Arq Bras CardiolabcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCSvrfpKR6v6HCym7MtdwZdLhS0066-782X20260002006100061010.36660/abc.20250437Artigo OriginalValor Preditivo do Índice de Inflamação Imune Sistêmica para a Recorrência de Pericardite Aguda Idiopática0000-0003-0737-6927UnkunTubaConcepção e desenho da pesquisa and Análise estatísticaAnálise e interpretação dos dados, Redação do manuscrito e Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo10000-0001-7946-1229SengorBusra GuvendiObtenção de dadosAnálise e interpretação dos dados, Redação do manuscrito e Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo1Department of cardiologyKartal Kosuyolu Education and Research HospitalIstanbulTurquiaDepartment of cardiology, Kartal Kosuyolu Education and Research Hospital, Istanbul – Turquia: Tuba Unkun • Kartal Kosuyolu Research and Education Hospital – Department of Cardiology Denizer caddesi, Cevizli kavsagi, Istanbul, 34718 – Turquia. E-mail: tubaunkun@yahoo.com
Gláucia Maria Moraes de Oliveira
Não há conflito com o presente artigo.
300320260220261232e20250437200720251010202505112025Este é um artigo de acesso aberto distribuído sob os termos da licença de atribuição pelo Creative CommonsResumoFundamentos
Identificar pacientes com risco aumentado de recorrência de pericardite aguda continua sendo um desafio. A Proteína C-Reativa Ultrassensível (PCR-us) pode ser utilizada para prever recorrência, mas apresenta algumas limitações.
Objetivos
Este estudo teve como objetivo avaliar a associação entre um novo biomarcador, o Índice de Inflamação Imune Sistêmica (SII), e a recorrência da pericardite aguda.
Métodos
Este estudo de coorte retrospectivo incluiu 110 pacientes diagnosticados com pericardite aguda idiopática. O desfecho primário foi investigar a recorrência da pericardite durante o período de acompanhamento de 18 meses. Os pacientes foram divididos em dois grupos, de acordo com o desenvolvimento ou não de recorrência. Foram avaliados exame físico, eletrocardiograma, ecocardiograma e resultados laboratoriais desses pacientes. Valores de p < 0,05 foram considerados estatisticamente significativos.
Resultados
A idade média dos pacientes foi de 42,8 ± 15,2 anos, e 42,7% eram do sexo masculino. O grupo com recorrência de pericardite (RP) apresentou contagens de leucócitos significativamente mais altas (8,7 ± 3,2 vs. 12 ± 4,7; p = 0,001), contagens de neutrófilos (5,4 ± 2,7 vs. 9 ± 4,5; p < 0,001), níveis de PCR-us (29,1 ± 40,9 vs. 49,5 ± 62,2; p = 0,048) e relação neutrófilo/linfócito (2,9 ± 2,5 vs. 6 ± 2,8; p < 0,001). O SII (783,2 ± 770,2 vs. 1664,2 ± 1086,6; p < 0,001) também foi significativamente mais elevado nos pacientes com recorrência. Tanto o SII quanto a PCR-us mostraram associação independente com a recorrência (p < 0,001 e p < 0,05, respectivamente).
Conclusão
O SII e a PCR-us foram identificados como preditores independentes de recorrência em pacientes com pericardite aguda durante o acompanhamento de 18 meses. Assim como a PCR-us, o SII pode ser utilizado como um parâmetro importante na predição da pericardite recorrente.
Valor Preditivo do Índice de Inflamação Imune Sistêmica para a Recorrência de Pericardite Aguda Idiopática
Arq Bras Cardiol. 2026; 123(2):e20250437
Palavras-chave:Índice de Inflamação Imune SistêmicaPericarditeProteína C-ReativaFontes de financiamento O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.Introdução
Pericardite aguda é a doença pericárdica mais comum observada na prática clínica.1,2 Para o diagnóstico, são necessários pelo menos dois dos seguintes quatro critérios: dor torácica, atrito pericárdico, achados eletrocardiográficas anormais – como depressão do segmento PR e elevação difusa do segmento ST – e derrame pericárdico novo ou em progressão. Achados adicionais de suporte incluem marcadores inflamatórios elevados, como Proteína C-Reativa Ultrassensível (PCRus) e velocidade de hemossedimentação (VHS), bem como a detecção de inflamação por técnicas de imagem, como ressonância magnética cardíaca (RMC) ou tomografia computadorizada.3 As complicações da pericardite incluem tamponamento cardíaco, pericardite constritiva e, mais comumente, pericardite recorrente.4,5 A pericardite aguda é uma condição inflamatória que afeta o pericárdio. Níveis elevados de PCR-us têm sido associados à recorrência da pericardite e a desfechos cardíacos adversos.6,7 A busca por biomarcadores confiáveis, capazes de prever a recorrência na prática clínica, ainda está em andamento.
Recentemente, o Índice de Inflamação Imune Sistêmica (SII, do inglês Systemic Immune-Inflammation Index), um indicador simples e abrangente, tem ganhado destaque.8 O SII reflete o estado inflamatório e imunológico geral ao incorporar três biomarcadores: plaquetas, neutrófilos e linfócitos.9 O índice é comumente utilizado para prever a presença e o prognóstico de diversas neoplasias.10 Estudos recentes também demonstraram que o SII está associado ao prognóstico clínico em uma variedade de doenças cardiovasculares.11 No entanto, a relação entre o SII e o prognóstico de pacientes com pericardite aguda ainda não foi estabelecida. O objetivo deste estudo é investigar a associação entre a recorrência da pericardite após um episódio agudo e o índice SII.
MétodoPopulação e desenho do estudo
Este estudo do tipo coorte retrospectivo foi conduzido no Kartal Koşuyolu High Specialty Training and Research Hospital, Istambul, Turquia, entre janeiro de 2021 e março de 2024. O estudo envolveu 331 pacientes diagnosticados com pericardite aguda. Cento e cinquenta pacientes foram excluídos devido ao tempo insuficiente de acompanhamento após o diagnóstico. Quinze pacientes com fração de ejeção (FE) inferior a 53–54% (<53% para homens e <54% para mulheres)3 ou níveis positivos de troponina, e 56 pacientes com causas específicas subjacentes (como neoplasias, tuberculose, doenças autoimunes, pericardite purulenta, lesão pós-miocárdica ou pós-infarto do miocárdio, insuficiência renal [Taxa de Filtração Glomerular, TFG <60 mL/min], distúrbios hepáticos [atividade sérica de Aspartato Aminotransferase (AST) duas vezes acima do limite normal e >80 U/L ou Alanina Aminotransferase (ALT) >112 U/L. Após as exclusões, o grupo de estudo consistiu em 110 pacientes diagnosticados com pericardite aguda (Figura 1). O estudo foi autorizado pelo comitê de ética local.
– Diagrama de fluxo da população estudada com pericardite aguda.
Todos os dados clínicos e demográficos, incluindo idade, sexo e histórico médico, foram obtidos do sistema digital de prontuários do hospital. Todos os pacientes apresentaram seu primeiro episódio de pericardite, e o diagnóstico foi estabelecido com base na presença de pelo menos dois dos quatro critérios descritos nas diretrizes mais recentes: dor torácica pericárdica, anormalidades eletrocardiográficas (nova elevação difusa do segmento ST ou depressão do PR), derrame pericárdico e atrito pericárdico.3 Os eletrocardiogramas de admissão, radiografias de tórax, ecocardiogramas e resultados de exames laboratoriais foram coletados dos registros hospitalares. Os exames laboratoriais incluíram hemograma completo, PCR-us, troponina I de alta sensibilidade, bioquímica sérica, testes de função tireoidiana e rastreamento para doenças específicas (como doenças autoimunes e tuberculose). A Razão Neutrófilo-Linfócito (RNL) foi calculada como a razão entre a contagem de neutrófilos e linfócitos em amostras de sangue periférico. O SII foi calculado como SII = PLT × RNL.9 As contagens sanguíneas completas foram determinadas utilizando um autoanalisador (Horiba ABX Diagnostics, França), e os níveis de Proteína C-Reativa foram medidos pelo método nefelométrico (Beckman Coulter).
As imagens ecocardiográficas foram obtidas do sistema digital de prontuários do hospital. O diagnóstico de tamponamento cardíaco foi estabelecido com base em uma combinação de sintomas clínicos (como pulso paradoxal, hipotensão e taquicardia) juntamente com evidências ecocardiográficas. A pericardiocentese foi realizada em pacientes com derrame pericárdico grave acompanhado de instabilidade hemodinâmica ou quando os achados clínicos sugeriam pericardite bacteriana ou neoplásica.
De acordo com as recomendações das diretrizes, Anti-Inflamatórios Não Esteroides (AINEs) ou aspirina foram utilizados como opção de tratamento de primeira linha na dose máxima tolerada.3,12 A dose máxima foi administrada por 1-2 semanas e, caso os níveis de PCR-us se normalizassem, a dose era reduzida gradualmente ao longo de 3-4 semanas. Em todos os casos, colchicina 0,5 mg duas vezes ao dia foi prescrita por 3 meses, com ajustes baseados na depuração de creatinina, peso corporal e idade.3,13 Nenhum paciente recebeu terapia com corticosteroides. A pericardite recorrente foi definida como a presença de dor torácica recorrente associada a pelo menos um dos seguintes sinais: febre, atrito pericárdico, anormalidades eletrocardiográficas, evidência de derrame pericárdico, aumento da contagem de leucócitos ou elevação de PCR-us.3
Todos os pacientes incluídos no estudo foram acompanhados por aproximadamente 18 meses a partir do diagnóstico. Cerca de 10 dias após a alta, foram acompanhados mensalmente durante os 3 meses seguintes e, posteriormente, a cada 3 meses até completar 18 meses. As consultas clínicas incluíram exame físico, exames laboratoriais (hemograma completo e PCR), ECG e avaliações ecocardiográficas. O desfecho do estudo foi a ocorrência da primeira recorrência de pericardite. Os pacientes foram divididos em dois grupos com base no desenvolvimento ou não de pericardite recorrente.
Análise estatística
O estudo foi aprovado pelo comitê de ética local e esteve em conformidade com os princípios da Declaração de Helsinque. As análises estatísticas foram realizadas utilizando o Statistical Package for the Social Sciences (SPSS; Versão 26.0, IBM). As variáveis contínuas foram apresentadas como média e desvio padrão, devido à normalidade dos dados. As variáveis categóricas foram apresentadas em frequências absolutas e relativas. A suposição de normalidade dos dados foi avaliada pelo teste de Kolmogorov–Smirnov. A comparação entre os grupos foi realizada utilizando o teste t de Student para amostras independentes ou o teste do qui-quadrado, conforme apropriado. O modelo Enter foi utilizado na regressão logística múltipla. Os resultados desses modelos foram interpretados em termos de razões de chances ajustadas (aORs) com intervalos de confiança de 95% (IC95%). A análise da curva ROC (Receiver Operating Characteristic) foi utilizada para determinar o ponto de corte ideal de PCR-us e SII na recorrência da pericardite. Os resultados foram avaliados com intervalo de confiança de 95%, e valores de p < 0,05 foram considerados estatisticamente significativos.
Resultados
Os pacientes foram divididos em dois grupos de acordo com a recorrência. A população do estudo consistiu em 110 pacientes (47 homens, 42,7%), com idade média de 42,8 ± 15,2 anos. As características dos pacientes estão apresentadas na Tabela 1.
– Características demográficas e clínicas dos pacientes
Variáveis
Sem recorrência (n=81)
Com recorrência (n=29)
Valor p
Idade (anos)
42,19 ±15,5
42 ±15,2
0,9561
Gênero (n)
Masculino
34
13
0,7902
Feminino
47
16
ECG (n)
Sem alteração
21
9
0,5962
Com alteração
60
20
Efusão pericárdica (n)
Leve
66 (81,4%)
15 (51,7%)
0,006*
Moderada
4 (4,9%)
5 (17,2%)
Grave
11 (13,7%)
9 (31,1%)
Presença de dor torácica (n)
70
27
0,1052
Atrito pericárdico (n)
17
2
0,0652
1Teste t para amostras independentes; 2Teste do qui-quadrado, *p<0,05; ECG: eletrocardiograma.
Todos os pacientes receberam o mesmo tratamento (AINEs e colchicina). Não houve diferença entre os grupos em relação à idade, sexo, dor torácica e alterações eletrocardiográficas. As contagens de leucócitos e neutrófilos foram mais elevadas no grupo com recorrência (p<0,001; Tabela 2). SII, RNL e PCR-us também foram significativamente mais altos nos pacientes com recorrência (p<0,001; p<0,001; p=0,048). Outros achados estão apresentados na Tabela 2.
– Comparação das variáveis laboratoriais entre os pacientes com e sem recorrência
Variáveis
Sem recorrência (n=81)
Com recorrência (n=29)
Valor p
PCR-us (mg/L)
29,1 ±40,9
49,5 ±62,2
0,048
Leucócitos (células/µL)
8,7 ±3,2
12 ±4,7
0,001*
Hemoglobina (g/dL)
13,2 ±1,7
12,8±2
0,306
Plaquetas (células/µL)
267,4 ±86,8
312,2 ±126,3
0,086
Neutrófilos (células/µL)
5,4± 2,7
9 ± 4,5
<0,001**
Linfócitos (células/µL)
2,3±1,13
2,5±3,2
0,786
SII
783,2 ± 770,2
1664,2 ±1086,6
<0,001**
Relação Neutrófilo/Linfócito
2,9 ± 2,5
6 ± 2,8
<0,001**
PCR: Proteína C-Reativa; Teste t para amostras independentes, *p<0.05, **p<0.001. SII: Índice de Inflamação Imunológica Sistêmica.
Na análise de regressão, as variáveis de confusão incluíram SII, derrame pericárdico e PCR-us. O SII esteve associado de forma independente à recorrência [Razão de Chances (OR) = 1,4; IC95% (0,96-1,54); p=0,002]. Outras variáveis estão apresentadas na Tabela 3.
– Análise de regressão logística para prever recorrência
Variáveis
Odds Ratio
IC95%
Valor p
SII
1,4
0,96-1,54
0,002
Efusão Pericárdica
1,2
0,78-2,7
0,23
PCR-us
0,9
0,98-1,009
0,8
SII: Índice de Inflamação Imunológica Sistêmica; PCR-us: Proteína C-Reativa Ulltrassensível
Na análise ROC (Figura 2), o SII foi identificado como o parâmetro mais associado à recorrência. O ponto de corte determinado para o SII no diagnóstico de recorrência foi 462,5, com sensibilidade de 82,8% e especificidade de 40%. Os resultados da análise ROC estão mostrados na Figura 2 (AUC: 0,751; IC: 0,630–0,872; p=0,001).
– Análise da curva ROC (Receiver Operating Characteristic).
Dıscussão
Nosso estudo demonstrou que o SII é um parâmetro simples e de baixo custo para prever a recorrência em pacientes com pericardite aguda. A pericardite aguda é a manifestação mais frequente das doenças pericárdicas e está associada a significativa morbidade. A pericardite recorrente, a complicação mais comum após a pericardite aguda, tem impacto substancial na qualidade de vida dos pacientes.3,14 Identificar indivíduos com risco de recorrência continua sendo um grande desafio clínico.
Na prática clínica, identificar pacientes com alto risco de recorrência após um primeiro episódio de pericardite aguda é fundamental, já que a pericardite recorrente leva a ataques repetidos e à progressão para doença crônica.15 No entanto, atualmente não há marcador específico ou processo diagnóstico para detectar esses pacientes. Indivíduos com risco aumentado de recorrência podem se beneficiar de acompanhamento mais próximo e tratamento médico mais intensivo. Além disso, modalidades avançadas de imagem, como a RMC, podem ser úteis antes da suspensão da terapia. Com sua capacidade de demonstrar inflamação tecidual persistente, a RMC pode auxiliar na determinação da duração do tratamento.3
Pacientes com alto risco de recorrência após um primeiro episódio de pericardite aguda não foram adequadamente investigados até o momento. De acordo com estudos anteriores, o uso de colchicina durante o ataque inicial demonstrou ser o fator mais eficaz na redução da recorrência. Por outro lado, o uso de corticosteroides, etiologias específicas da pericardite aguda, tratamento inadequado e a presença de derrame pericárdico foram todos associados a maiores taxas de recorrência.3,5,16-20
Marcadores inflamatórios são utilizados para prever a recorrência na pericardite aguda. A PCR-us pode ser usada tanto para o diagnóstico quanto para avaliar a resposta ao tratamento.6,21 Imazio et al.7 demonstraram que a elevação persistente da PCR-us pode prever a recorrência da pericardite. Estudos indicaram que o NLR, outro marcador inflamatório, é mais eficaz que a PCR-us na predição da recorrência da pericardite.22 Um estudo recente mostrou que o D-dímero é um biomarcador potencial para avaliação prognóstica na pericardite aguda e complicada.23 Em outro estudo, o Infla Score — desenvolvido pela combinação de diversos marcadores inflamatórios — mostrou-se eficaz na predição da recorrência da pericardite.24 O SII tem se mostrado, em estudos, um marcador inflamatório mais potente do que NLR ou plaqueta isoladamente, com melhor valor prognóstico.25 Neste estudo, verificamos que o SII esteve mais significativamente associado à probabilidade de recorrência da pericardite do que NLR, plaqueta e PCR-us isoladamente, sugerindo que o SII pode servir como um preditor mais confiável do estado inflamatório dos pacientes, resultando em maior confiabilidade na predição da recorrência da pericardite.
Hipotetizamos que o uso do SII – um índice simples, mais abrangente e menos variável, que incorpora simultaneamente múltiplos biomarcadores inflamatórios – pode servir como parâmetro complementar à PCR, rotineiramente utilizado no acompanhamento, e também fornecer valor prognóstico significativo na detecção de inflamação ativa subjacente na pericardite aguda e recorrente. Composto por neutrófilos, linfócitos e plaquetas, o SII foi recentemente desenvolvido como biomarcador abrangente de inflamação sistêmica.9 Originalmente, o SII foi identificado como um fator prognóstico poderoso em pacientes com carcinoma hepatocelular.8 Atualmente, o SII é amplamente empregado como marcador preditivo e prognóstico em diversas doenças, incluindo câncer, doenças cardiovasculares e renais.26-28
O SII ganhou popularidade nos últimos anos devido ao seu papel como marcador inflamatório, semelhante à PCR-us. Trata-se de um parâmetro simples, adequado para uso rotineiro, e sua variabilidade é menor do que a da PCR-us. Em nosso estudo, o SII foi identificado como um preditor independente de pericardite recorrente, sugerindo que pode servir como um parâmetro valioso na prática clínica. Quando utilizado em conjunto com a PCR-us, em vez de como substituto, o SII pode melhorar a predição de pacientes em risco de recorrência da pericardite.
Em nosso conheciento, não foram conduzidas pesquisas em indivíduos com pericardite aguda para explorar a associação entre o SII e o prognóstico. Em nosso estudo, o SII superou a PCR-us na predição da recorrência da pericardite.
Este estudo apresenta várias limitações. Em primeiro lugar, o tamanho relativamente pequeno da amostra, composta por 110 pacientes, pode limitar a generalização dos achados para cenários clínicos mais amplos e populações mais diversas. Além disso, o desenho retrospectivo do estudo implicou que certas variáveis – como adesão ao tratamento, duração dos sintomas e consistência do acompanhamento – não pudessem ser totalmente padronizadas ou controladas. A ausência de medições seriadas dos parâmetros laboratoriais também representa uma limitação significativa.
Adicionalmente, apenas pacientes com pericardite isolada foram incluídos. A miopericardite e a perimiocardite, que envolvem inflamação concomitante do pericárdio e miocárdio, podem apresentar sintomas clínicos e achados iniciais semelhantes, aumentando o risco de classificação incorreta na ausência de exames de imagem avançados. Contudo, como técnicas avançadas de imagem (por exemplo, a RMC) não estão rotineiramente disponíveis em todos os cenários clínicos, esses pacientes foram excluídos. Embora essa abordagem tenha permitido a seleção de uma população de estudo mais homogênea e de menor risco, ela limita a generalização dos resultados para todo o espectro das doenças pericárdicas. Além disso, de um total de 331 pacientes, apenas 110 que atenderam aos critérios de inclusão predefinidos e que possuíam dados clínicos e de acompanhamento suficientes foram incluídos na análise. Como dados clínicos, laboratoriais ou de tratamento detalhados não foram coletados de forma sistemática para os 221 pacientes excluídos, não foi possível realizar uma análise separada desse grupo. Isso pode ter introduzido um viés de seleção e reduzido a validade externa do estudo.
Por fim, embora todos os pacientes tenham recebido prescrição de AINEs e colchicina na alta, em conformidade com as diretrizes da European Society of Cardiology, a adesão ao tratamento após a alta não pôde ser monitorada de forma sistemática devido ao caráter retrospectivo do estudo. Métodos comumente empregados em ensaios clínicos randomizados, como acompanhamento telefônico, entrevistas presenciais ou contagem de comprimidos, não foram aplicados. Consequentemente, a uniformidade do tratamento e a avaliação da eficácia terapêutica representam limitações adicionais.
O SII foi identificado como um preditor independente para recorrência de pericardite em pacientes com pericardite aguda durante o acompanhamento. Nosso estudo indica que o SII pode ser utilizado para classificação de risco, em conjunto com a PCR-us, na predição da recorrência da pericardite (Figura Central).
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Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.
Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética do Kartal Kosuyolu Education and Research Hospital sob o número de protocolo 2024/16/1200. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.
Durante a preparação deste trabalho, o(s) autor(es) usaram ChatGPT e Gemini para verificação gramatical. Após o uso desta ferramenta/serviço, o(s) autor(es) revisaram e editaram o conteúdo conforme necessário e assumem total responsabilidade pelo conteúdo do artigo publicado.
Todo o conjunto de dados que dá suporte aos resultados deste estudo está disponível mediante solicitação ao autor correspondente.
O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.
10.36660/abc.20250437iOriginal ArticlePredictive Value of the Systemic Immune-inflammation Index for Recurrence of Idiopathic Acute Pericarditis0000-0003-0737-6927UnkunTubaConception and design of the research and Statistical analysisAnalysis and interpretation of the data, Writing of the manuscript and Critical revision of the manuscript for content10000-0001-7946-1229SengorBusra GuvendiAnalysis and interpretation of the data, Writing of the manuscript and Critical revision of the manuscript for content1TürkiyeDepartment of cardiology, Kartal Kosuyolu Education and Research Hospital, Istanbul – Türkiye Tuba Unkun • Kartal Kosuyolu Research and Education Hospital – Department of Cardiology Denizer caddesi, Cevizli kavsagi, Istanbul, 34718 – Türkiye. E-mail: tubaunkun@yahoo.com
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
Gláucia Maria Moraes de Oliveira
AbstractBackground
Identifying patients at increased risk of recurrence of acute pericarditis remains challenging. High-sensitivity C-reactive protein (hs-CRP) can be used to predict recurrence, but it has certain limitations.
Objectives
This study aimed to evaluate the association between a novel biomarker, the Systemic Immune-Inflammation Index (SII), and the recurrence of acute pericarditis.
Methods
This retrospective cohort study included 110 patients diagnosed with acute idiopathic pericarditis, the primary endpoint of the study was to investigate Recurrent Pericarditis (RP) during the 18 month follow-up period. Patients were divided into two groups based on whether or not they developed recurrent pericarditis. Physical examination, electrocardiography, echocardiography, and laboratory test results of these patients were evaluated. P < 0.05 was considered statistically significant.
Results
The mean age of the patients was 42.8 ± 15.2 years, and 42.7% were male. The group with RP had significantly higher leukocyte counts (8.7 ± 3.2 vs. 12 ± 4.7; p = 0.001), neutrophil counts (5.4 ± 2.7 vs. 9 ± 4.5; p < 0.001), hs-CRP levels (29.1 ± 40.9 vs. 49.5 ± 62.2; p = 0.048), and neutrophil-to-lymphocyte ratio (2.9 ± 2.5 vs. 6 ± 2.8; p < 0.001). SII (783.2 ± 770.2 vs. 1664.2 ± 1086.6; p < 0.001) was also significantly higher in patients with recurrence. Both SII and hs-CRP were independently associated with recurrence (p < 0.001 and p < 0.05, respectively).
Conclusion
SII and hs-CRP were found to be independent predictors for recurrence in acute pericarditis patients during the 18 month follow-up. Similar to hs-CRP, SII may also be used as an important parameter in predicting recurrent pericarditis.
Predictive Value of the Systemic Immune-inflammation Index for Recurrence of Idiopathic Acute Pericarditis
Acute pericarditis is the most common pericardial disease seen in clinical practice.1,2 At least two of the following four criteria are required for a diagnosis: chest pain, pericardial friction rub, abnormal electrocardiographic findings (PR depression and widespread ST elevation), and new or worsening pericardial effusion. Additional supportive findings include elevated inflammatory markers, such as High Sensitive C-Reactive Protein (hs-CRP) and Erythrocyte Sedimentation Rate (ESR), as well as inflammation detection using imaging techniques such as Cardiac Magnetic Resonance (CMR) or Computed Tomography (CT).3 Complications of pericarditis include cardiac tamponade, constrictive pericarditis, and most commonly, recurrent pericarditis.4,5 Acute pericarditis is an inflammatory condition that affects the pericardium. established. Elevated hs-CRP levels have been associated with pericarditis recurrence and adverse cardiac outcomes.6,7 The search for reliable biomarkers capable of predicting recurrence in clinical practice is still ongoing.
Recently, the Systemic Immune-inflammation Index (SII), a simple yet comprehensive indicator, has gained attention.8 SII reflects the overall inflammatory and immunological state by incorporating three biomarkers: platelets, neutrophils, and lymphocytes.9 The SII index is commonly used for predicting the presence and prognosis of many malignancies.10 Recent studies have also showed that SII is linked to clinical prognosis in a variety of cardiovascular illnesses.11 However, the relationship between SII and the prognosis of acute pericarditis patients has not yet been demonstrated. The purpose of this study is to investigate the relationship between recurrent pericarditis following acute pericarditis and the SII index.
MethodStudy population and design
This retrospective cohort study was conducted at Kartal Koşuyolu High Specialty Training and Research Hospital, Istambul, Turkey, from January 2021 to March 2024. The study involved 331 patients diagnosed with acute pericarditis. 150 patients were excluded from the study due to insufficient follow-up time after diagnosis. 15 patients with an ejection fraction (EF) less than 53-54 % (< 53% for men and < 54% for women)3 or positive troponin levels, and 56 patients with specific underlying causes (such as malignancies, tuberculosis, autoimmune diseases, purulent pericarditis, post-myocardial damage or after myocardial infarction, renal failure (Glomerular Filtration Rate, GFR <60 mL/min), hepatic disorders – two-fold higher serum Aspartate Aminotransferase (AST) and >80 U/L or Alanine Aminotransferase (ALT) >112 U/L activity than normal limits. After exclusions study group consist of 110 patients diagnosed with acute pericarditis (Figure 1). The study was authorized by the local ethics committee.
– Flow diagram of the studied population with acute pericarditis.
All clinical and demographic data, including age, sex, and medical history, were obtained from the hospital’s digital health record system. All patients experienced their first episode of pericarditis, and the diagnosis was established based on the presence of at least two of the four criteria outlined in the latest guidelines: pericardial chest pain, electrocardiographic abnormalities (new widespread ST elevation or PR depression), pericardial effusion, and pericardial friction rub.3 Admission electrocardiograms, chest X-rays, echocardiograms, and blood test results were retrieved from the hospital records. Blood tests included complete blood count, hs-CRP, high-sensitivity troponin I, serum biochemistry, thyroid function tests, and screening for specific diseases (such as autoimmune disorders and tuberculosis). The Neutrophil-to-Lymphocyte Ratio (NLR) was calculated as the ratio of neutrophil count to lymphocyte count in peripheral blood samples. The SII was calculated as SII = Platelet count (PLT) × NLR.9 Complete blood counts were determined using an autoanalyzer (Horiba ABX Diagnostics, France), and C-reactive protein levels were measured using the nephelometric method (Beckman Coulter).
Echocardiographic images were retrieved from the hospital’s digital health record system. Cardiac tamponade was diagnosed based on a combination of clinical symptoms (such as pulsus paradoxus, hypotension, and tachycardia) together with echocardiographic evidence. Pericardiocentesis was performed in patients with severe pericardial effusion accompanied by hemodynamic instability or when clinical findings suggested bacterial or neoplastic pericarditis.
According to guideline recommendations, Nonsteroidal Anti-inflammatory Drugs (NSAIDs) or aspirin were used as the first-line treatment at the maximum tolerated dose.3,12 The maximum dose was administered for 1–2 weeks, and if hs-CRP levels normalized, the dose was tapered over 3–4 weeks. In all cases, colchicine 0.5 mg twice daily was prescribed for 3 months, with adjustments based on creatinine clearance, body weight, and age.3,13 No patients received corticosteroid therapy. Recurrent pericarditis was defined as the presence of recurrent chest pain in addition to at least one of the following: fever, pericardial friction rub, ECG abnormalities, evidence of pericardial effusion, increased leukocyte count, or elevated hs-CRP.3
All patients included in the study were followed approximately 18 months from the time of diagnosis. Approximately 10 days after discharge, they were followed monthly for the next 3 months, and thereafter every 3 months up to 18 months. Clinical visits included physical examinations, blood test were including complete blood count and CRP, ECG, and echocardiographic evaluations. The study endpoint was the occurrence of the first recurrence of pericarditis. Patients were divided into two groups based on whether or not they developed recurrent pericarditis.
Statistical analysis
The study was approved by the Local Ethics and Clinical Investigation Committee and had conformed to the principles embodied in the Declaration of Helsinki. Statistical analyses were performed by using Statistical Package for the Social Sciences (SPSS; Version 26.0, IBM). Continuous variables were presented as mean and standard deviation due to the normality of the data. Categorical variables were presented by absolute and relative frequencies. Assumption of normality of data were evaluated by Kolmogorov–Smirnov test. The comparison between groups was made using the Student’s t-test for independent samples or chi-Square, as appropriate. Enter model was used in multiple logistic regression. Results of these models were interpreted in terms of adjusted odds ratios (aORs) with associated 95% confidence intervals (95% CIs). Receiver operating characteristic curve (ROC curve) analysis was used to find the optimal cut-off for hs-CRP and SII in recurrence of pericarditis Results were evaluated with a confidence interval of 95%, and p < 0.05 was considered statistically significant.
Results
Patients were devided in two groups according to recurrence the study population consisted of 110 patients (47 males, 42.7%) and mean age of the patients was 42.8±15.2years. The characteristics of the patients are presented in Table 1.
– Demographic and clinical characteristics of the patients
Variables
No recurrence (n=81)
Recurrence (n=29)
p values
Age (years)
42.19 ±15.5
42 ±15.2
0.9561
Gender (n)
Man
34
13
0.7902
Woman
47
16
ECG (n)
No change
21
9
0.5962
Change
60
20
Pericardial effusion (n)
Mild
66 (81.4%)
15 (51.7%)
0.006*
Moderate
4 (4.9%)
5 (17.2%)
Severe
11 (13.7%)
9 (31.1%)
Presence of chest pain (n)
70
27
0.1052
Pericardial friction rub (n)
17
2
0.0652
1Independent samples T test, 2Chi square test, *p<0.05; ECG: electrocardiogram.
All patients received the same treatment (NSAIDs and colchicine). There was no difference in age, gender, chest pain, and ECG changes between the groups. The leukocytes and neutrophyl counts were higher in the recurrence group (p<0.001 Table 2). SII, NLR and hs-CRP were also found to be significantly higher in patients with recurrence (p:<0.001, p:<0.001, p:0.048). Other findings are presented in Table 2.
– Comparisons of laboratuary variables between the patients with and without recurrence
Variables
No recurrence (n=81)
Recurrence (n=29)
p values
Hs-CRP (mg/L)
29.1 ±40.9
49.5 ±62.2
0.048
Leukocyte (cells/µL)
8.7 ±3.2
12 ±4.7
0.001*
Hemoglobin (g/dl)
13.2 ±1.7
12.8±2
0.306
Platelet (cells/µL)
267.4 ±86.8
312.2 ±126.3
0.086
Neutrophil (cells/µL)
5.4± 2.7
9 ± 4.5
<0.001**
Lymphocyte (cells/µL)
2.3±1.13
2.5±3.2
0.786
SII
783.2 ± 770.2
1664.2 ±1086.6
<0.001**
Neutrophil Lymphocyte ratio
2.9 ± 2.5
6 ± 2.8
<0.001**
Independent samples T test, *p<0.05, **p<0.001; SII: Systemic Immune-Inflammation Index.
In regression analysis the co-founding variables included SII, pericardial effusion, hs-CRP. SII was independently associated with recurrence. (Odds Ratio (OR) = 1.4 with %95 CI [0.96-1.54] p:0.002). Other variables are presented in Table 3.
– Logistic regression analysis to predict recurrence
Variables
Odds Ratio
95% CI
p values
SII
1.4
0.96-1.54
0.002
Pericardial effusion
1.2
0.78-2.7
0.23
Hs-CRP
0.9
0.98-1.009
0.8
SII: Systemic Immune-Inflammation Index.
In ROC analysis (Figure 2), SII was found the most associated parameter with recurrence. The cut-off point determined for SII in the diagnosis of recurrence is 462.5 with 82.8% sensivity and 40% specifity . The ROC analysis results are shown in Figure 2 . (AUC:0.751, CI:0.630-0.872, p:0.001).
Our study demonstrated that SII is simply calculated and cheap parameter for predicting recurrence in acute pericarditis patients. Acute pericarditis is the most frequent presentation of pericardial disorders and causes significant morbidity. Recurrent pericarditis, the most common complication following acute pericarditis, significantly impacts the patient’s quality of life.3,14 Identifying patients prone to recurrence is challenging.
In clinical practice, identifying patients with a high risk of recurrence among those diagnosed with a first episode of acute pericarditis is crucial, as recurrent pericarditis leads to repeated attacks and chronic disease progression.15 However there is not specific marker or diagnostic process for detecting this patients . Patients with a high risk of recurrence may benefit from close monitoring and intense medical treatment. Also they could additionally benefit from expert imaging modalities (such as CMR) prior to discontinuing medication. CMR, with its ability to show ongoing inflammation in the tissue, will be beneficial for determining the treatment duration.3
Patients at high risk of recurrence after a first episode of acute pericarditis have not been adequately investigated to date. According to previous studies, colchicine use during the initial attack has been shown to be the most effective factor in reducing recurrence. Conversely, the use of corticosteroids, specific etiologies of acute pericarditis, inadequate treatment, and the presence of pericardial effusion have all been associated with higher recurrence rates.3,5,16-20
Inflammatory markers are used to predict the recurrence in acute pericarditis. Hs-CRP can be used to diagnose as well as assess therapy response.6,21 Imazio et al.7 found that sustained hs-CRP rise could predict pericarditis recurrence. Studies have indicated that NLR, an inflammatory marker, is more effective than hs-CRP in predicting pericarditis recurrence.22 A recent study has shown that D-dimer is a potential biomarker for prognostic assessment in acute and complicated pericarditis.23 In another study, the Infla Score – developed by combining various inflammatory markers – was found to be effective in predicting pericarditis recurrence.24 SII has been found in studies to be more potent inflammatory marker than NLR or PLT alone, with a better prognostic value.25 In this study, we found that SII was more significantly linked with the likelihood of recurrent pericarditis than NLR, PLT, and hs-CRP alone, suggesting that SII may serve as a more reliable predictor of the patients’ inflammatory status, resulting in higher predictive reliability for recurrent pericarditis.
We hypothesized that the use of the SII – a simple, more comprehensive, and less variable index that simultaneously incorporates multiple inflammatory biomarkers – may serve as a supportive parameter to CRP, which is routinely used in follow-up, and may also provide significant prognostic value in detecting underlying active inflammation in acute and recurrent pericarditis. Comprising neutrophils, lymphocytes, and platelets, SII has recently been developed as a comprehensive biomarker of systemic inflammation.9 SII was originally found to be a powerful prognostic factor for patients with hepatocellular carcinoma.8 SII is now widely employed as a predictive and prognostic marker in a variety of disorders, including cancer, cardiovascular disease, and kidney disease.26-28
SII has gained popularity in recent years due to its role as an inflammatory marker, similar to hs-CRP. It is a simple parameter suitable for routine use, and its variability is lower than that of hs-CRP. In our study, SII was identified as an independent predictor of recurrent pericarditis, suggesting that it may serve as a valuable parameter in clinical practice. When used in conjunction with hs-CRP, rather than as a substitute, SII could improve the prediction of patients at risk for recurrent pericarditis.
To the best of our knowledge, no research has been conducted in acute pericarditis individuals to explore the association between SII and prognosis. In our study, SII exceeded hs-CRP in predicting pericarditis recurrence.
This study has several limitations. First, the relatively small sample size of 110 patients may limit the generalizability of the findings to broader clinical settings and more diverse patient populations. In addition, the retrospective design of the study meant that certain variables – such as treatment adherence, symptom duration, and consistency of follow-up – could not be fully standardized or controlled. The absence of serial measurements of laboratory parameters also represents a significant limitation.
Furthermore, only patients with isolated pericarditis were included. Myopericarditis and perimyocarditis, which involve concurrent pericardial and myocardial inflammation, may present with similar clinical symptoms and initial findings, increasing the risk of misclassification in the absence of advanced imaging. However, because advanced imaging techniques (e.g., cardiac MRI) are not routinely available in all clinical settings, these patients were excluded. While this approach allowed for the selection of a lower-risk and more homogeneous study population, it limits the generalizability of the findings to the broader spectrum of pericardial disease. In addition, out of a total of 331 patients, only 110 who met the predefined inclusion criteria and had sufficient clinical data and follow-up information were included in the analysis. Since detailed clinical, laboratory, or treatment data were not systematically collected for the 221 excluded patients, a separate analysis of this group could not be performed. This may have introduced a potential selection bias and reduced the external validity of the study.
Finally, although all patients were prescribed NSAIDs and colchicine at discharge in accordance with European Society of Cardiology guidelines, post-discharge adherence to treatment could not be systematically monitored due to the retrospective nature of the study. Methods commonly employed in randomized controlled trials, such as telephone follow-ups, face-to-face interviews, or pill counts, were not applied. Consequently, treatment uniformity and the assessment of therapeutic efficacy represent additional limitations.
SII was found to be an independent predictor for pericarditis recurrence in patients with acute pericarditis during the follow-up. Our study indicates that SII could be used for risk classification in addition to hs-CRP for prediction of recurrence pericarditis (Central Illustration).
This study is not associated with any thesis or dissertation work.
This study was approved by the Ethics Committee of the Kartal Kosuyolu Education and Research Hospital under the protocol number 2024/16/1200. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.
During the preparation of this work, the author(s) used ChatGPT and Gemini for grammar check. After using this tool/service, the author(s) reviewed and edited the content as needed and take full responsibility for the content of the published article.
All datasets supporting the results of this study are available upon request from the corresponding author.
There were no external funding sources for this study.