OBJETIVO: Verificar se a hipertrofia ventricular esquerda (HVE) de atletas competitivos de resistência (maratonistas) representa processo adaptativo, puramente fisiológico, ou se pode envolver aspectos patológicos em suas características anatômicas e funcionais. MÉTODOS: De novembro de 1999 a dezembro de 2000, foram separados consecutivamente de 30 maratonistas em atividade esportiva plena, idade inferior a 50 anos, com HVE, previamente documentada, e sem cardiopatia subjacente. Foram submetidos aos exames: clínico, eletrocardiograma, ecodopplercardiograma, e teste ergométrico (TE). Quinze foram sorteados para realizar, também, teste ergoespirométrico e ressonância magnética (RM) do coração. RESULTADOS: Nos TE, todos apresentavam boa capacidade física cardiopulmonar, sem evidências de resposta isquêmica ao exercício, sintomas ou arritmias. No ecodopplercardiograma, os valores do diâmetro e espessura diastólica da parede posterior do ventrículo esquerdo (VE), do septo interventricular, massa do VE e diâmetro do átrio esquerdo, foram significativamente maiores que os do grupo de não atletas, com idades e medidas antropométricas semelhantes. A média da massa do VE dos atletas indexada à superfície corpórea (126 g/m2) foi significativamente maior que a do grupo controle (70 g/m2) (p<0,001). A RM mostrou que não havia prejuízo da força contrátil ou da performance ventricular esquerda e valores de volume diastólico final, volume sistólico final e fração de ejeção dentro dos limites da normalidade. Por outro lado, a massa do VE média, 162,93±17,90 g, e a espessura parietal ventricular, 13,67±2,13 mm, ao final da diástole no grupo atleta, diferiu significativamente do controle: 110±14,2 g (p=0,0001) e 8±0,9 mm, respectivamente (p=0,0001). O mesmo ocorreu na média da espessura ao final da sístole, que foi 18,87±3,40 mm (controle: 10± 1,80 mm, p=0,0001). CONCLUSÃO: Os resultados permitiram concluir que a HVE de maratonistas em período de atividade esportiva plena, avaliada por métodos não invasivos, representa resposta adaptativa ao treinamento físico intensivo e prolongado, com características fisiológicas.
Hipertrofia ventricular esquerda do atleta. Resposta adaptativa fisiológica do coração
Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia - São Paulo, SP
A hipertrofia cardíaca do atleta altamente treinado foi reconhecida há mais de um século por Bergmann (1884) e Parrot (1893), citados por Rost1, e constitui um dos achados mais freqüentes do coração de atleta.
No entanto, controvérsias ainda persistem sobre seu real significado. Tratar-se-ia de processo puramente fisiológico, hipertrofia compensatória ou adaptativa, necessária para manter ótima performance cardíaca em condições de sobrecarga circulatória aumentada; ou envolveria o potencial de induzir, a longo prazo, alterações patológicas, relacionadas à estrutura miocárdica e ao comprometimento do desempenho cardíaco? A maioria dos autores apóia a primeira hipótese1-5. De outra parte, alguns autores têm questionado esse ponto de vista, admitindo que a hipertrofia ventricular esquerda do atleta possa ter conseqüências patológicas, considerando que, não raramente, os valores acentuadamente aumentados da espessura parietal e da dilatação ventricular se sobrepõem aos da miocardiopatia hipertrófica ou dilatada6.
O treinamento físico intensivo e prolongado induz adaptações cardiovasculares que permitem ao coração do atleta desempenho físico excepcional7-9. Entretanto, essas adaptações incluem alterações funcionais e anatômicas, que podem situar-se fora dos limites da normalidade e cujo significado clínico e prognóstico têm sido objeto de intensa discussão e controvérsias1,6.
Vários e conhecidos são os efeitos cardiovasculares do treinamento físico vigoroso, praticado durante longos períodos, observados experimentalmente e em atletas competitivos, altamente treinados2,10,11. Verifica-se, ainda, maior eficiência mecânica da musculatura esquelética, aumento da capilarização, atividades enzímicas, aumento da capacidade funcional pulmonar e melhor relação ventilação/perfusão. Essas alterações cardiovasculares resultam de complexa interação de mecanismos centrais e periféricos, operando em níveis estruturais, eletrofisiológicos, bioquímicos, metabólicos e neurogênicos12. E dependem da intensidade e duração do treinamento, do tipo de atividade atlética e de fatores genéticos.
No período de novembro de 1999 a dezembro de 2000, foram atendidos 306 atletas, rotineiramente encaminhados por suas respectivas entidades esportivas, para avaliação cardiológica pré-participação. Destes, foram separados, consecutivamente, 30 atletas, dezoito da raça branca, onze da negra e um, da amarela, que preencheram os critérios de inclusão: sexo masculino, com idade inferior a 50 anos (idades de 24 a 48 anos, média 37,5±6,21); praticantes de esporte aeróbio de alta resistência (maratonistas) há mais de três anos e em período de atividade atlética plena; hipertrofia ventricular esquerda ao ecocardiograma bidimensional com doppler colorido (espessura e massa ventricular esquerda acima dos limites da normalidade); ausência de doença cardiovascular subjacente. Dos 30 atletas, foram sorteados 15 para se submeterem ao exame de ressonância magnética do coração.
Seguiu-se o protocolo da Seção Médica de Cardiologia do Esporte do Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, do Estado de São Paulo: entrevista clínica, com especial atenção aos sintomas e sinais cardiovasculares, em repouso ou induzidos pelo esforço, à duração, intensidade e freqüência do treinamento, eletrocardiograma em repouso13, teste ergométrico em esteira rolante, usando-se protocolo de Bruce14, até sintoma ou sinal limitante, e teste cardiopulmonar ou ergoespirométrico, com protocolo de rampa padronizado para atletas, nos 15 atletas sorteados para realizar ressonância magnética do coração. Os registros do ecocardiograma com Doppler colorido dos 30 atletas foram realizados em condições de repouso e sem a administração de fármacos. Cada exame constou de avaliações nos modos M, bidimensional e Doppler nas modalidades pulsado, contínuo e por mapeamento de fluxo a cores15,16.
Pela ressonância magnética (RM), foi quantificada a massa miocárdica, analisado o padrão de contração das fibras cardíacas e avaliada a função ventricular global e a contratilidade regional do ventrículo esquerdo pelo tagging17. Essa análise é subjetiva e determina se há ou não defeitos de contratilidade regional, comparando os corações dos atletas com os da população normal. A seqüência utilizada foi a cine-ressonância "FIESTA" com apnéia. As definições de bordas e a determinação dos volumes ventriculares foram feitas na própria estação de trabalho computadorizada, dedicada para esse fim, com programa próprio do fabricante.
Os resultados obtidos no grupo de atletas foram comparados com os observados em um grupo controle de 30 indivíduos normais, sedentários, com características antropométricas semelhantes.
Nenhum dos 30 atletas apresentou histórico clínico de doenças familiares ou de morte súbita, nem antecedentes pessoais de importância clínica, e os exames físicos não mostraram anormalidades significativas.
A análise dos eletrocardiogramas (ECG) mostrou padrões comuns em atletas treinados: a) a freqüência cardíaca variou de 40 a 64 bpm, média 50,4 bpm±7,0; b) bradicardia sinusal (menos de 60 bpm) em 26 atletas (87%); c) bloqueio atrioventricular (BAV) de 1° grau em cinco casos (17%). Em um, BAV de 2° grau, tipo Mobitz 1 intermitente; d) distúrbio de condução do ramo direito em 11 casos (37%), um dos quais com bloqueio completo do ramo direito, intermitente (QRS>12 mm); e) sobrecarga atrial esquerda em seis casos (20%); f) hipertrofia ventricular esquerda18 em oito casos (27%); g) padrão de repolarização ventricular precoce em 19 casos (63%), padrão juvenil, em cinco (17%), ondas T negativas/achatadas (parede anterior), em dois (7%).
Os resultados obtidos nos 30 testes ergométricos são apresentados na
Nos testes ergométrico e cardiopulmonar, os parâmetros clínicos e eletrocardiográficos observados e registrados, durante e após os mesmos, foram considerados compatíveis com a normalidade, em nenhum caso houve resposta isquêmica ao exercício, nem foram observado sintomas clínicos, arritmias, comportamento anormal da freqüência cardíaca ou da função ventricular. O motivo da interrupção do exercício em todos os casos foi a exaustão física que, em geral, ocorreu próxima à FC máxima prevista. A capacidade cardiorrespiratória dos 30 atletas foi considerada de nível funcional "bem condicionado", superior às encontradas em sedentários normais19.
Ecodopplercardiograma - Foram obtidos valores absolutos e valores indexados à massa corpórea e comparados a grupo controle de 30 não atletas, com idades e medidas antropométricas semelhantes (
As médias do diâmetro do átrio esquerdo, do diâmetro sistólico do VE, das espessuras diastólicas do septo interventricular e da parede posterior do VE, da massa ventricular, da fração de ejeção e da porcentagem de encurtamento foram significativamente maiores (p<0,001) no grupo atleta em comparação com o grupo controle (
Essas mesmas variáveis indexadas à superfície corpórea também foram significativamente maiores no grupo atleta (
Especificamente, a média da massa do ventrículo esquerdo (VE) dos atletas, indexada à superfície corpórea (126 g/m2), foi significativamente maior que a do grupo controle (70 g/m2) (p<0,001). A média da função ventricular esquerda, avaliada pela fração de ejeção, foi também significativamente maior no grupo atleta (0,70) em comparação com a do controle (0,60) (p<0,001). As variáveis da função diastólica do VE foram normais em todos os atletas.
Ressonância magnética - Os resultados nos 15 atletas mostraram valores de volume diastólico final, volume sistólico final e fração de ejeção dentro dos limites da normalidade.
A comparação dos resultados encontrados nos atletas com os valores dos 30 controles normais (
A despeito da magnitude das alterações encontradas, não havia dissinergia em nenhum caso, nem prejuízo da performance ventricular, o que foi atestado não apenas pela quantificação da fração de ejeção global, mas também pelo fato de a movimentação regional ventricular esquerda, analisada pelo tagging, não revelar alterações significativas em nenhum dos casos. A mensuração do espessamento regional de todos os atletas avaliados encontrar-se dentro dos limites da normalidade e a função diastólica dos atletas mostrar-se, igualmente, normal com discretas modificações, sem significado clínico (
O coração do atleta apresenta uma variedade de alterações morfológicas e funcionais, resultantes do treinamento físico rigoroso e sistemático, para melhorar a função do coração como bomba e a capacidade do sistema cardiovascular fornecer oxigênio aos músculos que se exercitam. As adaptações predominantes incluem: aumento da dimensão diastólica final da cavidade ventricular esquerda, da espessura parietal e da massa ventricular esquerda, melhora do enchimento diastólico e redução da freqüência cardíaca.
A hipertrofia ventricular esquerda desenvolve-se como processo compensatório ou adaptativo a um estímulo hemodinâmico, representando a sobrecarga de pressão e/ou volume. A teoria, que melhor explica os padrões de hipertrofia, considera que a resposta ventricular se processa no sentido de manter o estresse parietal ventricular relativamente constante e o volume sistólico adequado.
O exercício físico é um estímulo bem identificado para o desenvolvimento de hipertrofia ventricular esquerda. As alterações estruturais, resultantes do treinamento físico, dependem da natureza, duração e intensidade do exercício. As diversas modalidades esportivas têm sido classificadas, fundamentalmente, em dois grandes grupos: esportes de resistência, nos quais predominam as formas isotônicas ou dinâmicas de exercício, e esportes de força, nos quais predominam as formas isométricas ou estáticas de exercício. Entretanto, raramente, o condicionamento atlético é puramente isotônico ou isométrico, a maioria das atividades físicas envolve componente dinâmico e estático, embora com predomínio de um deles8,20-22.
Outro aspecto relevante é que a sobrecarga hemodinâmica associada ao exercício representa, provavelmente, o mecanismo primário responsável pelas alterações estruturais cardíacas. Em modelos animais23, observou-se que a hipertrofia miocárdica se relacionou estreitamente com a intensidade da sobrecarga hemodinâmica, enquanto as catecolaminas plasmáticas e cardíacas e a atividade alfa e beta-adrenérgica exerceram efeito mínimo.
Além do tipo e intensidade do exercício, outros determinantes importante das adaptações estruturais do coração do atleta são a idade, sexo, raça e o componente genético24,25. Há consenso na literatura que fatores genéticos devam desempenhar importante papel no desenvolvimento da hipertrofia ventricular em atletas, para justificar as acentuadas diferenças nas alterações cardíacas e na performance atlética, observadas em indivíduos com as mesmas características antropométricas e submetidos ao mesmo nível de treinamento1,24,26. Para Pelliccia27, os fatores hereditários influenciam as dimensões cardíacas, seja pelo controle genético da resposta hipertrófica ao condicionamento atlético, seja pela predisposição genética para sustentar treinamento físico mais intensivo e atingir níveis mais elevados de performance durante a competição. Recentemente, Montgomery e cols.28 estudaram 400 recrutas do exército antes e após um período de 10 semanas de treinamento de força e resistência. Ao final do estudo, observaram aumento da média da massa ventricular esquerda de 167 g para 197 g (aumento de 18%). Os indivíduos foram divididos em três grupos, de acordo com o polimorfismo do genótipo da enzima de conversão da angiotensina (ECA): inserção homozigótica (I/I), inserção/deleção heterozigótica (I/D) e deleção homozigótica (D/D). Os três grupos, com o alelo deleção, tiveram o maior aumento da massa ventricular esquerda, sugerindo que níveis aumentados da ECA desempenhem papel importante no desenvolvimento da hipertrofia miocárdica induzida pelo treinamento.
Neste estudo, a avaliação ecocardiográfica da função ventricular esquerda sistólica, representada pela fração de ejeção (0,61 a 0,79, média 0,70±0,05) e pelo percentual de encurtamento sistólico da fibra (33 a 49%, média 40%±4), evidenciou valores normais em todos os casos, inclusive significativamente superiores aos do grupo controle (0,53 a 0,73, média 0,60±0,005, e 31 a 47%, média 36,0%±4, respectivamente). Esses achados estão de acordo com os resultados de vários estudos transversais, que compararam grupos de atletas das mais diferentes modalidades esportivas com controles sedentários3,29-31.
Dois estudos merecem atenção especial. Em atletas praticantes de esportes de resistência e força, observou-se que os diversos índices de contratilidade não invasivos utilizados para avaliar a função ventricular esquerda foram normais, apesar do aumento acentuado da cavidade e espessura ventriculares30. Outro estudo5 avaliou a dimensão ecocardiográfica da cavidade ventricular esquerda em 1.309 atletas de elite, participantes de 38 diferentes modalidades esportivas. De acordo com um nível arbitrário de corte de 60 mm, consideraram que a cavidade ventricular esquerda estava substancialmente aumentada em 185 atletas (14%). Todos tinham função ventricular esquerda sistólica global dentro dos limites da normalidade e não apresentavam anormalidades da motilidade parietal segmentar. Após seguimento de 1 a 12 anos (média 4,7 anos), os 185 atletas permaneceram assintomáticos e não apresentaram anomalia da performance cardíaca. Os principais determinantes da dimensão da cavidade ventricular esquerda foram a maior superfície corpórea e a participação em determinados esportes de resistência (ciclismo, esqui de campo e canoagem).
Os resultados da avaliação pela ressonância magnética neste estudo mostraram, igualmente, que, apesar do aumento da massa ventricular esquerda e da espessura parietal, os atletas tinham fração de ejeção normal (57 a 72%, média 63,67%±4,53). Os achados normais da movimentação regional, analisada pelo tagging, e da mensuração do espessamento regional reforçam a conclusão que não havia prejuízo da força contrátil do coração ou da performance ventricular esquerda. Pluim e cols.32 avaliaram a anatomia, função e metabolismo cardíacos pela ressonância magnética e espectroscopia em ciclistas altamente treinados e em indivíduos controles. A massa ventricular esquerda e os volumes diastólicos finais, indexados pela superfície corpórea, foram significantemente maiores nos ciclistas, porém, a fração de ejeção ventricular esquerda, o índice cardíaco e o estresse parietal sistólico não diferiram dos controles. O índice fosfocreatina/trifosfato de adenosina foi similar em ambos os grupos. Para os autores, esses achados indicam que a hipertrofia ventricular esquerda induzida pelo exercício físico é apenas adaptação fisiológica.
A avaliação dos diversos índices ecocardiográficos de função diastólica ventricular esquerda – velocidades das ondas E e A do fluxograma mitral, relação E/A, tempo de desaceleração da onda E e tempo de relaxamento isovolumétrico – nos atletas deste estudo mostrou valores uniformemente dentro dos limites da normalidade, em condições basais.
Utilizando angiografia com radionuclídeos, Granger e cols.33 observaram que atletas não apresentavam alterações no enchimento ventricular esquerdo, embora a massa ventricular esquerda fosse 43% maior que a do grupo controle sedentário.
Ao contrário da hipertrofia do atleta, a disfunção ventricular diastólica é identificada na grande maioria dos pacientes com hipertensão arterial sistêmica ou miocardiopatia hipertrófica, independente do grau de hipertrofia, da presença de sintomas ou da obstrução da via de saída32.
A natureza da textura miocárdica, como a intensidade do eco, pode ser examinada de várias maneiras. A simples codificação pela cor ou a refletividade miocárdica patológica exibe aumento da amplitude do eco associado à fibrose. Por outro lado, na hipertrofia do atleta, a amplitude do eco ou a refletividade miocárdica ultra-sônica situam-se dentro dos limites normais, sugerindo que a hipertrofia fisiológica não se acompanha de fibrose e outras alterações estruturais, observadas em condições patológicas33.
Resposta ao exercício - É reconhecido, de longa data, que, em presença de hipertrofia ventricular esquerda, testes de esforço podem apresentar alterações de ST-T típicas de resposta isquêmica pela desproporção ente oferta e consumo de oxigênio, mesmo na ausência de doença aterosclerótica coronária obstrutiva. Em pacientes com hipertrofia ventricular esquerda e artérias coronárias normais ao estudo angiográfico, testes ergométricos com resposta isquêmica típica foram relatados em 38%37 e 58%38.
No presente estudo, os testes ergométricos não evidenciaram, em nenhum caso, resposta isquêmica ao exercício, nem foram observados sintomas, arritmias, comportamento anormal da freqüência cardíaca ou da função ventricular. Esses resultados indicam que a hipertrofia ventricular esquerda dos atletas não induz à desproporção entre oferta e consumo de oxigênio, mesmo em condições de esforço máximo. Tais achados estão de acordo com os relatados em corredores de longa distância2, jogadores de bola-ao-cesto3 e futebolistas profissionais29, muitos dos quais tinham hipertrofia ventricular esquerda documentada.
O consumo máximo de oxigênio (VO2 max) é o principal indicador dessas adaptações e, provavelmente, o indicador isolado mais objetivo do nível de treinamento físico. Enquanto um adulto jovem normal, não atleta, apresenta VO2 max da ordem de 35 ml/kg/min, em atletas de resistência, essa variável aumenta significantemente (50%, em média)22,24,30, podendo ultrapassar 70ml/kg/min20,21.
A capacidade física dos 30 atletas foi determinada pelo consumo máximo de oxigênio (VO2 max), obtido indiretamente, e seu equivalente em MET. 15 atletas foram sorteados para a submeterem-se a RM, pela medida direta do consumo de O2. A classificação dos resultados baseou-se na tabela de consumo de O2, elaborada por Barros e cols.19, subdividida em quatro categorias: descondicionado, condicionado, bem condicionado e atleta de elite. Os índices alcançados neste trabalho foram de atletas bem condicionados.
Estudos diversos demonstraram que as alterações da massa ventricular esquerda e do tamanho da cavidade ventricular com o treinamento e condicionamento físico ocorrem em paralelo com alterações do VO2 max32,36,37,38, sugerindo, fortemente, que a hipertrofia ventricular se associa com melhor função cardíaca20.
Em síntese, os resultados deste estudo evidenciaram que a hipertrofia ventricular esquerda de maratonistas, com excelente nível de treinamento, tem função ventricular esquerda normal, tanto sistólica como diastólica, consumo máximo de oxigênio elevado e não apresentam respostas anômalas ao teste ergométrico.
As razões pelas quais a hipertrofia ventricular esquerda (HVE) dos atletas tem características nitidamente diferentes da hipertrofia associada à hipertensão, miocardiopatia hipertrófica e outras condições patológicas, não estão estabelecidas, porém algumas sugestões podem ser feitas, embasadas em achados clínicos e/ou experimentais.
A primeira e, provavelmente, mais importante é que a sobrecarga de pressão e de volume resultantes do treinamento físico intensivo representa apenas um estímulo hemodinâmico para o desenvolvimento da HVE, sem necessariamente acompanhar-se de alterações neuro-humorais, como ocorre nas hipertrofias patológicas. Experimentos em animais23 mostraram que a sobrecarga hemodinâmica, associada ao exercício, relaciona-se estreitamente com a hipertrofia miocárdica, enquanto as catecolaminas cardíacas e plasmáticas e a atividade alfa beta-adrenérgica exercem apenas efeito discreto.
Estudos mais recentes, utilizando modelos animais com sobrecarga de volume sem ativação do sistema renina–angiotensina, induziram hipertrofia miocítica, porém não fibrose miocárdica. Assim sendo, o estímulo inicial principal para a hipertrofia miocárdica é estiramento mecânico, enquanto os estímulos que resultam em fibrose são humorais21,22,27. Em conseqüência, a hipertrofia do atleta parece restringir-se aos miócitos, sem alterar a matriz extracelular e sem provocar fibrose intersticial1,20,21. Alguns estudos comprovaram, pela codificação da cor ou pela refletividade miocárdica ultra-sônica, que o miocárdio hipertrofiado patologicamente exibe aumento da amplitude do eco associado à fibrose, o que não ocorre na hipertrofia ventricular dos atletas34.
Durante o treinamento físico intensivo, o sistema nervoso simpático é ativado, porém, nos períodos de repouso, muito mais prolongados em cada dia, ocorre preponderância vagal21,22, que, provavelmente, contrabalança os efeitos deletérios das catecolaminas no miocárdio, bem como a ativação de outros sistemas neuro-hormonais pelo sistema nervoso simpático.
O aumento do número de mitocôndrias, a neoformação capilar, a atividade normal da ATPase da miosina observados no miocárdio hipertrofiado pelo treinamento físico, impedem a desproporção entre oferta e consumo de oxigênio e a ocorrência de isquemia, ao contrário do observado nas hipertrofias patológicas21,22.
Os resultados do presente estudo, num grupo de maratonistas em período de atividade esportiva plena, permitem concluir que a hipertrofia ventricular esquerda observada nesses atletas, avaliada por métodos não invasivos, representa resposta adaptativa ao treinamento físico intensivo e prolongado, com características puramente fisiológicas.
Aos Drs. Daniel J. Daher, Almir S. Ferraz, Mohamed Saleh, Romeu Sérgio Meneghelo, Sérgio C. Pontes e Hélio J. Schwartz, pela colaboração prestada.
Nabil Ghorayeb Rua Bom Pastor, 1163 04203-051 São Paulo, SP E-mail:
Recebido em 12/9/04
Aceito em 4/03/05
OBJECTIVE: To verify whether left ventricular hypertrophy (LVH) of elite competition athletes (marathoners) represents a purely physiological, adaptative process, or it may involve pathological aspects in its anatomical and functional characteristics. METHODS: From November 1999 to December 2000, consecutive samples from 30 under 50-year-old marathoners in full sportive activity, with previously documented LVH and absence of cardiopathy were selected. They were submitted to clinical exams, electrocardiogram, color Doppler echocardiogram and exercise treadmill test (ETT). Fifteen were assorted to be also submitted to ergoespirometric test and heart magnetic resonance imaging (MRI). RESULTS: In ETT, all of them showed good physical pulmonary capacity, with no evidences of ischemic response to exercise, symptoms or arrhythmias. In Doppler echocardiogram, values of diameter and diastolic thickness of LV posterior wall, interventricular septum, LV mass and left atrium diameter, were significantly higher when compared to non-athlete control group, with similar ages and anthropometric measurements. The mean of LV mass of athletes indexed to body surface (126 g/m2) was significantly greater than the one in control group (70 g/m2) (p<0.001). Magnetic resonance imaging (MRI) showed there was not impairment of contractile strength or LV performance, and values of end diastolic volume, end systolic volume and EF within limits of normality. On the other hand, average ventricular parietal mass, 162.93±17.90 g, and LV parietal thickness, 13.67±2.13 mm, at the end of diastole in athlete group, differed significantly from control group: 110±14.2 g (p=0.0001) and 8±0.9 mm, respectively (p=0.0001). The same happened to the thickness at the end of systole, which was 18.87±3.40 mm (control group: 10±1.80 mm, p=0.0001). CONCLUSION: Results allowed for concluding that LVH in marathoners in full sportive activity period, assessed by non-invasive methods, represents an adaptative response to intensive and prolonged physical training, with purely physiological characteristics.
Left ventricular hypertrophy of athletes. Adaptative physiologic response of the heart
Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia - São Paulo, SP - Brazil
Cardiac hypertrophy of highly trained athletes has been acknowledged for more than a century by Bergmann (1884) and Parrot (1893), mentioned by Rost1, and consists of one of the most frequent findings in athletic hearts.
However, controversies still persist on its real meaning. Would it be about a purely physiological process, compensatory or adaptative hypertrophy, necessary to keep excellent cardiac performance under increased circulatory overload conditions, or would involve the potential of inducing, in long term, pathological changes, related to myocardial structure and compromising of cardiac performance? Most authors support the first hypothesis1-5. Elsewhere, some authors have questioned that point of view, by acknowledging that left ventricular hypertrophy in athletes may have pathological consequences, considering that, very often, emphatically increased values of parietal thickness and ventricular dilatation superimpose those of hypertrophic or dilated cardiomyopathy6.
Intensive and prolonged physical training induces to cardiovascular adjustments that allow for an exceptional physical performance of athletic heart7-9. However, those adjustments include functional and anatomical changes that may be placed out of normality limits and whose clinical and prognostic meanings have been a matter of intense discussion and controversies1,6.
There are many well-known cardiovascular effects of energetic physical training, which is done throughout long periods of time, experimentally observed and in highly-trained competitive athletes2,10,11. It is also verified a higher mechanical efficiency of skeleton musculature, increase in capillarization, enzyme activities, increase of pulmonary function capacity and a better ventilation/perfusion rate. Those cardiovascular changes result from a complex interaction of central and peripheral mechanisms, operating in structural, electrophysiological, biochemical, metabolic and neurogenic levels12. They depend on the intensity and length of training, type of athletic activity and genetic factors.
In the period from November 1999 to December 2000, 306 athletes were seen, routinely sent by their respective sports entities, for pre-participation cardiologic assessment. From those, we consecutively selected 30 athletes, being eighteen whites, eleven blacks and one Far Eastern athlete, who fulfilled all inclusion criteria: male sex, age under 50 years old (ages varied from 24 to 48 years old, mean of 37.5±6.21); high endurance aerobic sports performers (marathoners) for more than three years and in a full athletic activity period; left ventricular hypertrophy at color two-dimensional Doppler echocardiogram (left ventricular thickness and mass over normality limits); absence of subjacent cardiovascular disease. From those 30 athletes, 15 were randomly selected to submit to heart magnetic resonance imaging (MRI).
The protocol of Seção Médica de Cardiologia do Esporte (Sports Cardiology Medical Section) do Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, do Estado de São Paulo was followed: clinical interview, with special attention to cardiovascular symptoms and signs, at rest or exercise-induced, training duration, intensity and frequency, electrocardiogram at rest13, exercise treadmill test on treadmill, by using Bruce's protocol14, even limiting symptom or sign, and cardiopulmonary or ergoespirometric test, with incline protocol standardized for athletes, in the 15 selected athletes submitted to heart magnetic resonance imaging. Records from color Doppler echocardiogram from 30 athletes were carried out under rest conditions and without medication administration. Each exam consisted of M-mode, two-dimensional, pulse and continuous Doppler mode assessments and through color flow mapping modalities15,16.
Through magnetic resonance imaging (MRI), myocardial mass was quantified, cardiac fiber contraction was analyzed, and global ventricular function and left ventricular regional contractility was assessed, through tagging17. Such analysis is subjective and determines whether there are regional contractility defects, by comparing athletes' hearts with those of normal population. The sequence used was cine magnetic resonance imaging "FIESTA" with apnea. Definition of ventricular rims and determination of ventricular volumes were carried out at computer-aided workstation itself, dedicated to that purpose, with the manufacturer's program.
Results obtained in the group of athletes were compared with those observed in control group of 30 normal sedentary individuals, with similar anthropometric characteristics.
None of the 30 athletes showed clinical history of family diseases or sudden death, or personal history of clinical importance. The physical exams did not show significant abnormalities.
Electrocardiogram (ECG) assessment showed ordinary patterns among trained athletes: a) heart rate varied from 40 to 64 bpm, mean of 50.4 bpm±7.0; b) sinus bradycardia (lower than 60 bpm) in 26 athletes (87%); c) 1st degree atrioventricular block (AVB) in five cases (17%). In one, 2nd degree, Mobitz 1-type, intermittent AVB; d) right bundle branch conduction disturbance in 11 cases (37%), one of which with complete right bundle branch block, intermittent (QRS>12 mm); e) left atrial overload in six cases (20%); f) left ventricular hypertrophy18 in eight cases (27%); g) early ventricular repolarization pattern in 19 cases (63%), juvenile pattern, in five (17%), and negative/flattened T waves (anterior wall), in two cases (7%).
Results obtained in 30 exercise treadmill test are shown in
In exercise treadmill and cardiopulmonary tests, clinical and electrocardiographic parameters, observed and recorded during and after them, were considered as compatible with normality. In no case there was ischemic response to exercise, and no clinical symptoms, arrhythmias, abnormal behavior of heart rate or ventricular function were observed. The reasons for interruption of exercise in all cases was physical exhaustion that usually happened close to maximum forecast HR. Cardiorespiratory capacity of the 30 athletes was considered as "well-conditioned" functional level, higher than those found in normal sedentary individuals19.
Doppler echocardiogram – Absolute values and values indexed to body mass and compared to control group of 30 non-athletes, with similar ages and anthropometric measurements were obtained (
The means of left atrium diameter, LV systolic diameter, interventricular septum and LV posterior wall diastolic thicknesses, ventricular mass, ejection fraction and shortening percentage were significantly higher (p<0.001) in athlete group, in comparison with control group (
Those same body surface-indexed variables were also significantly higher in athlete group (
Specifically, the mean of left ventricular mass (LVM) of athletes, indexed to body mass (126 g/m2), was significantly greater than the one of control group (70 g/m2) (p<0.001). The mean of left ventricular function, assessed through ejection fraction, was also significantly greater in athlete group (0.70) when compared to the one of control group (0.60) (p<0.001). LV diastolic function variables were normal among all athletes.
Magnetic resonance imaging (MRI) – Results from 15 athletes showed values of end diastolic volume, end systolic volume and ejection fraction within the limits of normality.
The comparison of results found in athletes with values from 30 normal controls (
Despite the magnitude of changes found, there was not dyssynergy in any case, nor impairment of ventricular performance, which was confirmed not only through global ejection fraction quantification, but also due to the fact that left ventricular regional movement, assessed through tagging, did not show significant changes in any of the cases. Regional thickening measurement of all assessed athletes was found within normality limits and diastolic function of athletes was shown, similarly, normal with discreet changes, without clinical meaning (
Athletic heart shows a variety of morphological and functional changes, resulting from demanding and systematic physical training, to improve heart function as a pump and the ability of cardiovascular system to supply oxygen to muscles under exercise. Prevailing adjustments include: increase of end diastolic dimension of left ventricular cavity, of parietal thickness and of left ventricular mass, improvement of diastolic filling and heart rate reduction.
Left ventricular hypertrophy develops was a compensatory or adaptative process to a hemodynamic stimulus, representing pressure and/or volume overload. The theory, which best describes hypertrophy patterns, takes into consideration that ventricular response is processed in a way to maintain ventricular parietal stress relatively constant and the suitable systolic volume.
Physical exercise is a well-identified stimulus for left ventricular hypertrophy development. Structural changes, resulting from physical training, depend on nature, duration and intensity of the exercise. Many sports have been fundamentally classified in two big groups: endurance sports, in which isotonic or dynamic forms of exercise prevail, and strength sports, in which isometric or static forms of exercise prevail. However, athletic conditioning is rarely purely isotonic or isometric. Most physical activities involve a dynamic and static component, although with preponderance of one of them8,20-22.
Another relevant aspect is that exercise-associated overload probably represents the primary mechanism responsible for cardiac structure changes. In animal models23, it has been observed that myocardial hypertrophy had a very close relation with hemodynamic overload intensity, whereas plasma and cardiac catecholamines and alpha- and beta-adrenergic activities exerted minimum effect.
In addition to the type and intensity of exercise, other important determinants of athletic heart structure adjustments are the age, sex, race and the genetic component24,25. There is a consensus in literature that genetic factors should play an important role in ventricular hypertrophy development among athletes, in order to justify evident differences in cardiac changes and athletic performance, observed in individuals with the same anthropometric characteristics and submitted to the same level of training1,24,26. For Pelliccia27, hereditary factors influence cardiac dimensions, either through genetic control of hypertrophic response to athletic conditioning, or through genetic predisposition to support a more intensive physical training and reach higher performance levels during competition. Recently, Montgomery et al.28 studied 400 army rookies before and after a 10-week period of strength and endurance training. At the end of the study, they observed an increase of the average left ventricular mass from 167 g to 197 g (an increase of 18%). Individuals were divided in three groups, according to angiotensin converting enzyme (ACE) genotype polymorphism: homozygotic insertion (I/I), heterozygotic insertion/deletion (I/D) and homozygotic deletion (D/D). The three groups, with deletion allele, had the greatest increase of left ventricular mass, which suggested that increased ACE levels play an important role in training-induced myocardial hypertrophy development.
In this study, echocardiographic assessment of left ventricular systolic function, represented by ejection fraction (0.61 to 0.79, mean of 0.70±0.05) and by the fiber systolic shortening percentage (33 to 49%, mean of 40%±4), evidenced normal values in all cases, inclusively significantly higher than those from control group (0.53 to 0.73, mean of 0.60±0.005, and 31 to 47%, mean of 36.0%±4, respectively). Thos e findings are in accordance to results from many cross-section studies, which compared groups of athletes from most different sports with sedentary control individuals3,29-31.
Two studies deserve special attention. Among endurance and strength sports athletes, it was observed that several non-invasive contractility indexes used to assess left ventricular function were normal, despite the pronounced increase of ventricular cavity and thickness30. Another study5 assessed the echocardiographic dimension of left ventricular cavity in 1,309 elite athletes, from 38 different sports modalities. According to a cut-off arbitrary level of 60 mm, they considered that left ventricular cavity was substantially increased in 185 athletes (14%). All of them had global systolic left ventricular function within normality limits and did not show segmental parietal motility abnormalities. After a 1-to-12-year follow-up (average of 4.7 years), the 185 athletes remained asymptomatic and did not show cardiac performance anomaly. The main determinants of left ventricular cavity dimension were the larger body surface and the participation in certain endurance sports (cycling, cross-country skiing and canoeing).
Results from assessment through magnetic resonance imaging (MRI) in this study equally show that, despite the increase of left ventricular mass and parietal thickness, athletes had normal ejection fraction (57 to 72%, average of 63.67%±4.53). Normal findings of regional movement, assessed by tagging, and measurement of regional thickening reinforce the conclusion that there was no impairment of heart contractile strength or left ventricular performance. Pluim et al.32 assessed cardiac anatomy, function and metabolism through magnetic resonance imaging and spectroscopy among highly trained cyclists and control individuals. Left ventricular mass and end diastolic volumes, indexed by body surface, were significantly higher among cyclists. However, left ventricular ejection fraction, cardiac index and systolic parietal stress did not differ from those among control individuals. Phosphocreatine/adenosine triphosphate index was similar in both groups. For the authors, those findings indicate that physical exercise-induced left ventricular hypertrophy is only physiological adjustment.
Assessment of several echocardiographic of left ventricular diastolic function – velocity of E and A waves of mitral flowchart, E/A rate, E wave deceleration time, and isovolumetric relaxation time – in athletes from this study showed values uniformly within normality limits, under basal conditions.
By using angiography with radionuclides, Granger et al.33 observed that athletes did not show changes in left ventricular filling, although left ventricular mass was 43% greater than the one in sedentary control group.
As opposed to athlete hypertrophy, diastolic ventricular dysfunction is identified in the vast majority of patients with systemic hypertension or hypertrophic myocardiopathy, regardless of hypertrophy level, presence of symptoms or outlet way blocking32.
Myocardial texture nature, like echo intensity, can be examined in many ways. The simple codification through the color or pathological myocardial reflectivity shows an increase of fibrosis-associated echo amplitude. On the other hand, in athlete hypertrophy, echo amplitude or ultrasonic myocardial reflectivity are within normal limits, suggesting that physiological hypertrophy does not come along with fibrosis and other structural changes, observed under pathological conditions33.
Response to exercise – It has been acknowledged for a long time that, under presence of left ventricular hypertrophy, exercise tests may show changes of ST-T typical of ischemic response due to disproportion between oxygen offer and consumption, even in absence of obstructive coronary atherosclerotic disease. In patients with left ventricular hypertrophy and normal coronary arteries at angiographic study, exercise treadmill test with typical ischemic response were reported in 38%37 and 58%38 of individuals.
In the present study, exercise treadmill test did not evidence, in any case, ischemic response to exercise, nor symptoms, arrhythmias, abnormal behavior of heart rate or ventricular function were observed. Those results indicate that left ventricular hypertrophy does not induce to disproportion between oxygen offer and consumption, even under maximum exercise conditions. Such findings are in accordance to those reported among long distance runners2, basketball players3 and professional soccer players29, many of which had documented left ventricular hypertrophy.
Maximum oxygen consumption (VO2 max) is the main indicator of those adjustments and probably the most objective single indicator of physical training level. While a normal young adult, non-athlete, shows VO2 max of approximately 35 ml/kg/min, among endurance athletes, that variable increases significantly (50%, in average)22,24,30, sometimes exceeding 70ml/kg/min20,21.
Physical capacity of the 30 athletes was determined through maximum oxygen consumption (VO2 max), indirectly obtained, and its equivalent in MET. Fifteen athletes were randomly selected to be submitted to MRI, through direct measurement of O2 consumption. Result classification was based on O2 consumption table elaborated by Barros et al.19, subdivided in four categories: unconditioned, conditioned, well-conditioned and elite athlete
Many studies demonstrated that changes in left ventricular mass and ventricular cavity size with physical training and conditioning take place simultaneously with changes of VO2 max32,36,37,38, strongly suggesting that ventricular hypertrophy is associated with a better cardiac function20.
Summarizing, results from this study evidenced that left ventricular hypertrophy of marathoners, with excellent level of training, has normal left ventricular function, both systolic and diastolic, high oxygen consumption and does not show anomalous responses at exercise treadmill test.
The reasons why left ventricular hypertrophy (LVH) of athletes has clearly different characteristics from hypertrophy associated to hypertension, hypertrophic cardiomyopathy and other pathological conditions, are not established, but some suggestions may be given, based on clinical and/or experimental findings.
The first and, probably, the most important is that pressure and volume overload resulting from intensive physical training only represents a hemodynamic stimulus for LVH development, without necessarily being followed by neurohumoral changes, as occurring in pathological hypertrophies. Experiments with animals23 showed that exercise-associated hemodynamic overload is closely related with myocardial hypertrophy, whereas cardiac and plasma catecholamines and alpha- and beta-adrenergic activity only exert discreet effect.
More recent studies, using animal models with volume overload without activation of rennin-angiotensin system, induced myocytes hypertrophy, but not myocardial fibrosis. So, the main initial stimulus for myocardial hypertrophy is mechanical straining, whereas fibrosis-resulting stimuli are humoral21,22,27. Consequently, athlete's hypertrophy seems to be restricted to myocytes, without changing extracellular matrix and without causing interstitial fibrosis1,20,21. Some studies proved, through color codification or through ultrasonic myocardial reflectivity that pathologically hypertrophied myocardium shows and increase of fibrosis-associated echo amplitude, which does not happen in ventricular hypertrophy of athletes34.
During physical training, sympathetic nervous system is activated. However, in rest periods, much longer every day, vagal preponderance21,22 takes place that, probably, compensates for deleterial effects of catecholamines in myocardium, as well as activation of other neurohormonal systems by sympathetic nervous system.
The increase in the number of mitochondrias, capillary neoformation, normal activity of myosin ATPase observed in hypertrophied myocardium due to physical training, prevent from the disproportion between oxygen offer and consumption and the occurrence of ischemia, as opposed to what was observed in pathological hypertrophies21,22.
Results from the present study, in a group of marathoners in a full sports activity period, allow for concluding that left ventricular hypertrophy observed in those athletes, assessed through non-invasive methods, represents an adaptative response to intensive and prolonged physical training, with purely physiological characteristics.
To Drs. Daniel J. Daher, Almir S. Ferraz, Mohamed Saleh, Romeu Sergio Meneghelo, Sergio C. Pontes and Hélio J. Schwartz, for their cooperation.
Nabil Ghorayeb Rua Bom Pastor, 1163 04203-051 São Paulo, SP - Brazil E-mail:
Received on 09/12/04
Accepted on 03/04/05