abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC São Paulo, SP, Brazil RKBHZtVJK7Jgg6zkxX6Pvbs 00006 S0066-782X2006001900006 S0066-782X(06)08700606 10.1590/S0066-782X2006001900006 Artigos Originais Curvas de percentis de valores normais de medidas ecocardiográficas em crianças eutróficas procedentes da região centro-sul do Estado de São Paulo Bonatto Rossano César Fioretto José Roberto Okoshi Katashi Matsubara Beatriz Bojikian Padovani Carlos Roberto Manfrin Thiago Colletti Remond Gobbi Michelle de Farias Martino Rodolfo Silva De Bregagnollo Edson Antônio Botucatu São Paulo Universidade Estadual Paulista Brazil 12 2006 87 6 711 721 11 04 2006 13 03 2006 22 02 2005 This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

OBJETIVO: Avaliar os valores de medidas ecocardiográficas em crianças eutróficas sem cardiopatia, relacionando-os com a superfície corporal (SC, m²), e construir curvas de percentis que relacionem as variáveis ecocardiográficas estudadas com a SC. MÉTODOS: Foram analisadas medidas ecocardiográficas unidimensionais de crianças entre 1 e 144 meses de idade. Avaliaram-se: diâmetros diastólicos dos ventrículos direito (VDd, mm) e esquerdo (VEd, mm), sistólico do VE (VEs, mm), da via de saída do VD (VSVD, mm), da aorta (DAo, mm) e do átrio esquerdo (DAE, mm); fração de ejeção do VE (FEVE, %); porcentagem da variação do diâmetro ventricular esquerdo (deltaVE, %); espessura diastólica do septo interventricular (ESIV, mm) e da parede posterior do VE (EPPVE, mm); massa (MVE, g) e índice de massa muscular do VE (IMVE, g/m²). RESULTADOS: Ao final do estudo, 595 crianças (326 do sexo masculino) foram avaliadas. Os valores das medidas ecocardiográficas apresentaram boa correlação com a SC e possibilitaram a construção de curvas de percentis (3%, 25%, 50%, 75% e 97%). Diferenças estatisticamente significantes, entre os sexos, foram evidenciadas para as variáveis VEs, VEd, VSVD, DAo, MVE e IMVE, sendo os maiores valores observados em crianças do sexo masculino. CONCLUSÃO: As curvas de percentis dos valores obtidas podem ser utilizadas como referência para a avaliação de crianças com suspeita de cardiopatia ou para o acompanhamento daquelas já diagnosticadas como cardiopatas ou em tratamento com agentes potencialmente cardiotóxicos.

 Ecocardiografia criança valores de referência superfície corporal 18 01 2007

ARTIGO ORIGINAL

Curvas de percentis de valores normais de medidas ecocardiográficas em crianças eutróficas procedentes da região centro-sul do Estado de São Paulo

Rossano César Bonatto; José Roberto Fioretto; Katashi Okoshi; Beatriz Bojikian Matsubara; Carlos Roberto Padovani; Thiago Colletti Remond Manfrin; Michelle de Farias Gobbi; Rodolfo Silva De Martino; Edson Antônio Bregagnollo

Universidade Estadual de São Paulo – UNESP - Botucatu, SP

Correspondência

RESUMO

OBJETIVO: Avaliar os valores de medidas ecocardiográficas em crianças eutróficas sem cardiopatia, relacionando-os com a superfície corporal (SC, m2), e construir curvas de percentis que relacionem as variáveis ecocardiográficas estudadas com a SC.

MÉTODOS: Foram analisadas medidas ecocardiográficas unidimensionais de crianças entre 1 e 144 meses de idade. Avaliaram-se: diâmetros diastólicos dos ventrículos direito (VDd, mm) e esquerdo (VEd, mm), sistólico do VE (VEs, mm), da via de saída do VD (VSVD, mm), da aorta (DAo, mm) e do átrio esquerdo (DAE, mm); fração de ejeção do VE (FEVE, %); porcentagem da variação do diâmetro ventricular esquerdo (DVE, %); espessura diastólica do septo interventricular (ESIV, mm) e da parede posterior do VE (EPPVE, mm); massa (MVE, g) e índice de massa muscular do VE (IMVE, g/m2).

RESULTADOS: Ao final do estudo, 595 crianças (326 do sexo masculino) foram avaliadas. Os valores das medidas ecocardiográficas apresentaram boa correlação com a SC e possibilitaram a construção de curvas de percentis (3%, 25%, 50%, 75% e 97%). Diferenças estatisticamente significantes, entre os sexos, foram evidenciadas para as variáveis VEs, VEd, VSVD, DAo, MVE e IMVE, sendo os maiores valores observados em crianças do sexo masculino.

CONCLUSÃO: As curvas de percentis dos valores obtidas podem ser utilizadas como referência para a avaliação de crianças com suspeita de cardiopatia ou para o acompanhamento daquelas já diagnosticadas como cardiopatas ou em tratamento com agentes potencialmente cardiotóxicos.

Palavras-chave: Ecocardiografia, criança, valores de referência, superfície corporal

A ecocardiografia permite avaliação não-invasiva de dimensões e da anatomia das estruturas cardíacas, assim como de características funcionais do coração1,2. Tais aspectos tornaram esse exame fundamental para diagnóstico, avaliação das repercussões e acompanhamento de crianças e adolescentes com suspeita ou portadores de cardiopatia2-6. Vários estudos utilizaram a ecocardiografia para estabelecer padrões de normalidade das medidas cardíacas na população7-13.

Atualmente, os valores utilizados como referência de normalidade das dimensões cardíacas em crianças são derivados de estudos das décadas de 1970 e 1980, que incluíram pequena amostra de lactentes, pré-escolares e adolescentes1,5,14-18. Sabe-se que a principal limitação de estudos que utilizam amostras populacionais de crianças para obter valores de normalidade é que os resultados podem ser influenciados pelo número de indivíduos e pelas características da população estudada19. Assim sendo, é necessário estabelecer valores de referência a partir de um maior número de crianças, incluindo todas as faixas etárias, e levar em conta que fatores raciais podem influenciar os valores das medidas cardíacas.

Em nosso país, a maioria dos serviços de ecocardiografia20,21 utiliza padrões norte-americanos como referência para os valores de medidas ecocardiográficas em crianças, o que pode induzir a erros de interpretação, visto que fatores ambientais, socioeconômicos e raciais podem influenciar os padrões antropométricos de uma população22.

Os objetivos deste estudo foram estabelecer os valores de medidas ecocardiográficas em uma amostra de crianças eutróficas e sadias, correlacionando-os com a superfície corporal (SC), e construir curvas de percentis que relacionem as variáveis ecocardiográficas estudadas com a SC.

Métodos

O estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da instituição.

Parte deste estudo teve financiamento de bolsa de iniciação científica do CNPq.

Foram estudadas crianças eutróficas entre 1 e 144 meses de idade, atendidas em serviço de Cardiologia Pediátrica, no período de janeiro de 1991 a dezembro de 2001, procedentes da região Centro-Sul do Estado de São Paulo. Os pacientes não tinham doença cardíaca ou história de envolvimento do coração por quadros infecciosos, doença neuromuscular ou distúrbios metabólicos, além de não serem portadores de nenhuma característica fenotípica de síndrome genética. Eram crianças atendidas em consulta por sopro cardíaco e que apresentaram exames eletrocardiográficos e radiológicos normais. O exame ecocardiográfico foi realizado para afastar definitivamente o diagnóstico de cardiopatia.

Dados referentes a sexo, idade, peso, estatura e valores das medidas ecocardiográficas foram coletados no dia da realização do exame ecocardiográfico. O peso e a estatura foram utilizados para o cálculo da SC em metro quadrado (m2), obtida pela fórmula de DuBois & DuBois23. O índice de massa corporal (IMC), em quilograma por metro quadrado (kg/m2), foi calculado pelo índice de Quetelet24.

Crianças com desnutrição energético-protéica (DEP)25,26 e obesas25,26 foram excluídas, visto que essas condições podem influenciar as medidas cardíacas27-34.

Os exames ecocardiográficos foram realizados por dois ecocardiografistas, sendo 85% realizados por um deles. A variação interobservador verificada no Serviço de Ecocardiografia do hospital é menor de 10%, e a variação intra-observador, menor de 5% para os valores das medidas ecocardiográficas utilizadas.

As imagens ecocardiográficas foram obtidas nas posições precordiais padronizadas1,35, seguindo-se as recomendações da American Society of Echocardiography36. Foram utilizados dois equipamentos ecocardiográficos: um fabricado pela Advanced Technology Laboratories, modelo Ultramark 8®, e outro pela Hewlett Packard, modelo Sonos 2000®, com transdutores de 3,0, 3,5 e/ou 5,0 MHz de acordo com a idade e o peso da criança, com monitorização simultânea de uma derivação eletrocardiográfica. Cerca de 80% dos exames foram realizados com o segundo equipamento.

Os exames ecocardiográficos foram realizados predominantemente com as crianças despertas e tranqüilas. Quando necessário, procedia-se a sedação com hidrato de cloral na dose de 20 a 40 mg/kg, administrado por via oral, dose que não exerce ação cardiovascular importante37.

Após exame ecocardiográfico padrão completo descartando doença cardíaca, obteve-se o corte paraesternal transversal para a realização das medidas a serem utilizadas na construção das curvas de percentis. Os valores das medidas ecocardiográficas e suas derivadas foram analisados no modo unidimensional, após as imagens terem sido direcionadas pelo modo bidimensional (figs. 1 e 2). Considerou-se a média de três medidas de cada variável ecocardiográfica avaliadas em tempo real (on-line). As medidas utilizadas foram: diâmetro diastólico do ventrículo direito (VDd, mm), diâmetros sistólico (VEs, mm) e diastólico (VEd, mm) do ventrículo esquerdo, fração de ejeção do ventrículo esquerdo (FEVE, %), porcentagem da variação do diâmetro ventricular esquerdo (DVE, %), espessura diastólica do septo interventricular (ESIV, mm) e da parede posterior do ventrículo esquerdo (EPPVE, mm), diâmetro da via de saída do ventrículo direito (VSVD, mm), diâmetro da aorta (DAo, mm), diâmetro do átrio esquerdo (DAE, mm), massa (MVE, g) e índice de massa muscular do VE (IMVE, g/m2). A massa muscular do VE (MVE) foi estimada pela fórmula da Penn Convention38 corrigida para crianças6 e o índice de massa do VE (IMVE) foi obtido dividindo-se a MVE pela SC. Para o cálculo da DVE e da FEVE foram utilizadas as seguintes fórmulas: DVE (%) = [(VEd – VEs) / VEd] x 100 e FEVE (%) = [(VEd3 – VEs3) / VEd3] x 10039.

Os valores das medidas ecocardiográficas foram correlacionados com a SC e possibilitaram construir curvas de percentis (3%, 25%, 50%, 75% e 97%). Foram utilizadas, no mínimo, as medidas ecocardiográficas de 20 crianças em cada faixa de SC para a construção das curvas de percentis.

Análise estatística - Para comparação entre os sexos utilizou-se o teste t de Student40.

As associações das medidas ecocardiográficas em relação a SC, peso, estatura e idade foram realizadas utilizando-se o Coeficiente de Correlação de Pearson e o respectivo teste estatístico para igualdade dos coeficientes obtidos no dois sexos40. Complementou-se o estudo do perfil das variáveis ecocardiográficas com a construção de curvas de percentis, destacando-se os percentis 3%, 25%, 50%, 75% e 97%.

Considerando tratar-se de estudo transversal, foi estipulado número mínimo de 500 crianças para um erro amostral de 2%. Todas as análises estatísticas foram efetuadas considerando-se o nível de significância de 5% (p < 0,05).

Resultados

Ao final do estudo, 595 crianças preencheram os critérios de inclusão, sendo 326 (54,8 %) do sexo masculino e 269 (45,2 %) do feminino. A sedação foi necessária em cerca de 10% das crianças, predominantemente na faixa etária de seis meses a dois anos. A variação interobservador foi de 8%, e intra-observador, de 5% para os valores das medidas ecocardiográficas utilizadas.

O peso variou de 3,4 a 53,0 kg; a altura, de 0,51 a 1,60 metros; e a SC, de 0,20 a 1,53 m2. Na tabela 1 são apresentados os valores médios e seus respectivos desvios-padrão referentes a idade, peso, estatura, SC, IMC e das medidas ecocardiográficas e de suas derivadas. Também são apresentadas a variação e a comparação dessas variáveis em relação ao sexo. Foram observadas diferenças estatisticamente significantes entre os sexos com relação a VEs, VEd, DAo, VSVD, MVE e IMVE.

Na tabela 2 estão relacionados os valores dos coeficientes de correlação de Pearson das medidas ecocardiográficas em relação a peso, estatura, idade e SC de todas as crianças estudadas e de acordo com o sexo. Com exceção do IMVE, da FEVE e da DVE, todas as medidas ecocardiográficas analisadas apresentaram boa correlação com peso, altura, SC e idade. Nenhuma das medidas ecocardiográficas avaliadas neste estudo apresentou boa correlação com o IMC. Os coeficientes de correlação de Pearson entre os valores das medidas ecocardiográficas e idade, peso, estatura, SC e sexo não apresentaram diferenças estatísticas significantes entre si.

Na tabela 3 estão expressos os valores dos percentis 3%, 50% e 97% de cada variável ecocardiográfica analisada para a SC ajustada a cada 0,1 m2 a partir de 0,2 m2, considerando-se todas as crianças estudadas.

Nas tabelas 4 e 5 estão relacionados os valores dos percentis 3%, 50% e 97% das variáveis ecocardiográficas que apresentaram diferenças estatísticas significantes entre os sexos, considerando-se isoladamente as crianças do sexo masculino (tab. 4) e do sexo feminino (tab. 5).

As figuras 3 a 11 mostram as curvas de percentis (3%, 25%, 50%, 75% e 97%) das variáveis ecocardiográficas analisadas em relação à SC, considerando-se todas as crianças do estudo.

Discussão

Atualmente, os valores de referência de medidas ecocardiográficas de crianças que são utilizados em nosso meio são baseados em padrões da normalidade de populações de outros países1,16, sendo importante estabelecer padrões nacionais.

A análise dos valores das medidas ecocardiográficas de acordo com o sexo mostrou diferenças significativas quanto a VEs, VEd, VSVD, DAo, MVE e IMVE, com valores maiores no sexo masculino. Considerando que não houve diferenças em relação a faixa etária, antropometria e suas derivadas estudadas, é possível concluir que essas diferenças estejam relacionadas com o sexo, à semelhança de outros estudos41-43. Lester e cols.41 estudaram 202 pacientes de 25 dias a 23 anos de idade, norte-americanos, sendo 125 do sexo masculino (69 brancos e 56 negros) e 77 do sexo feminino (34 brancas e 43 negras). Os autores observaram valores das medidas ecocardiográficas significantemente maiores no sexo masculino, quando a SC era maior que 1 m2. Também foram observadas diferenças significativas entre brancos e negros, com dimensões cardíacas maiores entre os negros. Nagasawa e cols.42 estudaram 437 crianças japonesas, 264 do sexo masculino e 173 do feminino, na faixa etária entre um mês e 17 anos, com histórico de doença de Kawasaki sem lesões coronárias.

Durante 6,7 anos de acompanhamento clínico, foram realizados 1.595 exames ecocardiográficos nesse grupo de pacientes. Analisando a velocidade do aumento do VEd, os autores observaram valores semelhantes na velocidade de crescimento e de aumento na dimensão do VEd em ambos os sexos, até os 10 anos de idade. Após essa idade, os valores do VEd foram significantemente maiores no sexo masculino. Em 2002, Nagasawa e Arakaki43 avaliaram as espessuras diastólica e sistólica do septo interventricular e da parede posterior do VE de 251 crianças japonesas, sendo 128 do sexo masculino e 123 do feminino, na faixa etária entre um mês e 18 anos. Os pacientes eram eutróficos e sem cardiopatia, e foram submetidos a exame ecocardiográfico por sopro cardíaco inocente. Os autores relataram que os valores de algumas medidas ecocardiográficas foram significantemente maiores no sexo masculino, principalmente a partir de 1 m2 de SC.

Estudos realizados em outros países e em nosso meio5,13,17,18, contudo, não encontraram diferenças significantes entre os valores das medidas cardíacas quando se compararam os sexos masculino e feminino. Os estudos nacionais5,17,18 avaliaram crianças em mesma faixa etária de nosso estudo, porém incluíram amostras com pequeno número de crianças. Assim, ainda é controverso se existe diferença entre os valores das medidas cardíacas obtidas por ecocardiografia quando se comparam os sexos masculino e feminino. Nosso estudo incluiu amostra populacional representativa com maior número de crianças em cada faixa etária analisada em relação aos estudos anteriormente citados5,17,18, o que provavelmente possibilitou identificar diferenças significantes entre os sexos.

A diferença dos valores das médias do VEs, VEd, DAo e VSVD entre os sexos, no entanto, é pequena (tab. 2), com valores maiores no sexo masculino. Apesar de as diferenças entre os valores das medidas ecocardiográficas serem estatisticamente significantes, do ponto de vista biológico pode-se admitir que essa diferença tem pouca relevância, sendo difícil considerá-la no dia-a-dia.

Não foram observadas diferenças significativas entre os valores dos coeficientes de correlação de Pearson quando se correlacionaram os valores das medidas ecocardiográficas estudadas com idade, peso, estatura e SC. O mesmo foi observado quando os valores dos coeficientes de Pearson foram analisados de acordo com o sexo, o que está em conformidade com os estudos de Rogé e cols.1 e Kampmann e cols.13.

Não há consenso na literatura sobre qual parâmetro antropométrico apresenta melhor correlação com as medidas cardíacas avaliadas por meio da ecocardiografia. Alguns estudos mostraram melhor correlação com a SC6,34 e outros com a estatura5,17,18. Em nosso estudo, evidenciamos que, para crianças eutróficas e sadias, é indiferente correlacionar os valores das medidas ecocardiográficas com idade, peso, estatura ou SC.

Utilizamos a SC como variável independente, visto que: não houve diferenças significantes dos valores dos coeficientes de correlação entre os valores das medidas ecocardiográficas e idade, peso, estatura e SC; as medidas hemodinâmicas habitualmente são expressas em relação à SC; para determinação do estado nutricional há necessidade do conhecimento do peso e estatura que entram no cálculo da SC; os equipamentos atuais calculam a SC e vários estudos mostram boa correlação entre dimensões cardíacas e SC13.

A comparação das médias dos percentis 3% e 97% dos valores das medidas ecocardiográficas deste estudo com as referências mais utilizadas1,16 mostra que os valores das medidas ecocardiográficas são próximos. No entanto, o número de indivíduos estudados por esses autores1,16 foi bem menor que o número de crianças que nós incluímos. Além disso, o estudo de Rogé e cols.1 foi realizado antes da publicação das recomendações da American Society of Echocardiography 36.

Os valores das medidas ecocardiográficas encontrados no presente estudo são comparáveis aos obtidos por Kampmann e cols.13. Tal semelhança, possivelmente, se deve à inclusão de pacientes eutróficos nos dois estudos, em que pesem as prováveis diferenças raciais entre as duas populações. Também, é provável que, independentemente das diferenças raciais, as dimensões cardíacas sejam proporcionais à SC. Os limites das curvas de percentis e os valores médios das medidas ecocardiográficas que obtivemos também são superponíveis. Kampmann e cols.13 obtiveram coeficientes de correlação com valores mais elevados que os verificados neste estudo. No entanto, aqueles autores utilizaram apenas os valores correspondentes ao percentil 50% da variável ecocardiográfica para o cálculo dos coeficientes de correlação, introduzindo potencial viés, posto que a dispersão dos dados foi excluída do cálculo do coeficiente de correlação.

Nós calculamos as correlações levando em conta todos os valores individuais de cada variável ecocardiográfica e também obtivemos boa correlação para várias medidas ecocardiográficas, principalmente para MVE, VEd, DAo, EPPVE, VEs, DAE e ESIV. Não observamos diferenças significantes quando os valores dos coeficientes de correlação de Pearson, obtidos com a utilização de todas as crianças do estudo, foram comparados com aqueles verificados quando se analisam as crianças separadamente de acordo com o sexo. Esse achado evidencia que, apesar do fato dos valores de algumas medidas ecocardiográficas apresentarem diferenças significantes, quando as crianças são separadas de acordo com o sexo, essas diferenças não modificaram significantemente os valores dos coeficientes de correlação de Pearson.

Os percentis 3% e 97% foram escolhidos como limite inferior e superior, respectivamente, para a construção das curvas de percentis, visto que correspondem, aproximadamente, à média mais ou menos dois desvios-padrão, de acordo com a curva de distribuição de Gauss40. Além disso, foram construídas curvas de percentis de 25%, 50% e 75%, com o objetivo de que, no futuro, essas curvas possam ser utilizadas para acompanhar o remodelamento cardíaco durante tratamento clínico de crianças com cardiopatia congênita ou adquirida, bem como após correção cirúrgica delas, ou acometimento cardíaco decorrente de outras doenças, tais como desnutrição, obesidade e hipertensão arterial sistêmica.

Considerando que do ponto de vista estatístico foram observadas diferenças significantes entre os sexos para as variáveis ecocardiográficas VEs, VEd, VSVD, DAo, MVE e IMVE, os valores dos percentis 3%, 50% e 97% dessas variáveis relacionadas com a SC foram apresentados em tabelas separadas (tabs. 4 e 5).

Implicações clínicas - Este é um estudo de efetividade, pois foi realizado em situações que ocorrem no dia-a-dia, em crianças portadoras de sopro cardíaco, que foram avaliadas para excluir cardiopatia.

Os resultados verificados adicionam e contribuem para melhor conhecimento dos limites inferior e superior das dimensões cardíacas e índices de desempenho cardíaco obtidos por meio da ecocardiografia em crianças eutróficas na faixa etária de 1 a 144 meses.

Considerando-se que os valores das medidas e dos índices de desempenho cardíaco foram estabelecidos a partir de crianças eutróficas sem cardiopatia, pode-se admitir que esses possam ser utilizados como parâmetros de referência durante acompanhamento de crianças com cardiopatia, bem como daquelas submetidas a tratamento cirúrgico. Adicionalmente, os dados são úteis para avaliações das dimensões cardíacas e do grau de acometimento do coração em crianças portadoras de DEP, obesidade e hipertensão arterial sistêmica, condições atualmente comuns em nosso meio.

As curvas de percentis possibilitam quantificar o grau de desvio da normalidade, permitindo avaliar, no decorrer do tempo, as modificações das características do remodelamento cardíaco em crianças portadoras de cardiopatia primária, bem como aquelas associadas a doenças sistêmicas. Nesse sentido, as curvas de percentis possibilitam quantificar mais precisamente o grau de desvio da normalidade e identificar fatores de risco e prognóstico cardiovascular relacionados a diversas doenças que acometem crianças na faixa etária estudada.

Este trabalho também permite validar para o nosso meio os estudos de Rogé e cols.1 e Henry e cols.16, os mais utilizados como referência para os valores das medidas ecocardiográficas em nosso país. Adicionalmente, os resultados obtidos possibilitaram a construção de curvas de percentis de valores das medidas cardíacas relacionadas à SC, o que amplia as informações da literatura em relação do estudo de Kampmann e cols.13.

Em resumo, os resultados observados evidenciaram diferenças estatisticamente significantes entre os sexos das medidas cardíacas: VEs, VEd, MVE, IMVE, VSVD e DAo, indicando que, em crianças, o sexo deve ser considerado quando se analisam medidas ecocardiográficas. Os valores encontrados são superponíveis aos relatados em outros grupos étnicos de crianças eutróficas, na mesma faixa etária. As curvas de percentis construídas neste estudo ampliam os dados disponíveis na literatura e possibilitam acompanhamento da remodelação cardíaca de crianças com cardiopatias e/ou doenças sistêmicas que envolvem o coração.

Financiamento: CNPq - Bolsa de Iniciação Científica (Bolsa PIBIC).

Potencial Conflito de Interesses

Declaro não haver conflitos de interesses pertinentes.

Rossano César Bonatto

Depto de Pediatria

Faculdade de Medicina de Botucatu-UNESP – Campus de Rubião Júnior

18618-000 - Botucatu, SP

E-mail:

rbonatto@fmb.unesp.br

Artigo recebido em 22/02/05; Revisado recebido em 13/03/06; Aceito em 11/04/06.

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OBJECTIVE: To asses the values of echocardiographic measurements in normal children without cardiopathy and to build percentile curves, relating them to the body surface (BS, m²). METHODS: We analyzed M-mode echocardiographic measurements for children between one and 144 months of age. We assessed right ventricular diastolic diameter (RVDd, mm) and left ventricular diastolic diameter (LVDd, mm), LV systolic diameter (LVSd, mm), right ventricular outflow tract diameter (RVOT, mm), aortic diameter (AoD, mm) and left atrial diameter (LAD, mm); left ventricular ejection fraction (LVEF, %); percentage of variation of left ventricular diameter (deltaLV, %); interventricular septum diastolic thickness (IVSDT, mm) and LV posterior wall diastolic thickness (PWDT, mm); left ventricular mass (LVM, g) and LV mass index (LVMI, g/m²). RESULTS: At the end of the study, 595 children (326 male) were assessed. The values of echocardiographic measurements showed a good correlation with BS and allowed the constructing of percentile curves (3%, 25%, 50%, 75% and 97%). Statistically significant differences between the genders were evidenced for the following variables: LVSd, LVDd, RVOT, AoD, LVM and LVMI, and the highest values were observed in male children. CONCLUSION: The percentile curves of the values obtained can be used as a reference to assess children with suspicion of cardiopathy or to follow-up on those with diagnosed cardiopathy or under treatment with potentially cardiotoxic drugs.

 Echocardiography child reference values body surface area

ORIGINAL ARTICLE

Percentile curves of normal values of echocardiographic measurements in normal children from the central-southern region of the State of São Paulo, Brazil

Rossano César Bonatto; José Roberto Fioretto; Katashi Okoshi; Beatriz Bojikian Matsubara; Carlos Roberto Padovani; Thiago Colletti Remond Manfrin; Michelle de Farias Gobbi; Rodolfo Silva De Martino; Edson Antônio Bregagnollo

Universidade Estadual de São Paulo – UNESP - Botucatu, SP, Brazil

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ABSTRACT

OBJECTIVE: To asses the values of echocardiographic measurements in normal children without cardiopathy and to build percentile curves, relating them to the body surface (BS, m2).

METHODS: We analyzed M-mode echocardiographic measurements for children between one and 144 months of age. We assessed right ventricular diastolic diameter (RVDd, mm) and left ventricular diastolic diameter (LVDd, mm), LV systolic diameter (LVSd, mm), right ventricular outflow tract diameter (RVOT, mm), aortic diameter (AoD, mm) and left atrial diameter (LAD, mm); left ventricular ejection fraction (LVEF, %); percentage of variation of left ventricular diameter (DLV, %); interventricular septum diastolic thickness (IVSDT, mm) and LV posterior wall diastolic thickness (PWDT, mm); left ventricular mass (LVM, g) and LV mass index (LVMI, g/m2).

RESULTS: At the end of the study, 595 children (326 male) were assessed. The values of echocardiographic measurements showed a good correlation with BS and allowed the constructing of percentile curves (3%, 25%, 50%, 75% and 97%). Statistically significant differences between the genders were evidenced for the following variables: LVSd, LVDd, RVOT, AoD, LVM and LVMI, and the highest values were observed in male children.

CONCLUSION: The percentile curves of the values obtained can be used as a reference to assess children with suspicion of cardiopathy or to follow-up on those with diagnosed cardiopathy or under treatment with potentially cardiotoxic drugs.

Key words: Echocardiography, child, reference values, body surface area.

Echocardiography allows the non-invasive assessment of the dimensions and anatomy of the heart and its functional characteristics1,2. Because of these aspects this exam has become key to diagnose, assess the repercussions and follow-up on children and adolescents with suspicion of or with cardiopathy2-6. Many studies have used echocardiography to establish standards of normalcy for cardiac measurements in the population7-13.

The values currently used as a reference of normalcy for cardiac dimensions in children derive from studies of the 1970s and 80s which included a small sample of infants, pre-school children and adolescents1,5,14-18. It is known that the major limitation of studies with population samples of children to obtain normalcy values is the fact that the results may be influenced by the number of individuals and by the characteristics of the population studied19. Therefore, it is necessary to estabilish values of reference based on a larger number of children including all age groups, and to take racial factors into account, as these factors can influence the values of cardiac measurements.

In our country, most echocardiographic services20,21 use North-American standards as a reference for the values of echocardiographic measurements in children, which may lead to interpretation errors when assessing Brazilian children, since environmental, social, economic and racial factors can influence the anthropometric standards of a population22.

The objectives of this study were to establish values for echocardiographic measurements in a sample of normal (eutrophic) and healthy children, correlating them with body surface (BS) and building percentile curves that relate the echocardiographic values studied with BS.

Methods

The study was approved by institution's Research Ethics Committee.

Part of this study was supported by scientific research grants from CNPq (National Council for Scientific and Technological Development).

We studied normal children aged between one and 144 months who attended the Pediatric Cardiology Division between January 1991 and December 2001, at central-southern region of the State of São Paulo-Brazil. The patients did not have heart disease or history of heart involvement due to infections, neuromuscular conditions or metabolic disorders, and did not have phenotypical characteristics of genetic syndromes. The children had come to the facility due to heart murmur and presented normal electrocardiographic and radiological tests. The echocardiographic exam was performed to definitely rule out the diagnosis of cardiopathy.

Data relative to gender, age, weight, height and echocardiographic measurement values were collected on the day the echocardiographic test was performed. Weight and height were used to calculate the BS in square meters (m2), obtained using the DuBois & DuBois formula23. The body mass index (BMI), in kilograms per square meter (Kg/m2), was calculated using Quetelet's index24.

Children with protein energy malnutrition (PEM)25,26 and obesity25,26 were excluded as these conditions may influence cardiac measurements27-34.

Echocardiographic tests were performed by two echocardiographers and 85% were performed by one of them. Interobserver variation verified in the Echocardiography Service of this hospital is below 10% and intraobserver variation is lower than 5% for the values of echocardiographic measurements used.

Echocardiographic images were obtained in standard precordial positions1,35, following the recommendations of the American Society of Echocardiography36. The following pieces of echocardiographic equipment were used: one manufactured by Advanced Technology Laboratories, model Ultramark 8®, and the other manufactured by Hewlett Packard, model Sonos 2000®, with 3.0, 3.5 and/or 5.0 MHz transducers according to the child's age and weight, with simultaneous monitoring of one electrocardiographic lead. Approximately 80% of the tests were performed with the second piece of equipment.

The echocardiographic tests were performed on most of the children when they were awake and calm. Whenever necessary, we administered an oral 20 to 40 mg/Kg dose of chloral hydrate for sedation. This dose has no significant cardiovascular action37.

After the standard complete echocardiographic test, with the ruling out of heart conditions, we obtained a transverse parasternal view to take the measurements used in the construction of the percentile curves. The echocardiographic measurement values and their derivatives were analyzed in the M-mode after the images had been guided by the bi-dimensional mode (Figs. 1 and 2). We considered the mean of three measurements for each echocardiographic variable assessed online. The measurements used were: right ventricular diastolic diameter (RVDd, mm), left ventricular systolic diameter (LVSd, mm) and diastolic diameter (LVDd, mm), left ventricular ejection fraction (LVEF, %), percentage of variation of left ventricular diameter (DLV, %), interventricular septum diastolic thickness (IVSDT, mm) and LV posterior wall thickness (PWDT, mm), right ventricular outflow tract diameter (RVOT, mm), aortic diameter (AoD, mm), left atrial diameter (LAD, mm), LV mass (LVM, g) and muscle mass index (LVMI, g/m2). LV muscle mass (LVM) was estimated using the Penn Convention38 formula adjusted for children6 and LV mass index was (LVMI) was obtained by dividing LVM by BS. To calculate DLV and LVEF we used the following formulae: DLV (%) = [(LVDd – LVSd) / LVDd] x 100 and LVEF (%) = [(LVDd3 – LVSd3) / LVDd3] x 10039.

The values of echocardiographic measurements were correlated with BS and enabled the construction of percentile curves (3%, 25%, 50%, 75% and 97%). We used the echocardiographic measurements of at least 20 children in each BS range to build the percentile curves.

Statistical analysis - The comparison between genders was carried out using Student's t test40.

The associations between echocardiographic measurements and BS, weight, height and age were carried out using Pearson's Correlation Coefficient and the respective statistical test for equality of the coefficients obtained in both genders40. The study of the profile of echocardiographic variables was complemented with the construction of percentile curves, of which we highlight the following percentiles: 3%, 25%, 50%, 75% and 97%.

Considering that this is a transversal study, we stipulated a minimum of 500 children for a sample error of 2%. All statistical analyses were performed considering a level of significance of 5% (p< 0.05).

Results

At the end of the study, 595 children met the inclusion criteria, of which 326 (54.8 %) were male and 269 (45.2 %) were female. Sedation was necessary in approximately 10% of the children in the age group between six months and two years old. Interobserver variation was 8% and intraobserver variation was 5% for the values of echocardiographic measurements used.

The weight varied from 3.4 to 53.0 Kg; height varied from 0.51 to 1.60 meter and BS varied from 0.20 to 1.53 m2. Table 1 presents the mean values and their respective standard deviations relative to age, weight, height, BS, BMI and echocardiographic measurements and those of their derivatives. It also presents the variation and comparison of these variables relative to gender. We observed statistically significant differences between the genders relative to LVSd, LVDd, AoD, RVOT, LVM and LVMI.

Table 2 presents the values of Pearson's Correlation Coefficients of echocardiographic measurements relative to weight, height, age and BS of all the children studied and according to gender. With the exception of LVMI, LVEF and DLV, all the echocardiographic measurements analyzed presented a good correlation with weight, height, BS and age. None of the echocardiographic measurements assessed in this study presented a good correlation with BMI. Pearson's Correlation Coefficients between the values of echocardiographic measurements and age, weight, height, BS and gender did not present statistically significant differences between them.

Table 3 presents the values of the 3%, 50% and 97% percentiles of each echocardiographic variable analyzed for BS adjusted at every 0.1 m2 from 0.2 m2 onwards considering all the children studied.

Tables 4 and 5 present the values of the 3%, 50% and 97% percentiles of the echocardiographic variables which presented statistically significant differences between the genders, considering male children (Tab. 4) and female children (Tab. 5) separately.

Figures 3 to 11 show the percentile curves (3%, 25%, 50%, 75% and 97%) of the echocardiographic variables analyzed relative to BS, considering all the children in the study.

Discussion

The reference values of echocardiographic measurements for children which are currently used in Brazil are based on standards of normalcy of populations of other countries1,16, and it's important to establish national standards.

The analysis of the values of echocardiographic measurements according to the gender showed significant differences relative to LVSd, LVDd, RVOT, AoD, LVM and LVMI, with higher values for male children. Considering that there were no differences relative to age group, anthropometry and its derivatives studies, it is possible to conclude that these differences are gender-related, as is the case in other studies41-43 Lester et al41 studied 202 North American subjects from 25 days to 23 years of age, of which 125 were male (69 white and 56 black) and 77 were female (34 white and 43 black). The authors observed that the values of echocardiographic measurements were significantly higher for male children, when the BS was above one square meter. We also observed significant differences between the white and black races, with larger cardiac dimensions for black individuals. Nagasawa et al42 studied 437 Japanese children, of which 264 were male and 173 were female, between one month and 17 years of age, with a history of Kawasaki disease without heart lesions. During the 6.7 year clinical follow-up, 1,595 echocardiographic tests were performed in this group of subjects. Analyzing the velocity of LVDd increase, the authors observed similar values for the velocity of growth and increase of LVDd measurement in both genders up to 10 years of age. Beyond this age, LVDd values were significantly higher for male subjects. In 2002, Nagasawa & Arakaki43 assessed the diastolic and systolic thickness of the interventricular septum and of the LV posterior wall of 251 Japanese children, of which 128 were male and 123 were female, between one month and 18 years of age. The subjects were normal (eutrophic)and with no cardiopathy and were submitted to an echocardiographic test due to an innocent heart murmur. The authors reported that the values of some echocardiographic measurements were significantly higher in male children, particularly for BS above one square meter.

On the other hand, other studies carried out in other countries and in Brazil5,13,17,18 found no significant differences between the values of cardiac measurements when the measurements for male and female were compared. Other Brazilian studies5,17,18 assessed children within the same age groups as ours, but included samples with a small number of children. Therefore, there is controversy around the question of whether there is a difference between the values of cardiac measurements obtained by echocardiography when male and female children are compared. Our study comprised a representative population sample with a greater number of children in each age group analyzed as compared to the other studies mentioned above5,17,18, which has probably enabled us to identify significant differences between both genders.

However, the difference of the values of the means of LVSd, LVDd, AoD and RVOT between both genders was small (Tab. 2), with higher values for male children. Although the differences between the values of echocardiographic measurements were statistically significant, from a biological point of view we can admit that this difference has little relevance, and that it is difficult to take it into consideration in our daily practice.

No significant differences were observed between the values of Pearson's correlation coefficients when we correlated the values of echocardiographic measurements studied with age, weight, height and BS. The same was observed when the values of Pearson's correlation coefficients were analyzed according to the gender, which is in agreement with the studies carried out by Rogé et al1 and Kampmann et al13.

There is no consensus in the literature about which anthropometric parameter presents a better correlation with the cardiac measurements assessed by echocardiography. Some studies show a better correlation with BS6,34 and others with height5,17,18. In our study, we showed that for normal healthy children it makes no difference whether we correlate the values of echocardiographic measurements with age, weight, height or BS.

We used BS as an independent variable for the following reasons: there was no significant difference in the values of correlation coefficients between the values of echocardiographic measurements and age, weight, height and BS; the hemodynamic measurements are usually expressed relative to the BS; for determining the child's nutritional condition we need to know the weight and height that are in turn factored into the calculation of the BS; the currently available equipment calculates the BS; and also because several studies show a good correlation between cardiac dimensions and BS13.

The comparison between the means of the 3% and 97% percentiles of the values of echocardiographic measurements of this study with the most widely used references1,16 shows that the values of the echocardiographic measurements are very close. However, the number of individuals studied by these authors1,16 was smaller than the number of children we studied. Additionally, the study by Rogé et al1 was carried out before the publication of the recommendations of the American Society of Echocardiography 36.

The values of echocardiographic measurements found in our study are comparable to those obtained by Kampmann et al13. This similarity is possibly due to the inclusion of normal subjects in both studies, although there probably are racial differences between the two populations. It is also probable that, regardless of racial differences, cardiac measurements are proportionate with BS. The limits of the percentile curves and the mean values of the echocardiographic measurements we obtained are also passive of overlapping. Kampmann et al13 obtained correlation coefficients with higher values than those found in our study. However, those authors used only the values corresponding to the 50% percentile of the echocardiographic variable for the calculation of the correlation coefficients, thus introducing a potential bias, since the dispersion of data was excluded from the calculation of the correlation coefficient.

We calculated the correlations considering all the individual values of each echocardiographic variable and also obtained a good correlation for several echocardiographic measurements, particularly for LVM, LVDd, AoD, PWDT, LVSd, LAD and IVSDT. We did not observe significant differences when the values of Pearson's correlation coefficients, using all the children in the study, were compared to those verified when children were analyzed separately according to gender. This finding shows that, although the values of some echocardiographic measurements presented significant differences, when the children are separated per gender, these differences did not change the values of Pearson's correlation coefficients in a significant manner.

The 3% and 97% percentiles were chosen as the lower and upper limits, respectively, for the construction of the percentile curves, as they fall approximately within two standard deviations of mean according to the Gaussian distribution curve40. Additionally, we built 25%, 50% and 75% percentile curves so that these curves may be used in the future to monitor cardiac remodeling during the clinical treatment of children with congenital or acquired cardiopathy, and to follow their surgical repair, or heart involvement as a result of other conditions such as malnutrition, obesity and systemic arterial hypertension.

Since we observed statistically significant differences between the genders for the LVSd, LVDd, RVOT, AoD, LVM and LVMI echocardiographic variables, the values of the 3%, 50% and 97% percentiles of these variables relative to the BS are presented in separate tables (Tabs. 4 and 5).

Clinical implications - This is a study on effectiveness, since it was carried out in situations that occur everyday, with children with heart murmur who were assessed to rule out cardiopathy.

The results verified add data and contribute to better determine the lower and upper limits of cardiac dimensions and of cardiac performance indexes obtained by echocardiography in normal children between one and 144 months of age.

Considering that the values of the measurements and the indexes of cardiac performance were established based on normal children without cardiopathy, we can admit than it can be used as parameters of reference during the follow-up of children with cardiopathy, and of those who have undergone surgical treatment. Additionally, the data are useful to assess the cardiac dimensions and the degree of heart involvement in children with PEM, obesity and systemic arterial hypertension, conditions which are currently very common in Brazil.

Percentile curves allow the quantification of the degree of deviation from normalcy, and allow the assessment, as time elapses, of the changes that are characteristic of cardiac remodeling in children with primary cardiopathy, and of those associated with systemic diseases. Therefore, the percentile curves allow the more accurate quantification of the degree of deviation from normalcy and the identification of risk factors and cardiovascular prognosis relative to several conditions that affect children in the age group studied.

This study also allows the validation of the studies carried out by Rogé et al1 and Henry et al16, for Brazil. These two studies are the most widely used as reference for values of echocardiographic measurements in our country. Additionally, the results obtained enabled the construction of percentile curves for values of cardiac measurements relative to the BS, which provides more information to the literature relative to the study by Kampmann et al13.

In summary, the results show statistically significant differences between genders for the following cardiac measurements: LVSd, LVDd, LVM, LVMI, RVOT and AoD, indicating that, in children, gender should be considered when echocardiographic measurements are analyzed. The values found overlap those reported for other ethnic groups of normal children in the same age group. The percentile curves built in this study provide more data to the literature and enable the monitoring of cardiac remodeling in children with cardiopathies and/or systemic diseases involving the heart.

Supported by: CNPq - Bolsa de Iniciação Científica (Bolsa PIBIC).

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

Referências

Rossano César Bonatto

Depto de Pediatria

Faculdade de Medicina de Botucatu-UNESP – Campus de Rubião Júnior

18618-000 - Botucatu, SP , Brazil

E-mail:

rbonatto@fmb.unesp.br

Manuscript received February 22, 2005; revised manuscript received March 13, 2006; accepted April 11, 2006.