral fat - PF) and subscapular skinfold - SSSF, suprailiac skinfold - SISF (central fat - CF), using a
The waist and hip circumferences were measured with a flexible and inelastic measuring tape with a 2-meter extension, divided in centimeters and sub-divided in millimeters, taking care not to exercise pressure on soft tissues. The waist/hip ratio (WHR) was calculated. The percentage of body fat as well as the fat mass and fat-free mass was estimated in kilograms, using a tetrapolar horizontal electrical bioimpedance equipment (Biodynamics©, model 310, version 7.1). The assessment was carried out between 7 AM and 8:30 AM, following a protocol of care prior to the test9. The percentage of body fat was analyzed according to the classification proposed by Lohman11.
The values obtained with the bioimpedance equipment were compared with the equation for the prediction body fat by Houtkooper et al12 for adolescents aged 10 to 19 years, to verify if the values differed.
Equation by Houtkooper et al12: FFM (kg) = 0.61(height (m)x height(m)/Resistance) + 0,.25 [Body weight (kg)] + 1.31
Resistance = measure given by the BIA in ohms (Ω)
*By difference, the body fat was obtained (kg) and, consequently, its percentage.
Blooed pressure (BP) was masured with an automatic inflation blood pressure monitor, recommended by the Brazilian Society of Cardiology, according to the recommendations of the V Brazilian Directives of Arterial Hypertension (2006). The values proposed according to the adolescents' height percentiles were considered for the cutoffs regarding the systolic and diastolic pressure13.
Blood was collected from the participants after a 12-hour fasting for glycemia, plasma insulin and homocysteine analysis, as well as to for the assessment of serum lipids, such as total cholesterol, triacylglycerols, HDL (high density lipoprotein), LDL (low density lipoprotein) and VLDL (very low density lipoprotein).
For altered results related to dyslipidemia and fasting insulin levels (
Data analysis was carried out using the Epi Info, version 6.04 and Sigma Statistic® for Windows software. Pearson's or Spearman's correlation test and Analysis of Variance (ANOVA) were used for comparisons among the three independent groups, complemented by the Multiple Comparisons test, Student's
The mean age range was 16.02 ± 0.67 and the median was 15.96 years. Age at the menarche showed mean, median, minimum and maximum values of 12.32 (± 1.14); 12.08; 10.0 and 15.07 years, respectively. The prevalence of overweight and low weight was 11% and 6%, respectively. However, when classified by the percentage of body fat, 48 and 61% of the adolescents, respectively, presented overweight risk or overweight, according to the bioimpedance data and the formula used in the analysis.
Total cholesterol total was the marker that showed the highest degree of inadequacy (57%), followed by the HDL (50%) and LDL fractions (47%) and triacylglycerols (22%). Regarding the fasting insulin, 9% presented inadequate levels, whereas 4% presented altered fasting glycemia levels. HOMA-IR index was elevated in 11% and 5% had altered BP levels.
Most of the studied adolescents were eutrophic, when analyzed by BMI, but they presented alterations such as excess weight calculated by the BMI as well as by the percentage of body fat. The excess weight was associated to higher total cholesterol, insulin and insulin resistance levels, as well as with body composition variables. In this sense, it is noteworthy that, even with a predominance of eutrophic adolescents in the studied sample, 96% presented one or more alterations related to body composition and metabolic variables, with correlations being observed between the number of alterations and most of the analyzed variables, except for height, homocysteine, systolic and diastolic blood pressure levels (
The isolated measurement of the abdominal circumference has shown a better association with the metabolic alterations than the WHR, as confirmed by the present study, in which the isolated measurements of the waist and hip circumferences presented higher correlation with the metabolic and body composition variables than the WHR, showing that the latter was not a good index of body fat for adolescents. According to Oliveira et al4, the WHR in adolescents is not appropriate to evaluate the distribution of body fat, as the pelvic bone structure undergoes rapid alterations during the sexual maturation process and thus, the WHR can be more related to this variation than to the body fat distribution itself.
However, no cutoffs have been established for the abdominal circumference that would indicate the risk of an adolescent developing cardiovascular disease in the future. Therefore, for adolescents, BMI seems to be a better criterion for obesity classification, considering that even at early ages, BMI is generally associated to the onset and development of risk factors that can predispose adults to a higher incidence of metabolic and functional disorders, in addition to being easy to use and correlating to body fat17.
Despite the positive and significant correlation between BMI and the measurements that estimate the percentage of total body fat, as well as its central distribution observed in the present study and others18,19, the isolated use of the BMI is not indicated, as it presents some limitations. According to Wells20, obesity is the excess of body fat and not the excess of body weight and the isolated use of the BMI for routine body composition assessments, in at-risk individuals, may fail in the identification of excess body fat and its associated risk factors in the population aged < 20 years.
It is necessary to complement the use of the BMI in the nutritional assessment with other measures that can assure the adequate measurement of the percentage of total body fat, as well as its distribution. Therefore, it would be very important to use methods to determine body fat and, among them, Rodriguez et al17 call attention to the use of the anthropometric measures and electrical bioimpedance analysis as the most frequently used ones.
The isolated measure of the percentage of body fat, measured by horizontal bioimpedance, was also correlated to insulin and its resistance, as well as the BMI, in addition to being well correlated with the studied anthropometric variables. It is noteworthy the fact that weight and height, which are BMI components, do not behave in a similar fashion, considering that only the weight presented a positive correlation with BMI and the percentage of body fat, justifying its use to verify the presence of body fat.
However, the electrical bioimpedance analysis has its limitations, such as the lack of knowledge of the formulas used in the equipment. The present study used a formula that has been validated for adolescents, for the comparison of the results presented at the equipment reading. It was observed that the formula proposed by Houtkooper et al12 for adolescents aged 10 to 19 years presented higher correlations than the results given by the equipment, and this formula values were different from those obtained through the equipment (p<0.0001). Therefore the data provided by the formula are better, due to their higher sensitivity, resulting in a better diagnosis of the adolescents with excess body fat, allowing the prevention of future risks.
It is noteworthy that the excess amount of body fat in adolescents is accompanied by a greater deposit of fat in the abdominal region in relation to the extremities, regardless of gender. The predominance of body fat in the abdominal region has been associated to several metabolic disorders, such as altered fasting glycemia, insulin resistance, diabetes mellitus and dyslipidemia4. In this study, it was observed that the central fat is strongly associated to other anthropometric variables, in addition to a higher correlation with LDL, TC/HDL, LDL/HDL, fasting insulin and insulin resistance itself.
However, one must be careful when using international references for cutoffs in adolescents when comparing the nutritional status of the Brazilian population with reference intervals from other countries, generally from the United States of America. This practice, which disregards differences in ethnicity, culture, socioeconomic conditions, physical constitution and eating habits of the Brazilian population, can lead to biases, impairing the surveillance of the nutritional status in the country.
Several indices have been developed to evaluate insulin resistance. Studies carried out by Keskin et al21, comparing the HOMA and QUICKI indices, observed that the HOMA-IR index is the most sensitive and specific to evaluate insulin sensitivity. Additionally, these same authors determined that the cutoff for adolescents is 3.16, which is different from that of adults.
A HOMA-IR index that was above than the expected was observed in 11% of the adolescents. However, the mean values of HOMA-IR in the present study were higher than those observed in a study that evaluated female adolescents aged 12-19 years, in which the highest values were found in the overweight group, with a mean of 2.24, whereas the mean in the group without overweight was 1.918. This shows that the interaction of the factors (nutritional, obesity and amount of body fat) can be the cause of higher insulin resistance levels. It is suggested that the deposition of abdominal fat is probably greater in the adolescents that presented elevated body fat and that this variable is correlated with the insulin levels (r=0.303; p<0.001) and HOMA-IR (r=0.281; p<0.001). However, other factors might also have given a strong contribution to this system, such as an inadequate lifestyle.
The levels of insulin and HOMA-IR positively correlated with the body variables, except height and WHR, in addition to correlating with triacylglycerols, VLDL, TC/HDL, LDL/HDL and glucose. The results indicate that the level of insulin resistance must be monitored in adolescents with excess weight and body fat, as it seems that, the higher the insulin resistance, the higher the presence of cardiovascular risk factors, the higher the prevalence of metabolic syndrome and, consequently, the higher the risk of premature development of diabetes and cardiovascular diseases4.
Hyperinsulinemia is considered an independent risk factor for cardiovascular diseases, as it has an important role in the development of other components of the metabolic syndrome, such as dyslipidemia, hypertension and hyperuricemia22. A high correlation was observed between insulin and HOMA-IR (r=0.983), emphasizing that the isolated level of insulin is a good indicator of insulin resistance.
Another point to be considered is the high percentage of inadequate lipid levels found in this study, even in eutrophic adolescents without excess body fat. It is worth mentioning that the TC and HDL means and medians presented by the adolescents were already inadequate (154.1±29.2mg/dL and 44.1±11.1mg/dL, respectively), that is, these results indicate that 50% or more of this population already presented alteration in relation to these lipid levels. Additionally, the eutrophic adolescents already presented cholesterol levels that were above the desired range (
The lipid levels undergo variations during the growth and development phase, caused by sexual maturation, with differences according to age and sex. They are higher in female children and adolescents and this difference is more significant during adolescence. On average, girls present higher levels of TC, HDL and LDL, with a progressive increase in HDL from 10 years on, becoming higher than that observed in boys at the end of adolescence. Similarly, the LDL and total cholesterol levels progressively increase from 14-15 years of age in girls, being higher than those observed in boys around 17-18 years. Perhaps menarche is important for the development of this phenomenon in adolescence14. Triacylglycerols are substrates for the formation of VLDL; therefore, when the blood levels of triacylglycerols increase, there is consequently an increase in the levels of this lipoprotein23, explaining the perfect correlation between these two lipid levels. Moreover, triacylglycerols and VLDL present higher correlations with the metabolic variables, including HOMA-IR and insulin, than total cholesterol and fractions, showing a higher association with insulin resistance.
This result can indicate the importance of insulin level measurements in adolescents with hypertriglyceridemia to verify the presence of insulin resistance.
Furthermore, the lipid levels presented a correlation among them and with other cardiovascular risk variables, such as glucose, insulin and HOMA-IR. Considering the important causal association between dyslipidemia and atherosclerosis and how early the onset of atherosclerotic vascular lesions can occur, it is crucial to know the lipid profile of the adolescents, with the objective of planning preventive health care actions24.
Homocysteine has been considered an important risk factor for coronary artery disease25 and although the homocysteine levels appear to have a direct association with insulin levels in obese children and adolescents26, there was an inverse correlation between insulin (r=-0.233; p<0.05) and HOMA-IR (r=-0.215; p<0.05). However, no correlation was observed between homocysteine and the body composition variables and most of the metabolic variables. These results can be due to the fact that the risk of the presence of cardiovascular diseases is lower than that among adults and, therefore, homocysteine was not a good indicator of these diseases in adolescents.
Although most of the correlations were considered weak (r<0.5), albeit significant (p<0.05), we must carefully consider these results, which are very relevant to help the nutritional intervention in this population. However, further studies are necessary to better understand the alterations found in this age range.
The prevalence of arterial hypertension in the present study is in accordance with epidemiological studies on primary hypertension in childhood and adolescence carried out in Brazil, varying from 0.8 - 8.2%27,28. The BP did not present a correlation with the body composition variables, but only between the systolic pressure and homocysteine. These data can be due to the fact that most adolescents were eutrophic, as there is an association between obesity and risk of hypertension in childhood and adolescence14.
The results of the present study are the object of concern, as the metabolic and body composition alterations in adolescence can persist in adult life. Oliveira19 carried out a study with 100 male individuals, in three different phases of life: at birth, at the end of adolescence (18 and 19 years) and at the end of the adult life. The BMI in adolescence positively correlated with the weight and BMI in the adult life (r =0.634; p<0.001; r =0.678; p<0.001; respectively). The adults with metabolic syndrome presented in adolescence higher weight, waist circumference and BMI values, reinforcing the observation that the increase in the prevalence of overweight/obesity in adolescence can reflect on the increase in the prevalence of metabolic syndrome in the adult phase. It was concluded that the adolescence, specifically the end of this period, seems to be of great importance in determining the nutritional status and in the prevention of future problems.
One must consider, however, some limitations of the present study. The most important, surely, refers to the cutoffs, as there are no cutoffs that are internationally accepted for most of the studied variables to the present date. Although some correlations are considered weak, the results are extremely important, with significant implications on clinical practice, as it addresses relevant questions concerning the studied group.
In spite of the predominance of eutrophic adolescents, risk factors for the development of metabolic syndrome and, consequently, of cardiovascular diseases, were found. These factors were more prevalent among adolescents with excess weight and body fat, as they presented higher levels of TC, insulin and HOMA-IR.
Although some correlations were considered weak, the results also indicate that insulin resistance is a factor that must be monitored in adolescents with excess eight and body fat, as it seems that, the higher the level of insulin resistance, the higher the presence of cardiovascular risk factors, the higher the prevalence of metabolic syndrome and, consequently, the higher the risk of the premature development of cardiovascular diseases.
Therefore, it is important to adopt measures that will allow an early diagnosis of these alterations. Adolescence is emphasized as the appropriate moment to establish these measures, so that they will have a positive impact on the cardiovascular diseases in the future, as this group becomes relevant and strategic in terms of public health, health promotion and disease prevention. Hence, we reinforce the need to establish specific programs directed at the adolescents' health care.
Funding: FAPEMIG (CDS - 1345/06) and CNPq; CAPES (Master's Degree grant).
To the public schools of the city of Vicosa, state of Minas Gerais, Brazil, for their support regarding the study carried out with the adolescents and for their approval of the research. To the academicians of the Department of Nutrition and Health for their help in data collection. To the Division of Health of the Federal University of Vicosa for the biochemical analyses. To FAPEMIG and CNPq, for the financial support and to CAPES for the grant.
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
This study was funded by FAPEMIG e CNPq.
This article is part of the thesis of Master submitted by Eliane Rodrigues de Faria, from Departamento de Nutrição e Saúde da Universidade Federal de Viçosa.
9. Barbosa KBF. Consumo alimentar e marcadores de risco para a síndrome metabólica em adolescentes do sexo feminino: comparação entre instrumentos de inquérito dietético. [Dissertação]. Viçosa (MG): Universidade Federal de Viçosa; 2006.
10. Weiss R, Dziura J, Burgert TS, Tamborlane WV, Taksali SE, Yeckel CW, et al. Obesity and the metabolic syndrome in children and adolescents. N Engl J Med. 2004; 350: 2362-74.
FUNDAMENTO: Análisis de las alteraciones metabólicas y de composición corporal en adolescentes. OBJETIVO: Estudiar la correlación entre niveles séricos de lípidos, glucemia, insulina, homocisteína, HOMA-IR y presión arterial, entre si y con variables corporales. MÉTODOS: Se recolectaron datos referentes a glucemia, colesterol total y fracciones (LDL, HDL y VLDL), triacilgliceroles, insulina, homocisteína y presión arterial en 100 adolescentes de 14 a 17 años de escuelas públicas de Viçosa (MG) que ya habían presentado la menarca. El porcentaje de grasa corporal (%GC) se evaluó por la bioimpedancia horizontal. RESULTADOS: Con relación al estado nutricional, el 83%, el 11% y el 6%, respectivamente, presentaron eutrofia (EU), riesgo de sobrepeso/sobrepeso (RS/SP) y bajo peso (BP) (CDC/NCHS, 2000), y el 61% presentaron alta %GC. El colesterol total fue el que presentó mayor porcentaje de inadecuación (57%), seguido del HDL (50%), LDL (47%) y triacilgliceroles (22%). Se observó inadecuación en el 11%, el 9%, el 5% y el 4%, respectivamente, con relación a la resistencia a la insulina, la insulina, la presión arterial y la glucemia. Para colesterol total, insulina, HOMA-IR y estado nutricional, RS/SP>BP (p<0,05). Para las variables de composición corporal y el estado nutricional, RS/SP>EU>BP (p<0,001). Se evidencian correlaciones positivas y fuertes entre el IMC y las mediciones antropométricas que estiman la %GC total, así como la distribución central, excepto para la relación cintura/cadera. La %GC se correlacionó con niveles de insulina (r=0,303; p<0,001) y HOMA-IR (r=0,281; p<0,001). CONCLUSIÓN: Se evidencian alteraciones metabólicas relacionadas en la mayor parte de las veces al exceso de peso y de grasa corporal y a la resistencia a la insulina, reforzando la importancia de programas específicos de atención a la salud del adolescente.
Universidade Federal de Viçosa, Viçosa, MG - Brasil
Correspondencia
La Organización Mundial de Salud define la adolescencia como el período que comprende desde los 10 hasta los 19 años y que implica transformaciones físicas, psíquicas y sociales, las que pueden manifestarse de formas y en períodos diferentes para cada individuo1.
La obesidad en la infancia y adolescencia ha adquirido características epidémicas en todo el mundo. Datos de la Investigación de Presupuestos Familiares (POF) realizada el 2002 y el 2003 demostraron que, de los 35,5 millones de adolescentes de los 10 a los 19 años, un 16,75% estaba por arriba de su peso2.
Al contrario de lo que ocurría hasta recientemente, cuando la preocupación respecto al niño y al adolescente obeso era el alto riesgo de volverse adultos obesos, actualmente aumenta el recelo en cuanto a las repercusiones de la obesidad aún durante esas fases de la vida. Problemas como formación de placas ateroscleróticas, intolerancia a la glucosa, diabetes mellitus no insulinodependiente, dislipidemia, hipertensión arterial, hiperleptinemia, entre otros, asociados a la distribución de la grasa corporal, encontradas en adultos obesos, ya están presentes en niños y adolescentes obesos. El desarrollo de la resistencia a la insulina parece conllevar el síndrome metabólico que incluye un número mayor de complicaciones como dislipidemias e hipertensión arterial3.
Oliveira et al.4 afirman que se debe llevar en cuenta la presencia de lesiones precoces de aterosclerosis ya en las primeras décadas de vida. La presencia de alteraciones metabólicas -resistencia a la insulina, dislipidemia, hipertensión, alteraciones trombogénicas, hiperuricemia -puede contribuir al desarrollo de ese proceso, ya que hay asociación entre el exceso de peso en las primeras décadas de vida y el alta tasa de morbilidad y mortalidad en la vida adulta por enfermedades cardiovasculares.
De esa forma, este estudio tuvo como objetivo estudiar la correlación de los niveles séricos de lípidos, glucemia, insulina, homocisteína, HOMA-IR y presión arterial, entre si y con variables de composición corporal, en adolescentes del sexo femenino.
Estudio epidemiológico, de corte transversal, en que la población estaba conformada por 100 adolescentes del sexo femenino, de 14 a 17 años, reclutadas en escuelas de la Enseñanza Media de la red pública del municipio de Viçosa (MG), y ya con la menarca desde hace un año como mínimo, sin enfermedades crónicas o uso regular de medicamentos que alteraran la presión arterial, glucemia de ayuno o metabolismo lipídico, uso de anticoncepcional desde hace menos de dos meses, uso regular de diuréticos/laxantes, marcapaso o prótesis, así como aquellas que se recusaron a someterse al estudio.
La menarca es un marcador del desarrollo puberal de fácil acceso, evidenciando que la adolescente ya pasó por el estirón de crecimiento, o sea, ya sufrió las alteraciones corporales fisiológicas de ese grupo de edad. Por eso, se desarrolló en este estudio con adolescentes del sexo femenino un año tras post-menarca, ya que se espera que éstas se encuentren en la misma fase de madurez sexual, logrando un grupo más homogéneo.
La selección de la muestra se basó en el total de adolescentes del sexo femenino en la franja de edad de interés, el 2006, matriculadas en las escuelas de la zona urbana del municipio de Viçosa (MG)5. La muestra se calculó por medio del programa
De todas las adolescentes invitadas, 18 se recusaron a participar en el estudio y por ello un nuevo sorteo se llevó a cabo para sustitución de ellas.
El Comité de Ética en Investigación con Seres Humanos de la Universidad Federal de Viçosa aprobó el proyecto.
El peso se consiguió en balanza digital electrónica, con capacidad máxima de 136 kg y subdivisión en 100 g y la estatura por estadiómetro, con extensión de 2 m y escala de 0,1 cm, con visor de plástico y escuadra acoplada a una de las extremidades. El peso y la estatura se evaluaron según las técnicas preconizadas por Jellife6.
La evaluación del estado nutricional se realizó por medio del índice de masa corporal (IMC), utilizando los puntos de corte y la referencia antropométrica preconizados por el Center for Disease Control and Prevention - National Center for Health Statistics (CDC/NCHS, 2000)7. Adolescentes con riesgo de sobrepeso y sobrepeso (
Se calcularon los índices derivados del IMC, índice de masa corporal de grasa (IMCG) y libre de grasa (IMCLG).
Para localización de la grasa corporal, se utilizó la suma de los pliegues cutáneos bicipital (PCB), tricipital (PCT) (grasa periférica - GP) y subescapular (PCSE), suprailíaca (PCSI) (grasa central - GC). Se utilizó el equipo
Las circunferencias de la cintura y de la cadera se evaluaron con cinta métrica, con extensión de 2 metros, flexible e inelástica, dividida en centímetros y subdivida en milímetros, asegurándose de no presionar las partes blandas. Se calculó la relación cintura/cadera (RCQ).
El porcentaje de grasa corporal y la masa de grasa y la libre de grasa en quilogramos se estimaron con el empleo de aparato de bioimpedancia eléctrica tetrapolar horizontal (Biodynamics©, modelo 310, versión 7.1). La evaluación se efectuó entre las 7h y 8h30 de la mañana, en conformidad al protocolo de cuidados anteriores a la prueba9. El porcentaje de grasa corporal se analizó según la clasificación propuesta por Lohman11.
Se compararon los valores del aparato de bioimpedancia y la ecuación para predicción de grasa corporal de Houtkooper et al.12 para adolescentes de 10 a 19 años, para verificar si los valores difirieron.
Ecuación de Houtkooper et al.12:
MLG (kg) = 0,61(altura (m)x altura(m)/Resistencia) + 0,25 [Peso corporal (kg)] + 1,31
Resistencia = medida dada por la BIA en ohms (Ω)
*Por diferencia, se consiguió la grasa corporal (kg) y, consecuentemente, su porcentaje.
La presión arterial se evaluó mediante monitor de presión sanguínea de inflación automática, preconizado por la Sociedad Brasileña de Cardiología, siguiendo las orientaciones de las V Directrices Brasileñas de Hipertensión Arterial (2006). Para los puntos de corte para presión sistólica y diastólica se consideraron los valores propuestos de acuerdo con el percentil de estatura de la adolescente13.
Se extrajo la sangre de las voluntarias tras ayuno de 12 horas, para análisis de glucemia, insulina plasmática, homocisteína y para evaluación de la concentración de lípidos séricos, como colesterol total, triacilgliceroles, HDL (
Para dislipidemias e insulina de ayuno alterada (
La resistencia a la insulina se determinó por el método HOMA-IR (
El análisis de los datos se hizo con el software
El promedio de edad fue de 16,02±0,67 y la mediana de 15,96 años. La edad de la menarca presentó valores promedio, mediano, mínimo y máximo de 12,32 (±1,14); 12,08; 10,0 y 15,07 años, respectivamente. La prevalencia de exceso de peso fue del 11% y de bajo peso, el 6%. Sin embargo, clasificando por el porcentaje de grasa corporal, un 48% y un 61%, respectivamente, se presentaban con riesgo de sobrepeso o sobrepeso por los datos de la bioimpedancia y por la fórmula utilizada.
El colesterol total fue el marcador que presentó mayor porcentaje de inadecuación (57%), seguido de las fracciones, HDL (50%) y LDL (47%) y triacilgliceroles (22%). Con relación a la insulina de ayuno, el 9% estaba con esos niveles inadecuados, mientras que el 4% presentaba glucemia de ayuno alterada. El índice HOMA-IR fue elevado en un 11% y la presión arterial inadecuada, en el 5%.
La
La
En las
La mayoría de las adolescentes de este estudio era eutrófica, cuando analizadas por el IMC, sin embargo, presentaba alteraciones como exceso de peso, tanto por el IMC como por medio del porcentaje de grasa corporal. El exceso de peso estaba asociado a mayores valores de colesterol total, insulina y resistencia a insulina y con las variables de composición corporal. En ese sentido, se resalta que, aun ante la predominancia de la eutrofia entre las adolescentes estudiadas, el 96% presentó una o más alteraciones relacionadas a las variables de composición corporal y metabólicas, observando correlaciones entre el número de alteraciones y la mayoría de las variables analizadas, con excepción de la estatura, homocisteína, presión arterial sistólica y diastólica (
La circunferencia abdominal aislada ha demostrado mejor asociación con las alteraciones metabólicas que la RCQ, como confirmado por este estudio, en que las circunferencias de la cintura y de la cadera, aisladamente, presentaron mayores correlaciones que la RCQ, con las variables metabólicas y las de composición corporal, mostrando que la RCQ no fue un buen índice de adiposidad corporal para adolescentes. Según Oliveira et al.4, la RCQ en adolescentes no ha sido apropiada para evaluar la distribución de la grasa corporal, ya que el esqueleto pélvico sufre alteraciones rápidas durante la madurez sexual, pudiendo la RCQ estar más relacionada a esa variación que a la distribución de la grasa corporal propiamente dicha. Sin embargo, todavía no se establecieron puntos de corte para la circunferencia abdominal que indiquen el riesgo del adolescente desarrollar la enfermedad cardiovascular en la vida futura.
Por eso, para adolescentes, el IMC parece ser un criterio mejor para clasificación de la obesidad, una vez que, ya en edades precoces, el IMC está generalmente asociado al surgimiento y desarrollo de factores de riesgo que pueden predisponer los adultos a la mayor incidencia de disturbios metabólicos y funcionales, además de ser de fácil utilización y presentarse correlacionado con la adiposidad corporal17.
Pese a la correlación positiva y significativa entre el IMC y las medidas que estiman el porcentaje de grasa corporal total, así como su distribución central observada en este estudio y en otras referencias18,19, no es indicada la utilización aislada del IMC, una vez que ése presenta algunas limitaciones. Según Wells20, la obesidad es un exceso de grasa corporal y no un exceso de peso corporal, y la utilización aislada del IMC para evaluaciones rutinarias de composiciones corporal, en individuos de riesgo, puede fallar en la identificación del exceso de grasa corporal y de sus factores de riesgo asociados en la población con edad inferior a 20 años.
Es necesaria complementación de la utilización del IMC en la evaluación nutricional con otras medidas que aseguren la medición adecuada del porcentaje de grasa corporal total, así como su distribución. Por lo tanto, sería de gran importancia la utilización de métodos para la determinación de la grasa corporal, y entre esos, Rodriguez et al.17 destacan las medidas antropométricas y la bioimpedancia eléctrica como los más frecuentemente utilizados.
El porcentaje de grasa corporal, de forma aislada, evaluado por la bioimpedancia horizontal, además de estar bien correlacionado con las variables antropométricas en estudio, también estuvo correlacionado a la insulina y a su resistencia, así como el IMC. Es destacado que peso y estatura, componentes del IMC, no se comportan de manera semejante, visto que solamente el peso presentó correlación positiva con el IMC y el porcentaje de grasa corporal, justificando su utilización para verificación de la presencia de adiposidad corporal.
No obstante, la bioimpedancia eléctrica tiene sus limitaciones como la falta de conocimiento de las fórmulas utilizadas en los equipos. En este estudio, se utilizó una fórmula validada para adolescentes, para comparación de los resultados presentados en la lectura del aparato. Se observó que la fórmula propuesta por Houtkooper et al.12 para adolescentes de los 10 a los 19 años presentó mayores correlaciones que los resultados suministrados por el equipo, y los valores de esa fórmula fueron diferentes de aquellos logrados por el aparato (p<0,0001). Por eso, los datos provenientes de la fórmula son mejores por su mayor sensibilidad, diagnosticando mejor las adolescentes con exceso de grasa corporal, posibilitando la prevención de riesgos futuros.
Se resalta que la cantidad excesiva de grasa corporal en adolescentes viene asociada al mayor depósito de grasa en la región abdominal con relación a las extremidades, independientemente del sexo. La predominancia de grasa corporal en la región abdominal ha sido asociada a diversos desórdenes metabólicos como glucemia de ayuno alterada, resistencia a la insulina, diabetes mellitus y dislipidemias4. En este estudio, se observó que la grasa central está fuertemente asociada a las otras variables antropométricas, además de mayor correlación con LDL, CT/HDL, LDL/HDL, insulina de ayuno y de la propia resistencia a la insulina.
Sin embargo se debe tener cuidado al utilizar referencias internacionales para puntos de corte en adolescentes cuando se compara el estado nutricional de la población brasileña con intervalos de referencia procedentes de otros países, generalmente de los Estados Unidos. Esa práctica que desconsidera diferencias raciales, culturales, condiciones socioeconómicas, constitución física y hábitos alimentares de la población brasileña puede inducir sesgos, perjudicando el levantamiento del estado nutricional en el Brasil.
Para evaluar la resistencia a la insulina, se desarrollaron diversos índices. Estudios realizados por Keskin et al.21, comparando los índices HOMA et al QUICKI, observaron que el HOMA-IR es el método más sensible y específico para evaluar la sensibilidad insulínica. Además, esos mismos autores determinaron que el punto de corte para adolescentes es de 3,16, diferentemente de los adultos.
Se evidenció HOMA-IR por arriba del esperado en el 11% de las adolescentes. Sin embargo, los valores medios de HOMA-IR del presente trabajo fueron superiores a los observados en un estudio en el que se evaluaron adolescentes del sexo femenino de 12-19 años, cuyos mayores valores se encontraron en el grupo con sobrepeso, con promedio de 2,24, sendo el promedio en el grupo sin sobrepeso de 1,918. Eso revela que la interacción de los factores (nutricional, obesidad y cantidad de grasa corporal) puede ser la causa de la mayor resistencia a la insulina. Se sugiere que la mayor deposición de grasa abdominal sea probablemente mayor en las adolescentes que presentaron grasa corporal elevada, siendo esa variable correlacionada a los niveles de insulina (r=0,303; p<0,001) y HOMA-IR (r=0,281; p<0,001). Sin embargo, otros factores también pueden tener fuerte contribución en ese sistema, como estilo de vida inadecuado.
Los niveles de insulina y HOMA-IR se correlacionaron positivamente con las variables corporales, con excepción de la estatura y RCQ, además de correlacionarse también con los triacilgliceroles, VLDL, CT/HDL, LDL/HDL y la glucosa. Los resultados indican que el nivel de resistencia a la insulina se debe monitorear en adolescentes con exceso de peso y de grasa corporal, pues parece que, cuanto mayor la resistencia a la insulina, mayor la presencia de los factores de riesgo cardiovascular, mayor la prevalencia de síndrome metabólica y, consecuentemente, mayor el riesgo de desarrollo prematuro de diabetes y enfermedades cardiovasculares4.
Se considera la hiperinsulinemia como un factor de riesgo independiente para enfermedades cardiovasculares, ya que juega un importante rol en el desarrollo de otros componentes del síndrome metabólico, como las dislipidemias, la hipertensión y la hiperuricemia22. Se observó alta correlación entre insulina y HOMA-IR (r=0,983), resaltando que la insulina aisladamente es un buen indicador de la resistencia a la insulina.
Otro punto a tener en cuenta es el alto porcentaje de inadecuaciones lipídicos encontrado en este estudio, incluso en adolescentes eutróficas y sin exceso de grasa corporal. Es necesario resaltar que el promedio y la mediana de colesterol total y HDL presentadas por las adolescentes ya se encuentran inadecuadas (154,1±29,2 mg/dl y 44,1±11,1 mg/dl, respectivamente), o sea, esos resultados indican que el 50% o más de esa población ya presenta alteración en cuanto a esos niveles lipídicos. Además de eso, las adolescentes eutróficas ya presentaron colesterol total por arriba del deseable (
Los niveles lipídicos sufren variaciones durante la fase de crecimiento y desarrollo, consecuentes de la madurez sexual, con diferencias según edad y sexo. Ellos son superiores en los niños y adolescentes del sexo femenino, siendo esa diferencia más expresiva durante la adolescencia. En promedio, las niñas presentan niveles superiores de colesterol total, HDL y LDL, con aumento progresivo del HDL a partir de los 10 años, siendo superior al de los niños al final de la adolescencia. También el LDL y el colesterol total suben progresivamente a partir de los 14-15 años en las niñas, siendo superiores a los de los niños por volta de los 17-18 años. Quizá la menarca sea importante en el desencadenamiento de ese fenómeno en la adolescencia14.
Los triacilgliceroles son sustratos para la formación de VLDL. Por lo tanto, cuando los niveles sanguíneos de triacilgliceroles aumentan, consecuentemente, hay aumento de esa lipoproteína23, lo que explica la correlación perfecta entre esos dos niveles lipídicos. Además de eso, los triacilgliceroles y el VLDL presentaron mayores correlaciones con las variables metabólicas, incluyendo el HOMA-IR y la insulina, que el colesterol total y las fracciones, revelando mayor asociación con la resistencia a la insulina. Ese resultado puede indicar la importancia de la dosificación de los niveles de insulina en las adolescentes con hipertrigliceridemia para verificar la presencia de resistencia a la insulina.
Además de eso, los niveles lipídicos presentaron correlación entre si y con otras variables de riesgo cardiovascular, como glucosa, insulina y HOMA-IR. Dada la importante relación causal entre dislipidemias y aterosclerosis y la precocidad con que se instalan las lesiones vasculares ateroscleróticas, es fundamental conocer el perfil lipídico de adolescentes, con el objetivo de planificar acciones preventivas de salud24.
La homocisteína ha alcanzado gran importancia como factor de riesgo para la enfermedad arterial coronaria25 y, pese a los niveles de homocisteína parecer tener relación directa con los de insulina en los niños y adolescentes obesos26, hubo una correlación inversa entre insulina (r=-0,233; p<0,05) y HOMA-IR (r=-0,215; p<0,05). Además, no se observó correlación entre homocisteína y las variables de composición corporal y la mayoría de las variables metabólicas. Esos resultados pueden ocurrir porque el riesgo de la presencia de enfermedades cardiovasculares es menor entre adolescentes que entre adultos. Por lo tanto, la homocisteína no fue un buen indicador de esas enfermedades en las adolescentes.
A pesar de la mayoría de las correlaciones considerarse como débiles (r<0,5), aunque significantes (p<0,05), debemos estar atentos a esos resultados, que son de gran relevancia para auxiliar en la intervención nutricional en esa población. Sin embargo, más estudios son necesarios para mejor entendimiento de las alteraciones encontradas en ese grupo de edad.
La prevalencia de hipertensión arterial en este trabajo está de acuerdo con estudios epidemiológicos sobre hipertensión primaria en la niñez y la adolescencia realizados en el Brasil, variando desde un 0,8% hasta el 8,2%27,28. La presión arterial no presentó correlación con las variables de composición corporal, solamente entre la sistólica y la homocisteína. La eutrofia de la mayoría de las adolescentes puede justificar esos datos, pues hay relación entre obesidad y riesgo de hipertensión en la niñez y adolescencia14.
Los resultados encontrados en este trabajo son preocupantes, una vez que alteraciones metabólicas y de composición corporal en la adolescencia pueden mantenerse en la vida adulta. Oliveira19 realizó un estudio con 100 individuos del sexo masculino, en tres fases de la vida: al nacer, al final de la adolescencia (18 y 19 años) y al inicio de la vida adulta. El IMC en la adolescencia se correlacionó positivamente con el peso y el IMC en la vida adulta (r =0,634; p<0,001; r =0,678; p<0,001; respectivamente). Los adultos con síndrome metabólico presentaban en la adolescencia mayores valores de peso, circunferencia de la cintura e IMC, reforzando la constatación de que con el aumento de la prevalencia de sobrepeso/obesidad en la adolescencia puede reflejar en el aumento de la prevalencia del síndrome metabólico en la fase adulta. Se concluyó que la adolescencia, sobretodo el final de ese período, parece ser de gran importancia en la determinación del estado nutricional y en la prevención de problemas futuros.
Se debe tener en cuenta, sin embargo, algunas limitaciones del presente estudio. Las más importantes, seguramente, se refieren a los puntos de corte, pues hasta la presente fecha no hay puntos de corte internacionalmente aceptados para la mayoría de las variables estudiadas. A pesar de algunas correlaciones considerarse débiles, los resultados son de extrema importancia, con grandes implicaciones en la clínica, una vez que aborda cuestiones relevantes con relación al grupo estudiado.
Pese a la predominancia de la eutrofia, se pudo evidenciar factores de riesgo para el desarrollo del síndrome metabólico y, consecuentemente, de enfermedades cardiovasculares. Esos factores fueron más prevalentes en adolescentes con exceso de peso y de grasa corporal, una vez que presentaron mayores niveles de colesterol total, insulina y HOMA-IR.
No obstante de considerarse débiles algunas correlaciones, los resultados también indican que la resistencia a la insulina es un factor que se debe monitorear en adolescentes con exceso de peso y de grasa corporal, ya que parece que, cuanto mayor el nivel de resistencia a la insulina, mayor la presencia de los factores de riesgo cardiovascular, mayor la prevalencia de síndrome metabólico y, consecuentemente, mayor el riesgo de desarrollo prematuro de enfermedades cardiovasculares.
De ese modo, es importante la adopción de medidas que permitan el diagnóstico precoz de esas alteraciones. Se resalta la adolescencia como el momento oportuno para poner en práctica estas medidas, a fin de que tengan impacto positivo sobre las enfermedades cardiovasculares en el futuro, una vez que ese grupo se vuelve relevante y estratégico con relación a la salud pública, la promoción de salud y la prevención de enfermedades. Se refuerza, así, la necesidad de programas específicos de atención a la salud de los adolescentes.
Financiación: Fapemig (CDS - 1345/06) y CNPq; Capes (beca de maestría).
A las escuelas públicas de Viçosa (MG), por el apoyo al trabajo realizado con las adolescentes y por el consentimiento para realización de la investigación. A los académicos del Departamento de Nutrición y Salud, por el auxilio en la recolección de datos. A la división de Salud de la Universidad Federal de Viçosa, por la realización de los exámenes bioquímicos. A la Fapemig y al CNPq, por la financiación del proyecto, y a la Capes, por la beca de maestría concedida.
Declaro no haber conflicto de intereses pertinentes.
FAPEMIG y CNPq financiaron el presente estudio.
Este artículo forma parte de tesis de Maestría de Eliane Rodrigues de Faria, por el Departamento de Nutrición y Salud de la Universidad Federal de Viçosa.
9. Barbosa KBF. Consumo alimentar e marcadores de risco para a síndrome metabólica em adolescentes do sexo feminino: comparação entre instrumentos de inquérito dietético. [Dissertação]. Viçosa (MG): Universidade Federal de Viçosa; 2006.
10. Weiss R, Dziura J, Burgert TS, Tamborlane WV, Taksali SE, Yeckel CW, et al. Obesity and the metabolic syndrome in children and adolescents. N Engl J Med. 2004; 350: 2362-74.