abcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCSão Paulo, SP, BrazilBTMYVBYRvxvvtLvB39jzTPv00007S0066-782X2005000200007S0066-782X(05)0840020710.1590/S0066-782X2005000200007Artigos OriginaisEstudo angiográfico da circulação pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonarSantosMarco AurélioAzevedoVitor Manuel PereiraInstituto Nacional de CardiologiaBrazil0220058421301362801200401042004This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.
OBJETIVO: Identificar os tipos de suprimento sangüíneo vascular pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar por meio de estudo hemodinâmico. MÉTODOS: Foram submetidos a estudo cineangiocardiográfico 56 pacientes portadores de tetralogia de Fallot com atresia pulmonar com idade de 20 dias a 4 anos e efetuadas injeções de contraste nas seguintes estruturas vasculares: 1) veia pulmonar encunhada, 2) colaterais aortopulmonares, 3) aorta torácica e 4) ductus arteriosus e/ou shunt sistêmico pulmonar. RESULTADOS: Dos 56 pacientes, 15 tinham o suprimento sangüíneo pulmonar através de colaterais aortopulmonares, em 36 o suprimento sangüíneo pulmonar era feito isoladamente pelo ductus arteriosus e em 5 pelo ductus arteriosus e colaterais aortopulmonares. Conforme a presença ou ausência de estruturas vasculares que compõem a circulação pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar e do tipo de perfusão vascular pulmonar, os doentes foram classificados em 6 tipos. CONCLUSÃO: Em função da grande complexidade e extrema variabilidade do suprimento sangüíneo pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar torna-se possível, com este tipo de abordagem, a obtenção de informações, suficientemente necessárias, para o correto manuseio clínico-cirúrgico.
atresia pulmonartetralogia de Fallotcolaterais aortopulmonaresangiocardiograma08032005
ARTIGO ORIGINAL
Estudo angiográfico da circulação pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar
Marco Aurélio Santos; Vitor Manuel Pereira Azevedo
Rio de Janeiro, RJ
Instituto Nacional de Cardiologia Laranjeiras
Endereço para correspondência
RESUMO
OBJETIVO: Identificar os tipos de suprimento sangüíneo vascular pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar por meio de estudo hemodinâmico.
MÉTODOS: Foram submetidos a estudo cineangiocardiográfico 56 pacientes portadores de tetralogia de Fallot com atresia pulmonar com idade de 20 dias a 4 anos e efetuadas injeções de contraste nas seguintes estruturas vasculares: 1) veia pulmonar encunhada, 2) colaterais aortopulmonares, 3) aorta torácica e 4) ductus arteriosus e/ou shunt sistêmico pulmonar.
RESULTADOS: Dos 56 pacientes, 15 tinham o suprimento sangüíneo pulmonar através de colaterais aortopulmonares, em 36 o suprimento sangüíneo pulmonar era feito isoladamente pelo ductus arteriosus e em 5 pelo ductus arteriosus e colaterais aortopulmonares. Conforme a presença ou ausência de estruturas vasculares que compõem a circulação pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar e do tipo de perfusão vascular pulmonar, os doentes foram classificados em 6 tipos.
CONCLUSÃO: Em função da grande complexidade e extrema variabilidade do suprimento sangüíneo pulmonar na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar torna-se possível, com este tipo de abordagem, a obtenção de informações, suficientemente necessárias, para o correto manuseio clínico-cirúrgico.
Palavras-chave: atresia pulmonar; tetralogia de Fallot; colaterais aortopulmonares; angiocardiograma
A tetralogia de Fallot, quando associada à atresia pulmonar, apresenta em cerca de 85% dos pacientes anomalias da árvore vascular pulmonar. As artérias pulmonares não estão conectadas ao ventrículo direito, são, freqüentemente, de pequeno calibre e muitas vezes não confluentes. Em muitos casos, os ramos proximais são estenóticos, hipoplásicos ou totalmente ausentes. As artérias colaterais aortopulmonares estão freqüentemente presentes e podem suprir parte ou a quase totalidade do fluxo sangüíneo pulmonar.
O tratamento tem por objetivo o estabelecimento da confluência, normalização do calibre e distribuição das artérias pulmonares, o que pode ser obtido pela realização de shunts e unifocalização desses vasos. Vários procedimentos são normalmente necessários antes da correção definitiva1-4. A dilatação com cateter balão e a utilização de stents nas artérias pulmonares podem adicionar um importante fator no sucesso do seu tratamento5-7. O risco operatório varia de 0% a 20% em relação ao número de shunts e toracotomias antes da correção definitiva, que somente é possível em 60% a 70% dos casos3,4. Recentemente alguns investigadores vêm adotando uma abordagem radical com reconstrução arterial pulmonar completa, fechamento da comunicação interventricular e colocação no período neonatal8-10 de um tubo na via de saída do ventrículo direito. Muito embora o risco operatório tenha sido descrito como pequeno esta abordagem requer técnicas cirúrgicas mais complexas e experiência do grupo cirúrgico disponíveis apenas em alguns centros11,12.
O objetivo do nosso trabalho é demonstrar a importância do estudo angiográfico do suprimento sangüíneo vascular pulmonar na seleção dos pacientes candidatos à correção total ou parcial desta malformação.
Métodos
No período de 1980 a 2000 foram estudados, sob o ponto de vista hemodinâmico e cineangiocardiográfico, 82 portadores de tetralogia de Fallot com atresia pulmonar. Excluídos 26 com atresia pulmonar associada à malformação cardíaca complexa (átrio único, ventrículo único, válvula AV única e via de saída única - atresia pulmonar). Os 56 pacientes restantes tinham entre 20 dias a 4 anos e peso de 1,7 Kg a 10 Kg. O estudo do suprimento sangüíneo vascular pulmonar foi realizado utilizando-se os métodos: aortografia por oclusão da aorta torácica com cateter angiográfico de Berman13; aortografia por compressão manual da aorta abdominal14; injeção seletiva de contraste nas colaterais aortopulmonares15 e injeção seletiva de contraste em veia pulmonar encunhada16.
Os diversos tipos de perfusão sangüínea vascular pulmonar foram estabelecidos baseados na presença ou ausência das estruturas: 1) tronco da artéria pulmonar; 2) ductus arteriosus; 3) artéria pulmonar direita e esquerda e sua confluência e 4) colaterais aortopulmonares.
Seguindo esta metodologia, o estudo angiográfico do suprimento sangüíneo vascular pulmonar teve como objetivo o esclarecimento dos seguintes parâmetros: 1) identificar o modo pelo qual o sangue alcança a circulação pulmonar a partir da circulação sistêmica; 2) confirmar a presença do tronco da artéria pulmonar; 3) demonstrar a presença de confluência entre as artérias pulmonares direita e esquerda; 4) identificar a existência de colaterais aortopulmonares e sua conexão com as artérias pulmonares; 5) demonstrar a presença de obstrução nas artérias pulmonares e colaterais aortopulmonares e 6) inferir o diâmetro das artérias pulmonares.
Resultados
Dos 56 pacientes estudados, 15 tinham o suprimento sangüíneo vascular pulmonar feito através de colaterais aortopulmonares, sendo que em 2 não foram identificadas artérias pulmonares centrais e em 13 eram confluentes, 10 tinham dimensões minúsculas e 3 apresentavam calibre "adequado". Todos os demais 41 pacientes tinham artérias pulmonares de calibre "adequado". Em 36 eram confluentes e o suprimento sangüíneo vascular pulmonar era feito isoladamente através de ductus arteriosus de pequeno calibre, tortuoso, em forma de vírgula e que fazia com a aorta descendente um ângulo agudo17. Nos cinco pacientes restantes, as artérias pulmonares não eram confluentes. O suprimento sangüíneo vascular pulmonar se fazia através do ductus arteriosus para um pulmão (direito ou esquerdo) e através de colateral aortopulmonar para o pulmão contralateral (quadro I). Em nenhum paciente o fluxo pulmonar foi feito através de ductus arteriosus bilateral.
As artérias pulmonares foram definidas como "adequadas", quando apresentaram calibre suficiente para aceitar um shunt sistêmico-pulmonar. Postulação esta arbitrária, porém baseada na experiência clínica/cirúrgica da nossa Unidade. Assim, no nosso material, artérias pulmonares >3mm de diâmetro foram consideradas de calibre adequado.
Em função da complexidade e da extrema variabilidade com que o suprimento sangüíneo vascular pulmonar se faz nesta malformação, os investigadores, ao longo destas últimas décadas, têm proposto diversas classificações18-21. No nosso material, utilizamos uma classificação baseada na presença ou ausência das estruturas vasculares e da perfusão vascular pulmonar encontradas na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar: tronco da artéria pulmonar, ductus arteriosus, artérias pulmonares (confluência) e colaterais aortopulmonares (tab.I).
No tipo I, composto de 25 pacientes, o fluxo sangüíneo pulmonar se faz isoladamente através do ductus arteriosus. Todos apresentam tronco de artéria pulmonar, as artérias pulmonares direita e esquerda são confluentes, o suprimento sangüíneo unifocal, não sendo, entretanto identificada à presença de colaterais aortopulmonares (fig.1). Neste exemplo, observa-se vasoconstricção das artérias pulmonares, porém com todos os lobos de ambos os pulmões perfundidos. O ductus arteriosus já se encontra dilatado (infusão de prostaglandina E1) e o tronco da artéria pulmonar não é atrésico.
O tipo II era representado por 11 pacientes. O tronco da artéria pulmonar encontra-se atrésico e o suprimento sangüíneo vascular pulmonar se faz também isoladamente através do ductus arteriosus. As artérias pulmonares são confluentes, de calibre adequado e o suprimento sangüíneo unifocal. Também neste grupo não foram identificadas colaterais aortopulmonares (fig.2). Nesta figura observa-se que as artérias pulmonares direita e esquerda são confluentes e perfundem todos os segmentos de ambos os pulmões. Observa-se estenose de graus variáveis em vários segmentos das artérias pulmonares.
No tipo III, composto de 13 pacientes, a perfusão sangüínea vascular pulmonar se faz exclusivamente através das colaterais aortopulmonares. Estas se anastomosam com artérias pulmonares confluentes. O tronco da artéria pulmonar é atrésico e a perfusão pulmonar é multifocal (fig.3). Nesta figura observam-se as disparidades entre as dimensões das artérias pulmonares nestes dois pacientes. As colaterais aortopulmonares se originam da aorta descendente em número de quatro e apresentam zonas de estenose na sua origem, trajeto ou no local da anastomose com as artérias pulmonares.
O tipo IV é composto por dois pacientes. Neste grupo não foi identificada a presença de artérias pulmonares centrais. A perfusão sangüínea vascular pulmonar é feita exclusivamente por colaterais aortopulmonares (fig.4). Nestes dois exemplos, mesmo na fase tardia da aortografia, as artérias pulmonares centrais não são visibilizadas e o suprimento sangüíneo provê de vários focos, isto é, multifocal.
No tipo V, composto de cinco pacientes, a perfusão sangüínea vascular pulmonar se faz através do ductus arteriosus e de colaterais aortopulmonares. Em dois, a artéria pulmonar direita se origina do ductus arteriosus à direita do arco aórtico e a artéria pulmonar esquerda de uma colateral da aorta descendente. Em três pacientes, a artéria pulmonar esquerda se origina do ductus arteriosus à esquerda do arco aórtico e a pulmonar direita de uma colateral aortopulmonar (fig.5). Nesta figura observa-se que as artérias pulmonares não são confluentes e que existe estenose na conexão do ductus arteriosus com a artéria pulmonar, como também na conexão da colateral com a artéria pulmonar contralateral. Também nesse grupo o suprimento sangüíneo vascular pulmonar é multifocal.
O tipo VI, com perfusão através de ductus arteriosus bilateral, não foi encontrado no nosso material, muito embora já tenha sido descrito na literatura em pacientes com síndromes isoméricas.
Dos 56 pacientes, 20 tinham o suprimento sangüíneo vascular pulmonar através de colaterais aortopulmonares (tab. II). Seis pacientes apresentavam uma colateral aortopulmonar que se originava da aorta descendente, sete apresentavam duas colaterais aortopulmonares, cinco tinham três colaterais aortopulmonares e dois apresentavam quatro colaterais aortopulmonares. Observou-se uma relação inversa entre o número total de colaterais aortopulmonares com o tamanho e existência de artérias pulmonares centrais.
Das 43 colaterais aortopulmonares, 39 vasos (90,7%-IC95= 76,9% a 97,0%) apresentavam um estreitamento definido em algum ponto do seu trajeto ou de sua origem (tab. II, fig. 3, 4 e 5). Em 4 dos 20 pacientes (20% - IC95 = 6,6% a 44,3%) não foram identificadas colaterais aortopulmonares com estenose. O local mais freqüente de estenose foi na conexão da colateral aortopulmonar com a artéria pulmonar. As outras colaterais aortopulmonares, sem uma estenose claramente definida, eram freqüentemente tortuosas, alongadas e certamente ofereciam alguma forma de obstrução ao fluxo pulmonar.
O local mais freqüentemente encontrado de estenose arterial pulmonar foi na artéria pulmonar central (tab. III). Em cinco pacientes a estenose localizava-se na origem da artéria pulmonar direita e em 8 na origem da artéria pulmonar esquerda. A estenose de artéria pulmonar periférica foi evidenciada em 5 pacientes. Quatro pacientes apresentavam estenose de artéria pulmonar no local da anastomose sistêmico-pulmonar (fig. 2C).
A presença de arborização arterial incompleta no nosso material foi de 29%, particularmente encontrada em situações em que não existia confluência entre as artérias pulmonares centrais; já quando existia confluência entre os ramos direito e esquerdo, ele não alcançou 4%.
Discussão
Os capilares que perfundem os ácinos pulmonares representam a via final comum do suprimento sangüíneo vascular pulmonar. Estes capilares se conectam a um plexo arterial intrapulmonar, que se ramifica dentro dos segmentos broncopulmonares, podendo o suprimento sangüíneo vascular pulmonar ter uma ou diferentes fontes sistêmicas.
Quando todas as artérias intrapulmonares se conectam com a artéria pulmonar central somente uma única cabeça de pressão perfundirá todo o parênquima pulmonar de ambos os pulmões. Este tipo de suprimento sangüíneo é denominado unifocal (fig. 1 e 2).
Em algumas situações as artérias pulmonares centrais não são confluentes, mas são perfundidas por vasos sistêmicos com uma única cabeça de pressão. Neste caso teremos também um suprimento sangüíneo unifocal. Freqüentemente no suprimento sangüíneo vascular pulmonar unifocal existe confluência das artérias pulmonares centrais que são alimentadas por um ductus arteriosus. Entretanto o suprimento sangüíneo vascular pulmonar através de um único foco pode ser feito por colaterais aortopulmonares que se anastomosam com as artérias pulmonares centrais.
Por fim, em situações ainda mais raras de suprimento unifocal, as artérias pulmonares recebem seu suprimento sangüíneo de múltiplas artérias colaterais adquiridas sob a forma de intercostais22.
O suprimento sangüíneo vascular pulmonar multifocal também pode ocorrer na presença de confluência arterial pulmonar (fig. 3C e 3D). Neste caso as artérias pulmonares confluentes não estão conectadas a todas as artérias intrapulmonares de ambos os pulmões. Esta é a forma mais comum de suprimento sangüíneo vascular pulmonar multifocal. Assim as artérias pulmonares confluentes, perfundidas por uma ou mais colaterais aortopulmonares estarão conectadas a uma determinada região do pulmão, enquanto que o restante do parênquima pulmonar é perfundido por outra ou outras colaterais aortopulmonares que se anastomosam com os segmentos pulmonares restantes. Outra possibilidade de suprimento multifocal na presença de artérias pulmonares confluentes, mais rara, seria quando as artérias pulmonares confluentes estivessem perfundidas pelo ductus arteriosus e os outros segmentos pulmonares perfundidos por colaterais aortopulmonares.
O conceito de suprimento sangüíneo vascular pulmonar unifocal e multifocal, descrito por Macartney e cols.22, foi baseado na medida da resistência pulmonar total, relativa à aorta, usualmente elevada. Esta resistência é conseqüência dos inúmeros níveis de obstrução da árvore arterial pulmonar (fig. 2B e 2C e tab. III). Sob o ponto de vista da correção cirúrgica o que nos interessa é a resistência relativa do vaso que vai ser conectado ao ventrículo direito, ou seja, artéria pulmonar central. Assim, quando o suprimento sangüíneo vascular pulmonar é unifocal, todas as artérias intrapulmonares estão conectadas a uma única cabeça de pressão, desde que não exista estenose de importância em ramos centrais e periféricos da artéria pulmonar.
Quando o suprimento sangüíneo vascular pulmonar é multifocal, nem todas as artérias intrapulmonares estão conectadas a uma única cabeça de pressão. Uma vez que diferentes focos certamente têm diferentes cabeças de pressão o fluxo sangüíneo regional pulmonar é extremamente variável, encontrando-se seguimentos pulmonares hipo e hiperperfundidos.
É importante enfatizar que as colaterais aortopulmonares são estruturas vasculares distintas das artérias brônquicas. As colaterais aortopulmonares originam-se somente de uma artéria sistêmica e se dirigem para a origem de uma artéria intrapulmonar na região do hilo pulmonar ou próxima (fig. 3, 4 e 5). São artérias condutoras e não tem função de nutrição em termos de parênquima pulmonar. As colaterais aortopulmonares se originam, freqüentemente, da face anterior da aorta (oposta à origem das artérias intercostais), podendo, mais raramente, se originar do tronco braquiocefálico direito, da artéria subclávia ou mesmo de uma coronária. Elas se diferenciam do ductus arteriosus por sua estrutura histológica 23 e também por que o ductus arteriosus está circunscrito a uma determinada região do arco aórtico. Mesmo quando o ductus arteriosus se origina de um arco aórtico à direita, ele encontra-se mais ou menos oposto à origem do tronco braquiocefálico ou da artéria subclávia.
A circulação pulmonar colateral adquirida pode ocorrer em qualquer cardiopatia congênita cianótica. Já há um consenso na literatura na diferença que existe entre este tipo de suprimento sangüíneo pulmonar e as colaterais aortopulmonares. Sob o ponto de vista fisiopatológico, a diferenciação mais importante encontra-se no local da anastomose com a circulação pulmonar. De outro modo, é imediatamente pré-capilar na circulação colateral adquirida, e na região do hilo no caso de circulação colateral aortopulmonar24. Ambas fornecem suprimento sangüíneo vascular pulmonar efetivo. Como a circulação colateral adquirida nunca produz insuficiência cardíaca, admite-se que exista uma alta resistência ao fluxo sangüíneo entre a aorta e as artérias pulmonares. Estudos em animais indicam que este fenômeno é conseqüência da proliferação da íntima nas artérias brônquicas de pequeno calibre25.
O ductus arteriosus é uma estrutura vascular, normalmente originada no lado contralateral do arco aórtico próximo à bifurcação do tronco braquiocefálico (fig. 2A, 5A e ). Raramente o ductus arteriosus se origina de uma artéria subclávia anômala. Na ausência de isomerismo atrial é excepcional a identificação de ductus arteriosus bilateral como forma de perfusão pulmonar. Como na nossa casuística as formas de atresia pulmonar complexas foram excluídas, estes tipos de perfusão pulmonar não foram por nós identificados. Mais raramente a perfusão pulmonar pode se fazer pelo 5º arco aórtico, segundo Macartney e cols.22 e posteriormente por Yoo e cols.26.
As colaterais aortopulmonares apresentam-se na maioria dos casos como vasos de grande calibre, tortuosos, com múltiplas estenoses na sua origem, curso ou no local de anastomose com as artérias intrapulmonares (tab. 2) (fig. 3, 4 e 5). Nunca se conectam com as artérias intercostais. No seu trajeto acompanham os brônquios, porém nunca formam um plexo ao seu redor. Sua morfologia é a mesma desde o período neonatal até a idade mais avançada.
A circulação colateral adquirida é rara no 1º ano de vida e, por isso, não identificada no nosso material. Entretanto, com o passar dos anos, torna-se mais desenvolvida, principalmente, pós-toracotomia, quando a adesão das pleuras visceral e parietal permite o desenvolvimento de uma circulação colateral centrípeta, ou seja, da parede torácica para o pulmão. No estudo angiográfico, a circulação adquirida aparece como miríades de finos vasos originando-se de qualquer artéria torácica. Já as artérias brônquicas são reconhecidas pela sua relação com a traquéia e broncofonte e também pelo modo com que ela desenvolve um plexo nutritivo com as paredes brônquicas. Recentemente, se tem valorizado este tipo de circulação durante a correção cirúrgica total, pelas complicações respiratórias que se têm observado no pós-operatório. Estas surgem pós unifocalização e estão relacionadas a um processo isquêmico de vias respiratórias, pela interrupção do suprimento sangüíneo traquebrônquico, durante a mobilização das colaterais aortopulmonares27.
As artérias pulmonares centrais são identificadas com mais facilidade, quando são confluentes, já que esta é a forma como usualmente se apresentam. Sua confluência, associada a uma redução ou ausência do seu tronco lhe dá uma configuração em forma de "gaivota" quando visibilizadas no plano frontal28 (fig. 3B). No nosso material elas estiveram ausentes em 2 dos 56 pacientes (fig. 4). Em 22 pacientes observaram-se estenoses de graus variáveis no seu trajeto, sendo que em 4 foi conseqüência de shunts sistêmico-pulmonares (tab. III). Quando as artérias pulmonares centrais não são confluentes, muitas vezes torna-se difícil a sua identificação. Como o tronco pulmonar na grande maioria dos casos encontra-se reduzido a um cordão fibroso, porém conectado ao coração, durante a cineangiocardiografia, existe concomitância de movimento das artérias pulmonares centrais com o coração, enquanto que as demais artérias do mediastino se movimentam juntamente com o pulmão29.
Na tetralogia de Fallot com atresia pulmonar, as artérias intrapulmonares têm configuração e distribuição normais. Quando não existe confluência das artérias pulmonares centrais e as artérias intrapulmonares estão conectadas à colateral aortopulmonar, elas podem ter uma configuração distinta, em forma de um plexo (fig. 5C). É possível que esta anormalidade seja conseqüência do distúrbio hemodinâmico resultado do modo pelo qual está conectada à aorta30.
Quando existe um distúrbio de conexão, as artérias intrapulmonares podem permanecer isoladas não se fusionando com as artérias hilares, como normalmente acontece19. Como resultado, o suprimento arterial pulmonar para um lobo ou segmento ou mesmo parte de um segmento fica completamente isolado do restante do pulmão. As artérias segmentares ou lobares estarão conectadas em sua porção proximal ou a uma artéria pulmonar central, ou a uma colateral aortopulmonar ou a ambas (fig. 3C e 3D). A conseqüência deste distúrbio é que o suprimento sangüíneo vascular pulmonar torna-se compartimentado. De outro modo, cada colateral aortopulmonar perfunde somente um segmento do pulmão. A injeção seletiva de contraste na colateral aortopulmonar opacificará somente aquela região determinada do pulmão.
A combinação de informações obtidas por injeção seletiva de contraste nas colaterais aortopulmonares, nos shunts sistêmico-pulmonares, e nas próprias artérias pulmonares centrais possibili tará precisamente de onde se origina o suprimento sangüíneo vascular pulmonar de cada segmento pulmonar e, mais importante, quanto de cada parênquima pulmonar estará conectado a determinada artéria pulmonar. Com esta informação poder-se-á saber se existe ou não duplicação de suprimento sangüíneo pulmonar para um mesmo lobo ou segmento, ou seja, se uma determinada região do pulmão é perfundida por mais que uma fonte.
O conhecimento dessas informações é extremamente importante no manuseio cirúrgico desses pacientes. Por exemplo, suponhamos que o lobo superior direito esteja conectado a uma colateral aortopulmonar e, também, a uma artéria pulmonar central, enquanto que o lobo inferior direito estaria conectado somente a uma artéria colateral aortopulmonar. Nessa situação, um shunt para a artéria pulmonar central direita ou mesmo um conduite de uma cirurgia corretiva somente aumentará o suprimento sangüíneo vascular pulmonar do lobo superior direito (fig. 3C e 3D). Porém se existir comunicação na perfusão de um lobo com outro, então o procedimento cirúrgico permitirá o suprimento sangüíneo de todo o pulmão direito.
A prevalência de arborização pulmonar incompleta foi elevada nos nossos pacientes, principalmente quando não existia confluência entre as artérias pulmonares direita e esquerda. Ao contrário, a arborização incompleta não alcançou 5% quando existia confluência do ramo direito com o ramo esquerdo31.
Uma outra observação identificada no nosso material foi que, quando existia confluência entre as artérias pulmonares direita e esquerda das artérias pulmonares estas se apresentavam com um maior calibre. Este achado, entretanto não foi confirmado quando existia associação de colaterais aortopulmonares com artérias pulmonares centrais (quadro 1) em que identificamos 10 pacientes com artérias pulmonares confluentes, porém "minúsculas", associadas a inúmeras colaterais aortopulmonares (fig. 3A e 3B). Também as dimensões das colaterais aortopulmonares foram maiores nos pacientes em que não existia confluência entre os ramos direito e esquerdo da artéria pulmonar, e também quando as artérias pulmonares centrais eram inexistentes.
Finalmente o número total de colaterais aortopulmonares está inversamente relacionado com o tamanho e com a existência das artérias pulmonares centrais (fig. 4C e 4D), já demonstradas por Shimezaki e cols.31.
Algumas observações por nós feitas foram produto de inferências, principalmente, pela limitação do estudo imposta pelo nosso material composto em mais de 50% dos pacientes por neonatos e lactentes. Assim, a injeção seletiva de contraste em cada colateral isoladamente, evidentemente que não poderia ser feita não só pela excessiva quantidade de contraste a ser utilizada, como também pelo prolongamento excessivo do tempo de procedimento, num grupo de pacientes criticamente enfermos. Portanto parece-nos razoável aceitá-las até porque um estudo perfeito, dificilmente poderia ser realizado em todos os pacientes.
Vitor Manuel Pereira Azevedo
Rua Visconde de Ouro Preto, 39/304
Cep 22250-180 - Rio de Janeiro - RJ
E-mail:
vitoraze@cardiol.br
Recebido em 28/01/2004
Aceito em 01/04/2004
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OBJECTIVE: To identify the types of pulmonary vascular blood supply in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia by use of hemodynamic study. METHODS: Fifty-six patients with tetralogy of Fallot and pulmonary atresia, and ages ranging from 20 days to 4 years, underwent cineangiocardiographic study with contrast medium injections in the following vascular structures: 1) wedged pulmonary vein; 2) aortopulmonary collaterals; 3) thoracic aorta; and 4) ductus arteriosus or systemic-pulmonary shunt. RESULTS: In the 56 patients studied, pulmonary blood was supplied as follows: in 15, by aortopulmonary collaterals; in 36, only by the ductus arteriosus; and in 5, by the ductus arteriosus and aortopulmonary collaterals. The patients were classified into 6 types depending on the type of pulmonary vascular perfusion and the presence or absence of vascular structures that compose the pulmonary circulation in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia. CONCLUSION: This type of approach enables the obtainment of information necessary for the correct clinicosurgical management of patients, due to the great complexity and extreme variability of the pulmonary blood supply in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia.
pulmonary atresiatetralogy of Fallotaortopulmonary collateralsangiocardiography
ORIGINAL ARTICLE
Angiographic study of pulmonary circulation in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia
Marco Aurélio Santos; Vitor Manuel Pereira Azevedo
Rio de Janeiro, RJ - Brazil
Instituto Nacional de Cardiologia Laranjeiras
Correspondence
ABSTRACT
OBJECTIVE: To identify the types of pulmonary vascular blood supply in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia by the use of hemodynamic studies.
METHODS: Fifty-six patients with tetralogy of Fallot and pulmonary atresia, and ages ranging from 20 days to 4 years, underwent cineangiocardiographic study with contrast medium injections in the following vascular structures: 1) wedged pulmonary vein; 2) aortopulmonary collaterals; 3) thoracic aorta; and 4) ductus arteriosus or systemic-pulmonary shunt.
RESULTS: In the 56 patients studied, pulmonary blood was supplied as follows: in 15, by aortopulmonary collaterals; in 36, only by the ductus arteriosus; and in 5, by the ductus arteriosus and aortopulmonary collaterals. The patients were classified into 6 types depending on the type of pulmonary vascular perfusion and the presence or absence of vascular structures that compose the pulmonary circulation in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia.
CONCLUSION: This type of approach enables the obtainment of information necessary for the correct clinicosurgical management of patients, due to the great complexity and extreme variability of the pulmonary blood supply in tetralogy of Fallot with pulmonary atresia.
Key words: pulmonary atresia, tetralogy of Fallot, aortopulmonary collaterals, angiocardiography
Approximately 85% of the patients with tetralogy of Fallot associated with pulmonary atresia have anomalies of the pulmonary vascular tree. The pulmonary arteries are usually of a small caliber, often nonconfluent, and not connected to the right ventricle. In many cases, the proximal branches are stenotic, hypoplastic, or totally absent. The aortopulmonary collateral arteries are frequently present and may supply partially or almost totally the pulmonary blood flow.
The treatment aims at establishing the confluence, normalizing the caliber and distribution of the pulmonary arteries, which may be obtained through the use of shunts and unifocalization of those vessels. Several procedures are usually required before the definitive correction 1-4. Dilation with a balloon catheter and use of stents in the pulmonary arteries may represent an important factor for the success of treatment 5-7. The operative risk ranges from 0 to 20% depending on the number of shunts and thoracotomies before the definitive correction, which is only possible in 60 to 70% of patients3,4. Recently, some researchers have adopted a radical approach with complete pulmonary arterial reconstruction, closure of the interventricular communication, and placement, in the neonatal period 8-10, of a tube in the right ventricular outflow tract. Although the operative risk has been described as small, this approach requires more complex surgical techniques and experience of the surgical team, which are available only in certain centers 11,12.
This study aimed at demonstrating the importance of the angiographic study of the pulmonary blood supply in selecting patients with tetralogy of Fallot and pulmonary atresia for total or partial correction of that malformation.
Methods
From 1980 to 2000, 82 patients with tetralogy of Fallot and pulmonary atresia were studied from the hemodynamic and cineangiocardiographic points of view. Twenty-six patients with pulmonary atresia associated with complex cardiac malformation (single atrium, single ventricle, single AV valve, and single outflow tract - pulmonary atresia) were excluded. The remaining 56 patients were between 20 days and 4 years of age, and their weights ranged from 1.7 kg to 10 kg. The pulmonary blood supply was studied by using the following methods: aortography with occlusion of the thoracic aorta with the Berman angiographic catheter 13; aortography with manual compression of the abdominal aorta 14; selective injection of contrast medium in the aortopulmonary collaterals 15; and selective injection of contrast medium in the wedged pulmonary vein 16.
The different types of pulmonary blood perfusion were established based on the presence or absence of the following structures: 1) pulmonary trunk; 2) ductus arteriosus; 3) right and left pulmonary arteries and their confluence; and 4) aortopulmonary collaterals.
The angiographic study of the pulmonary blood supply aimed at clarifying the following parameters: 1) to identify the way blood reaches the pulmonary circulation from the systemic circulation; 2) to confirm the presence of the pulmonary trunk; 3) to demonstrate the presence of confluence of the right and left pulmonary arteries; 4) to identify the existence of aortopulmonary collaterals and their connection with the pulmonary arteries; 5) to demonstrate the presence of obstruction in the pulmonary arteries and aortopulmonary collaterals; and 6) to infer the diameter of the pulmonary arteries.
Results
Of the 56 patients studied, 15 had pulmonary blood supplied by aortopulmonary collaterals with the following characteristics: in 2 patients, no central pulmonary arteries were identified and, in 13, they were confluent; in 10 patients, the pulmonary arteries had minuscule dimensions; and, in 3, the caliber was "adequate". All the remaining 41 patients had pulmonary arteries of "adequate" caliber, whose characteristics were as follows: 36 were confluent and pulmonary blood was supplied only through a tortuous, small-caliber ductus arteriosus in the shape of a comma, forming with the descending aorta an acute angle 17. In the 5 remaining patients, the pulmonary arteries were not confluent. Pulmonary blood was supplied through the ductus arteriosus to one lung (right or left) and through an aortopulmonary collateral to the contralateral lung (chart I). No patient had the pulmonary flow bilaterally provided by the ductus arteriosus.
The pulmonary arteries were defined as "adequate" when their caliber was sufficient to accept a systemic-pulmonary shunt. Although arbitrary, that definition is based on the clinical/surgical experience of our unit. Therefore, in our material, a pulmonary artery diameter > 3 mm was considered an adequate caliber.
Because of the complexity and extreme variability of the pulmonary blood supply in this malformation, the investigators, throughout the past decades, have proposed different classifications18-21. In our material, we used a classification based on the presence or absence of the following vascular structures and the pulmonary vascular perfusion found in the tetralogy of Fallot with pulmonary atresia: pulmonary trunk, ductus arteriosus, pulmonary arteries (confluence), and aortopulmonary collaterals (tab. I).
In type I, comprising 25 patients, pulmonary blood flow was supplied exclusively through the ductus arteriosus. All patients had pulmonary trunks, the right and left pulmonary arteries were confluent, the blood supply was unifocal, and no aortopulmonary collaterals were identified (fig. 1). That example depicts vasoconstriction of the pulmonary arteries, but all lobes of both lungs were perfused. The ductus arteriosus is already dilated (infusion of prostaglandin E1), and the pulmonary trunk is not atretic.
Type II was represented by 11 patients. The pulmonary trunk was atretic and pulmonary blood flow was also supplied only by the ductus arteriosus. The pulmonary arteries were confluent, had an adequate caliber, and the blood supply was unifocal. No aortopulmonary collaterals were identified in this group (fig. 2). In figure 2, the right and left pulmonary arteries are confluent and perfused all segments of both lungs. Different degrees of stenosis are observed in several segments of the pulmonary arteries.
In type III, represented by 13 patients, pulmonary vascular perfusion is exclusively provided by aortopulmonary collaterals, which anastomose with the confluent pulmonary arteries. The pulmonary trunk is atretic and pulmonary perfusion is multifocal (fig. 3). Figure 3 depicts the disparities between the dimensions of the pulmonary arteries in 2 patients. The aortopulmonary collaterals, 4 in number, originate from the descending aorta and show stenotic areas in their origin, trajectory, or site of anastomosis with the pulmonary arteries.
Type IV was represented by 2 patients. No central pulmonary arteries were identified in this group. Pulmonary blood perfusion is exclusively provided by aortopulmonary collaterals (fig. 4). In the 2 examples depicted in figure 4, even in the late phase of aortography, the central pulmonary arteries are not visualized, and blood supply is provided from several foci, ie, is multifocal.
In type V, represented by 5 patients, pulmonary vascular perfusion is supplied by the ductus arteriosus and aortopulmonary collaterals. In 2 patients, the right pulmonary artery originates from the ductus arteriosus at the right-hand side of the aortic arch, and the left pulmonary artery originates from one collateral of the descending aorta. In 3 patients, the left pulmonary artery originates from the ductus arteriosus at the left-hand side of the aortic arch, and the right pulmonary artery originates from an aortopulmonary collateral (fig. 5). In figure 5, the pulmonary arteries are not confluent, and stenosis may be seen in the connection of the ductus arteriosus with the pulmonary artery and also in the connection of the collateral with the contralateral pulmonary artery. In this group, pulmonary vascular supply is also multifocal.
Type VI, with perfusion through bilateral ductus arteriosus, was not found in our material, although it has already been reported in the literature in patients with isomeric syndromes.
Of the 56 patients, 20 had their pulmonary blood flow supplied by aortopulmonary collaterals (tab. II). Six patients had one aortopulmonary collateral originating from the descending aorta, 7 had 2 aortopulmonary collaterals, 5 had 3 aortopulmonary collaterals, and 2 had 4 aortopulmonary collaterals. An inverse relation was observed between the total number of aortopulmonary collaterals and the size and existence of central pulmonary arteries.
Of the 43 aortopulmonary collaterals, 39 vessels (90.7% - 95%CI = 76.9% to 97.0%) had a defined narrowing at some point of its trajectory or its origin (tab. II, fig. 3, 4, and 5). The most frequent site of stenosis was the connection between the aortopulmonary collateral and the pulmonary artery. In 4 of 20 patients (20% - 95%CI = 6.6% to 44.3%), no aortopulmonary collaterals with stenosis were identified. The other aortopulmonary collaterals without a clearly defined stenosis were frequently tortuous, elongated, and offered some degree of obstruction to the pulmonary flow.
The most frequent site of pulmonary artery stenosis was in the central pulmonary artery (tab. III). In 5 patients, the stenosis was located at the origin of the right pulmonary artery, and, in 8 patients, at the origin of the left pulmonary artery. Stenosis of the peripheral pulmonary artery was evidenced in 5 patients. Four patients had stenosis of the pulmonary artery at the site of the systemic-pulmonary anastomosis (fig. 2C).
The incidence of incomplete arterial arborization in our material was 29%, and it was particularly found in situations without any confluence of the central pulmonary arteries. When confluence of the right and left branches existed, it did not reach 4%.
Discussion
The capillaries that perfuse the pulmonary acini represent the final common path of the pulmonary vascular blood supply. They connect to an intrapulmonary arterial plexus, which branches inside the bronchopulmonary segments, and the pulmonary blood supply may have one or more systemic sources.
When all intrapulmonary arteries connect to the central pulmonary artery, only one single head of pressure perfuses the entire pulmonary parenchyma of both lungs. This type of blood supply is called unifocal (fig. 1 and 2).
In some situations, the central pulmonary arteries are not confluent, but are perfused by systemic vessels with one single head of pressure. In this case, blood supply is also unifocal. Usually, the unifocal pulmonary blood supply has confluence of the central pulmonary arteries, which are supplied by a ductus arteriosus. However, the unifocal pulmonary blood supply may be performed through aortopulmonary collaterals that anastomose to the central pulmonary arteries.
Finally, in even rarer situations of unifocal supply, the pulmonary arteries are supplied by multiple collateral arteries acquired as intercostal vessels 22.
Multifocal pulmonary blood supply may also occur in the presence of pulmonary arterial confluence (fig. 3C and 3D), in which case the confluent pulmonary arteries are not connected to all intrapulmonary arteries in both lungs. This is the most common form of multifocal pulmonary blood supply. Thus, the confluent pulmonary arteries perfused by one or more aortopulmonary collaterals are connected to a certain region of the lung, while the rest of the pulmonary parenchyma is perfused by another aortopulmonary collateral or others that anastomose with the rest of the pulmonary segments. Another rarer possibility of multifocal supply in the presence of confluent pulmonary arteries is when the confluent pulmonary arteries are perfused by the ductus arteriosus and the other pulmonary segments are perfused by aortopulmonary collaterals.
The concept of unifocal and multifocal pulmonary blood supply, as described by Macartney et al 22, was based on the measurement of total pulmonary resistance relative to the aorta, which is usually elevated. That resistance is consequent to several levels of obstruction of the pulmonary arterial tree (fig. 2B and 2C, and tab. III). From the surgical correction viewpoint, what matters is the relative resistance of the vessel that will be connected to the right ventricle, ie, the central pulmonary artery. Therefore, when the pulmonary blood supply is unifocal, all intrapulmonary arteries are connected to a single head of pressure, as long as no significant stenosis exists in the central and peripheral branches of the pulmonary artery.
When the pulmonary blood supply is multifocal, not all intrapulmonary arteries are connected to a single head of pressure. Because different foci certainly have different heads of pressure, the pulmonary regional blood flow is extremely variable, resulting in hypo- and hyperperfused pulmonary segments.
It is worth emphasizing that the aortopulmonary collaterals are vascular structures different from the bronchial arteries. The aortopulmonary collaterals originate only from one systemic artery and run towards the origin of one intrapulmonary artery in the region of the pulmonary hilum or its vicinity (fig. 3, 4, and 5). They are conducting arteries with no nutritional function in terms of the pulmonary parenchyma. The aortopulmonary collaterals usually originate from the anterior face of the aorta (opposed to the origin of the intercostal arteries) and, more rarely, from the right brachiocephalic trunk, the subclavian artery, or even a coronary artery. They differ from the ductus arteriosus in their histological structure 23 and also because the ductus arteriosus is circumscribed to a certain region of the aortic arch. Even when the ductus arteriosus originates from the right-hand side of the aortic arch, it is somewhat opposite to the origin of the brachiocephalic trunk or the subclavian artery.
Acquired collateral pulmonary circulation may occur in any cyanotic congenital heart disease. A consensus still exists in the literature regarding the difference existing between that type of pulmonary blood supply and the aortopulmonary collaterals. From the pathophysiological viewpoint, the most important differentiation is found in the site of anastomosis with the pulmonary circulation. It may be immediately precapillary in the acquired collateral circulation, or in the hilar region in the case of aortopulmonary collateral circulation 24. Both provide effective pulmonary vascular blood supply. Because acquired collateral circulation never produces heart failure, it is clear that high resistance to blood flow is present between the aorta and the pulmonary arteries. Studies in animals have reported that that phenomenon results from intimal proliferation in the small caliber bronchial arteries 25.
The ductus arteriosus is a vascular structure that usually originates from the contralateral side of the aortic arch, close to the bifurcation of the brachiocephalic trunk (fig. 2A, 5A, and ). Rarely, the ductus arteriosus originates from one anomalous subclavian artery. In the lack of atrial isomerism, the bilateral ductus arteriosus is exceptionally identified as a form of pulmonary perfusion. Because in our case series the complex forms of pulmonary atresia were excluded, those types of pulmonary perfusion were not identified in our study. According to Macartney et al 22 and, afterwards, to Yoo et al 26, pulmonary perfusion may more rarely be provided by the fifth aortic arch.
Most aortopulmonary collaterals present as tortuous, large caliber vessels with multiple stenoses in their origin, their trajectory, or at the site of anastomosis with the intrapulmonary arteries (tab. 2) (fig. 3, 4, and 5). They never connect to the intercostal arteries. In their trajectory, they accompany the bronchi but never form a plexus around them. Their morphology is the same from the neonatal period until a more advanced age.
The acquired collateral circulation is rare in the first year of life, and, therefore, it was not identified in our material. However, over the years, it has become more developed, mainly after thoracotomy, when adhesion of the visceral and parietal pleurae allows the development of a centripetal collateral circulation, ie, from the thoracic wall to the lung. In the angiographic study, the acquired circulation appears as innumerous thin vessels originating from any thoracic artery. On the other hand, the bronchial arteries are recognized by their relation with the trachea and main bronchi, and by the way they develop a nutritive plexus with the bronchial walls. Recently, this type of circulation has been valued during total surgical correction, because of the respiratory complications observed in the postoperative period. The latter appear after unifocalization and are related to an ischemic process in the respiratory airways, due to the interruption of the tracheobronchial blood supply during the mobilization of aortopulmonary collaterals 27.
The central pulmonary arteries are more easily identified when they are confluent, because that is the form in which they usually occur. Their confluence associated with a reduction in or absence of their trunk provides a "seagull" configuration when visualized in the frontal plane 28 (fig. 3B). In our material, they were absent in 2 of the 56 patients (fig. 4). In 22 patients, different degrees of stenoses were observed in their trajectory, and, in 4, they were consequent to systemic-pulmonary shunts (tab. III). When the central pulmonary arteries are not confluent, their identification is often difficult. In most cases, the pulmonary trunk is reduced to a fibrous cord, which is connected to the heart; therefore, during cineangiocardiography, a concomitance of movement exists between the central pulmonary arteries and the heart, while the remaining arteries in the mediastinum move together with the lungs 29.
In the tetralogy of Fallot with pulmonary atresia, the intrapulmonary arteries have normal configuration and distribution. When no confluence of the central pulmonary arteries exists and the intrapulmonary arteries are connected to the aortopulmonary collateral, they may have a distinct configuration, in the shape of a plexus (fig. 5C). This abnormality may result from a hemodynamic disorder consequent to the way they are connected to the aorta30.
When a disorder in connection exists, the intrapulmonary arteries may remain isolated and not fuse with the hilar arteries, as usually occurs 19. As a result, the pulmonary arterial supply to one lobe, or segment, or even part of a segment, remains completely isolated from the rest of the lung. The segmentary or lobar arteries are connected in their proximal portion either to a central pulmonary artery, or to an aortopulmonary collateral, or both (fig. 3C and 3D). The consequence of that disorder is that the pulmonary blood supply becomes compartmentalized. Therefore, each aortopulmonary collateral perfuses only one segment of the lung. The selective contrast medium injection in the aortopulmonary collateral opacifies only that specific region of the lung.
The combination of pieces of information obtained through selective injection of contrast medium into the aortopulmonary collaterals, into the systemic-pulmonary shunts, and into the central pulmonary arteries will enable the accurate determination of the origin of the pulmonary blood supply of each pulmonary segment, and, more important, of the amount of pulmonary parenchyma connected to a certain pulmonary artery. This will reveal whether duplication of the pulmonary blood supply exists, or not, to the same lobe or segment, ie, whether a determined pulmonary region is perfused by more than one source.
Knowing that information is extremely important in the surgical management of those patients. For example, suppose that the right upper lobe is connected to an aortopulmonary collateral, and also to a central pulmonary artery, while the right lower lobe is connected only to an aortopulmonary collateral artery. In that situation, one shunt to the right central pulmonary artery or even a duct of a corrective surgery will only increase the pulmonary blood supply to the right upper lobe (fig. 3C and 3D). However, if a communication exists between the perfusion of both lobes, then the surgical procedure will supply blood to the entire right lung.
The prevalence of incomplete pulmonary arborization was high in our patients, mainly when no confluence existed between the right and left pulmonary arteries. On the contrary, incomplete arborization did not reach 5% when confluence of the right branch with the left one existed 31.
Another point identified in our material was that, when confluence of the right and left pulmonary arteries existed, those vessels had a greater caliber. This finding, however, was not confirmed when association of the aortopulmonary collaterals and the central pulmonary arteries existed (chart 1). In that situation, we identified 10 patients with confluent, but "minuscule", pulmonary arteries and innumerous aortopulmonary collaterals (fig. 3A and 3B). The dimensions of the aortopulmonary collaterals were greater in patients without confluence of the right and left pulmonary arteries, and also when the central pulmonary arteries did not exist.
Finally, the total number of aortopulmonary collaterals is inversely related to the size and existence of central pulmonary arteries (fig. 4C and 4D), which had already been demonstrated by Shimezaki et al 31.
Some of our observations derived from inferences, mainly because of the limitation of the study imposed by our material, which was composed, by more than 50%, of newborn and infant patients. Therefore, the selective contrast medium injection in each collateral in isolation could not be performed, not only due to the excessive amount of contrast medium required, but also due to the excessive prolongation of the procedure in a group of critically ill patients. Therefore, we decided to accept those observations, because a perfect study could hardly be carried out in all patients.