A pandemia de covid-19, iniciada em dezembro de 2019 em Wuhan, China, já afetou mais de 600 milhões de pessoas e resultou em mais de 6 milhões de mortes em todo o mundo ao longo de cinco ondas de infecção nos últimos 3 anos.¹ Os sintomas da covid-19 são conhecidos por persistirem além da fase aguda, resultando em sequelas pós-agudas denominadas síndrome pós-covid (ou covid longa), caracterizada por manifestações clínicas com duração superior a 60 dias.^2,3 Embora os mecanismos subjacentes ainda não estejam completamente elucidados, a fadiga e a intolerância ao exercício estão entre os sintomas mais frequentemente relatados.⁴

O teste de esforço cardiopulmonar (TECP) é considerado o padrão-ouro para avaliação da intolerância ao esforço e é recomendado na investigação de indivíduos com covid longa.^5–7 Apesar dos efeitos protetores bem estabelecidos da prática regular de atividade física e da elevada aptidão cardiorrespiratória (ACR) contra formas graves da doença e suas sequelas, até mesmo atletas têm relatado redução no desempenho físico após infecção por covid-19.⁸ Estudos baseados em TECP descreveram diversas alterações nessa população, incluindo redução da ACR, início precoce do metabolismo anaeróbio e padrões ventilatórios anormais. No entanto, poucos estudos compararam dados de TECP realizados antes e após a infecção em indivíduos fisicamente ativos.

Dessa forma, o objetivo deste estudo foi comparar as respostas metabólicas e ventilatórias obtidas por meio de TECP realizado antes e depois da infecção por covid-19 em indivíduos altamente ativos (IAAs).⁹

Este estudo transversal envolveu uma análise ex post facto de dados de TECP coletados entre maio de 2020 e setembro de 2022 em dois centros de cardiologia do esporte. Foram considerados elegíveis os indivíduos que atendiam a todos os seguintes critérios: (1) idade ≥ 18 anos; (2) nível 4 na Saltin-Grimby Physical Activity Level Scale (SGPALS), o que indica treinamento intenso e regular para esportes competitivos;¹⁰ (3) TECP realizado como parte da avaliação pós-covid-19 antes da retomada de treinos competitivos com alto volume ou alta intensidade; e (4) disponibilidade de um TECP pré-covid-19 realizado no mesmo ergômetro.

O estudo foi aprovado pelos comitês de ética das duas instituições participantes (CAAE 33729120.5.0000.5253 e 35706720.4.0000.8093). Todos os procedimentos foram conduzidos de acordo com a Declaração de Helsinque da Associação Médica Mundial, versão de 2013.

O TECP foi realizado em esteira ergométrica (Centurium 200) ou em cicloergômetro com freio eletromagnético (Schoberer Rad Meßtechnik [SRM], Alemanha), com análise de gases respiratórios em tempo real (breath-by-breath) utilizando o sistema Metalyzer 3B (Cortex). Nos testes realizados em cicloergômetro, a geometria da bicicleta foi ajustada conforme as preferências individuais, e os participantes foram orientados a utilizar vestuário adequado para ciclismo. O protocolo teve início com 2 minutos de repouso, seguidos por 5 minutos de aquecimento em carga constante (100 W para homens e 50 W para mulheres). Em seguida, foi aplicado um protocolo em rampa, com incrementos de carga de 25 W/min para homens e 15 W/min para mulheres, até a exaustão voluntária. Os participantes foram instruídos a manter uma cadência compatível com seus treinos habituais, sendo o teste encerrado quando a cadência caía abaixo de 70 rpm, mesmo com incentivo verbal. Nos testes realizados em esteira, utilizou-se um protocolo em rampa individualizado, com velocidade inicial entre 4 e 6 km/h, aumentada de forma linear conforme a idade e o nível de desempenho atlético autorreferido pelo participante. Para garantir sobrecarga progressiva ao longo do teste, foi incluído um aumento de inclinação de 0,5% a cada 2 minutos. Todos os procedimentos seguiram as recomendações nacionais de mitigação da transmissão viral.¹¹

O protocolo e a metodologia para a análise de gases ventilatórios, conforme previamente descrito,^12,13 incluíram espirometria pré-exercício para avaliação da capacidade vital forçada (CVF) e do volume expiratório forçado no primeiro segundo (VEF₁). As variáveis analisadas no TECP incluíram consumo de oxigênio (V⋅O₂), frequência cardíaca (FC), frequência respiratória (FR), volume corrente (VC) e ventilação (V⋅E) nos primeiros (VT₁) e segundos (VT₂) limiares ventilatórios, bem como no pico do exercício. A eficiência ventilatória foi avaliada por meio do equivalente ventilatório para o dióxido de carbono (V⋅E/V⋅CO₂) nos momentos de VT1, VT₂, pico e também pela inclinação da relação V⋅E/V⋅CO₂.

Um médico experiente determinou os limiares ventilatórios e os valores de pico. A inclinação V⋅E/V⋅CO₂ foi calculada até o VT₂. Os valores de V⋅O₂pico e V⋅E foram definidos como a maior média móvel de 30 segundos registrada durante o último minuto de esforço. Os valores previstos de V⋅O₂pico foram baseados em padrões de referência nacionais estabelecidos e utilizados para a classificação da aptidão cardiorrespiratória (ACR).¹⁴

A variação percentual (Δ%) no V⋅O₂pico e na relação V⋅E/V⋅CO₂ foi calculada como a diferença entre os valores pós-covid-19 e pré-covid-19, dividida pelo valor pré-COVID-19. Essas variações foram comparadas com as diferenças críticas (critical differences, CD) propostas por Rose et al. (2018) — 13% para o V⋅O₂pico e 10% para a relação V⋅E/V⋅CO₂.¹⁵ Esse limiar foi utilizado para determinar se as alterações observadas poderiam ter relevância clínica e biológica.

A Figura 1 apresenta o fluxograma de inclusão dos participantes. Um total de 43 indivíduos altamente ativos (IAAs) atendeu aos critérios de inclusão e foi incluído na análise (72,1% do sexo masculino; 42 ± 10 anos). O tempo médio entre o diagnóstico de covid-19 e a realização do TECP pós-infecção foi de 44 ± 27 dias. O intervalo mediano entre os TECPs pré e pós-infecção foi de 479 dias (IIQ: 546 dias). O TECP foi realizado em cicloergômetro em 55,8% dos casos. Quase todos os participantes apresentaram quadro agudo leve, e nenhum necessitou de hospitalização.

A Tabela 1 resume as variáveis do TECP antes e após a infecção por covid-19. Não foram observadas alterações significativas nos parâmetros espirométricos (CVF e VEF₁). No entanto, foram identificadas alterações discretas, porém estatisticamente significativas, em algumas variáveis do TECP. Tanto o V⋅O₂ no VT₂ quanto o V⋅O₂pico apresentaram leves reduções. A variação percentual mediana no V⋅O₂pico foi inferior ao limite de −13% considerado clinicamente significativo (p ≤ 0,001). Apenas seis participantes (14%) apresentaram redução no V⋅O₂pico superior a esse limiar após a covid-19.

A relação V⋅E/V⋅CO₂ no pico aumentou significativamente após a infecção. No entanto, nenhum outro parâmetro de eficiência ventilatória apresentou alteração significativa. A variação percentual mediana na relação V⋅E/V⋅CO₂ no pico foi inferior ao limite de 10% estabelecido como CD (p < 0,001). Apenas dois participantes (4,7%) apresentaram aumento acima desse limite.

A FR no VT₂ apresentou leve redução após a covid-19. Embora estatisticamente significativa, essa alteração não foi considerada clinicamente ou biologicamente relevante e não pode ser atribuída de forma definitiva aos efeitos pós-covid-19 ou à redução no volume de treinamento durante o período de recuperação.

Este estudo avaliou o impacto da infecção por covid-19 em IAAs e identificou reduções discretas no consumo de oxigênio tanto no pico do exercício quanto no VT₂, além de um leve aumento na razão V⋅E/V⋅CO₂ no pico. Embora estatisticamente significativas, essas alterações não indicaram comprometimento cardiopulmonar relevante. Ademais, todas as variações observadas permaneceram abaixo dos limiares de CD previamente estabelecidos, o que sugere que é improvável que representem efeitos clinicamente significativos da covid-19 sobre a função cardiopulmonar. A Figura Central resume os principais achados do estudo.

Poucos estudos avaliaram os resultados do TECP em IAAs antes e após a infecção por covid-19. Śliż et al.¹⁶ relataram uma redução significativa no V⋅O₂pico, bem como no V⋅O₂ nos limiares ventilatórios VT₁ e VT₂ entre atletas de endurance. De forma semelhante aos nossos achados, esse estudo documentou uma redução de 5,9% no V⋅O₂pico — uma alteração que não pôde ser atribuída de forma conclusiva à covid-19. Nosso estudo oferece contribuições adicionais, ao incluir uma maior proporção de participantes do sexo feminino (27,9% vs 12,2%) e um intervalo mais curto entre a infecção e a realização do TECP pós-covid-19 (44 vs 155 dias), ampliando, assim, a compreensão atual sobre o possível impacto da covid-19 na função cardiopulmonar de IAAs.

Parpa e Michaelides¹⁷ avaliaram a ACR em jogadores de futebol profissional antes e após a infecção por covid-19 e relataram reduções significativas nos valores de V⋅O₂máx e no tempo de corrida em esteira após a infecção, mesmo após 60 dias de recuperação, sugerindo um impacto duradouro sobre a ACR. Em conjunto, esses resultados ressaltam os possíveis efeitos de longo prazo da covid-19 sobre o desempenho aeróbico em atletas. Vale destacar que nem o estudo de Parpa e Michaelides¹⁷ nem o de Śliż et al.¹⁶ incluíram avaliações da eficiência ventilatória.

No estudo de D’Isabel et al.¹⁸ realizado com bombeiros do Arizona, foram observadas reduções significativas no V⋅O₂pico e no V⋅O₂ no VT1 após a infecção. A diminuição média no VO₂pico foi de 2,55 ml/kg/min, correspondendo a uma redução de 7,3% — a maior registrada até o momento. O V⋅O₂ no VT₁ apresentou queda ainda mais acentuada, de 24,3%. Adicionalmente, observou-se piora na eficiência ventilatória, evidenciada pelo aumento da inclinação da relação V⋅E/V⋅CO₂ de 24,7 no período pré-infecção para 26,0 no pós-infecção. Diferentemente dos atletas de competição, os bombeiros do Arizona possuem rotinas de treinamento físico e exigências ocupacionais distintas, o que pode ter influenciado suas trajetórias de recuperação. Fatores demográficos e características regionais também podem ter contribuído para os desfechos observados. A natureza fisicamente extenuante do trabalho, somada à pressão adicional de responder a chamadas de emergência durante a pandemia, provavelmente gerou estresse elevado, o que pode ter prejudicado a recuperação cardiopulmonar e diferenciado essa experiência daquela vivida por populações atléticas.¹⁹

Por outro lado, Csulak et al.²⁰ conduziram um estudo com nadadores de elite, avaliando o desempenho cardiopulmonar antes e após a infecção por covid-19. Os resultados não demonstraram alterações significativas nos principais parâmetros do TECP, incluindo V⋅O₂máx e V⋅E/V⋅CO₂, o que sugere que infecções leves por covid-19 tiveram impacto mínimo na função cardiopulmonar de atletas de alto rendimento.

As alterações observadas na capacidade aeróbica após a covid-19 entre IAAs podem não ser atribuídas exclusivamente ao vírus. Um estudo com atletas de endurance indicou que apenas duas semanas de destreinamento podem reduzir significativamente a função cardiopulmonar e a aptidão muscular. Isso sugere que a redução do treinamento durante o período de recuperação pode ter contribuído para o desempenho aeróbico diminuído observado em nosso estudo.²¹ Assim, é fundamental considerar o impacto da diminuição da atividade física ao interpretar alterações na função cardiopulmonar pós- covid-19.

As mudanças mínimas observadas na potência aeróbica máxima (V⋅O₂pico) e a preservação da capacidade oxidativa submáxima (V⋅O₂ no VT₁) em nossa coorte podem ser atribuídas a diversos fatores. Pesquisas anteriores demonstraram que a atividade física pode atuar como fator protetor contra quadros graves, inclusive na covid-19.^12,22,23 Reduções na ACR após a infecção têm sido associadas a formas graves da doença, idade avançada, sedentarismo e comorbidades.²⁴ Por outro lado, o estilo de vida atlético, a ausência de comorbidades e a relativa juventude dos participantes de nosso estudo provavelmente contribuíram para a preservação da ACR. Além disso, a pandemia afetou o comportamento em relação ao exercício físico de maneiras diversas. Estima-se que o aumento da prática de atividade física durante esse período tenha variado de 9% a 33%.²⁵ Por exemplo, os treinos virtuais de ciclismo apresentaram crescimento expressivo, impulsionados pelas medidas de confinamento, avanços tecnológicos e o apoio de grandes eventos como o Tour de France,²⁶ acompanhados por um aumento de 170% nas vendas de equipamentos para treino indoor.^27,28 Shaw et al.²⁹ também relataram ausência de mudança no volume de treinamento entre ciclistas másters durante o confinamento. Esses achados sugerem que alguns indivíduos podem ter atingido um pico de condicionamento aeróbico antes da infecção, e que os valores observados no pós-covid-19 em nosso estudo podem refletir um retorno ao nível basal, em vez de um declínio real na função cardiopulmonar.

Este estudo apresenta diversas limitações relevantes. Primeiramente, a equivalência entre os parâmetros fisiológicos pré-covid-19 e os verdadeiros valores basais é incerta. Em segundo lugar, os comportamentos de treinamento no período pós- covid-19 e a gravidade da doença foram autorrelatados, o que introduz potencial viés de memória. Em terceiro lugar, a inclusão exclusiva de casos leves de covid-19 limita a generalização dos achados para indivíduos que vivenciaram quadros moderados ou graves. Em quarto lugar, a ausência de um grupo controle com menor nível de atividade física restringe a possibilidade de realizar inferências comparativas. Em quinto lugar, a coleta de dados ocorreu durante os estágios iniciais da pandemia, antes da disponibilidade de vacinas e do surgimento de variantes virais posteriores. Embora isso limite a aplicabilidade a outras fases da pandemia, também oferece um panorama único do impacto inicial da covid-19 em IAAs. Em sexto lugar, a população do estudo — caracterizada por idade média de 42 anos e V⋅O₂pico de 47 ml/kg/min — representa um grupo altamente ativo, mas que não corresponde ao nível de atletas de elite. Portanto, os achados podem não ser generalizáveis nem para atletas de alto rendimento, nem para indivíduos menos ativos. Em sétimo lugar, o uso de diferentes ergômetros (cicloergômetro vs esteira) e a ausência de análises estratificadas por sexo podem ter introduzido variabilidade adicional nas medidas fisiológicas. Por fim, a ausência de um grupo controle verdadeiro limita a capacidade de distinguir alterações pós-covid-19 de flutuações fisiológicas normais relacionadas a interrupções no treinamento ou a outros fatores não relacionados. Estudos futuros que incorporem grupos controle e um espectro mais amplo de níveis de aptidão física serão essenciais para fornecer evidências mais abrangentes e generalizáveis.

Esta análise abrangente de IAAs comparou os resultados do TECP antes e após o início da pandemia de covid-19. Os resultados demonstraram uma notável resiliência cardiopulmonar do organismo em indivíduos com elevado nível de aptidão física. Embora tenham sido observadas alterações discretas na função cardiopulmonar, estas permaneceram abaixo dos limiares de CD, o que sugere uma capacidade preservada de resistir e se recuperar dos impactos fisiológicos da covid-19. Esses achados reforçam o potencial papel protetor de um estilo de vida ativo frente aos efeitos adversos de doenças infecciosas emergentes.