Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC FsttNgvYhnxKFvvJptNDgwH S0066-782X2024000401001 01001 10.36660/abc.20230580 Imagem Correlação de Imagem Espaço-Temporal: Imagens Tridimensionais para Triagem Cardíaca Fetal e Avaliação de Doenças Cardíacas Congênitas 0000-0002-6854-451X Malho André Obtenção de dados Análise e interpretação dos dados 1 2 0000-0001-7341-6101 Ximenes Renato Silveira Concepção e desenho da pesquisa Obtenção de dados 1 0000-0003-1491-4877 Bravo-Valenzuela Nathalie Jeanne Concepção e desenho da pesquisa Redação do manuscrito 3 0000-0002-6145-2532 Araujo Edward Júnior Redação do manuscrito Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo 2 4 Fundação Latino-Americana de Medicina Fetal Campinas SP Brasil Fundação Latino-Americana de Medicina Fetal (FMF-LA), Campinas, SP – Brasil Universidade Federal de São Paulo Escola Paulista de Medicina Departamento de Obstetrícia São Paulo SP Brasil Departamento de Obstetrícia – Escola Paulista de Medicina – Universidade Federal de São Paulo (EPM-UNIFESP), São Paulo, SP – Brasil Universidade Federal do Rio de Janeiro Cardiologia Pediátrica Departamento de Pediatria Rio de Janeiro RJ Brasil Departamento de Pediatria – Cardiologia Pediátrica – Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ – Brasil Universidade Municipal de São Caetano do Sul Disciplina de Saúde da Mulher São Caetano do Sul SP Brasil Disciplina de Saúde da Mulher – Universidade Municipal de São Caetano do Sul (USCS), São Caetano do Sul, SP – Brasil Correspondência: Edward Araujo Júnior • Rua Belchior de Azevedo, 156 apto. 111. CEP 05089-030, Torre Vitoria, São Paulo, SP – Brasil E-mail: araujojred@terra.com.br

Potencial conflito de interesse

Não há conflito com o presente artigo

Editor responsável pela revisão: Vitor Guerra

 29 04 2024 2024 121 4 e20230580 15 08 2023 01 12 2023 15 02 2024 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License Palavras-chave Coração Fetal Cardiopatias Congênitas Ultrassonografia Imageamento Tridimensional

Os defeitos cardíacos estão entre as malformações congênitas mais comuns, ocorrendo em 4 a 12 para cada 1.000 nascidos vivos, dependendo da população estudada. A doença cardíaca congênita (DCC) é uma causa significativa de mortalidade relacionada a defeitos congênitos.1 Portanto, o diagnóstico pré-natal de DCC é fundamental para melhorar o prognóstico associado a esta doença. Nesse cenário, o desenvolvimento de programas de triagem ultrassonográfica cardíaca pré-natal são ferramentas importantes que têm aumentado a detecção precoce de DCC. Esses programas tornam isso possível ao adicionar a via de saída ventricular e as incidências do mediastino superior (três vasos - 3V e 3V com traqueia) ao padrão de visualização de quatro câmaras (4C) durante a varredura do ultrassom cardíaco.2

O desenvolvimento de tecnologias avançadas de imagem, como ultrassonografia tridimensional e quadridimensional (3D/4D) e correlação de imagens espaço-temporais (STIC), tem melhorado a qualidade das imagens ultrassonográficas do coração fetal com impacto positivo sobre o diagnóstico de malformações cardíacas. A tecnologia 4D-STIC permite a captura de milhares de imagens cardíacas usando um transdutor volumétrico 3D, realizando uma única varredura em câmera lenta com duração de 7,5 a 15 segundos da visualização 4C do coração fetal. Os volumes 3D/4D adquiridos contêm um "bloco" de informações do ciclo cardíaco completo, que pode ser armazenado para posterior navegação off-line do coração fetal, permitindo uma análise mais detalhada da anatomia cardíaca pelo ultrassonografista, ou enviado via link da Internet para análise por especialistas em centros terciários.3

O software denominado HDlive é uma técnica de desenho de superfície que se diferencia dos métodos convencionais de renderização 3D por oferecer ao operador a capacidade de selecionar livremente a fonte de luz sob qualquer ângulo, proporcionando sensações realistas das estruturas cardíacas e seus vasos, e permitindo a análise dos detalhes anatômicos do coração fetal.4 Neste artigo, descrevemos alguns exemplos de imagem de DCC diagnosticada pela adição de HDlive e HDlive Flow Silhouette ao ultrassom 3D/4D com STIC.

O exame ultrassonográfico da parte superior do abdômen do feto permite uma avaliação do local. Em sua posição normal (situs solitus), o vaso arterial (aorta) estará localizado à esquerda e atrás da veia cava inferior. Na vista abdominal superior, o isomerismo esquerdo é facilmente reconhecido pelo fato de o vaso venoso (ázigo/hemiázigo) ser posterior ao vaso arterial (aorta). O isomerismo esquerdo (situs ambíguo) é uma condição na qual os átrios e os pulmões estão duplicados no lado esquerdo. Em quase todos os casos de isomerismo à esquerda, o segmento hepático da veia cava inferior, com drenagem pelas veias ázigos e/ou hemiázigos, está ausente (Figura 1A). Além disso, como ambos os átrios são morfologicamente esquerdos, o nó sinoatrial direito está ausente e, consequentemente, o risco de bradicardia devido ao bloqueio cardíaco aumenta no isomerismo esquerdo. Na realidade, DCCs mais complexas, como defeito do septo atrioventricular (DSAV) desequilibrado e via de saída dupla do ventrículo direito, geralmente estão associadas a anormalidades de situs (Figura 1B).4,5

Ultrassonografia tridimensional com STIC e HDlive em feto (23 semanas e 6 dias) com isomerismo atrial esquerdo, dextrocardia, defeito do septo atrioventricular completo (DSAV) e bloqueio atrioventricular completo (BAVT). A) O isomerismo atrial esquerdo, facilmente reconhecido pelo fato do vaso venoso (ázigo) ser posterior ao vaso arterial (aorta) na vista abdominal superior. B) DSAV completamente desequilibrado pode ser reconhecido por uma visão anormal das quatro câmaras: observe a válvula atrioventricular comum com um único orifício (seta vermelha) e os ventrículos de tamanhos desiguais. Observa-se derrame pericárdico (DP) devido ao bloqueio AV completo. AE: átrio esquerdo; VAV: válvula atrioventricular; Ao: aorta; Az: ázigo; E: lado esquerdo; D: lado direito.

O DSAV é uma DCC que resulta da falha na fusão do septo atrioventricular. A forma clássica completa do DSAV é caracterizada por uma válvula atrioventricular comum, defeito septal atrial ostium primum e uma comunicação interventricular de entrada. Por meio do Doppler colorido, esse diagnóstico é facilmente reconhecido na incidência 4C do coração fetal pelo sinal em "H" devido à ausência do septo atrioventricular (Figura 2). Além disso, imagens anatomicamente realistas da válvula atrioventricular comum, com detalhes de sua inserção, podem ser obtidas usando ultrassom 3D/4D e HDlive. O DSAV com hipoplasia de um ventrículo é referido como "desequilibrado" e está tipicamente associado à síndrome heterotaxia (isomerismo).4,5 O DSAV completo tem forte associação com malformações extracardíacas e síndromes como a trissomia do 21. Semelhante ao DSAV, a artéria subclávia direita aberrante (ASDA) foi descrita como um marcador para anomalias cromossômicas, como a trissomia do 21. A ASDA surge como um quarto vaso da aorta e não da artéria braquiocefálica. Seu curso é posterior à traqueia, não anterior como nos corações normais (Figuras 2B e 3). Assim, o cariótipo fetal deve ser discutido com os pais quando tais diagnósticos são feitos.4,5

Observe as imagens cardíacas mais realistas com ultrassom tridimensional em modo HDlive Silhouette de um feto (30 semanas e 6 dias) com trissomia do 21. A) Durante a diástole com HDlive flow no corte de quatro câmaras, o sinal em "H" da válvula atrioventricular (AV) comum (***) é uma pista importante para o diagnóstico de defeito do septo atrioventricular completo (DSAV). B) Vista de três vasos e traqueia (3VT) mostrando ASDA com trajeto retrotraqueal no mesmo feto. VE: ventrículo esquerdo; AE: átrio esquerdo; AD: átrio direito; VD: ventrículo direito; VAV comum: válvula atrioventricular comum com orifício único; Ao: aorta; AP: artéria pulmonar; ASDA: artéria subclávia direita aberrante; t: traqueia (seta vermelha); A: anterior; P: posterior. Ultrassonografia tridimensional com HDlive flow e modos Silhouette da visualização de três vasos e traqueia (3VT) mostrando uma artéria subclávia direita aberrante (ASDA) de um feto com 20 semanas e 6 dias. A ASDA surge da aorta como o quarto vaso. Foi descrita como um marcador de risco para anomalias cromossômicas, como a trissomia do 21. Observa-se que a ASDA passa posteriormente à traqueia na visualização 3VT. A artéria subclávia direita normal é um vaso em forma de S que passa anteriormente à traqueia. Ao: aorta; AP: artéria pulmonar; ASDA: artéria subclávia direita aberrante, t: traqueia; P: posterior; A: anterior.

A dupla via de saída do ventrículo direito (DVSVD) refere-se a um grupo de DCCs em que ambas as grandes artérias se originam predominantemente (> 50%) do ventrículo morfologicamente direito. A DVSVD é descrita como tipo 1- Fallot, quando há estenose pulmonar (Figura 4), tipo 2- Taussig-Bing, quando as grandes artérias estão em relação paralela ("grandes artérias transpostas"), e do tipo defeito do septo ventricular quando as grandes artérias estão normalmente relacionadas sem estenose pulmonar. A presença de um septo ventricular desalinhado e a descontinuidade aórtico-mitral nas incidências da via de saída ventricular são fundamentais para esse diagnóstico pela ecocardiografia.4,5

Saída dupla do ventrículo direito tipo Fallot em feto com 29 semanas e 3 dias. Vistas anormais da via de saída com HDlive flow e modos Silhouette, mostrando as grandes artérias originadas do ventrículo direito com estenose pulmonar. Observa-se uma estenose pulmonar. Observa-se uma artéria pulmonar pequena (AP < Ao). VD: ventrículo direito; Ao: aorta; AP: artéria pulmonar.

Conclui-se que as tecnologias avançadas de ultrassonografia cardíaca fetal em 3D/4D, quando disponíveis, podem melhorar o rastreamento e o diagnóstico de doença coronariana, permitindo uma análise da anatomia cardíaca mais detalhada com imagens mais realistas.

Fontes de financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Aprovação ética e consentimento informado

Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.

 Referências World Health Organization Congenital Anomalies [Internet] Geneva World Health Organization 2023 cited 2023 Feb 09 Available from: https://www.who.int/teams/maternal-newborn-child-adolescent-health-and-ageing/newborn-health/congenital-anomaliesWorld 1 World Health Organization. Congenital Anomalies [Internet]. Geneva: World Health Organization; 2023 [cited 2023 Feb 09]. Available from: https://www.who.int/teams/maternal-newborn-child-adolescent-health-and-ageing/newborn-health/congenital-anomaliesWorld. Carvalho JS Axt-Fliedner R Chaoui R Copel JA Cuneo BF Goff D ISUOG Practice Guidelines (Updated): Fetal Cardiac Screening Ultrasound Obstet Gynecol 2023 61 6 788 803 10.1002/uog.26224 2 Carvalho JS, Axt-Fliedner R, Chaoui R, Copel JA, Cuneo BF, Goff D, et al. ISUOG Practice Guidelines (Updated): Fetal Cardiac Screening. Ultrasound Obstet Gynecol. 2023;61(6):788-803. doi: 10.1002/uog.26224. Malho AS Bravo-Valenzuela NJ Ximenes R Peixoto AB Araújo E Jr Antenatal Diagnosis of Congenital Heart Disease by 3D Ultrasonography Using Spatiotemporal Image Correlation with HDlive Flow and HDlive Flow Silhouette Rendering Modes Ultrasonography 2022 41 3 578 596 10.14366/usg.21165 3 Malho AS, Bravo-Valenzuela NJ, Ximenes R, Peixoto AB, Araújo E Jr. Antenatal Diagnosis of Congenital Heart Disease by 3D Ultrasonography Using Spatiotemporal Image Correlation with HDlive Flow and HDlive Flow Silhouette Rendering Modes. Ultrasonography. 2022;41(3):578-96. doi: 10.14366/usg.21165. Araujo E Jr Tonni G Bravo-Valenzuela NJ Costa FS Meagher S Assessment of Fetal Congenital Heart Diseases by 4-Dimensional Ultrasound Using Spatiotemporal Image Correlation: Pictorial Review Ultrasound Q 2018 34 1 11 17 10.1097/RUQ.0000000000000328 4 Araujo E Jr, Tonni G, Bravo-Valenzuela NJ, Costa FS, Meagher S. Assessment of Fetal Congenital Heart Diseases by 4-Dimensional Ultrasound Using Spatiotemporal Image Correlation: Pictorial Review. Ultrasound Q. 2018;34(1):11-7. doi: 10.1097/RUQ.0000000000000328. Bravo-Valenzuela NJ Peixoto AB Araujo E Jr Prenatal Diagnosis of Congenital Heart Disease: A Review of Current Knowledge Indian Heart J 2018 70 1 150 164 10.1016/j.ihj.2017.12.005 5 Bravo-Valenzuela NJ, Peixoto AB, Araujo E Jr. Prenatal Diagnosis of Congenital Heart Disease: A Review of Current Knowledge. Indian Heart J. 2018;70(1):150-64. doi: 10.1016/j.ihj.2017.12.005. 10.36660/abc.20230580i Image Spatio-Temporal Image Correlation: Three-Dimensional Imaging for Fetal Cardiac Screening and Congenital Heart Disease Assessment 0000-0002-6854-451X Malho André Acquisition of data Analysis and interpretation of the data 1 2 0000-0001-7341-6101 Ximenes Renato Silveira Conception and design of the research Acquisition of data 1 0000-0003-1491-4877 Bravo-Valenzuela Nathalie Jeanne Conception and design of the research Writing of the manuscript 2 3 0000-0002-6145-2532 Araujo Edward Júnior Writing of the manuscript Critical revision of the manuscript for content 2 4 Campinas SP Brazil Fundação Latino-Americana de Medicina Fetal (FMF-LA), Campinas, SP – Brazil São Paulo SP Brazil Departamento de Obstetrícia – Escola Paulista de Medicina – Universidade Federal de São Paulo (EPM-UNIFESP), São Paulo, SP – Brazil Rio de Janeiro RJ Brazil Departamento de Pediatria – Cardiologia Pediátrica – Universidade Federal do Rio de Janeiro (UFRJ), Rio de Janeiro, RJ – Brazil São Caetano do Sul SP Brazil Disciplina de Saúde da Mulher – Universidade Municipal de São Caetano do Sul (USCS), São Caetano do Sul, SP – Brazil Mailing Address: Edward Araujo Júnior • Rua Belchior de Azevedo, 156 apto. 111. Postal Code 05089-030, Torre Vitoria, São Paulo, SP – Brazil E-mail: araujojred@terra.com.br

Potential conflict of interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

Editor responsible for the review: Vitor Guerra

 Keywords Fetal Heart Congenital Heart Defects Ultrasonography Three-Dimensional Imaging

Heart defects are among the most common congenital malformations, occurring in 4 to 12 per 1,000 live births, depending on the population studied. Congenital heart disease (CHD) is an important cause of mortality related to birth defects.1 Therefore, prenatal diagnosis of CHD is crucial to improve the prognosis associated with this disease. In this scenario, the development of prenatal cardiac ultrasound screening programs serves as crucial tools that have increased the early detection of CHD. These programs achieve this by adding the ventricular outflow tract and superior mediastinum views (three vessels - 3V and 3V with trachea) to the standard four-chamber (4C) view when scanning the cardiac ultrasound.2

The development of advanced imaging technologies, such as three- and four-dimensional (3D/4D) ultrasound and Spatio-Temporal Image Correlation (STIC), has improved the quality of ultrasound images of the fetal heart with a positive impact on the diagnosis of cardiac malformations. The 4D-STIC technology allows the capture of thousands of cardiac images using a 3D volumetric transducer by a single 7.5 to 15-second slow-motion scan of the 4C view of the fetal heart. The acquired 3D/4D volumes contain a "block" of information of the complete cardiac cycle that can be stored for later off-line navigation of the fetal heart, allowing detailed analysis of cardiac anatomy by the sonographer, or sent via Internet link for analysis by experts in tertiary centers.3

The software called HDlive is a technique of surface drawing that differs from conventional 3D rendering methods because the operator can freely select the light source at any angle, providing realistic sensations of cardiac structures and their vessels, allowing the analysis of anatomical details of the fetal heart.4 In this article, we describe some imaging examples of CHD diagnosed by adding HDlive and HDlive Flow Silhouette to 3D/4D ultrasound with STIC.

Ultrasound examination of the upper abdomen of the fetus provides a situs assessment. If the situs is normal (situs solitus), the arterial vessel (aorta) is located to the left and behind the venous vessel, which is the inferior vena cava. In the upper abdominal view, left isomerism is easily recognized by the fact that the venous vessel (azygos/hemiazygos) is posterior to the arterial vessel (aorta). Left isomerism (situs ambiguous) is a condition in which the atria and lungs are duplicated on the left side. In almost all cases of left isomerism, the hepatic segment of the inferior vena cava with drainage via the azygous and/or hemiazygous veins is absent (Figure 1A). Furthermore, since both atria are morphologically left-sided, the right sinoatrial node is absent and consequently the risk of bradycardia due to heart block is increased in left isomerism. In fact, more complex CHDs, such as unbalanced atrioventricular septal defect (AVSD) and double right ventricle outflow tract, are generally associated with situs abnormalities (Figure 1B).4,5

Three-dimensional ultrasound with STIC and HDlive in a fetus (23 weeks and 6 days) with left atrial isomerism, dextrocardia, complete atrioventricular septal defect (AVSD) and complete atrioventricular block. A) The left atrial isomerism, which is easily recognized by the fact that the venous vessel (azygous) is posterior to the arterial vessel (aorta) in the upper abdominal view. B) Completely unbalanced AVSD can be recognized by an abnormal four-chamber view: note the common atrioventricular valve with a single orifice (red arrow) and the unequal-sized ventricles. There is a pericardial effusion (PE) due to complete AV block. LA: left atrium; AVV: atrioventricular valve; Ao: aorta; Az: azygous; L: left side; R: right side.

AVSD is a CHD that results from a failure of the atrioventricular septum to fuse. The classic complete form of AVSD is characterized by a common atrioventricular valve, an ostium primum atrial septal defect and an inlet ventricular septal defect. Using color Doppler, this diagnosis is easily recognized in the 4C view of the fetal heart by an "H-shaped" sign due to the absence of the atrioventricular septum (Figure 2). In addition, anatomically realistic images of the common atrioventricular valve with details of its attachment can be obtained using 3D/4D ultrasound and HDlive. AVSD with hypoplasia of one ventricle is termed unbalanced and is typically associated with heterotaxy syndrome (isomerism).4,5 Complete AVSD has a strong association with extra-cardiac malformations and syndromes such as trisomy 21. Similar to AVSD, aberrant right subclavian artery (ARSA) has been described as a marker for chromosomal anomalies, such as trisomy 21. The ARSA arises as a fourth vessel from the aorta rather than from the brachiocephalic artery. Its course is posterior to the trachea rather than anterior as in normal hearts (Figures 2B and 3). Therefore, the fetal karyotype should be discussed with the parents when such diagnoses are made.4,5

Note the realistic cardiac images using three-dimensional ultrasound with HDlive Silhouette mode in a fetus (30 weeks and 6 days) with trisomy 21. A) During diastole with HDlive flow in the four-chamber view, the "H-shape" of the common atrioventricular (AV) valve (***) is an important clue to the diagnoses of complete atrioventricular septal defect (AVSD). B) Three-vessels and trachea (3VT) view showing ARSA with retrotracheal course in the same fetus. LV: left ventricle; LA: left atrium; RA: right atrium; RV: right ventricle; common AVV: common atrioventricular valve with unique orifice; Ao: aorta; PA: pulmonary artery; ARSA: aberrant right subclavian artery; t: trachea (red arrow); A: anterior; P: posterior. Three-dimensional ultrasound with HDlive flow and Silhouette modes of the three-vessels and trachea (3VT) view showing an aberrant right subclavian artery (ARSA) of a fetus with 20 weeks and 6 days. The ARSA arises from the aorta as the fourth vessel. It has been described as a risk marker for chromosomal abnormalities, such as trisomy 21. Note the ARSA passing posterior to the trachea in the 3VT view. The normal right subclavian artery is an S-shaped vessel passing anterior to the trachea. Ao: aorta; PA: pulmonary artery; ARSA: aberrant right subclavian artery, t: trachea; P: posterior; A: anterior.

Double outlet of the right ventricle (DORV) refers to a group of CHDs in which both great arteries originate predominantly (> 50%) from the morphologically right ventricle. DORV is described as 1- Fallot type, when there is pulmonary stenosis (Figure 4), 2- Taussig-Bing type, when the great arteries are in a parallel relationship ("transposed great arteries"), and is ventricular septal defect type when the great arteries are normally related without pulmonary stenosis. The presence of a misaligned ventricular septal defect and an aortic-mitral discontinuity in the ventricular outflow tract views are the keys to this diagnosis by echocardiography.4,5

Double outlet of the right ventricle type Fallot in a fetus with 29 weeks and 3 days. Abnormal outflow tract views with HDlive flow and Silhouette modes, showing the great arteries arising from the right ventricle with pulmonary stenosis. There is a pulmonary stenosis. Note that the pulmonary artery is small (PA < Ao). RV: right ventricle; Ao: aorta; PA: pulmonary artery.

In conclusion, advanced 3D/4D ultrasound fetal heart imaging technologies, when available, may improve the screening and diagnosis of CHD by providing detailed cardiac anatomy with more realistic images.

Sources of funding

There were no external funding sources for this study.

Study association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics approval and consent to participate

This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.