abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC São Paulo, SP, Brazil jbJ9JYL8HXMn9J874s9YDdL 00004 S0066-782X2004000600004 S0066-782X(04)08200604 10.1590/S0066-782X2004000600004 Artigos Originais A ecocardiografia com contraste no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares em candidatos ao transplante hepático Pavarino Paulo Roberto Corbucci Hélio Augusto dos Reis Marchi Carlos Henrique de Mata Paula Fernanda da Godoy Moacir Fernandes de Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto Brazil Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto Brazil 06 2004 82 6 515 518 10 03 2003 20 10 2003 This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.

OBJETIVO: Determinar a importância da ecocardiografia com contraste no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares em portadores de doenças hepáticas graves, candidatos a transplante. MÉTODOS: Estudados 76 pacientes com doenças hepáticas crônicas, sem evidências de doenças intrínsecas pulmonares, insuficiência cardíaca ou cardiopatias congênitas com comunicações intracardíacas, submetidos ao ecocardiograma transtorácico, sendo que em 32 realizou-se, consecutivamente, o estudo transesofágico. O resultado da ecocardiografia com contraste foi positivo quando detectada a presença de contraste em câmaras cardíacas esquerdas, 4 a 6 ciclos cardíacos, após opacificação das câmaras cardíacas direitas. RESULTADOS: A prevalência de dilatações vasculares intrapulmonares foi de 53,9% (41/76 pacientes). A sensibilidade, especificidade, valor preditivo positivo, valor preditivo negativo e acurácia do ecocardiograma transtorácico em relação ao transesofágico, na confirmação de anormalidades vasculares pulmonares em hepatopatas foi, respectivamente, de 75%, 100%, 100%, 80% e 87,5%. O grau de oxigenação arterial não apresentou qualquer correlação com a ocorrência de estudo ecocardiográfico positivo. CONCLUSÃO: A ecocardiografia com contraste mostrou-se eficaz, de utilização fácil e segura em candidatos ao transplante hepático. O ecocardiograma transtorácico pode ser empregado na rotina diagnóstica das dilatações vasculares intrapulmonares, reservando-se o estudo transesofágico para os casos inconclusivos com suspeita clínica.

 ecocardiografia com contraste dilatações vasculares intrapulmonares transplante hepático 12 07 2004

ARTIGO ORIGINAL

A ecocardiografia com contraste no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares em candidatos ao transplante hepático

Paulo Roberto Pavarino; Hélio Augusto dos Reis Corbucci; Carlos Henrique de Marchi; Paula Fernanda da Mata; Moacir Fernandes de Godoy

Hospital de Base de São José do Rio Preto - SP e Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto - SP

São José do Rio Preto, SP

Endereço para correspondência

RESUMO

OBJETIVO: Determinar a importância da ecocardiografia com contraste no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares em portadores de doenças hepáticas graves, candidatos a transplante.

MÉTODOS: Estudados 76 pacientes com doenças hepáticas crônicas, sem evidências de doenças intrínsecas pulmonares, insuficiência cardíaca ou cardiopatias congênitas com comunicações intracardíacas, submetidos ao ecocardiograma transtorácico, sendo que em 32 realizou-se, consecutivamente, o estudo transesofágico. O resultado da ecocardiografia com contraste foi positivo quando detectada a presença de contraste em câmaras cardíacas esquerdas, 4 a 6 ciclos cardíacos, após opacificação das câmaras cardíacas direitas.

RESULTADOS: A prevalência de dilatações vasculares intrapulmonares foi de 53,9% (41/76 pacientes). A sensibilidade, especificidade, valor preditivo positivo, valor preditivo negativo e acurácia do ecocardiograma transtorácico em relação ao transesofágico, na confirmação de anormalidades vasculares pulmonares em hepatopatas foi, respectivamente, de 75%, 100%, 100%, 80% e 87,5%. O grau de oxigenação arterial não apresentou qualquer correlação com a ocorrência de estudo ecocardiográfico positivo.

CONCLUSÃO: A ecocardiografia com contraste mostrou-se eficaz, de utilização fácil e segura em candidatos ao transplante hepático. O ecocardiograma transtorácico pode ser empregado na rotina diagnóstica das dilatações vasculares intrapulmonares, reservando-se o estudo transesofágico para os casos inconclusivos com suspeita clínica.

Palavras-chave: ecocardiografia com contraste, dilatações vasculares intrapulmonares, transplante hepático

A associação entre doença hepática e dilatações vasculares pulmonares vem sendo enfatizada por diversos autores há vários anos, permitindo conhecer aspectos fisiopatológicos da hipoxemia arterial encontrada em alguns pacientes com doença hepática crônica, denominada síndrome hepatopulmonar. Esta condição clínica é caracterizada pela tríade de disfunção hepática, dilatação vascular intrapulmonar e hipoxemia1-11. A vasodilatação capilar pulmonar é complicação extra-hepática de doença hepática grave, provavelmente por mediação vasoativa do óxido nítrico2,7,11-13, promovendo a ocorrência de shunt direita-esquerda intrapulmonar, com conseqüente alteração na difusão alveolo-capilar e desequilíbrio ventilação/perfusão pulmonar. 1,9,11,14,15 Em estágios avançados da doença hepática, tanto a vasodilatação arterial, como as comunicações arteriovenosas pulmonares verdadeiras podem estar presentes1,15. Os pacientes podem apresentar gasometria arterial normal ou hipoxemia arterial em 9-29% dos casos, que pode ser grave e estar associada à cianose e dispnéia. 1,3,7,16,17 Condições hemodinâmicas com débito cardíaco elevado, resistências vasculares sistêmica e pulmonar baixas, e redução do conteúdo de oxigênio arterial e venoso misto, podem, também, estar presentes1,5-7,10-12,18.

Dentre os métodos diagnósticos utilizados para identificação de alterações vasculares intrapulmonares em pacientes com doenças hepáticas crônicas, incluem-se a ecocardiografia com contraste, a cintilografia de perfusão pulmonar com macroagregado de albumina marcado com tecnécio99 e a angiografia pulmonar. A ecocardiografia com contraste é considerada padrão-ouro no diagnóstico desta condição, apresentando inúmeras vantagens sobre outros métodos, permitindo, inclusive, detectar shunts intrapulmonares em pacientes com estudo angiográfico e/ou gasometria arterial normais. Estudos recentes destacam a superioridade diagnóstica da ecocardiografia transesofágica com contraste na pesquisa de alterações vasculares pulmonares neste grupo de pacientes3,6,12,16-19-26.

O objetivo deste estudo foi comparar os resultados da ecocardiografia com contraste, nas modalidades transtorácica e transesofágica, além de determinar sua importância no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares em candidatos ao transplante hepático.

Métodos

A ecocardiografia com contraste foi realizada, consecutivamente, em 76 pacientes que apresentavam doenças hepáticas graves e avançadas, incluídos no protocolo de transplante hepático. Foram excluídos os pacientes com diagnóstico de doenças pulmonares crônicas, insuficiência cardíaca e cardiopatias congênitas com comunicações intracardíacas. O estudo foi realizado após esclarecimento individual sobre os objetivos da investigação e consentimento escrito, pós-informado. O protocolo de pesquisa foi avaliado e aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa da Instituição.

A idade média foi de 44 ± 14,6 anos, sendo 59 (77,6%) homens e 18 (22,4%) mulheres. Dos 76 pacientes com hepatopatia avançada, 72 apresentavam diagnóstico de cirrose hepática e 4 de fibrose hepática. Entre os pacientes com lesão hepatocelular, 12 apresentavam cirrose alcoólica, 9 hepatite B, 16 hepatite C, 3 hepatite B e C, 15 cirrose mista (hepatite B e/ou C associada ao álcool), 9 cirrose criptogênica, 2 cirrose auto-imune, 3 cirrose biliar (obstrução biliar primária), 1 hemocromatose, 1 esteato-hepatite não alcoólica e 1 com doença de Wilson. Dos pacientes com fibrose intra-hepática ou extra-hepática, 1 apresentava esquistossomose, 1 paracoccidiodomicose e 2 doenças veno-oclusivas (1 trombose de veia porta, 1 síndrome de Budd-Chiari).

Foram utilizados equipamentos da marca ATL (Advanced Technology Laboratories Inc.,Bothel, USA) para obtenção de imagens bidimensionais, de acordo com técnicas e cortes previamente estabelecidos, com o paciente em decúbito lateral esquerdo27. A ecocardiografia transtorácica com contraste foi realizada em aparelho HDI 5000 com transdutor phased array eletrônico de banda larga, com freqüência de 2 a 4 MHz, utilizando-se a imagem em segunda harmônica em todos os exames, a fim de reduzir artefatos de imagem e aumentar a resolução do contraste. A ecocardiografia transesofágica com contraste foi realizada em aparelho Apogee CX 200, com introdução de sonda esofágica multiplanar de 5,0 MHz a uma profundidade de aproximadamente 30cm da arcada dentária superior, após anestesia local da orofaringe. A utilização do corte ecocardiográfico de 4 câmaras permitiu a visibilização simultânea dos átrios e, quando possível, das veias pulmonares superiores esquerda e direita28,29.

Foram realizadas medidas do diâmetro do átrio esquerdo, dimensões diastólica e sistólica do ventrículo esquerdo, obtenção da fração de ejeção do ventrículo esquerdo pelo método de cubagem dos diâmetros e estimativa da pressão sistólica do ventrículo direito pela regurgitação tricúspide, utilizando a equação modificada de Bernoulli28,30-33.

O estudo ecocardiográfico foi desenvolvido seguindo os métodos publicados por Krowka e cols.11 e Aller e cols3. As microbolhas foram produzidas manualmente, promovendo-se a transferência de 10mL de solução salina entre 2 seringas conectadas em equipo de três vias, por 10 a 15 vezes, e, a seguir, administrada rapidamente em acesso venoso periférico. O estudo foi considerado positivo, quando detectada a presença anormal de contraste em câmaras cardíacas esquerdas, com um atraso de 4 a 6 ciclos cardíacos, após opacificação inicial das câmaras cardíacas direitas (fig. 1). Em geral foram feitas três injeções para determinar a reprodutibilidade; os resultados foram gravados em fitas de videocassete e analisados por dois observadores. As injeções subseqüentes foram iniciadas somente após completa remoção das microbolhas das cavidades direita e esquerda. De acordo com a opacificação do átrio esquerdo, realizou-se análise semiquantitativa das microbolhas, seguindo os critérios estabelecidos por Aller e cols3. A comparação simultânea da intensidade máxima das imagens ecocardiográficas produzidas pelas microbolhas entre as cavidades cardíacas direita e esquerda, permitiu considerar como grau 1 a ausência de microbolhas; grau 2 a passagem de poucas microbolhas isoladas; grau 3 a passagem de numerosas microbolhas isoladas; grau 4 a passagem de numerosas microbolhas resultando em aumento da ecogenicidade; grau 5 a opacificação do átrio esquerdo, mas em grau menor que o átrio direito; grau 6 a opacificação completa do átrio esquerdo similar ao átrio direito. Os graus 1 e 2 foram considerados normais ou ausência de vasodilatações pulmonares; o grau 3, como presença de discretas vasodilatações pulmonares, e finalmente, os graus 4 a 6 como vasodilatações pulmonares significativas ou importantes.

A pressão parcial de oxigênio (PaO2) foi determinada em amostras de sangue arterial, colhidas da artéria radial, em ar ambiente, o mais próximo possível do dia do estudo ecocardiográfico (1-3 dias). O valor da PaO2, quando inferior a 70 mmHg, foi considerado indicativo de hipoxemia arterial.

As variáveis quantitativas contínuas foram analisadas com auxílio do teste t de Student empregando-se a correção de Tukey, caso necessário. A comparação das freqüências foi realizada com auxílio do teste do qui-quadrado ou teste exato de Fisher. Admitiu-se erro alfa de 5%, sendo considerados significantes os valores de P < 0,05.

Resultados

Todos os procedimentos diagnósticos foram bem tolerados, e o ecocardiograma transesofágico realizado sem complicações. A utilização da ecocardiografia com contraste, transtorácica e transesofágica, permitiu demonstrar a presença de dilatações vasculares pulmonares em 53,9% (41/76) dos pacientes. No estudo transtorácico, isoladamente, observou-se uma prevalência de dilatações vasculares intrapulmonares em 48,7% (37/76) dos casos. Dos 32 pacientes submetidos, consecutivamente, ao estudo transesofágico, 16 apresentaram ecocardiograma com contraste positivo (50%); (P = 1,0; teste exato de Fisher). Quatro pacientes com estudo transtorácico, inicialmente inconclusivo, foram submetidos ao ecocardiograma transesofágico e considerados positivos. A síndrome hepatopulmonar esteve presente em apenas 4 (5,3%) pacientes. Seguindo os critérios estabelecidos por Aller e cols.3, 16 (21%) pacientes apresentavam vasodilatações pulmonares discretas; 25 (33%) vasodilatações pulmonares significantes e os 35 (46%) estudo ecocardiográfico normal. O ecocardiograma transtorácico mostrou sensibilidade de 75%, especificidade de 100%, valor preditivo positivo de 100%, valor preditivo negativo de 80% e acurácia de 87,5%, no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares, quando comparado ao ecocardiograma transesofágico, considerado padrão ouro.

Analisando-se a etiologia da doença hepática, 28 (46,7%) dos 60 pacientes com cirrose por destruição hepatocelular, 8 (88,9%) de 9 pacientes com cirrose criptogênica, 3 com cirrose biliar e 2 com cirrose por doenças veno-oclusivas apresentaram ecocardiograma positivo. Comparando-se os resultados de pacientes com cirrose criptogênica com dilatações vasculares pulmonares aos pacientes com todas as outras etiologias, pelo teste do c2, não foi encontrada diferença estatística significativa entre os grupos (P = 0,059). Entretanto, ao se comparar a cirrose criptogênica isoladamente, com as que cursam com destruição hepatocelular, a diferença foi estatisticamente significativa (P = 0,044).

As variáveis gasométricas e ecodopplercardiográficas estão apresentadas na tabela I. A hipoxemia arterial esteve presente em 9 (15,9%) dos 76 pacientes, sendo que, apenas 4 (44,4%) apresentaram evidências de dilatações vasculares pulmonares. Dos 67 pacientes sem hipoxemia arterial, 37 (55,2%) apresentaram ecocardiograma positivo.

Discussão

As mudanças vasculares pulmonares encontradas em hepatopatas crônicos são vasodilatações disseminadas com diâmetros variando de 15 a 150 µm, mais notável em nível capilar e próximo às áreas de trocas gasosas. O desvio de fluxo sangüíneo pulmonar para os capilares dilatados, evita unidades alveolares funcionantes, comprometendo a relação difusão-perfusão pulmonar, com conseqüente queda da saturação arterial de oxigênio1,5,7,9-11.

As anormalidades vasculares intrapulmonares não são detectadas rotineiramente, por sua apresentação incomum na população geral e por apresentar aspectos inespecíficos em exames de rotina34. Estudos com ecocardiografia de contraste em pacientes com cirrose hepática grave mostram existência de dilatações vasculares intrapulmonares em 13 a 47% dos pacientes, mesmo em estudos angiográficos normais1,3,4,7,11,16,17,35,36. Em nossso estudo, a identificação de dilatações vasculares pulmonares, utilizando-se a ecocardiografia com contraste, foi possível em 41 dos 76 pacientes estudados, ou seja, 53,9% dos casos, resultado semelhante aos da literatura.

Estudos de Vedrinne e cols.24 e Aller e cols.3 demonstraram a superioridade da ecocardiografia transesofágica com contraste no diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares em candidatos a transplante hepático3,24,25. A ecocardiografia transesofágica, considerada padrão-ouro para o diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares, em nosso estudo, permitiu demonstrar a presença desta condição em 50% (16/32) dos casos. Em quatro pacientes com estudo transtorácico previamente inconclusivo, por janela acústica inadequada, somente foi possível a demonstração de dilatações vasculares intrapulmonares após utilização da ecocardiografia transesofágica. A utilização de imagem em segunda harmônica no ecocardiograma transtorácico, em nosso estudo, contribuiu de forma significativa para obtenção de resultados satisfatórios e semelhantes ao estudo transesofágico. Ao se comparar a proporção de indivíduos com dilatações vasculares pulmonares diagnosticada pelo ecocardiograma transtorácico e transesofágico, pelo teste de Fisher, não houve diferença estatística entre os achados (P=1), mostrando que a eficácia dos dois métodos diagnósticos é equivalente. A comparação dos resultados da ecocardiografia transtorácica e transesofágica com contraste, realizada consecutivamente em 32 pacientes, demonstrou sensibilidade de 75%, especificidade de 100%, valor preditivo positivo de 100%, valor preditivo negativo de 80% e acurácia de 87,5%, o que valida a ecocardiografia transtorácica com contraste e imagem em segunda harmônica como um teste diagnóstico rápido, seguro, incruento, confiável e barato, no estudo destes pacientes.

A síndrome hepatopulmonar, geralmente relatada em 9 a 29% dos casos de insuficiência hepática1,3,7,16,17, em nosso estudo foi encontrada em 5,3% (4 casos). No presente estudo, o grau de oxigenação arterial não apresentou qualquer correlação estatística com a ocorrência de ecocardiograma positivo. Estes achados são semelhantes aos de Krowka e cols.18, que também não encontraram correlação entre anormalidades vasculares pulmonares e gases sangüíneos, em pacientes com ecocardiograma positivo (13,2% dos casos) comparado àqueles com estudo normal. Mimidis e cols.4 também encontraram gasometria arterial normal em 56 indivíduos cirróticos, sendo que apenas 8 (14,3%) apresentavam ecocardiograma com contraste positivo. Vedrinne e cols.24, entretanto, encontraram hipoxemia em 56% e 33% dos pacientes, com shunts intrapulmonares diagnosticados pela ecocardiografia transesofágica e transtorácica, respectivamente. Quanto aos valores da PaO2 média encontrados neste estudo, foram semelhantes nos diferentes graus de opacificação de cavidades cardíacas esquerdas (P = 0,859), a despeito dos resultados de Hopkins e cols.36, em que os valores foram significativamente menores em indivíduos com opacificação maior das cavidades esquerdas (P < 0,01). Diante de nossos resultados, é possível afirmar que eventuais anormalidades da oxigenação arterial em pacientes com doença hepática crônica não devem ser consideradas indicadoras de shunts intrapulmonares e, isoladamente, não fazem o diagnóstico desta condição.

Frente a uma provável condição circulatória hiperdinâmica existente em indivíduos com shunts vasculares intrapulmonares, que pudesse ocasionar alterações de diâmetro e volume das cavidades esquerdas ou de pressão no leito vascular pulmonar, o presente estudo não encontrou qualquer correlação entre estas variáveis e o diagnóstico de dilatações vasculares intrapulmonares à ecocardiografia com contraste. Quanto aos achados da etiologia da doença hepática, apesar de interessantes, não apresentam suporte fisiopatológico que permita afirmar que distúrbios vasculares pulmonares sejam mais freqüentes em determinados grupos de pacientes com doença hepática crônica.

Em resumo, a ecocardiografia transtorácica com contraste por microbolhas, com utilização de imagem em segunda harmônica, deve ser recomendada na avaliação de rotina e seguimento evolutivo de pacientes com doenças hepáticas graves, candidatos ao transplante hepático, para identificação de dilatações vasculares intrapulmonares ou diagnóstico de síndrome hepatopulmonar. Os casos inconclusivos, com forte suspeita clínica, devem ser submetidos ao estudo transesofágico. O significado clínico destes achados no prognóstico de pacientes com doença hepática terminal aguarda estudos futuros.

Endereço para correspondência

Dr. Paulo Roberto Pavarino

Rua José Felipe Antonio, 303/32 - Bl.07

Jd. Vivendas São José do Rio Preto - Cep 15090-430

E-mail:

pavarino@cardiol.br

Recebido para publicação em 10/3/03

Aceito em 20/10/03

1. Muller C, Schenk P. Hepatopulmonary syndrome. Review article. Wien Klin Wochenschr 1999; 111: 339-47. Hepatopulmonary syndrome: Review article Wien Klin Wochenschr 1999 339 47 111 Muller C Schenk P. 2. Barbosa WF, Kondo M. Alterações vasculares pulmonares na hipertensão porta. Rev Soc Cardiol Estado de São Paulo 2000; 10: 609-20. Alterações vasculares pulmonares na hipertensão porta Rev Soc Cardiol Estado de São Paulo 2000 609 20 10 Barbosa WF Kondo M 3. Aller R, Moya JL, Moreira V, et al. Diagnosis of hepatopulmonary syndrome with contrast transesophageal echocardiography. Advantages over contrast transthoracic echocardiography. Dig Dis Sci 1999; 44: 1243-8. Diagnosis of hepatopulmonary syndrome with contrast transesophageal echocardiography: Advantages over contrast transthoracic echocardiography Dig Dis Sci 1999 1243 8 44 Aller R Moya JL Moreira V 4. Mimidis KP, Vassilakos PI, Mastorakou, et al. Evaluation of contrast echocardiography and lung perfusion scan in detecting intrapulmonary vascular dilation in normoxemic patients with early liver cirrhosis. Hepatogastroenterology 1998; 45: 2303-07. Evaluation of contrast echocardiography and lung perfusion scan in detecting intrapulmonary vascular dilation in normoxemic patients with early liver cirrhosis Hepatogastroenterology 1998 2303 07 45 Mimidis KP Vassilakos PI Mastorakou 5. Silva AO, D'Albuquerque LAC. Doenças do Fígado. Vol I. Rio de Janeiro: Revinter, 2001: 660-3. Doenças do Fígado 2001 660 3 Silva AO D'Albuquerque LAC 6. Krowka MJ, Cortese DA. Hepatopulmonary syndrome: an evolving perspective in the era of liver transplantation. Hepatology 1990; 11: 138-42 Hepatopulmonary syndrome: an evolving perspective in the era of liver transplantation Hepatology 1990 138 42 11 Krowka MJ Cortese DA 7. Castro M, Krowka MJ. Hepatopulmonary Syndrome: A pulmonary vascular complication of liver disease. Clinics Chest Med 1996; 17: 35-48. Hepatopulmonary Syndrome: A pulmonary vascular complication of liver disease Clinics Chest Med 1996 35 48 17 Castro M Krowka MJ 8. El-Gamal M, Stoker JB, Spiers EM, Whitaker W. Cyanosis complicating hepatic cirrhosis. Report of a case due to multiple pulmonary arteriovenous fistulas. Am J Cardiol 1970; 24: 490-4. Cyanosis complicating hepatic cirrhosis.: Report of a case due to multiple pulmonary arteriovenous fistulas Am J Cardiol 1970 490 4 24 El-Gamal M Stoker JB Spiers EM Whitaker W. 9. Berthelot P, Walker JG, Sherlock S, Reid L. Arterial changes in the lungs in cirrhosis of the liver-lung spider nevi. N Engl J Med 1966; 274: 291-8. Arterial changes in the lungs in cirrhosis of the liver-lung spider nevi N Engl J Med 1966 291 8 274 Berthelot P Walker JG Sherlock S Reid L 10. Krowka MJ, Cortese DA. Pulmonary aspects of liver disease and liver transplantation. Clin Chest Med 1989; 10: 593-616. Pulmonary aspects of liver disease and liver transplantation Clin Chest Med 1989 593 616 10 Krowka MJ Cortese DA 11. Krowka MJ, Cortese DA. Pulmonary aspects of chronic liver disease and liver transplantation. Mayo Clin Proc 1985; 60: 407-18. Pulmonary aspects of chronic liver disease and liver transplantation Mayo Clin Proc 1985 407 18 60 Krowka MJ Cortese DA 12. Aboussouan LS, Stoller JK. The hepatopulmonary syndrome. Baillière's Best Pract Res Clin Gastroenterol 2000; 14: 1033-48. The hepatopulmonary syndrome Baillière's Best Pract Res Clin Gastroenterol 2000 1033 48 14 Aboussouan LS Stoller JK 13. Oh KS, Bender TM, Bowen A, Ledesma-Medina J. Plain radiographic, nuclear medicine and angiographic observations of hepatogenic pulmonary angiodysplasia. Pediatr Radiol 1993; 13: 111-5. Plain radiographic, nuclear medicine and angiographic observations of hepatogenic pulmonary angiodysplasia Pediatr Radiol 1993 111 5 13 Oh KS Bender TM Bowen A Ledesma-Medina J 14. Ciappi G, Chiesa A, Chiandussi L, et al. Study of the causes of the hypoxemia in hepatic cirrhosis. Relative importance of pulmonary and extra-pulmonary shunt. Minerva Med 1966; 57: 3533-6. Study of the causes of the hypoxemia in hepatic cirrhosis: Relative importance of pulmonary and extra-pulmonary shunt Minerva Med 1966 3533 6 57 Ciappi G Chiesa A Chiandussi L 15. Krowka MJ, Cortese DA. Hepatopulmonary syndrome Current concepts in diagnostic and therapeutic considerations. Chest 1994; 105: 1528-37. Hepatopulmonary syndrome - Current concepts in diagnostic and therapeutic considerations Chest 1994 1528 37 105 Krowka MJ Cortese DA 16. Hourani JM, Bellamy PE, Tashkin DP, Batra P, Simmons MS. Pulmonary disfunction in advanced liver disease: frequent occurrence of an abnormal diffusing capacity. Am J Med 1991; 90: 693-700. Pulmonary disfunction in advanced liver disease: frequent occurrence of an abnormal diffusing capacity Am J Med 1991 693 700 90 Hourani JM Bellamy PE Tashkin DP Batra P Simmons MS 17. Auletta M, Oliviero U, Iasiuolo L, Scherillo G, Antoniello S. Pulmonary hypertension associated with liver cirrhosis: An echocardiography study. Angiology 2000; 51: 1013-20. Pulmonary hypertension associated with liver cirrhosis: An echocardiography study Angiology 2000 1013 20 51 Auletta M Oliviero U Iasiuolo L Scherillo G Antoniello S 18. Krowka MJ, Tajik J, Dickson R, Wiesner RH, Cortese DA. Intrapulmonary vascular dilatations (IPVD) in liver transplant candidates. Screening by two-dimensional contrast-enhanced echocardiography. Chest 1990; 97: 1165-70. Intrapulmonary vascular dilatations (IPVD) in liver transplant candidates. Screening by two-dimensional contrast-enhanced echocardiography Chest 1990 1165 70 97 Krowka MJ Tajik J Dickson R Wiesner RH Cortese DA. 19. Cerdeña IL, Ojeda FB, Trujillo DA, et al. Pulmonary arteriovenous fistulas. Diagnosis using contrast echocardiography and advantages of the real-time bidimensional technic. Rev Esp Cardiol 1983; 36: 443-6. Pulmonary arteriovenous fistulas: Diagnosis using contrast echocardiography and advantages of the real-time bidimensional technic Rev Esp Cardiol 1983 443 6 36 Cerdeña IL Ojeda FB Trujillo DA 20. Barzilai B, Waggoner AD, Spessert C, Picus D, Goodenberg D. Two-dimensional contrast echocardiography in the detection and follow-up of congenital pulmonary arteriovenous malformations. Am J Cardiol 1991; 68: 1507-10. Two-dimensional contrast echocardiography in the detection and follow-up of congenital pulmonary arteriovenous malformations Am J Cardiol 1991 1507 10 68 Barzilai B Waggoner AD Spessert C Picus D Goodenberg D 21. Shub C, Tajik AJ, Seward JB, Dines DE. Detecting intrapulmonary right-to-left shunt with contrast echocardiography: observations in a patient with diffuse pulmonary arteriovenous fistulas. Mayo Clinic Proc 1976; 51: 81-4. Detecting intrapulmonary right-to-left shunt with contrast echocardiography: observations in a patient with diffuse pulmonary arteriovenous fistulas Mayo Clinic Proc 1976 81 4 51 Shub C Tajik AJ Seward JB Dines DE 22. Kuramochi T, Izumi S, Nakayama, et al. Contrast echocardiography detection of arteriovenous shunt in a hypoxemic patient with liver cirrhosis. J Cardiol 1994; 24: 155-60. Contrast echocardiography detection of arteriovenous shunt in a hypoxemic patient with liver cirrhosis J Cardiol 1994 155 60 24 Kuramochi T Izumi S Nakayama 23. Hind CR, Wong CM. Detection of pulmonary arteriovenous fistulae in patient with cirrhosis by contrast 2D echocardiography. Gut 1981; 22: 1042-5. Detection of pulmonary arteriovenous fistulae in patient with cirrhosis by contrast 2D echocardiography Gut 1981 1042 5 22 Hind CR Wong CM 24. Vedrinne JM, Duperret S, Bozollon T, et al. Comparison of transesophageal and transthoracic contrast echocardiography for detection of an intrapulmonary shunt in liver disease. Chest 1997; 111: 1236-40. Comparison of transesophageal and transthoracic contrast echocardiography for detection of an intrapulmonary shunt in liver disease Chest 1997 1236 40 111 Vedrinne JM Duperret S Bozollon T 25. Ho WJ, Chu PH, Chiang SY, Chiang CW. Localizing intrapulmonary shunt in hepatopulmonary syndrome by transesophageal echocardiography. Jpn Heart J 1999; 40: 369-74. Localizing intrapulmonary shunt in hepatopulmonary syndrome by transesophageal echocardiography Jpn Heart J 1999 369 74 40 Ho WJ Chu PH Chiang SY Chiang CW 26. Pilatis ND, Jacobs LE, Rerkpattanapipat P, et al. Clinical predictors of pulmonary hypertension in patients undergoing liver transplant evaluation. Liver Transpl 2000; 6: 85-91. Clinical predictors of pulmonary hypertension in patients undergoing liver transplant evaluation Liver Transpl 2000 85 91 6 Pilatis ND Jacobs LE Rerkpattanapipat P 27. Tajik AJ, Seward JB, Hagler DJ, Mair DD, Lie JT. Two-dimensional real time ultrasonic imaging of the heart and great vessels. Technique, image orientation, structure identification, and validation. Mayo Clin Proc 1978; 53: 271-303. Two-dimensional real time ultrasonic imaging of the heart and great vessels: Technique, image orientation, structure identification, and validation Mayo Clin Proc 1978 271 303 53 Tajik AJ Seward JB Hagler DJ Mair DD Lie JT. 28. Morcef FAP. Ecocardiografia Uni-Bidimensional, Transesofágica e Doppler. 2ª ed. Rio de Janeiro: Revinter, 1996. Ecocardiografia Uni-Bidimensional, Transesofágica e Doppler 1996 Morcef FAP 29. Assef JE, Belém L, Castro-Lima A, Torreão JAM. Ecocardiografia Transesofágica: Atlas-Texto. Rio de Janeiro: Revinter, 2000. Ecocardiografia Transesofágica: Atlas-Texto 2000 Assef JE Belém L Castro-Lima A Torreão JAM 30. Sahn DJ, DeMaria A, Kisslo J, Weyman A. Recommendations regarding quantitation in M-mode echocardiography: results of a survey of echocardiography measurements. Circulation 1978; 58: 1072-83. Recommendations regarding quantitation in M-mode echocardiography: results of a survey of echocardiography measurements Circulation 1978 1072 83 58 Sahn DJ DeMaria A Kisslo J Weyman A 31. Pombo JF, Troy BL, Russel RO. Left ventricular volumes and ejection fraction by echocardiography. Circulation 1978; 42: 480-90. Left ventricular volumes and ejection fraction by echocardiography Circulation 1978 480 90 42 Pombo JF Troy BL Russel RO 32. Feingenbaum H. Echocardiography. 5th ed. Philadelphia: Lea & Febiger, 1994. Echocardiography 1994 Feingenbaum H. 33. Ortiz J, Silva CES, Ghefter CGM, et al. O Ecocardiograma no Apoio à Decisão Clínica. 2ª ed. Rio de Janeiro: Revinter; 1997. O Ecocardiograma no Apoio à Decisão Clínica 1997 Ortiz J Silva CES Ghefter CGM 34. Gianesella RB, Rossi Filho RI, Zielinsky P. Diagnóstico e terapêutica da fístula arteriovenosa pulmonar na infância. Descrição de caso e revisão da literatura. Arq Bras Cardiol 2001; 77: 274-7. Diagnóstico e terapêutica da fístula arteriovenosa pulmonar na infância: Descrição de caso e revisão da literatura Arq Bras Cardiol 2001 274 7 77 Gianesella RB Rossi Filho RI Zielinsky P. 35. Murakami JW, Rosembaum DM. Right-to-left pulmonary shunting in pediatric hepatopulmonary syndrome. Clin Nucl Med 1999; 24: 897. Right-to-left pulmonary shunting in pediatric hepatopulmonary syndrome Clin Nucl Med 1999 897 24 Murakami JW Rosembaum DM 36. Hopkins WE, Waggoner AD, Barzilai B. Frequency and significance of intrapulmonary right-to-left shunting in end-stage hepatic disease. Am J Cardiol 1992; 70: 516-9. Frequency and significance of intrapulmonary right-to-left shunting in end-stage hepatic disease Am J Cardiol 1992 516 9 70 Hopkins WE Waggoner AD Barzilai B Original Articles Contrast echocardiography in the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations in candidates for liver transplantation

OBJECTIVE: To determine the importance of contrast echocardiography in the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations in patients with severe liver disease, who are candidates for liver transplantation. METHODS: The study comprised 76 patients with chronic liver disease and no evidence of intrinsic pulmonary disease, heart failure, or congenital heart disease with intracardiac communications, who underwent transthoracic echocardiography with second harmonic imaging. Thirty-two of them underwent consecutive transesophageal study. The result of contrast echocardiography was considered positive when the presence of contrast was detected in the left cardiac chambers with a delay of 4 to 6 cardiac cycles after initial opacification of the right cardiac chambers. RESULTS: The prevalence of intrapulmonary vascular dilations was 53.9% (41/76 patients). The sensitivity, specificity, positive and negative predictive values, and accuracy of transthoracic echocardiography as compared with those of transesophageal echocardiography for confirming pulmonary vascular abnormalities in patients with liver disease were, respectively, 75%, 100%, 100%, 80%, and 87.5%. The degree of arterial oxygenation showed no correlation with the occurrence of a positive echocardiographic study. Arterial hypoxemia (PaO2 < 70 mm Hg) was observed in 9 (15.9%) of the 76 patients. The echocardiographic study was positive in 37 (55.2%) of the 67 nonhypoxemic patients and in 4 (44.4%) of the 9 hypoxemic ones. CONCLUSION: Contrast echocardiography proved to be effective, easy, and safe to use in candidates for liver transplantation. Transthoracic echocardiography may be used in the diagnostic routine of intrapulmonary vascular dilations, the transesophageal study being reserved for inconclusive cases with clinical suspicion.

 contrast echocardiography intrapulmonary vascular dilations liver transplantation

ORIGINAL ARTICLE

Contrast echocardiography in the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations in candidates for liver transplantation

Paulo Roberto Pavarino; Hélio Augusto do Reis Corbucci; Carlos Henrique de Marchi; Paula Fernanda da Mata; Moacir Fernandes de Godoy

Hospital de Base de São José do Rio Preto and Faculdade de Medicina de São José do Rio Preto São José do Rio Preto, SP - Brazil

Correspondence

ABSTRACT

OBJECTIVE: To determine the importance of contrast echocardiography in the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations in patients with severe liver disease, who are candidates for liver transplantation.

METHODS: The study comprised 76 patients with chronic liver disease and no evidence of intrinsic pulmonary disease, heart failure, or congenital heart disease with intracardiac communications, who underwent transthoracic echocardiography with second harmonic imaging. Thirty-two of them underwent consecutive transesophageal study. The result of contrast echocardiography was considered positive when the presence of contrast was detected in the left cardiac chambers with a delay of 4 to 6 cardiac cycles after initial opacification of the right cardiac chambers.

RESULTS: The prevalence of intrapulmonary vascular dilations was 53.9% (41/76 patients). The sensitivity, specificity, positive and negative predictive values, and accuracy of transthoracic echocardiography as compared with those of transesophageal echocardiography for confirming pulmonary vascular abnormalities in patients with liver disease were, respectively, 75%, 100%, 100%, 80%, and 87.5%. The degree of arterial oxygenation showed no correlation with the occurrence of a positive echocardiographic study. Arterial hypoxemia (PaO2 < 70 mm Hg) was observed in 9 (15.9%) of the 76 patients. The echocardiographic study was positive in 37 (55.2%) of the 67 nonhypoxemic patients and in 4 (44.4%) of the 9 hypoxemic ones.

CONCLUSION: Contrast echocardiography proved to be effective, easy, and safe to use in candidates for liver transplantation. Transthoracic echocardiography may be used in the diagnostic routine of intrapulmonary vascular dilations, the transesophageal study being reserved for inconclusive cases with clinical suspicion.

Key words: contrast echocardiography, intrapulmonary vascular dilations, liver transplantation

The association of liver disease and pulmonary vascular dilations has been emphasized by several authors for years, allowing for greater knowledge of the pathophysiological aspects of the arterial hypoxemia found in some patients with the chronic liver disease called hepatopulmonary syndrome. This clinical condition is characterized by the triad of liver dysfunction, intrapulmonary vascular dilation, and hypoxemia1-11. Pulmonary capillary vasodilation is an extrahepatic complication of severe liver disease, probably due to the vasoactive mediation of nitric oxide2,7,11-13, causing the occurrence of an intrapulmonary right-to-left shunt with a consequent alteration in alveolar-capillary diffusion and pulmonary ventilation/perfusion imbalance1,9,11,14,15. In advanced stages of liver disease, both arterial vasodilation and true pulmonary arteriovenous communications may be present1,15. The patients may have normal arterial blood gas analysis or arterial hypoxemia in 9-29% of the cases, which may be severe and associated with cyanosis and dyspnea1,3,7,16,17. Hemodynamic conditions with elevated cardiac output, low systemic and pulmonary vascular resistances, and a reduction in the mixed arterial and venous oxygen content may also be present1,5-7,10-12,18.

Contrast echocardiography, lung perfusion scan with technetium99-labeled macroaggregated albumin, and pulmonary angiography are some of the diagnostic methods used for identifying intrapulmonary vascular alterations in patients with chronic liver disease. Contrast echocardiography is considered the gold standard for the diagnosis of this condition with numerous advantages as compared with other methods, allowing the detection of intrapulmonary shunts in patients with normal angiographic study or arterial blood gas analysis, or both. Recent studies have emphasized the diagnostic superiority of contrast transesophageal echocardiography in the research for pulmonary vascular alterations in this group of patients3,6,12,16-19-26.

The objective of this study was to compare the results of contrast echocardiography in the transthoracic and transesophageal modalities, in addition to determining its importance in the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations in candidates for liver transplantation.

Methods

Contrast echocardiography was consecutively performed in 76 patients with severe and advanced liver diseases, who had been included in the protocol for liver transplantation. Patients diagnosed with chronic pulmonary diseases, heart failure, and congenital heart diseases with intracardiac communications were excluded from the study. The study was conducted after an individual explanation about the objectives of the investigation was provided and informed written consent was obtained. The research protocol was evaluated and approved by the Committee on Ethics in Research of the institution.

The patients' mean age was 44 ± 14.6 years, 59 (77.6%) were males and 18 (22.4%) were females. Of the 76 patients with advanced liver disease, 72 had been diagnosed with liver cirrhosis and 4 with liver fibrosis. Of the patients with hepatic cell damage, 12 had alcoholic cirrhosis, 9 had hepatitis B, 16 had hepatitis C, 3 had hepatitis B and C, 15 had mixed cirrhosis (hepatitis B or C, or both, associated with alcohol), 9 had cryptogenic cirrhosis, 2 had autoimmune cirrhosis, 3 had biliary cirrhosis (primary biliary obstruction), 1 had hemochromatosis, 1 had nonalcoholic steatohepatitis, and 1 had Wilson's disease. Of the patients with intrahepatic or extrahepatic fibrosis, 1 had schistosomiasis, 1 had paracoccidiodomycosis, and 2 had veno-occlusive diseases (1 thrombosis of the portal vein and 1 Budd-Chiari syndrome).

For obtaining 2-dimensional images, an ATL device (Advanced Technology Laboratories Inc., Bothel, WA, USA) was used according to previously established techniques and sections, with the patient in the left lateral decubitus position 27. Contrast transthoracic echocardiography was performed in an HDI 5000 device with an electronic broadband phased-array transducer with a frequency of 2 to 4 MHz. Second harmonic imaging was used in all examinations to reduce imaging artifacts and to increase contrast resolution. Contrast transesophageal echocardiography was performed in a CX 200 Apogee device with the introduction of a multiplanar esophageal probe of 5.0 MHz at a depth of approximately 30 cm from the superior dental arch after local anesthesia of the pharynx. The use of 4-chamber echocardiographic view allowed for the simultaneous visualization of the atria and, when possible, of the left and right superior pulmonary veins28,29.

The following measurements were taken: diameter of the left atrium, diastolic and systolic dimensions of the left ventricle, the left ventricular ejection fraction using cubed diameters, and systolic pressure of the right ventricle estimated based on tricuspid regurgitation using the modified equation of Bernoulli28,30-33.

The echocardiographic study was developed following the methods reported by Krowka et al11 and Aller et al3. The microbubbles were manually produced by transferring 10 to 15 times 10 mL of saline solution from 1 syringe to another connected in a 3-way device, and, then, rapidly administered in a peripheral venous route. The study was considered positive when the abnormal presence of contrast was detected in left cardiac chambers with a delay of 4 to 6 cardiac cycles, after initial opacification of the right cardiac chambers (fig. 1). Three injections were usually performed to determine the reproducibility. The results were recorded in videocassette tapes and analyzed by 2 observers. The subsequent injections were initiated only after complete removal of the microbubbles from the right and left cavities. According to the opacification of the left atrium, a semiquantitative analysis of the microbubbles was performed according to the criteria established by Aller et al3. The simultaneous comparison of the maximum intensity of the echocardiographic images produced by the microbubbles between the right and left cardiac cavities provided the following classification: degree 1 - absence of microbubbles; degree 2 - passage of a few isolated microbubbles; degree 3 - passage of numerous isolated microbubbles; degree 4 - passage of numerous microbubbles resulting in an increase in echogenicity; degree 5 - opacification of the left atrium, but to a lesser extent as compared with that of the right atrium; degree 6 - complete opacification of the left atrium similar to that of the right atrium. Degrees 1 and 2 were considered normal or the absence of pulmonary vasodilations; degree 3 was considered to represent mild pulmonary vasodilations; and finally, degrees 4 to 6 were considered significant or important pulmonary vasodilations.

The arterial oxygen partial pressure (PaO2) was determined in samples of arterial blood collected from the radial artery under normal conditions, as close as possible to the day of echocardiographic study (1-3 days). A PaO2 value lower than 70 mm Hg was considered an indication of arterial hypoxemia.

The continuous quantitative variables were analyzed with the aid of the Student t test, and Tukey correction was used when necessary. The frequencies were compared using the chi-square test or Fisher exact test. An alpha level of 5% was admitted, and P values < 0.05 were considered significant.

Results

All diagnostic procedures were well tolerated, and transesophageal echocardiography was performed with no complications. The use of transthoracic and transesophageal contrast echocardiography showed the presence of pulmonary vascular dilations in 53.9% (41/76) of the patients. In the transthoracic study in isolation, prevalence of intrapulmonary vascular dilations was observed in 48.7% (37/76) of the cases. Of the 32 patients consecutively undergoing transesophageal study, 16 (50%) had a positive contrast echocardiography (P = 1.0; Fisher exact test). Four patients with an initially inconclusive transthoracic study underwent transesophageal echocardiography and were considered positive. Hepatopulmonary syndrome was observed in only 4 (5.3%) patients. According to the criteria established by Aller et al3, 16 (21%) patients had mild pulmonary vasodilations, 25 (33%) patients had significant pulmonary vasodilations, and 35 (46%) had normal echocardiograms. Transthoracic echocardiography had a sensitivity of 75%, specificity of 100%, positive predictive value of 100%, negative predictive value of 80%, and accuracy of 87.5% for the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations as compared with transesophageal echocardiography, which is considered the gold standard.

Analyzing the etiology of liver disease, 28 (46.7%) of the 60 patients with cirrhosis due to hepatic cell destruction, 8 (88.9%) of the 9 patients with cryptogenic cirrhosis, 3 with biliary cirrhosis, and 2 with cirrhosis due to veno-occlusive diseases had a positive echocardiogram. Comparing the results of the patients with cryptogenic cirrhosis and pulmonary vascular dilations with those of patients with cirrhosis due to all the other etiologies, by using the chi-square test, no significant statistical difference was found between the groups (P = 0.059). However, comparing cryptogenic cirrhosis in isolation with those with hepatic cell destruction, the difference was statistically significant (P = 0.044).

The variables of blood gas analysis and of Doppler echocardiography are shown in table I. Arterial hypoxemia was present in 9 (15.9%) of 76 patients, but only 4 (44.4%) had evidence of pulmonary vascular dilations. Of the 67 patients with no arterial hypoxemia, 37 (55.2%) had a positive echocardiogram.

Discussion

The pulmonary vascular changes found in patients with chronic liver disease are disseminated vasodilations with diameters ranging from 15 to 150 µm, which are more prominent at the capillary level and close to gas exchange areas. The deviation of pulmonary blood flow to the dilated capillaries avoids the functioning alveolar units, impairing the pulmonary diffusion-perfusion relation with a consequent decrease in arterial oxygen saturation1,5,7,9-11.

The intrapulmonary vascular abnormalities are not routinely detected because of their uncommon presentation in the general population and because of their unespecific appearance on routine examinations34. Studies1,3,4,7,11,16,17,35,36 with contrast echocardiography in patients with severe liver cirrhosis have revealed the existence of intrapulmonary vascular dilations in 13 to 47% of the patients, even in normal angiographic studies. In our study, the identification of pulmonary vascular dilations using contrast echocardiography was possible in 41 of 76 patients studied, ie, 53.9% of the cases, a result similar to those in the literature.

Studies by Vedrinne et al24 and Aller et al3 showed the superiority of contrast transesophageal echocardiography for diagnosing intrapulmonary vascular dilations in candidates for liver transplantation3,24,25. Transesophageal echocardiography, considered the gold standard for diagnosing intrapulmonary vascular dilations, allowed demonstration of the presence of that condition in 50% (16/32) of our cases. In 4 patients with previously inconclusive transthoracic study, due to an inadequate acoustic window, intrapulmonary vascular dilations could only be demonstrated after using transesophageal echocardiography. In our study, the use of second harmonic imaging in transthoracic echocardiography significantly contributed to the obtainment of satisfactory results similar to those in the transesophageal study. Comparing the proportion of individuals with pulmonary vascular dilations diagnosed on transthoracic and transesophageal echocardiography using the Fisher test, no statistical difference was found (P=1), showing that the efficacy of the 2 diagnostic methods is equivalent. The comparison of the results of contrast transthoracic and transesophageal echocardiography consecutively performed in 32 patients showed the following results: sensitivity, 75%; specificity, 100%; positive predictive value, 100%; negative predictive value, 80%; and accuracy, 87.5%. This validates contrast transthoracic echocardiography with second harmonic imaging as a rapid, safe, noninvasive, reliable, and inexpensive diagnostic test for studying these patients.

Hepatopulmonary syndrome, usually reported in 9 to 29% of liver failure cases1,3,7,16,17, was found in 4 (5.3%) of our patients. In the present study, the degree of arterial oxygenation had no statistical correlation with the occurrence of a positive echocardiography. These findings are similar to those of Krowka et al18, who also did not report a correlation between pulmonary vascular abnormalities and blood gases in patients with a positive echocardiogram (13.2% of the cases) as compared with those with a normal echocardiogram. Mimidis et al4 also found normal arterial blood gas analysis in 56 cirrhotic individuals, 8 (14.3%) of whom had a positive contrast echocardiogram. Vedrinne et al24, however, found hypoxemia in 56% and 33% of the patients with intrapulmonary shunts diagnosed on transesophageal and transthoracic echocardiography, respectively. In regard to the mean PaO2 values found in this study, they were similar in the different degrees of opacification of the left cardiac cavities (P= 0.859), despite the results by Hopkins et al36, which were significantly lower in individuals with greater opacification of the left cavities (P < 0.01). Based on our results, one may state that occasional abnormalities in arterial oxygenation of patients with chronic liver disease should not be considered indicators of intrapulmonary shunts, and, in isolation, they do not indicate that condition.

In the face of a probable hyperdynamic circulatory condition existing in individuals with intrapulmonary vascular shunts, which could cause alterations in the diameter and volume of the left cavities or in pulmonary vascular bed pressure, the present study did not find any correlation between these variables and the diagnosis of intrapulmonary vascular dilations on contrast echocardiography. In regard to the findings of the etiology of liver disease, although interesting, there is no pathophysiological support for the statement that pulmonary vascular disorders are more frequent in certain groups of patients with chronic liver disease.

Briefly, contrast transthoracic echocardiography with microbubbles using second harmonic imaging should be recommended for routine assessment and follow-up of patients with severe liver disease, candidates for liver transplantation, for identifying intrapulmonary vascular dilations or diagnosing hepatopulmonary syndrome. The inconclusive cases with a strong clinical suspicion should undergo transesophageal study. The clinical significance of these findings in the prognosis of patients with terminal liver disease awaits further studies.

References

Correspondence to

Paulo Roberto Pavarino

Rua José Felipe Antonio, 303/32 – Bl.07

São José do Rio Preto, São Paulo, SP, Brazil Cep 15090-430

E-mail:

pavarino@cardiol.br

Received: 3/10/03

Accepted: 10/20/03

English version by Stela Maris Costalonga