OBJETIVO: Comparar os valores de triglicérides (TG), colesterol total (CT), lipoproteína de baixa densidade (LDL) e lipoproteína de alta densidade (HDL) entre indivíduos vegetarianos e onívoros. MÉTODOS: Foram coletadas amostras sangüíneas de 76 indivíduos, de ambos os sexos, que foram separados em quatro grupos de dieta: onívoro, ovolacto, lacto e vegetariano restrito (ou "vegan"). Foram dosados: CT, LDL, HDL e TG. RESULTADOS: Para as taxas de CT, LDL e TG, observa-se diferença significante entre as amostras, sendo o maior valor nos onívoros, havendo decréscimo nos vegetarianos, de acordo com o grau de restrição de produtos de origem animal, sendo a menor taxa observada nos "vegans". A média e o desvio padrão do CT foram de 208,09 ± 49,09 mg/dl no grupo de onívoros, e 141,06 ± 30,56 mg/dl no de vegan (p < 0,001). Os valores de LDL foram, para onívoros e "vegans", respectivamente, 123,43 ± 42,67 mg/dl e 69,28 ± 29,53 mg/dl (p < 0,001). Para o TG, esses valores foram 155,68 ± 119,84 mg/dl e 81,67 ± 81,90 mg/dl (p < 0,01). Com relação à taxa de HDL, não houve diferença entre as amostras, mas a proporção HDL/CT foi significantemente maior nos "vegans" (p = 0,01). CONCLUSÃO: A dieta vegetariana associou-se a menores valores de TG, CT e LDL em comparação com a dieta onívora.
Dieta vegetariana e níveis de colesterol e triglicérides
Pontifícia Universidade Católica de São Paulo, São Paulo, SP
A literatura existente afirma ocorrer associação entre os altos níveis de colesterol sérico e a incidência de doenças arteriais, especialmente a aterosclerose, que pode levar, dentre outros problemas, ao infarto do miocárdio e acidentes vasculares cerebrais1-6. Evidências recentes sugerem que o aumento do colesterol está também implicado como fator de risco para o mal de Alzheimer7,8.
O colesterol é transportado no sangue por meio de lipoproteínas. Entre elas estão: a lipoproteína de muito baixa densidade (VLDL), a lipoproteína de baixa densidade (LDL), e a lipoproteína de alta densidade (HDL). Diferentemente da VLDL e LDL, a HDL não possui a apolipoproteína B-100, que é reconhecida pelos tecidos, tendo, portanto, comportamento e função totalmente diferentes dessas outras. Ela é responsável pelo transporte reverso, que leva principalmente o colesterol dos tecidos para o fígado3, e, dessa forma, ajuda a proteger o indivíduo contra o desenvolvimento da aterosclerose. Assim, se a pessoa apresenta uma relação elevada entre lipoproteínas de alta densidade e de baixa densidade, a probabilidade de desenvolver aterosclerose fica consideravelmente diminuída4. Segundo o estudo Vahit9 (Veterans Affairs High Density Lipoprotein Cholesterol Intervention Trial), uma redução de 1 mg/dl no HDL resulta em aumento de 3%-4% na incidência de doença arterial coronariana. Níveis elevados de triglicérides também têm sido associados à maior incidência de doenças coronarianas por aterosclerose3.
Cliffton e Nestel10 sugerem que o tipo de dieta teria pouca influência nos níveis de colesterol sérico; eles seriam determinados, quase que exclusivamente, pela atividade metabólica, a qual seria expressão da carga genética, e pela idade e sexo do indivíduo. Há, no entanto, evidências de que o consumo moderado de álcool provoca um aumento na fração HDL e estimula o transporte reverso de lípides11,12.
Pesquisas mostram também que determinadas dietas, como a Mediterrânea, colaboram para um melhor perfil colesterolêmico13. Da mesma forma, outros estudos concluíram que indivíduos com dieta vegetariana têm menores níveis de lipídios sangüíneos, principalmente LDL e triglicérides, em relação aos que comem carne14-18, 19, 20-22.
No Brasil, os estudos sobre o perfil lipídico em pessoas vegetarianas ainda são escassos. Temos conhecimento de três estudos: o trabalho de Mancilha-Carvalho e Crews14, que avalia os lipídios sangüíneos em índios yanomamis; o estudo de Navarro e cols.15, que estuda pressão sangüínea, perfil lipídico e outros parâmetros bioquímicos entre peruanos vegetarianos, semivegetarianos e onívoros; e a tese de doutorado de Navarro16, que compara achados eletroencefalográficos, pressão arterial, índice de massa corpórea (IMC) e perfil lipídico, dentre outras variáveis, em indivíduos adventistas do sétimo dia de São Paulo.
Há três tipos de dieta vegetariana: a pura, ou restrita, ou total, que não utiliza nenhum produto de origem animal como alimento (esse tipo é também denominado de
O presente estudo tem como objetivo verificar a relação entre os valores de triglicérides (TG), colesterol total (CT) e suas frações (LDL e HDL), em indivíduos vegetarianos, comparando-os aos onívoros.
Foi realizado um estudo transversal. Participaram 76 indivíduos, todos voluntários, sendo a maior parte deles residente na região da pesquisa. Desses, 22 eram onívoros e 54 vegetarianos que foram subdivididos em três grupos, sendo dezenove ovolactos, dezessete lactos e dezoito vegetarianos restritos. O recrutamento de indivíduos vegetarianos foi feito em restaurantes vegetarianos, igrejas adventistas do sétimo dia, seitas de religiosos Hare-Khrisna e centros espíritas, além de ter sido divulgada chamada por meio do Centro de Imprensa da Universidade, em rádios, TV e jornais, solicitando que possíveis participantes entrassem em contato.
Todos os participantes receberam previamente uma carta de esclarecimento com explicações acerca dos procedimentos, riscos e benefícios dessa pesquisa e assinaram termo de consentimento, tendo o estudo sido iniciado após a sua aprovação pelo Comitê de Ética da Instituição.
Foi aplicado um questionário sobre dados pessoais: nome, sexo, idade, tipo de dieta, prática de atividade física, ingestão de álcool, tabagismo, peso e altura, e uso de estatinas, a todas as pessoas. Em seguida, foi realizada a coleta sangüínea, após confirmação de jejum pelo período mínimo de doze horas, a qual foi feita seguindo os procedimentos padrões de obtenção de amostra de sangue.
As análises das amostras foram feitas no Laboratório Central do Conjunto Hospitalar (CHS) com o qual a Universidade mantém convênio. O equipamento utilizado para a dosagem dos TG, CT e HDL foi o Dade Behring-Dimension AR e o reagente do Kit Flex Cartriabe da Dade Behring-Dimension® IVD (2 ºC a 5 ºC).
As medidas da concentração de CT, TG e HDL foram obtidas por meio de método bioquímico enzimático; as concentrações de LDL foram calculadas a partir desses valores, utilizando-se a Fórmula de Friedwald.
Com relação à análise estatística, para decidir sobre o emprego de ANOVA foram utilizados dois critérios: dados com distribuição NORMAL e variâncias entre as amostras homogêneas. Caso não preenchessem esses dois critérios, era utilizado o Kruskal-Wallis. O teste exato de Fischer foi usado na análise de tabagismo porque a tabela de contingência tinha célula com valor esperado menor que 5, o que contra-indica a utilização do c2.
Na análise multivariada, o procedimento foi o seguinte: eram colocados no modelo inicial a variável desfecho (lipídio), a variável dieta e todos os fatores investigados, mostrados na
Na
Na
Com relação ao de HDL, observa-se que não há diferença significante entre as amostras, mas a proporção HDL/CT foi significantemente maior nos
Na
A literatura indica que a dieta vegetariana parece ter papel protetor vascular. Os resultados por nós obtidos foram semelhantes aos de vários estudos, que, no entanto, não fizeram a subdivisão por grupo de vegetarianos.
Melby e cols.17, em estudo com americanos de descendência africana, pesquisaram o perfil lipídico de 66 vegetarianos, 56 semivegetarianos e 45 onívoros, e constataram que os vegetarianos apresentaram os menores valores para CT, LDL e TG. Navarro e cols.15, em estudo com indivíduos peruanos, encontraram menor concentração sérica de CT e LDL entre os vegetarianos. O mesmo autor, em sua tese de doutorado16, realizada com pessoas adventistas de São Paulo, novamente verificou que os indivíduos vegetarianos possuíram menores níveis de CT e LDL.
Já Harman e Parnell18, estudando pessoas adventistas do sétimo dia na Nova Zelândia, não encontraram diferença entre o perfil lipídico de vegetarianos e onívoros, mas os níveis lipídicos para os dois grupos mostraram-se menores do que os observados para a população geral daquele país. Para os autores, a influência do estilo de vida conseqüente à religião, com menores níveis de estresse, ausência de consumo de álcool e cafeína, bem como a proibição ao tabagismo, poderia explicar os níveis lipídicos baixos obtidos nesses grupos.
West e Haies21, estudando 233 vegetarianos pareados com 233 não-vegetarianos, em relação ao local de residência, sexo, idade, estado civil, peso, altura e ocupação, observaram que o CT foi significantemente menor no primeiro grupo e que, no segundo, o nível de colesterol aumentava à medida que a freqüência do consumo de carne aumentava.
Cooper e cols.22 fizeram um estudo interessante sobre a influência da dieta vegetariana sobre os níveis lipídicos, pois dividiram quinze indivíduos em dois grupos: um com a dieta americana habitual (em que os indivíduos deveriam comer pelo menos um assado e uma porção de carne vermelha por dia e não poderiam ultrapassar a quantidade de um ovo por semana) e outro com dieta vegetariana. Essas pessoas seguiam uma dessas duas dietas por três semanas e depois havia a troca da dieta entre os grupos, que a seguiam por mais três semanas. Detectou-se que durante a ingesta da dieta vegetariana houve diminuição significante do CT e do LDL independentemente do grupo, e que durante o período vegetariano cerca de 30% a menos de calorias eram consumidas. Portanto, a redução do colesterol poderia ter sido conseqüência não da abstenção da carne em si, mas da menor ingestão calórica. Esse estudo, porém, tem bastante importância já que exclui a influência de variáveis genéticas e estilo de vida.
Mancilha-Carvalho e Crews14 fizeram um estudo com índios yanomamis. Esses índios possuem estilo de vida bastante diferente dos indivíduos que vivem no mundo industrializado. Sua dieta é baseada numa agricultura local com raízes, batata doce, cana-de-açúcar, complementada com frutas selvagens e insetos. Os yanomamis não criam animais, e a carne que entra em sua dieta provém da caça, sendo relativamente rara. Possuem pouco acesso a açúcar processado, sal, álcool, leite e derivados e ovos. Nesse estudo, compara-se o perfil lipídico dos índios yanomamis brasileiros com os perfis de homens americanos de estudos como o NHANES (Nathional Health and Nutrition Examination Survey-1976-80) e o LRC (Lipid Research Clinics Population). Quando foram comparados os americanos do estudo NHANES com os índios yanomamis, verificou-se que os índios apresentaram menores taxas séricas de CT em relação aos americanos para ambos os sexos, e quando foram comparados os americanos do estudo LRC com os yanomamis verificou-se que esses apresentaram taxas menores de CT, LDL e HDL para os dois sexos. Um dado interessante é que a coleta sangüínea dos índios yanomamis foi feita sem o conhecimento do tempo decorrido desde a última alimentação até a hora da colheita.
Em nossa amostra, os vegetarianos restritos apresentaram taxas significantemente menores que os onívoros, no que se refere a CT, LDL e TG, e proporção HDL/CT significantemente maior (
A partir dessas observações pode-se especular a respeito do uso da dieta vegetariana, especialmente da
Concluindo, a dieta vegetariana associou-se a menores valores de TG, CT e LDL em comparação com a dieta onívora.
Os autores agradecem à Dra. Sílvia Pierre Irazusta e a Patrícia Marconi Patto Pinho o auxílio nas análises laboratoriais; às empresas Syslab Ltda., Beckinton e Dickison (BD) e RCL Ltda. a ajuda com equipamentos; ao nutricionista George Guimarães; à Dra. Noemi Grigoletto De Biase; à Sra. Maria José Carrocha; ao Parque Ecológico Visão Futuro de Porangaba e a todos os voluntários.
João Luiz Garcia Duarte Rua Araçatuba, 64 18060-480 – Sorocaba, SP E-mail:
Artigo recebido em 14/10/05; revisado recebido em 26/12/05; aceito em 28/12/05.
OBJECTIVE: Compare levels of triglyceride (TG), total cholesterol (TC), low density lipoprotein (LDL) and high density lipoprotein (HDL) among vegetarians and omnivores. METHODS: Blood samples were collected from 76 individuals - both males and females - separated in four different diet groups: omnivores, lacto-ovo vegetarians, lacto vegetarians, and restricted vegetarians (or vegans). Dosing was done for: TC, LDL, HDL and TG. RESULTS: Significant difference was reported for TC, LDL and TG levels among the samples. Higher levels were reported by omnivores, with decreased levels for vegetarians as animal products were restricted, with lowest levels having been reported by vegans. Mean and standard deviation for TC were 208.09 ± 49.09 mg/dl in the group of omnivores, and 141.06 ± 30.56 mg/dl in the group of vegans (p < 0.001). LDL values for omnivores and vegans were respectively: 123.43 ± 42.67 mg/dl and 69.28 ± 29.53 mg/dl (p < 0.001). As for TG, those values were 155.68 ± 119.84 mg/dl and 81.67 ± 81.90 mg/dl (p < 0.01). As for HDL level no difference was reported between the samples, but HDL/TC ratio was significantly higher in vegans (p = 0.01). CONCLUSION: Vegetarian diet was associated to lower levels of TG, TC and LDL as compared to the diet of omnivores.
Vegetarian diet and cholesterol and triglycerides levels
Catholic University at São Paulo, São Paulo, SP - Brazil
Literature brings evidence of the association between cholesterol high serum levels and the prevalence of arterial diseases, especially atherosclerosis, which may lead, among other problems, to myocardial infarction and cerebral vascular accidents1-6. Recent evidence has suggested that increased cholesterol levels have also been found to be a risk factor for Alzheimer disease7,8.
Cholesterol is transported in the blood by lipoproteins. Among them are: very low density lipoproteins (VLDL), low density lipoproteins (LDL), and high density lipoproteins (HDL). Differently from VLDL and LDL, HDL does not contain the apolipoprotein B-100, which is recognized by the tissues. Therefore, HDL reports fully distinctive behavior and function as compared to the others. It is responsible for reverse transportation, carrying basically the cholesterol from tissues to the liver3, and therefore helps protect individuals against atherosclerosis. Therefore, if an individual reports high ratio between high density and low density lipoproteins, the probability of developing atherosclerosis is significantly reduced4. According to the Vahit9 Study (Veterans Affairs High Density Lipoprotein Cholesterol Intervention Trial), a 1 mg/dl HDL reduction results in 3%-4% increase in coronary artery disease prevalence. High levels of triglycerides have also been associated to higher prevalence of coronary diseases from atherosclerosis3.
Cliffton and Nestel10 have suggested that the type of diet would have little influence on serum cholesterol, to be determined almost exclusively by metabolic activity, which in its turn would be the expression of individuals’ genetic load, age, and gender. However, there is evidence that moderate consumption of alcohol increases HDL fraction and stimulates reverse transportation of lipids11, 12.
Research also shows that certain diets – as the Mediterranean diet – contribute for a better cholesterolemic profile13. Likewise, other studies have concluded that individuals under vegetarian diets have lower lipid blood levels, especially LDL, as well as triglycerides, as compared to individuals who eat meat 14-18,19, 20-22 .
In Brazil, studies on the lipid profile of vegetarians are still rare. Three studies have been made available: the trial by Mancilha-Carvalho and Crews14, investigating blood lipids in the Yanomami; the trial by Navarro et al15, investigating blood pressure, lipid profile and other biochemical parameters among vegetarians, semi-vegetarians and omnivores in Peru; and Navarro’s16 doctorate dissertation comparing electroencephalographic findings, blood pressure, bone mass index (BMI) – among other variables – in Seventh Day Adventists in São Paulo City.
The three types of vegetarian diets are: restricted or total: with no animal product in their food (this type is also called vegan); lacto vegetarians: from animal products, only milk and by-products are included; and lacto-ovo, which also allows the inclusion of eggs23.
This paper objective was to compare the ratio between triglycerides (TG), total cholesterol (TC) and their fractions (LDL and HDL) among vegetarians, to compare them with omnivores.
A cross-sectional study was carried out. Seventy-six voluntary individuals participated. Most of them were residents in the area the research took place. From those, 22 were omnivores, and 54 were vegetarians. Vegetarians were divided into 3 groups: 19 lacto-ovo vegetarians, 17 lacto vegetarians, and 18 total vegetarians. Recruiting of vegetarians was carried out at vegetarian restaurants, at Seventh-day Adventist Churches, among Hare-Krishna members, and at spiritualistic centers. Newspapers and the University Press Center also released announcements giving possible participants instructions on how to join in.
All participants were sent a letter prior to the study, with explanation on procedures, and risks and benefits involved. They all signed an informed consent, and the study was started after the approval by the Institutional Ethics Committee.
Participants filled out a questionnaire with the following personal information: name, gender, age, type of diet, physical exercise practice, alcohol consumption, smoking habits, weight and height, the use of statins. Blood was then collected after fasting was confirmed for at least 12 hours. Blood collection was carried out in compliance with standard procedures for blood samples.
Sample analysis was carried out at the Hospital Complex Central Laboratory (Laboratório Central do Conjunto Hospitalar-CHS) through a working agreement with the University. The dosing equipment used for TG, TC and HDL was Dade Behring-Dimension AR, and reactant for Kit Flex Cartriabe was by Dade Behring-DimensionTM IVD (2 ºC a 5 ºC).
Concentration measures for TC, TG and HDL were obtained through enzyme biochemical method; LDL concentrations were calculated based on those values and following Friedwald’s formula.
As for statistical analysis, two criteria were used to decide on the use of ANOVA: data with NORMAL distribution and variances among homogeneous samples. Should those two criteria not be met, Kruskal-Wallis would be used. Fischer exact test was used for smoking habits analysis since the contingency table had one cell expected to be lower than 5, which contra-indicates the use of c2.
For the multivariate analysis, the procedure was the following: in the initial model the variable outcome (lipid), the variable diet, and all factors under investigation were included, as shown in
As for HDL level no difference was reported between the samples, but HDL/TC ratio was significantly higher among vegans (p = 0.01).
Literature gives evidence that vegetarian diet seems to play a role in vascular protection. Results from the present study were similar to those of a number of other studies, which did not, however, investigate the subdivision among vegetarians.
In a study with African Americans, Melby et al17 investigated the lipid profile of 66 vegetarians, 56 semi-vegetarians and 45 omnivores. They found that vegetarians reported the lowest TC, LDL, and TG levels. In a study with individuals in Peru, Navarro et al15 found the lowest TC and LDL serum concentration among vegetarians. In his doctorate dissertation the same author confirmed lowest TC and LDL levels among vegetarian Adventists in São Paulo.
Harman and Parnell18, in their turn, while investigating Seventh Day Adventists in New Zealand, did not find differences between the lipid profile of vegetarians and omnivores, although lipid levels for both groups showed to be lower than what could be observed for the population in general in that country. In the authors’ point of view, life style associated to religion, lower stress levels, no alcohol or caffeine consumption, as well as smoking prohibition could explain low lipid levels in those groups.
While studying 233 vegetarians paired with 233 non-vegetarians and taking into account residence location, sex, age, marital status, body weight, height and occupation, West and Haies21 have observed that TC was significantly lower in the first group, whereas in the second group TC level increased as meat consumption increased.
In an interesting study on the influence of vegetarian diet on lipid levels, Cooper et al22 divided 15 individuals into 2 groups: one group followed the regular American diet (with individuals having a weekly average of 1 egg per day, one commercial baked good per day, and at least one serving of red meat per day); the other group was made up of vegetarians. Participants complied with one of those two types of diets for three weeks. Then, the groups switched diets, and complied with it for another three weeks. It was found that vegetarian diet significantly decreased TC and LDL levels irrespective of the group, and also that in the vegetarian period calorie intake was approximately 30% lower. Therefore, cholesterol reduction could have been a result of lower calorie intake, rather than abstaining from eating meat. The study is quite relevant, though, since it excludes the influence of genetic variables and lifestyle.
Mancilha-Carvalho and Crews14 conducted a study with Yanomami Indians. That population has quite a different lifestyle from the individuals living in the industrialized world. Their diet is based on local agriculture, including roots, sweet potato, sugar cane, added by wild fruits and insects. The Yanomami do not raise animals, and the meat they include in their diet comes from hunting, and therefore, it is relatively rare. They have little access to processed sugar, salt, alcohol, milk and its by-products, and eggs. In the study, the lipid profile of Brazilian Yanomamis is compared to American men from studies such as the NHANES (National Health and Nutrition Examination Survey-1976-80) and LRC (Lipid Research Clinics Population). When compared to the Americans in the NHANES study, the Yanomamis reported lower TC serum levels as compared to Americans – both males and females. When compared to Americans in the LRC study, the Yanomamis were found to have lower TC, LDL, and HDL levels – also both males and females. One interesting aspect is that blood collection of the Yanomamis was carried out with no data in the time span between their last meal and the time of collection.
In our sample, vegans reported significantly lower levels as compared to omnivores in regard to TC, LDL, and TG, and significantly higher ratio HDL/TC (
Based on such observations, one could speculate on the use of vegetarian diet – especially vegan – as coadjutant action in preventing or treating dyslipidemias. Nonetheless, it is important to point out that the present study investigated vegetarian diet under one single focus - lipids – in a sample from the general population. Other counterpoints have been reported, though. Among them, the most common and the most widely investigated is cobalamin deficiency, which leads to megaloblastic anemia24,25. Iron deficiency may also be associated, thus masking the megaloblastic anemia condition24. There are also reports of higher prevalence of hypospadia26 and higher levels of homocysteine among vegetarians as compared to omnivores27. Additionally, congenital hypothyroidism cases have been reported in children breast fed exclusively with vegan mothers’ milk (in regions where not all salts are iodated)28, as well as bilateral optical neuropathy, severe sight impairment, and other visual problems in vegan patients (there has been significant improvement of the condition after multivitamin supplement administration)29. Taking all that into account, further studies are required before indicating the vegetarian diet for prevention and/or therapeutic purposes.
Concluding, vegetarian diet was associated to lower levels of TG, TC and LDL as compared to the diet of omnivores.
The authors would like to thank Dr Sílvia Pierre Irazusta and Patrícia Marconi Patto Pinho for their help in laboratory analyses; the companies Syslab Ltda, Beckinton and Dickison (BD) and RCL Ltda for their help with equipment; nutritionist George Guimarães; Dr Noemi Grigoletto De Biase; Ms Maria José Carrocha; Ecological Park Visão Futuro, in Porangaba, and all volunteers.
João Luiz Garcia Duarte Rua Araçatuba, 64 18060-480 – Sorocaba, SP – Brasil E-mail:
Manuscript received October 14, 2005; revised manuscript received December 26, 2005; accepted December 28, 2005.