OBJETIVO: Testar a hipótese de que a fração de encurtamento atrial esquerda seja menor nos fetos de mães diabéticas do que em fetos de mães sem doenças sistêmicas. MÉTODOS: Foram examinados, por ecocardiografia, 42 fetos de mães com diabetes prévio ou gestacional e 39 fetos normais de mães sem doença sistêmica (controles), com idades gestacionais a partir da 25ª semana até o termo. A fração de encurtamento atrial esquerda foi obtida pelo quociente diâmetro máximo do átrio esquerdo (AE) - diâmetro mínimo AE/diâmetro máximo AE. Os dados foram comparados pelo teste t de Student, com um alfa crítico de 0,05. RESULTADOS: Os filhos de mães diabéticas apresentaram fração de encurtamento atrial esquerda média de 0,39 ± 0,15 e os fetos do grupo controle de 0,51 ± 0,11. Esta diferença foi significativa, com p < 0,001. CONCLUSÃO: A dinâmica atrial esquerda, com diminuição do seu encurtamento global, está acentuada nos filhos de mães diabéticas. Especulamos que este parâmetro possa ser útil na avaliação da função diastólica ventricular esquerda fetal.
Estudo do encurtamento global do átrio esquerdo em fetos de mães diabéticas
Porto Alegre, RS
Instituto de Cardiologia do RS/Fundação Universitária de Cardiologia
Alterações no relaxamento, enchimento e complacência do ventrículo esquerdo são comuns em fetos de mães diabéticas. Estudos sugerem que o perfil ecocardiográfico unidimensional do átrio esquerdo pode ser usado como indicador de anormalidades da função diastólica do ventrículo esquerdo, sendo a fração de encurtamento atrial esquerda proporcional à complacência e inversamente proporcional à constante de rigidez do ventrículo esquerdo. A utilidade do encurtamento atrial como parâmetro de avaliação da função diastólica fetal ainda não foi demonstrada.
O diabetes na gestação apresenta incidência de 3,5%, causando elevada morbimortalidade, tanto para a gestante como para o feto. As anomalias congênitas maiores afetam de 4 a 12% dos recém-nascidos de mães com diabetes clínico, representando uma incidência de malformações, aproximadamente, 5 vezes maior do que na população geral. O coração fetal é um dos órgãos mais atingidos, sendo 40 a 50% dos defeitos congênitos localizados no sistema cardiovascular1,2. Becerra e cols referiram um risco absoluto para grandes malformações cardíacas de 8,5 por 100 nascidos vivos em filhos de mães diabéticas3.
Já foi amplamente demostrada a maior tendência ao aparecimento de hipertrofia miocárdica desproporcional, especialmente do septo interventricular, em filhos de mães com diabetes4. O advento da ecocardiografia fetal proporcionou a possibilidade de estudar a doença no período pré-natal, sendo esta denominada hipertrofia miocárdica fetal5,6. As diversas séries estudadas indicam que a prevalência dessa alteração anatômica em filhos de mães diabéticas é em torno de 30%. Há relatos de hipertrofia septal em idade tão precoce quanto 21 semanas de gestação, mas a prevalência é maior no 3º trimestre7,8.
Desse modo, sugere-se que o ecocardiograma fetal deve ser realizado em todas as gestações complicadas pelo diabetes mellitus, uma vez que a hipertrofia miocárdica fetal é uma afecção freqüente, facilmente detectável pelo exame, e uma etiologia potencial para a hidropsia não imune. A hipertrofia miocárdica fetal se caracteriza por medidas do septo interventricular no final da diástole superiores a 2 desvios padrão em relação à idade gestacional ou maiores que 5mm, uma vez que este valor é superior a 2 desvios padrão até o final da gestação6.
Ao ecocardiograma, pode haver hipertrofia miocárdica envolvendo a parede posterior do ventrículo esquerdo e o direito, mas a hipertrofia septal costuma ser mais acentuada. A presença de gradiente na via de saída do ventrículo esquerdo revela as formas obstrutivas da doença. Alterações na complacência e no relaxamento miocárdico provocam um padrão de enchimento diastólico alterado, com elevação da pressão intraventricular que se transmite retrogradamente ao átrio esquerdo e à circulação pulmonar9.
Estudos prévios demonstraram que o deslocamento linear do
Alguns autores mostraram que o perfil unidimensional (modo-M) do átrio esquerdo pode ser usado como indicador de anormalidades da função diastólica do ventrículo esquerdo12,13. Briguori e cols14 estudaram a função diastólica em adultos com cardiomiopatia hipertrófica e sugeriram que a fração de encurtamento do átrio esquerdo seria proporcional à complacência e inversamente proporcional à constante de rigidez do ventrículo esquerdo.
Não foram encontrados estudos que avaliem a função diastólica fetal através do perfil unidimensional do átrio esquerdo. São poucos os estudos realizados para avaliar a função diastólica em fetos de mães diabéticas. Especulamos que a avaliação do encurtamento atrial esquerdo possa representar uma alternativa para avaliar função diastólica em fetos de mães diabéticas. Assim, o objetivo deste trabalho foi testar a hipótese de que o encurtamento atrial esquerdo possa ser menor em fetos de mães diabéticas do que em fetos normais de mães sem diabetes.
Foram examinadas gestantes com idade gestacional entre 25 semanas até o termo, encaminhadas à Unidade de Cardiologia Fetal da Instituição por diversos serviços de obstetrícia da capital.
Foram examinados fetos com idade gestacional entre 25 semanas até o termo, cujas mães apresentavam diabetes prévio ou gestacional. A amostra continha 42 fetos, examinados de forma seqüencial e não intencional. O grupo controle foi composto de fetos normais, em número de 39, entre 25 semanas até o termo, cujas mães não apresentavam diabetes, examinados também de forma seqüencial e não intencional.
Foram excluídos do estudo fetos com idades gestacionais inferiores a 25 semanas, fetos portadores de qualquer outra malformação congênita ou cujas mães apresentassem doença sistêmica que não o diabetes mellitus.
O diagnóstico de diabetes gestacional ou prévio foi feito de acordo com os preceitos propostos por O'Sullivan e Mahan 15.
O equipamento utilizado foi um ecocardiógrafo marca Acuson, modelo ASPEN com um transdutor curvo de 4 a 7 MHz ou um transdutor
Os fetos foram incluídos no estudo quando as imagens obtidas eram consideradas de qualidade adequada e quando era afastada outra anomalia cardíaca além da hipertrofia septal. Os exames ecocardiográficos fetais foram abrangentes, seguindo a abordagem seqüencial segmentar8,9,16 iniciando-se na região umbilical materna e procurando como referenciais anatômicos a espinha dorsal, o fígado e o
Todos os ecocardiogramas fetais foram gravados em fitas magnéticas.
Os resultados foram comparados pelo teste "t" bicaudal de Student para amostras independentes. O nível discriminativo de significância estatística convencionado foi de 0,05.
A idade gestacional (IG) média dos fetos de mães com diabetes prévio ou gestacional (casos) foi de 31,4 semanas e dos fetos de mães sem doença sistêmica (controles) foi de 30,3 ± 2,35 semanas. Não houve diferença significativa entre as IG nos dois grupos (p = 0,06).
O gráfico mostra as frações de encurtamento global do átrio esquerdo dos 42 fetos de mães diabéticas e dos 39 fetos do grupo controle. As médias obtidas foram, respectivamente, 0,39 ± 0,15 (0,12-0,67) e 0,51 ± 0,11 (0,07-0,68) (
Foi encontrada diferença estatisticamente significativa entre os dois grupos, com p < 0,001.
O conhecimento da dinâmica cardiocirculatória fetal tem sido ampliado ao longo dos últimos anos, com a constante agregação de novos conceitos. A Doppler-ecocardiografia é um método adequado para estudar, de forma não invasiva, a função diastólica fetal17-19. Durante a vida intra-uterina, as circulações sistêmica e pulmonar funcionam em paralelo. Classicamente, avaliar a função diastólica implicava até recentemente em estudar fluxo mitral e fluxo tricúspide20. O perfil de enchimento ventricular através das valvas atrioventriculares evidencia uma velocidade diastólica mais elevada na fase de contração atrial (onda A) do que na fase de enchimento rápido no início da diástole (onda E)21. À medida que a idade gestacional aumenta, a tendência desta relação (razão E/A) é também aumentar, uma vez que o enchimento rápido passivo (onda E) tende a ser predominante em relação à contração atrial (onda A), o que se confirma, posteriormente, na vida extra-uterina22,23. Estudos que compararam o padrão de evolução da razão E/A ao longo das gestações de diabéticas e de controles detectaram que esta razão permanece sempre inferior nos fetos de mães diabéticas, em relação a seus controles, tanto ao nível da válvula tricúspide como da mitral. Assim, a fração de enchimento ventricular ativo (contração atrial), permaneceu anormalmente elevada em relação ao enchimento passivo durante toda a gestação, o que pode ocorrer por uma alteração da complacência ventricular 22-24. Embora os fatores determinantes do perfil de velocidade através das valvas atrioventriculares sejam basicamente os mesmos, que determinam o enchimento diastólico do ventrículo20, é preciso lembrar que o Doppler mede velocidade e que, a partir dessa medida, estima-se gradiente de pressão. O desempenho ventricular durante a diástole é, fundamentalmente, o resultado das relações entre pressão e volume 25, medidas que o método não nos fornece diretamente26.
Por esta razão, têm sido pesquisados novos parâmetros para completar a avaliação da função diastólica fetal. A demostração prévia de que a mobilidade do
Foi demostrado que existe alteração no encurtamento global do átrio esquerdo em fetos de mães com diabetes prévio ou gestacional. Este achado sugere que este parâmetro possa ser utilizado na avaliação da função diastólica ventricular esquerda fetal. Esta informação representaria um avanço no conhecimento da fisiologia cardiocirculatória fetal, podendo refletir no manejo perinatal dos fetos de mães diabéticas.
Paulo Zielinsky Instituto de Cardiologia do Rio Grande do Sul Av. Princesa Isabel, 395 Cep 90620-001 - Porto Alegre, RS E-mail:
Recebido para a Publicação em: 03/09/2003
Aceito em: 26/12/2003
OBJECTIVE: To test the hypothesis that left atrial shortening fraction is lower in fetuses of diabetic mothers than in fetuses of mothers with no systemic disease. METHODS: Forty-two fetuses of mothers with previous diabetes or gestational diabetes and 39 healthy fetuses of mothers with no systemic disease (controls) underwent echocardiographic examination. Their gestational ages ranged from 25 weeks to term. The left atrial shortening fraction was obtained with the following formula: (left atrial maximum diameter - left atrial minimum diameter)/left atrial maximum diameter. Data were compared using the Student t test, with an alpha level of 0.05. RESULTS: Mean left atrial shortening fractions in fetuses of diabetic mothers and in those in the control group were 0.39±0.15 and 0.51±0.11, respectively. This difference was significant with P < 0.001. CONCLUSION: Left atrial dynamics, with a reduction in global left atrial shortening, is increased in fetuses of diabetic mothers. We speculate that this parameter may be useful in assessing fetal left ventricular diastolic function.
Study of global left atrial shortening in fetuses of diabetic mothers
Porto Alegre, RS - Brazil
Instituto de Cardiologia do RS/Fundação Universitária de Cardiologia
Alterations in left ventricular relaxation, filling, and compliance are common in fetuses of diabetic mothers. Some studies have suggested that the unidimensional echocardiographic profile of the left atrium may be used as an indicator of abnormalities in left ventricular diastolic function, and that left atrial shortening fraction is proportional to compliance and inversely proportional to left ventricular stiffness constant. The usefulness of atrial shortening as a parameter for assessing fetal diastolic function has not yet been demonstrated.
Gestational diabetes has an incidence of 3.5%, accounting for high morbidity and mortality both for the fetus and mother. Major congenital anomalies affect 4 to 12% of newborn infants of women with clinical diabetes, representing an incidence of malformations approximately 5 times higher than that in the general population. The fetal heart is one of the most affected organs, and 40 to 50% of the congenital defects are located in the cardiovascular system 1,2. Becerra et al 3 have reported an absolute risk for major cardiac malformations of 8.5 per 100 live-born infants of diabetic mothers.
The increased tendency towards the appearance of disproportional myocardial hypertrophy, especially of the interventricular septum, has already been demonstrated in children of diabetic mothers 4. The appearance of fetal echocardiography has provided the opportunity to study the disease in the prenatal period, when it is called fetal myocardial hypertrophy 5,6. Several case series studied have reported an approximate 30% prevalence of that anatomical change in children of diabetic mothers. Septal hypertrophy has been reported as early as 21 weeks of gestational age, but the prevalence is greater in the third trimester 7,8.
Thus, fetal echocardiography should be performed in all pregnancies complicated with diabetes mellitus, because fetal myocardial hypertrophy is frequent, easily detected on examination, and is a potential cause for nonimmune hydrops. Fetal myocardial hypertrophy is characterized by interventricular septum dimensions at the end of diastole greater than 2 standard deviations according to gestational age or greater than 5mm, as this value is greater than 2 standard deviations until the end of pregnancy 6.
Myocardial hypertrophy involving the right ventricle and left ventricular posterior wall may occur, but septal hypertrophy is usually more marked. The presence of a gradient in the left ventricular outflow tract reveals the obstructive forms of the disease. The changes in myocardial compliance and relaxation cause an altered pattern of diastolic filling, with an elevation in intraventricular pressure, which is retrogradely transmitted to the left atrium and pulmonary circulation 9.
Previous studies 10,11 have shown that the linear motion of the septum primum is increased during fetal breathing 10 and decreased in fetuses with septal hypertrophy of diabetic mothers 11. These findings suggest that the left atrial pressure depends on left ventricular diastolic function.
Some authors have shown that the unidimensional left atrial profile (M mode) may be used as an indicator of abnormalities in left ventricular diastolic function 12,13. Briguori et al 14, studying diastolic function in adults with hypertrophic cardiomyopathy, suggested that the left atrial shortening fraction was proportional to compliance and inversely proportional to the left ventricular stiffness constant.
No study assessing the fetal diastolic function through the unidimensional left atrial profile was found. Studies assessing diastolic function in fetuses of diabetic mothers are scarce. We speculate that the assessment of left atrial shortening may represent an alternative for evaluating diastolic function in fetuses of diabetic mothers. Therefore, this study aimed at testing the hypothesis that left atrial shortening may be lower in fetuses of diabetic mothers than in healthy fetuses of nondiabetic mothers.
This study examined pregnant women with gestational ages ranging from 25 weeks to term, who were referred to the Fetal Cardiology Unit of our institution from different obstetrical services in Porto Alegre.
Forty-two fetuses with gestational ages ranging from 25 weeks to term, whose mothers had previous or gestational diabetes, were examined in a sequential, random manner. The control group comprised 39 healthy fetuses with gestational ages ranging from 25 weeks to term, whose mothers did not have diabetes. Those fetuses were also examined in a sequential, random manner.
The following fetuses were excluded from the study: those with gestational ages below 25 weeks; those with any other congenital malformation; those whose mothers had any systemic disease other than diabetes mellitus.
The diagnosis of gestational or previous diabetes was performed according to the criteria recommended by O'Sullivan and Mahan 15.
The equipment used was an ASPEN model Acuson echocardiography device with a 4 to 7-MHz curve transducer or a 2.25 to 4-MHz phased array transducer with the ability to produce 2-dimensional, M-mode, Doppler, and color mapping images.
The fetuses were included in the study when the images obtained were considered of appropriate quality and when a cardiac anomaly other than septal hypertrophy was ruled out. The fetal echocardiographic examinations were comprehensive and followed the segmentary sequential approach 8,9, beginning in the maternal umbilical region, and searched the following fetal anatomical references: vertebral column, liver, and the septum primum. Then, the following parameters were determined: atrial situs; position of the heart in the thorax; and type and mode of the atrioventricular and ventriculoarterial connections, aortic arch, and occasionally associated defects. Unidimensional left atrial echocardiography was performed in the longitudinal view, oriented by 2-dimensional image, and simultaneous recording of the aortic valve and left atrium was obtained (
All fetal echocardiograms were recorded on magnetic tapes.
Data were compared using 2-tailed Student
Mean gestational age of fetuses from mothers with previous or gestational diabetes (cases) was 31.4 weeks, and that of fetuses of mothers with no systemic disease (controls) was 30.3 ± 2.35 weeks. No significant difference in the gestational ages was observed between groups (P = 0.06).
A statistically significant difference was found between groups, with P < 0.001.
The knowledge of the fetal cardiocirculatory dynamics has been expanded over the past years with the constant aggregation of new concepts. Doppler echocardiography is an adequate noninvasive method for studying fetal diastolic function 17-19. During intrauterine life, the systemic and pulmonary circulations work in parallel. Classically and until recently, the assessment of diastolic function only used the study of mitral and tricuspid flows 20. The profile of ventricular filling through the atrioventricular valves shows a more elevated diastolic velocity in the phase of atrial contraction (A wave) than that in the phase of rapid filling at the beginning of diastole (E wave) 21. As the gestational age increases, the E/A ratio also tends to increase, because the passive rapid filling (E wave) tends to predominate over the atrial contraction (A wave), which is later confirmed in extrauterine life 22,23. Studies comparing the evolutional pattern of the E/A ratio throughout pregnancies of diabetic women and controls have reported that that ratio always remains lower in fetuses of diabetic mothers at the level of tricuspid and mitral valves. Thus, the active ventricular filling fraction (atrial contraction) remains abnormally elevated as compared with the passive ventricular filling during the entire pregnancy, which may occur due to a change in ventricular compliance 22-24. Although the factors determining the velocity profile through the atrioventricular valves, which determine diastolic ventricular filling 20, are basically the same, it is worth nothing that Doppler measures velocity, and that, based on that measure, the pressure gradient is calculated. Ventricular performance during diastole is fundamentally the result of the relations between pressure and volume 25, measurements that the method does not directly provide 26.
Due to this, new parameters have been evaluated for completing fetal diastolic function assessment. The previous demonstration that the motion of the septum primum is decreased in the presence of myocardial hypertrophy in fetuses of diabetic mothers 11 confirmed the idea that left atrial pressure relates to left ventricular diastolic volumes. Therefore, we found it logical to speculate that left atrial dynamics, especially its parietal motion, could be decreased in the presence of an alteration in left ventricular compliance or relaxation, or both. The study by Briguori et al 14 in adults suggested that left ventricular diastolic function could be better assessed through left atrial motion than through atrioventricular flows in patients with hypertrophic cardiomyopathy. Thus, our study was designed to assess the behavior of left atrial shortening in fetuses of women with diabetes mellitus, whose diastolic function is altered as compared with that in healthy fetuses.
This study showed the existence of an alteration in global left atrial shortening in fetuses of women with previous or gestational diabetes. This finding suggests that this parameter may be used for assessing fetal left ventricular diastolic function. This information could represent an advance in understanding fetal cardiocirculatory physiology and affect the perinatal management of fetuses of diabetic women.
Paulo Zielinsky Instituto de Cardiologia do RS Av. Princesa Isabel, 395 Cep 90620-001 - Porto Alegre, RS, Brazil E-mail:
Received for publication: 09/03/2003
Accepted for publication: 12/26/2003
English version by Stela Maris Costalonga