abcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCSão Paulo, SP, BrazilSss6JXpT8QQvKd8pGpPRqXp00005S0066-782X2004001600005S0066-782X(04)0830040510.1590/S0066-782X2004001600005Artigos OriginaisA mobilidade do Septum primum não depende do diâmetro do forame oval em fetos normaisZielinskyPauloSallumMarceloSatlerFabíolaGusEduardo IoschpeNicolosoLuiz HenriqueMânicaJoão LuizPiccoli JrAntônio LuizFundação Universitária de CardiologiaInstituto de Cardiologia do Rio Grande do Sul Brazil1020048343003032601200411082003This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.
OBJETIVO: Testar a hipótese de que existe correlação entre o diâmetro máximo diastólico do forame oval e o índice de excursão do septum primum em fetos normais. MÉTODOS: Foram examinados, por ecocardiografia, 102 fetos normais de gestantes com idades gestacionais entre 20 e 40 semanas. O diâmetro do forame oval e a excursão máxima do septum primum foram medidos num corte de 4 câmaras. Na análise dos dados utilizou-se o coeficiente de correlação de Pearson. RESULTADOS: A média do forame oval foi de 5,06 ± 1,29 mm; a da excursão máxima do septum primum de 5,42 ± 1,41 mm; a do átrio esquerdo 11,47 ± 2,76 mm e a do índice de excursão 0,48 ± 0,09. A relação média FO/IE foi de 11,35 ± 3,94 mm. Não houve correlação FO/IE (r = -0,03) e observou-se correlação fraca do forame oval com o átrio esquerdo (r = 0,031) e com a excursão do septum primum (r = 0,21). CONCLUSÃO: A mobilidade do septum primum não depende do diâmetro do forame oval em fetos normais, sugerindo que as modificações da sua excursão diastólica não decorram do grau de abertura interatrial.
A mobilidade do Septum primum não depende do diâmetro do forame oval em fetos normais
Paulo Zielinsky; Marcelo Sallum; Fabíola Satler; Eduardo Ioschpe Gus; Luiz Henrique Nicoloso; João Luiz Mânica; Antônio Luiz Piccoli Jr
Porto Alegre, RS
Instituto de Cardiologia do Rio Grande do Sul / Fundação Universitária de Cardiologia
Endereço para correspondência
RESUMO
OBJETIVO: Testar a hipótese de que existe correlação entre o diâmetro máximo diastólico do forame oval e o índice de excursão do septum primum em fetos normais.
MÉTODOS: Foram examinados, por ecocardiografia, 102 fetos normais de gestantes com idades gestacionais entre 20 e 40 semanas. O diâmetro do forame oval e a excursão máxima do septum primum foram medidos num corte de 4 câmaras. Na análise dos dados utilizou-se o coeficiente de correlação de Pearson.
RESULTADOS: A média do forame oval foi de 5,06 ± 1,29 mm; a da excursão máxima do septum primum de 5,42 ± 1,41 mm; a do átrio esquerdo 11,47 ± 2,76 mm e a do índice de excursão 0,48 ± 0,09. A relação média FO/IE foi de 11,35 ± 3,94 mm. Não houve correlação FO/IE (r = -0,03) e observou-se correlação fraca do forame oval com o átrio esquerdo (r = 0,031) e com a excursão do septum primum (r = 0,21).
CONCLUSÃO: A mobilidade do septum primum não depende do diâmetro do forame oval em fetos normais, sugerindo que as modificações da sua excursão diastólica não decorram do grau de abertura interatrial.
Durante a vida fetal, o septum primum funciona como válvula para fechar o forame oval, quando ocorre a contração atrial. Na diástole, ele protrui para dentro do átrio esquerdo, permitindo o máximo de abertura e de fluxo no sentido da direita para a esquerda. Essa protrusão é utilizada como referência para identificar o átrio esquerdo ao exame ecocardiográfico fetal 1,2.
Em trabalhos prévios, estudou-se a mobilidade do septum primum, sua evolução durante a vida intra-uterina 3 e sua relação com a presença de extra-sístoles atriais 4,5. Para avaliar quantitativamente a excursão do septum primum a cada ciclo cardíaco, foi criado um índice que relaciona a sua máxima excursão ao diâmetro atrial esquerdo, denominado índice de excursão (IE).
Estudo anterior6 concluiu que o índice de excursão está diminuído em fetos portadores de hipertrofia septal secundária ao diabetes materno após 32 semanas de idade gestacional, havendo uma correlação inversa entre o índice de excursão e a espessura do septo interventricular, sugerindo que o índice de excursão possa ser utilizado como índice de função diastólica ventricular mais adequado que os classicamente aceitos, uma vez que apresenta uma relação inversa mais estreita com a hipertrofia do septo interventricular do que os fluxos valvares atrioventriculares.
Outro estudo prévio já demonstrou que, durante a respiração fetal, o índice de excursão do septum primum está significativamente aumentado, achado relacionado a um aumento da distensibilidade ventricular esquerda conseqüente aos movimentos respiratórios 7.
A excursão do septum primum depende, portanto, de múltiplos fatores, não tendo sido estudada sua relação com o tamanho do forame oval. O presente estudo foi desenhado com o intuito de testar a hipótese de que existe correlação entre o diâmetro do forame oval e a excursão máxima do septum primum.
Métodos
Estudo transversal não controlado, tendo sido examinados 102 fetos sem anormalidades estruturais ou funcionais do coração, de gestantes sem fatores de risco para cardiopatia, a partir da 20ª semana de gestação até o termo, que realizaram ecocardiograma fetal de triagem em Centro Especializado de Cardiologia Fetal, de forma seqüencial e não intencional.
Foram excluídos do estudo fetos portadores de qualquer anormalidade anatômica ou funcional do coração ou de outros órgãos e sistemas, fetos cujas mães apresentassem doença sistêmica ou fatores de risco para cardiopatia fetal, impossibilidade de obtenção de janela ecocardiográfica adequada e idade gestacional menor que 20 semanas.
Os exames ecocardiográficos fetais foram obtidos seguindo a abordagem seqüencial segmentar8,9 iniciando-se na região umbilical materna, e procurando como referenciais anatômicos a espinha dorsal, o fígado e o septum primum fetais. Determinou-se o situs atrial, a posição do coração no tórax, o tipo e modo das conexões atrioventricular e ventrículo-arterial, o arco aórtico e eventuais defeitos associados.
Foram utilizados ecocardiógrafos ACUSON modelos XP-10 e ASPEN para imagem bidimensional e medidas diretas por cursor eletrônico, empregando-se transdutor curvo de 4 a 7 MHz ou transdutor phased array de 2,25 a 5 MHz.
O índice de excursão (IE) do septum primum foi determinado a partir das seguintes medidas, obtidas em um corte de 4-câmaras: A) máxima excursão do septum primum para o interior do AE durante a diástole atrial, B) máximo diâmetro diastólico do AE. A razão entre A e B expressa o IE. Assim, IE=A/B (fig. 1).
O diâmetro do forame oval foi medido num corte de 4 câmaras, no final da diástole, obtendo-se este parâmetro através do cursor eletrônico do equipamento, sendo considerada a maior distância entre as bordas livres do septo interatrial (fig. 2).
Foi estabelecido o coeficiente de correlação de Pearson entre o diâmetro do forame oval e o índice de excursão do septum primum. Foram quantificados, também, os coeficientes de correlação entre o diâmetro do forame oval e a excursão máxima do septum primum na diástole, assim como o diâmetro atrial esquerdo.
Esta pesquisa recebeu aprovação do Comitê de Ética em Pesquisa Médica da Instituição, e todas as pacientes assinaram um termo de consentimento pós-esclarecimento. Utilizou-se formulário padrão da Unidade de Pesquisa assegurando confidencialidade dos dados.
Resultados
A idade média das gestantes que participaram do estudo foi 26,26 ± 6,18 anos. A idade gestacional variou entre 20 e 40 semanas, média 29,45 ± 4,15 semanas.
A figura 3A mostra a variação do diâmetro do forame oval nos 102 fetos estudados. A média obtida foi de 5,06 ± 1,29 mm.
Os valores da excursão máxima do septum primum encontram-se na figura 3B. Foi obtida uma média de 5,42 ± 1,41mm.
Na figura 3C está representado o diâmetro máximo diastólico do átrio esquerdo dos fetos, cuja média obtida foi de 11,47 mm com um desvio padrão de 2,76 mm.
A média dos índices de excursão do septum primum dos 102 fetos foi de 0,48 ± 0,09 conforme figura 3D.
O coeficiente de correlação de Pearson estabelecido entre o diâmetro do forame oval e o índice de excursão do septum primum foi de -0,03 (fig. 4A).
O coeficiente de correlação entre o diâmetro do forame oval e o diâmetro máximo do átrio esquerdo foi de 0,31 e a correlação entre o diâmetro do forame oval e a excursão do septum primum de 0,21 (fig. 4B e 4C).
Discussão
Durante a embriologia humana, o aparecimento dos septos cardíacos representa um contínuo sistema de protrusões ocorrido em conexão com o desenvolvimento da forma externa das paredes cardíacas. Os bordos livres dessas protrusões crescem, uns em direção aos outros, até o ponto em que se fundem10. A septação dos dois átrios inicia-se quando o septum primum começa a crescer a partir da porção póstero-superior da parede da cavidade comum, em direção à junção atrioventricular, onde os coxins endocárdicos em desenvolvimento estão separando os átrios e os ventrículos11. O septum primum é uma fina membrana com fenestrações na sua porção média, que separa parcialmente os dois átrios. A porção baixa do septum primum se funde com o tecido dos coxins endocárdicos12. Posteriormente, desenvolve-se o septum secundum, paralelo e à direita do anterior. Inicia-se na região póstero-superior da parede atrial e também cresce em direção à junção atrioventricular. Tem um bordo semilunar cuja porção ântero-inferior é côncava e cobre só parcialmente o orifício central do septum primum. Esse bordo forma a crista dividens do coração fetal. O espaço entre a crista dividens e o bordo livre do septum primum chama-se forame oval. Esse orifício somente se fechará após o nascimento, por aposição dessas suas estruturas 13.
A importância do forame oval se dá pelo fato de que, devido à diminuta circulação sangüínea pulmonar intra-útero, a imensa maioria do fluxo sangüíneo que alcança o coração fetal chega ao órgão pelo átrio direito, e é por essa estrutura que parte do sangue alcança o átrio esquerdo, somando-se à porção que retorna pelas veias pulmonares.
A literatura já estudou o diâmetro do forame oval, e sugere que ele seja aproximadamente igual ao diâmetro aórtico14 ou um pouco menor15,16. Um forame oval restritivo (diâmetro < 2mm de abertura máxima)17,18 tem sido associado a hipoplasia de cavidades esquerdas, aneurismas congênitos do septo interatrial, taquicardia fetal supraventricular e insuficiência cardíaca intra-uterina19,20.
O conhecimento da dinâmica cardiocirculatória fetal tem sido ampliado ao longo dos últimos anos, com a constante agregação de novos conceitos. A hipótese testada por este trabalho foi a de que as modificações da excursão do septum primum relacionadas a alterações da complacência e/ou do relaxamento ventricular esquerdo, poderiam, também, ser influenciadas pelo diâmetro do forame oval, que é o elo de ligação entre os dois lados do coração.
Entretanto, os resultados obtidos com presente estudo demostraram não haver correlação entre o diâmetro do forame oval e o índice de excursão do septum primum. O que se observou, foi uma fraca correlação entre o diâmetro do forame oval e o diâmetro máximo do átrio esquerdo, bem como entre o diâmetro do forame oval e a excursão do septum primum, embora sem significado clínico.
Estudos prévios demonstraram que a mobilidade do septum primum é influenciada pela função diastólica do ventrículo esquerdo, tanto em um modelo com diminuição da complacência (hipertrofia miocárdica esquerda)6 como em um modelo de aumento da complacência ventricular (respiração fetal)3. Um eventual viés de confusão poderia ser representado pelo diâmetro do forame oval, motivo da presente investigação. O posicionamento das bordas do forame oval observado em um mesmo momento do ciclo cardíaco, em conformidade com as mensurações efetuadas na literatura14-16, minimizam as eventuais limitações da mensuração do forame oval na imagem bidimensional.
Este trabalho constitui uma etapa de uma linha de pesquisa que visa estudar a função diastólica do ventrículo esquerdo fetal. Estudos realizados com velocidade de fluxo através do forame oval, cuja avaliação não fez parte do delineamento deste trabalho, mostraram-se úteis para quantificar a complacência ventricular esquerda em fetos com hipertrofia miocárdica*. Em conclusão, os dados da presente investigação sugerem que as modificações da excursão diastólica do septum primum não decorrem do grau de abertura interatrial em fetos normais.
Dr. Paulo Zielinsky
Av. Princesa Isabel, 395 - Porto Alegre, RS
90620-001
E-mail:
pesquisa@cardnet.tche.br
Recebido para Publicação em 11/8/03
Aceito em 26/1/04
Zielinsky P, Scheid MM, Gus EI et al. Comportamento do fluxo pelo forame oval em fetos de mães diabéticas com hipertrofia miocárdica [enviado para publicação em Arq Bras Cardiol].
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OBJECTIVE: To test the hypothesis that a correlation exists between the maximum foramen ovale diastolic diameter and the excursion index (EI) of the septum primum in normal fetuses. METHODS: One hundred and two normal fetuses with gestational ages ranging from 20 to 40 weeks were submitted to echocardiography. The foramen ovale diameter and the "maximal excursion" of the septum primum were measured in a 4-chamber view. The data were analyzed by Pearson's correlation coefficient. RESULTS: The mean foramen ovale (FO) diameter was 5.06 ± 1.29 mm; the maximal excursion of the septum primum was 5.42 ± 1.41 mm; the left atrium diameter 11.47 ± 2.76 mm; the septum primum "excursion index" was 0.48 ± 0.09. Mean FO/EI ratio was 11.35 ± 3.94 mm. No FO/EI correlation (r = -0.03) existed, and a weak foramen ovale/left atrium correlation (r = 0.31) was observed, as well as a weak foramen ovale/excursion of septum primum correlation (r = 0.21). CONCLUSION: Septum primum mobility does not depend on the foramen ovale diameter in normal fetuses, suggesting that the modifications of its diastolic displacement is not influenced by the size of the interatrial opening.
fetal echocardiographyforamen ovaleseptum primumventricular diastolic function
ORIGINAL ARTICLE
Mobility of the Septum primum does not depend on the foramen ovale diameter in normal fetuses
Paulo Zielinsky; Marcelo Sallum; Fabíola Satler; Eduardo Ioschpe Gus; Luiz Henrique Nicoloso; João Luiz Mânica; Antônio Luiz Piccoli Jr
Porto Alegre, RS - Brazil
Instituto de Cardiologia do Rio Grande do Sul/Fundação Universitária de Cardiologia
Correspondence
ABSTRACT
OBJECTIVE: To test the hypothesis that a correlation exists between the maximum foramen ovale diastolic diameter and the excursion index (EI) of the septum primum in normal fetuses.
METHODS: One hundred and two normal fetuses with gestational ages ranging from 20 to 40 weeks were submitted to echocardiography. The foramen ovale diameter and the "maximal excursion" of the septum primum were measured in a 4-chamber view. The data were analyzed by Pearson's correlation coefficient.
RESULTS: The mean foramen ovale (FO) diameter was 5.06 ± 1.29 mm; the maximal excursion of the septum primum was 5.42 ± 1.41 mm; the left atrium diameter 11.47 ± 2.76 mm; the septum primum "excursion index" was 0.48 ± 0.09. Mean FO/EI ratio was 11.35 ± 3.94 mm. No FO/EI correlation (r = -0.03) existed, and a weak foramen ovale/left atrium correlation (r = 0.31) was observed, as well as a weak foramen ovale/excursion of septum primum correlation (r = 0.21).
CONCLUSION: Septum primum mobility does not depend on the foramen ovale diameter in normal fetuses, suggesting that the modifications of its diastolic displacement is not influenced by the size of the interatrial opening.
In fetal life, the septum primum acts as a valve to close the foramen ovale when atrial contraction occurs. In diastole, it protrudes within the left atrium, enabling maximal opening and flow from right to left. This protrusion is used as a reference to identify the left atrium (LA) in fetal echocardiography 1,2.
In previous studies, the mobility of the septum primum, its evolvement during intrauterine life 3, and its correlation with the presence of atrial extrasystoles 4,5 were assessed. To quantify the excursion of the septum primum during the cardiac cycle, an index that correlates its maximal excursion with the left atrium diameter was created, the so-called "excursion index" (EI).
A previous study 6 showed that the excursion index is decreased in fetuses with ventricular septal hypertrophy secondary to maternal diabetes after 32 weeks of gestational age. An inverse correlation was present between the excursion index and interventricular septal thickness, suggesting that the excursion index could be used as a more suitable index for ventricular diastolic function than those usually accepted, since it was shown a more accurate inverse correlation with interventricular septal hypertrophy than the atrioventricular flows.
Another previous study has already demonstrated that, during fetal breathing, the excursion index of the septum primum is significantly increased; this finding was explained by an increase in left ventricular distensibility due to respiratory movements 7.
Therefore, excursion of the septum primum depends on multiple factors, and its correlation with the foramen ovale size has not been studied. The present study was designed to test the hypothesis that a correlation exists between the foramen ovale diameter and the maximal excursion of the septum primum in normal fetuses.
Methods
This was a noncontrolled, transversal study, assessing 102 fetuses without structural or functional abnormalities of the heart; mothers had no risk factors for heart disease. Fetal echocardiography being performed sequentially from 20 weeks of gestation through term, in a specialized center of Fetal Cardiology.
We excluded from the study fetuses with anatomical or functional abnormalities of the heart or any other organs and systems; fetuses whose mothers had systemic disease or risk factors for fetal heart disease; those in which it was impossible to obtain a suitable echocardiographic window; and gestational age below 20 weeks.
Fetal echocardiographic examinations were obtained following the segmental sequential approach8,9, starting at the maternal umbilical region, and using the fetal dorsal spine, liver, and septum primum as anatomic references. Atrial situs was determined, together with heart position in the chest, type and mode of atrioventricular and ventriculoarterial connections, aortic arch, and associated defects.
ACUSON models XP-10 and ASPEN echocardiographic equipaments were used for two-dimensional images, with a 4 to 7 MHz convex transducer or a 2.25 to 5 MHz phased array transducer.
The excursion index (EI) of the septum primum was determined from the following measures obtained at a 4-chamber view: A) maximal excursion of the septum primum towards the interior of the LA; B) maximum LA diastolic diameter. The ratio between A and B expresses EI (fig. 1).
The foramen ovale diameter was measured in a 4-chamber view, at the end of diastole. This parameter was obtained using the electronic cursor of the equipment, and the largest distance between the free edges of the interatrial septum was considered (fig. 2).
Pearson's correlation coefficient was established between the foramen ovale diameter and the "excursion index" of the septum primum. The correlation coefficient between the foramen ovale and the maximum excursion of the septum primum, as well as left atrial diameter, were calculated as well.
This research was approved by the Ethical Committee in Medical Research of the institution, and all the patients gave their written informed consent. The standard Research Unit form was used to ensure data confidentiality.
Results
Mean maternal age was 26.26 ± 6.18 years. Gestational age ranged from 20 to 40 weeks (mean 29.45 ± 4.15 weeks).
Figure 3A shows the variation in the foramen ovale diameter among the 102 fetuses studied. The mean diameter was 5.06 ± 1.29 mm.
Values of the maximal excursion of the septum primum are displayed in figure 3B. The mean value obtained was 5.42 ± 1.41mm.
Figure 3C represents the maximal left atrium diastolic diameter of fetuses. The mean value obtained was 11.47 mm, with a 2.76 mm standard deviation.
The mean value of the excursion index of the septum primum in the 102 fetuses was 0.48 ± 0.09, according to figure 3D.
The Pearson's correlation coefficient between the foramen ovale diameter and the excursion index of the septum primum was -0.03 (fig. 4A).
The correlation coefficient between the foramen ovale size and the maximal left atrium diameter was 0.31. The correlation between the foramen ovale diameter and the excursion of the septum primum was 0.21 (fig. 4B and 4C).
Discussion
In human embryology, the development of the cardiac septum represents a continuous system of protrusions together with the development of the external forms of cardiac walls. The free edges grow toward each other until they merge 10. Septation of the two atria starts when the septum primum begins to grow from the posterior/superior portion of the common cavity of the wall, towards the atrioventricular junctions, where the developing endocardial cushions are separating atria and ventricles 11. The septum primum is a thin structure with fenestrations in its medium portion, which partially separates the two atria. The low portion of the septum primum merges with the tissue from the endocardial cushions 12. Later, septum secundum is developed, parallel and towards the right of the anterior. It starts in the posterior/superior region of the atrial wall and grows toward the atrioventricular junction. It has a semilunar edge with a hollow anterior/inferior portion, and it only partially covers the central hole of the septum primum. This edge forms the crista dividens of the fetal heart. The space between the crista dividens and the free edges of the septum primum is called the foramen ovale. This hole will only close after birth, through apposition of these two structures 13.
The foramen ovale is important because of the decreased intrauterine pulmonary blood circulation. Most of the blood flow reaching the fetal heart comes from the right atrium, and then from this structure part of the blood reaches the left atrium, joining the blood flow that returns through the pulmonary veins.
The literature has already studied the foramen ovale diameter, and suggests that it is approximately equal to the aortic diameter 14 or slightly smaller 15,16. A restrictive foramen ovale (diameter < 2mm of maximum opening) 17,18 has been associated with left ventricular hypoplasia, interatrial septum congenital aneurysms, supraventricular fetal tachycardia, and intrauterine heart failure 19,20.
Knowledge of the fetal cardiac circulatory dynamics has improved in recent years, with constant addition of new concepts. This study has tested the hypothesis that changes in the excursion of the septum primum, which correlates with alterations in left ventricle compliance and/or relaxation, could also be influenced by the foramen ovale diameter, which is the link between the two sides of the heart.
However, the results obtained in the present study demonstrated that no correlation exists between foramen ovale diameter and the excursion index of the septum primum. A weak correlation between the foramen ovale diameter and the maximal left atrium diameter, as well as the foramen ovale diameter and the excursion of the septum primum was observed, although not clinically significant.
Previous studies have demonstrated that septum primum mobility is influenced by left ventricle diastolic function, both in a model with a decrease in compliance (left myocardial hypertrophy) 6 and in a model with an increase in ventricular compliance (fetal breathing) 3. A possible confusion bias could be represented by the foramen ovale diameter, thus prompting the present investigation. Positioning of the foramen ovale edges observed in the same moment of the cardiac cycle, according to measures described in the literature 14-16, should minimize the possible limitations of measuring the foramen ovale in the cross-sectional echocardiographic image.
This study is a step in the research line aiming at studying left ventricle diastolic function in fetuses. Studies performed with flow velocity through the foramen ovale, already under way and not part of this study, have proven to be useful to quantify left ventricular compliance in fetuses with myocardial hypertrophy.
In conclusion, data from the present study suggest that alterations in diastolic excursion of the septum primum do not depend on the level of interatrial opening in normal fetuses.