Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC kYfFtTq6csWFvkDky5QhD5L S0066-782X2023000500308 00308 10.36660/abc.20220484 Artigo Original Influência da Gordura do Braço sobre Medida Indireta da Pressão Sanguínea: Uma Abordagem Estatística e de Machine Learning 0000-0001-7867-8688 Souza Paôla de Oliveira Concepção e desenho da pesquisa e Redação do manuscrito. Análise e interpretação dos dados. Análise estatística. Obtenção de financiamento 1 Oliveira José Maria Parente de Concepção e desenho da pesquisa e Redação do manuscrito. Análise e interpretação dos dados. Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 2 0000-0002-8535-8292 Januário Letícia Helena Concepção e desenho da pesquisa e Redação do manuscrito. Obtenção de dados. Análise estatística. Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante 3 Instituto Federal de Minas Gerais Ibirité MG Brasil Instituto Federal de Minas Gerais, Ibirité, MG – Brasil Instituto Tecnológico de Aeronáutica São José dos Campos SP Brasil Instituto Tecnológico de Aeronáutica, São José dos Campos, SP – Brasil Universidade Federal de São João del-Rei Divinópolis SP Brasil Universidade Federal de São João del-Rei, Divinópolis, SP – Brasil Correspondência: Paôla de Oliveira Souza • Instituto Federal de Minas Gerais – R. Mato Grosso, 02. CEP 32407-190, Vista Alegre, Ibirité, MG - Brasil. E-mail: paola.osouza@ifmg.edu.br

Potencial conflito de interesse

Não há conflito com o presente artigo

 15 05 2023 2023 120 5 e20220484 18 08 2022 16 12 2022 15 02 2023 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Resumo Fundamento

A mensuração indireta da pressão sanguínea (PS) é sabidamente influenciada por diversos fatores como técnica, observador e equipamento, mas a influência da composição do braço ainda não foi investigada.

 Objetivo

Identificar a influência da gordura do braço sobre a medida indireta da pressão sanguínea, utilizando modelos de inferência estatística e machine learning.

 Métodos

Estudo transversal, com 489 adultos jovens saudáveis de 18 a 29 anos de idade. Foram medidos comprimento (COB), circunferência do braço (CB) e índice de gordura do braço (IGB). A PS foi mensurada em ambos os braços, simultaneamente. Os dados foram processados utilizando-se Python 3.0 e pacotes específicos para análise descritiva, regressão e clusterização. Um nível de significância de 5% foi adotado para todos os cálculos.

 Resultados

A PS e as medidas antropométricas foram diferentes entre os hemicorpos. A pressão sanguínea sistólica (PAS), COB, e IGB foram maiores no braço direito (BD), enquanto CB foi similar em comparação ao braço esquerdo. COB e CB apresentaram correlação positiva com a PAS. Conforme o modelo de regressão, para determinado valor de CB e COB, a leitura da PAS poderá ter uma redução média de 1,80 mmHg no BD, e 1,62 mmHg no braço esquerdo, a cada 10% de aumento na IGB. A clusterização corroborou os resultados da regressão.

 Conclusão

Foi encontrada uma influência significativa do IGB sobre a leitura da PS. A PAS teve correlação positiva com COB e CB, e correlação negativa com IGB, o que sugere a necessidade de mais investigações sobre a relação da PS com as frações de gordura e músculo do braço.

 Pressão arterial Análise de Regressão Análise por Conglomerados Braço Introdução

A medição precisa da pressão sanguínea (PS) é fundamental para o diagnóstico e tratamento adequado da hipertensão arterial sistêmica (HAS). Como os portadores de HAS habitualmente não apresentam sintomas, o diagnóstico é realizado nas consultas de rotina em consultórios médicos e/ou nos serviços de atenção básica de saúde. Apesar do grande avanço tecnológico para tratamento das lesões nos órgãos alvo, a identificação e a classificação da HAS, bem como o limiar e a meta para o tratamento, ainda se baseiam na medida indireta da pressão sanguínea (MIPS).1

A padronização da técnica de MIPS, recomendada pelos diversos guidelines, destaca a seleção de manguitos, proporcionais à circunferência do braço (CB).2-8 Entretanto, em um mesmo valor de CB, há diferentes frações de gordura e músculo. Essas estruturas corporais apresentam diferentes densidades e espessuras, podendo exigir maior ou menor pressão sobre o membro para a compressão da artéria, e se constituir um importante fator de imprecisão na MIPS. Erros e inexatidões deste procedimento podem levar indivíduos a uma terapia de drogas desnecessária ou à falta de tratamento imprescindível.9

A possível imprecisão da MIPS em função dos diferentes percentuais de gordura e músculo do braço em indivíduos com a mesma CB não foi encontrada na literatura específica consultada. A identificação dessa variável poderá resultar na estimação mais fidedigna dos valores da PS por métodos indiretos.

Por outro lado, a análise de dados na área da saúde combinando a estatística tradicional com técnicas de machine learning (ML) cresce constantemente. O uso de ML apresenta vantagens importantes no desempenho preditivo, na descoberta de propriedades de um conjunto de dados e possíveis correlações de diferentes atributos desse conjunto e na identificação de subpopulações não descobertas e prognósticos específicos.10,11

O objetivo deste estudo foi identificar a influência da gordura do braço sobre a MIPS, em adultos jovens saudáveis, utilizando modelos de inferência estatística e ML em uma abordagem de clusterização.

A medida da PS é um procedimento amplamente difundido e realizado por diversos profissionais da área da saúde e também por pessoas leigas. Por isso, a prática pode ser caracterizada como uma prática “banal” e ser executada com desleixo e/ou com maus hábitos aprendidos no início do treinamento profissional.12 Entretanto, a acurácia do procedimento demanda competências específicas e atenção às minúcias, o que não ocorre com frequência, mesmo quando realizado por profissionais.1,13

A mensuração da PS habitualmente é realizada por um método indireto. A técnica orientada, pelos principais guidelines internacionais e diretrizes nacionais, requer cuidados em relação à pessoa cuja PS está sendo medida, ao profissional, ao ambiente e aos equipamentos a serem utilizados.2,5,7,8,14-19Entre as recomendações, as dimensões do manguito adequado devem corresponder em comprimento a 100% (mínimo de 80%), e em altura, a 40% da CB.7,14,17,18O uso de um manguito maior que o ideal resultará em valores de PS menores que o real, assim como o uso de manguito menor que o ideal resultará em valores da PS maiores que o real.9,20

O método auscultatório com manômetros aneróides ainda é muito utilizado no Brasil, embora se observe o crescente uso de equipamentos oscilométricos automatizados. A utilização dos equipamentos automáticos contribui com a redução de erros relacionados à observação do profissional.21Entretanto, independentemente dos equipamentos utilizados, a medida da PS é um procedimento determinante para o diagnóstico da HAS, com grande margem de imprecisão.

 Material e Métodos

Trata-se de um estudo descritivo, analítico, de corte transversal, cujos os dados foram coletados na Universidade Federal de São João Del Rei em Divinópolis, Brasil. A população do estudo foi constituída de estudantes da graduação de 18 a 29 anos de idade. Trata-se de uma amostra de conveniência justificada pela restrição de recursos financeiros e pela diversificação das características geoeconômicas da população de adultos jovens saudáveis da universidade em questão. Os dados foram coletados no período de agosto de 2017 a janeiro de 2018, por meio de questionários e medidas de dobras cutâneas de tríceps (DCT), CB, comprimento do braço (COB) e PS.

Medidas antropométricas

As DCT foram aferidas em milímetros, a CB e COB em centímetros em ambos os braços. Todas as aferições foram feitas com equipamentos certificados, validados e devidamente calibrados e conforme técnicas orientadas pela NHANES.22 Foram coletadas três medidas de cada variável e para a análise dos dados foi utilizada a média simples das três.

A partir das medidas antropométricas foi calculado o Índice de Gordura do Braço (IGB), conforme Frisancho,23 pela equação:

IGB = A G B A T B × 100

Onde AGB é área de gordura do braço (cm2) e ATB é área total do braço (cm2) cujas fórmulas são, respectivamente:23

A G B = 2 × D C T × C B − π D C T 2 4 A T B = C B 2 4 π Pressão sanguínea

A mensuração da PS atendeu, rigorosamente, aos guidelines nacionais e internacionais.1,4 As medidas ocorreram em ambiente tranquilo, descontraído, claro e com privacidade. Os pesquisadores buscaram estabelecer uma relação interpessoal efetiva por meio de atitudes e posturas acolhedoras, conforme recomendado por Kohlmann e Kohlmann.24 Foi certificado que o participante não havia fumado, praticado exercícios físicos, ingerido bebidas alcoólicas, café ou alimentos nos últimos 60 minutos e solicitado que esvaziasse a bexiga antes das medidas. O tempo de repouso antes da medida foi de, no mínimo, 10 minutos. O participante permaneceu sentado em poltrona confortável, com ajuste de altura e apoio dos braços e pés, com as pernas descruzadas, o dorso recostado e relaxado e instruído a não conversar. Os braços foram posicionados na altura do coração, com a palma da mão voltada para cima. Foram utilizados manguitos cônicos, adequados à CB e posicionados de 2 a 3 cm acima da fossa cubital e a parte compressiva da braçadeira centralizada sobre a artéria braquial.1,18Foram realizadas três medidas nos dois braços simultaneamente, com intervalo de um minuto, com aparelho eletrônico oscilométrico certificado, validado e devidamente calibrado da marca Omron. A simultaneidade foi garantida pela filmagem dos displays. Para análise, foi utilizada a média das duas últimas medidas, conforme Leung.18

 Análises dos dados

Os dados foram importados e administrados no ambiente JupyterLab (versão 2.2.6) e analisados utilizando-se a linguagem Python 3.0 e os pacotes Pandas, Numpy, MatplotLib, Statsmodels, Seaborn, Plotnine, Sci-Py and Sklearn. O conjunto de dados usados e os notebooks com os procedimentos e códigos (análise descritiva, regressão e clusterização) estão disponíveis para outros pesquisadores para fins de conferência e reprodução dos resultados em um repositório no GitHub (https://github.com/paolaosouza/blood_preassure_analysis).

 Análise estatística

Os dados foram organizados em uma tabela da qual foram selecionadas as variáveis que apresentaram correlação estatisticamente significativas com a pressão arterial sistólica (PAS) e/ou com a pressão arterial diastólica (PAD): COB, CB, DCT e IGB. Uma coluna de intervalos de circunferência foi criada a partir da Regra de Doane. Os dados também foram divididos em duas outras tabelas, uma com as medidas de braço direito e outra com as medidas de braço esquerdo.

O nível de significância foi definido como 5% (p-valor < 0,05) para todos os testes da análise descritiva. O teste de Shapiro-Wilk foi escolhido para verificar se as distribuições das variáveis contínuas se aproximam da normalidade. Para as variáveis contínuas com distribuição normal, utilizou-se da média e desvio-padrão; para as variáveis com distribuição não normal utilizou-se da mediana e intervalos interquartis. As médias das variáveis contínuas com distribuição normal foram comparadas por hemicorpos utilizando-se teste T pareado e as medianas pelo teste não paramétrico de Wilcoxon, dado que os grupos são dependentes. A associação entre as variáveis contínuas foi computada por meio do coeficiente de correlação de Spearman (r).

Um modelo de regressão linear múltipla foi ajustado para cada hemicorpo para se fazer inferência sobre a relação entre as covariáveis e a PAS. Não foi ajustado um modelo de regressão para a PAD, pois não houve evidência de associação com as covariáveis. As variáveis altamente correlacionadas foram descartadas para manter o modelo parcimonioso e evitar multicolinearidade, dando-se prioridade para variáveis compatíveis com o objetivo do estudo. Em seguida, um modelo foi ajustado para cada hemicorpo e outro para os dados de ambos os braços considerando a variável braço como efeito aleatório. A qualidade do ajuste foi avaliada via Critério de Informação Akaike (AIC) e os modelos foram validados pela análise dos resíduos. O pressuposto de normalidade foi validado com um gráfico de quantil e com o teste de Shapiro-Wilk; a independência entre os resíduos com um gráfico de ACF e estatística de Durbin-Watson; e a homocedasticidade através de técnicas gráficas, visualizando-se os resíduos versus covariáveis.

 Análise por <italic>machine learning</italic>

Modelos de ML foram utilizados para acrescentar informações importantes às análises estatísticas realizadas.9 Foi escolhida uma abordagem não supervisionada de clusterização para explorar os dados de forma livre de hipóteses e tentar descobrir padrões subjacentes relacionados à pressão sanguínea e medidas antropométricas. O algoritmo de clusterização K-means foi escolhido porque é relativamente simples, computacionalmente rápido de implementar e apresenta resultados razoáveis para a maioria dos problemas.10

O algoritmo K-means foi executado para o grupo de dados de braço esquerdo e braço direito separadamente. Inicialmente os valores de todos os atributos foram normalizados para que ficassem no mesmo intervalo; caso contrário o algoritmo de agrupamento poderia acabar priorizando somente alguns atributos.

Considerando que o algoritmo K-means requer que o número de clusters seja especificado, um código foi criado para identificar o número ótimo de clusters com base em três métricas (Silhouette, Davies bouldin e Calinski). Em seguida, foi feita uma validação relativa: uma tabela de mesma dimensão das tabelas de hemicorpos foi gerada com dados aleatórios, e as mesmas métricas foram calculadas e comparadas. Por fim, os atributos de cada cluster foram interpretadas por análise estatística e visualização gráfica.

 Resultados

Foram convidados todos os estudantes (n=1022) do Campus, desses, 529 se apresentaram para o estudo. Dos 529, foram excluídos os dados de 40 participantes mediante análise das informações de comorbidades (cinco hipertensos e/ou diabéticos, e/ou cardiopatas), uso de medicamentos que pudessem alterar a PS (n=18), e da idade (17 menor que 18 ou maior que 29 anos). A população final do estudo foi 489 participantes: 341 do sexo feminino (69,73%) e 148 do sexo masculino (30,27%).

Análise descritiva

Os testes específicos mostraram evidências de que a PAS apresentou comportamento bastante semelhante a uma distribuição normal. Aplicando-se uma transformação logarítmica, operação muito comum em variáveis contínuas e sempre positivas, passamos a não rejeitar a hipótese nula de normalidade para a variável PAS. A PAD mostrou distribuição aproximadamente normal para braços direito (BD): p-valor = 0,323 e braço esquerdo (BE): p-valor = 0,051. Por outro lado, não há evidências de que as variáveis CB, COB, DCT, IGB e PAS, apresentem distribuição normal (p valor < 0,050) na sua escala original, para ambos os braços, conforme assimetria e outliers na Figura 1.

– Bloxpot das variáveis utilizadas para análise. PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; COB: comprimento do braço; CB: circunferência do braço; DCT: dobras cutâneas de tríceps; IGB: índice de gordura do braço.

A média dos valores da PAS e as medianas de COB, DCT e IGB foram maiores no braço direito, e da PAD, no braço esquerdo (p-valor = 0,000). Não houve diferença nas medianas de CB (p-valor = 0,078) – Tabela 1.

– Média e mediana da pressão sanguínea e medidas antropométricas por hemicorpo
Variáveis Direito Esquerdo Valor de p
Média DP Média DP
PAS 109,91 10,11 108,60 98,20 0,000
PAD 64,01 7,26 6,96 65,42 0,000
Mediana IIQ Mediana IIQ
COB 33,40 3,60 33,33 3,40 0,000
CB 26,60 5,10 26,70 5,30 0,078
DCT 17,00 11,50 15,10 11,00 0,000
IGB 0,37 0,19 0,35 0,18 0,000
Fonte: elaborada pelos autores. DP: desvio padrão; IIQ: intervalo interquartil; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; COB: comprimento do braço; CB: circunferência do braço; DCT: dobras cutâneas de tríceps; IGB: índice de gordura do braço.

As variáveis COB e CB apresentaram correlação positiva com a PAS em ambos os braços. Ao contrário, o IGB apresenta correlação negativa em ambos os braços. Nos testes de correlação não foram encontrados indicativos de correlação entre PAD e as covariáveis. A Tabela 2 apresenta os valores de correlação da PAS com as principais variáveis por hemicorpos.

– Variáveis correlacionadas com a pressão arterial sistólica por hemicorpo
Variáveis PAS braço direito Valor de p PAS braço esquerdo Valor de p
COB 0,440 0,000 0,464 0,000
CB 0,340 0,000 0,421 0,000
IGB -0,300 0,000 -0,291 0,000

PAS: pressão arterial sistólica; COB: comprimento do braço; CB: circunferência do braço; IGB: índice de gordura do braço.

Considerando que a média e as medianas de PAS, COB e IGB, mas não a CB, foram diferentes entre os braços, utilizamos o total de braços (n = 978) para identificação das correlações por intervalos de CB. A aplicação da regra de Doane resultou em 15 intervalos de circunferência com espaçamento de 1,59 cm entre eles. Os cinco intervalos com maior número de ocorrências (n) foram escolhidos para testes de associação. A Tabela 3 apresenta as correlações de PAS com COB e IGB por intervalos de CB.

– Coeficientes de correlação (r) das variáveis correlacionadas com pressão arterial sistólica por intervalo da circunferência braquial
Intervalo CB n COB Valor de p IGB Valor de p
1 (22,87; 24,46] 175 0,379 0,000 -0,434 0,000
2 (24,46; 26,05] 193 0,616 0,009 -0,374 0,000
3 (26,05; 27,63] 142 0,541 0,000 -0,421 0,000
4 (27,63; 29,22] 125 0,551 0,000 -0,485 0,000
5 (29,22; 30,81] 96 0,581 0,000 -0,459 0,000

COB: comprimento do braço; CB: circunferência do braço; IGB: índice de gordura do braço.

Observou-se correlação positiva da PAS com COB e negativa com IGB em todos os intervalos de CB. Todos os valores de correlação de IGB da Tabela 3 foram maiores do que os apresentados na Tabela 2. A partir desse resultado investigamos modelos de inferência sob a perspectiva de valores fixos de CB.

 Regressão linear

As variáveis COB, CB e IGB foram escolhidas para composição dos modelos de inferência sobre a PAS (Tabela 4). O modelo para BD apresentou estatística F=69,68 e R2=0,301. Já o modelo para BE apresentou estatística F=90,57 e R2=0,359. Há evidências de que o modelo é significativo, mas que não consegue explicar toda a variabilidade, considerando o baixo valor do coeficiente de determinação. As expressões para os modelos de BD (1) e BE (2) são:

– Coeficientes de regressão para braço direito e esquerdo
Variável Coeficiente Erro padrão t Valor de p 0,025 0,975
BD BE BD BE BD BE BD BE BD BE BD BE
Intercepto 59,972 53,149 6,026 5,704 9,952 9,317 0,000 0,000 48,131 41,941 71,812 64,358
CB 0,823 1,005 0,109 0,102 7,517 9,864 0,000 0,000 0,608 0,805 1,038 1,206
COB 1,017 1,006 0,171 0,164 5,952 6,129 0,000 0,000 0,681 0,684 1,352 1,329
IGB -18,017 -16,224 3,411 3,182 -5,282 -5,098 0,000 0,000 -24,719 -22,477 -11,314 -9,971

BD: braço direito; BE: braço esquerdo; CB: circunferência do braço; COB: comprimento do braço; IGB: índice de gordura do braço.

PAS = 59 , 97 + 0 , 82 C B + 1 , 01 C O B − 18 , 01 / G B PAS = 53 , 15 + 1 , 00 C B + 1 , 01 C O B − 16 , 22 I G B Clustering

A exploração dos dados pela clusterização apontou a divisão dos dados em dois clusters como melhor solução, a partir das métricas pré-estabelecidas. A Tabela 5 apresenta os valores da média para cada feature para ambos os braços. Os grupos identificados pela clusterização mostram que em ambos os braços, os maiores valores de PAS (cluster 0) foram encontrados nos braços com maiores COB e menores CB, DCT e IGB.

– Média das variáveis clusterizadas por braço direito e esquerdo
Braço Cluster COB CB DCT IGB PAS PAD
Direto 0 34,30 26,23 13,38 0,30 111,83 64,09
1 32,66 28,87 27,08 0,50 106,71 63,88
Esquerdo 0 34,18 26,18 11,78 0,26 110,08 65,17
1 32,58 28,74 25,60 0,48 106,29 65,81
Fonte: elaborada pelos autores. COB: comprimento do braço; CB: circunferência do braço; DCT: dobras cutâneas de tríceps; IGB: índice de gordura do braço; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica.

Discussão

Foram incluídas nas análises apenas as variáveis que tiveram correlação estatisticamente significativas com PAS e/ou PAD: DCT, IGB, COB e CB. Outras variáveis como IMC, raça e idade não tiveram correlação estatisticamente significativas.

Embora comparações das medidas e estimativas antropométricas entre os hemicorpos têm sido objeto de pesquisas recentes, de modo geral, as investigações não incluem medidas de PS nas análises, e seus objetivos estão relacionados à avaliação de treinamento, força e movimento muscular. Todavia, estudos têm mostrado assimetrias entre os braços como maior massa,25 e maior dimensão, peso e espessura do úmero26 do braço dominante (direito) em comparação ao esquerdo. Por outro lado, Macedo et al.27 compararam DCT entre os lados dominante e não dominante em grupos com comprometimento unilateral e controle. Os autores encontraram diferenças estatisticamente significativas inclusive no grupo controle e argumentam que as medidas foram padronizadas há muitos anos e tomadas na metade direita do corpo. Outras perspectivas discutem a relação da gordura central com as doenças crônicas não transmissíveis.

O resultado dos grupos identificados pela clusterização corroboraram as correlações identificadas entre ambos os braços. Conforme o modelo para braço direito (equação 1), fixando um valor qualquer para CB e COB, a mensuração indireta da PAS resultará na redução média de 1,80mmHg a cada acréscimo de 10% no IGB (Figura Central). No braço esquerdo, a redução média será de 1,62mmHg. Dessa forma, em nossa amostra, uma variação no IGB de 8% a 70% no braço direito levará em uma redução na PAS de 11,17mmHg em média. Por exemplo, para uma pessoa com CB = 27,22cm, COB = 33,68cm, IGB = 37%, e PAS = 109,64mmHg, (valores relativos às médias da população do estudo) se IGB for 50%, a PAS será 107,30 mmHg, em média. Se o valor de IGB aumentar para 70%, a PAS média será 103,70 mmHg. No exemplo, a variação da PAS em função do IGB foi maior que 5mmHg. Essa variação pode ser determinante no diagnóstico e/ou estadiamento da HAS e expor um indivíduo a consequências já discutidas.

O IGB estima a reserva de gordura do braço contida na área de mensuração indireta da PS. A correlação negativa da PAS com o IGB pode ser interpretada em função da diferença das densidades dos tecidos humanos, mais especificamente do músculo e da gordura. A densidade do músculo esquelético de mamífero é estimada em 1,06 Kg/L e do tecido adiposo em 0,92 Kg/L.28-30 A menor densidade na área de medida da PS exige menos força para a compressão da artéria braquial e, dessa forma, subestimam-se os valores pressóricos. Ou seja, a MIPS no braço com maior percentual de gordura implicará na leitura mais baixa que no braço com menos gordura, porque a gordura é menos densa e oferece menos resistência para compressão. No mesmo sentido, a leitura da PS poderá ser mais alta no braço com menos gordura.

Conforme já mencionado, não encontramos publicações em revistas específicas da área da saúde que investigassem possíveis relações entre composição do braço e a MIPS. Entretanto, a MIPS tem sido objeto de discussão na engenharia, especialmente a biomédica. Análises matemáticas performadas com modelos de elementos finitos (EF) têm sido desenvolvidos na busca de soluções para a redução da imprecisão do procedimento.31-33

Lan et al.34 desenvolveu um interessante modelo 3D para investigação do efeito das propriedades mecânicas do tecido sobre a medida da PS. Os autores concluíram que a PS é superestimada em cerca de 5% nos idosos, em função da compressibilidade de tecidos moles de 0,4, e subestimada nas crianças em cerca de 5% em função da maior compressibilidade (0,49), e que a variação da rigidez da artéria braquial não afeta a precisão da medida oscilométrica da PA. Esta conclusão, no entanto, não foi corroborada por Liang et al.35 Nesse sentido, salienta-se que indivíduos obesos frequentemente apresentam maior rigidez nas artérias.

O Deng e Liang32 propuseram um modelo para simular a distribuição de estresse nos tecidos do braço sob um manguito. Os autores mencionam ajustes no modelo proposto por Lan et al.34 e concluíram que a magnitude da pressão do manguito tem pouca influência na eficiência da transmissão da pressão nos tecidos do braço, confirmando parcialmente a confiabilidade da medição não invasiva da pressão arterial, baseada tanto em indivíduos normotensos quanto em hipertensos. Os autores também mencionaram que o espessamento da camada de gordura subcutânea em pacientes obesos amorteceu significativamente a transmissão da pressão do manguito nos tecidos do braço, o que explicaria a superestimativa da pressão arterial nestes indivíduos. Entretanto, na nossa perspectiva, o aumento do tecido adiposo encontra limite nos demais tecidos como os músculos, o osso e na capacidade elástica da pele. Dessa forma, uma maior concentração de gordura no espaço limitado aumenta a densidade, consequentemente aumenta o valor da PS na MIPS.

Todavia, modelar um braço real parece uma tarefa complexa, o que impõe maiores limitações aos estudos na investigação da influência da composição do braço sobre a MIPS. A limitação do nosso trabalho foi o uso de medidas antropométricas para estimativa da composição corporal do braço. Entretanto, todas as medidas foram realizadas por um único pesquisador, o que contribui com a redução de eventuais imprecisões relacionadas à técnica. Além disso, medidas antropométricas de obesidade abdominal não foram coletadas no protocolo e as associações estudadas não foram ajustadas para essas variáveis. Por outro lado, esta pesquisa apresenta uma incógnita ainda não investigada na mensuração da PS em estudo com humanos.

Investigações que relacionam variáveis distintas e doenças, por exemplo a diferença da PS entre os braços e as DCV,36 são frequentes. Entretanto, não encontramos estudos recentes que discutam diferenças da PS entre os braços em indivíduos jovens saudáveis. Assim, sugerimos para pesquisas futuras as seguintes questões: pessoas com maior área gordurosa do braço, como as mulheres, têm a mensuração da PS subestimada? Será necessário um algoritmo para correção dos valores pressóricos em função da diferença das frações de gordura e músculo?

 Conclusão

Na MIPS, os braços com maior IGB têm valores subestimados para PAS. A média dos valores pressóricos e das medidas antropométricas dos adultos jovens saudáveis foi diferente entre os hemicorpos. Não foram encontrados estudos semelhantes para comparação com os resultados.

 Agradecimentos

Ao Instituto Federal de Educação, Ciência e Tecnologia de Minas Gerais - IFMG, ao Instituto Tecnológico de Aeronáutica - ITA e à Universidade Federal de São João del Rei - UFSJ, como instituições apoiadoras do projeto.

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Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Aprovação ética e consentimento informado

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética do Campus Centro Oeste Dona Lindu da Universidade Federal de São João del – Rei – CEPCO sob o número de protocolo 1.724.323. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.

Fontes de financiamento

O presente estudo foi financiado pelo Instituto Federal de Minas Gerais.

 Original Article Influence of Arm Fat on the Indirect Measurement of Blood Pressure: A Statistical and Machine Learning Approach 0000-0001-7867-8688 Souza Paôla de Oliveira Conception and design of the research and Writing of the manuscript. Analysis and interpretation of the data. Statistical analysis. Obtaining financing 1 Oliveira José Maria Parente de Conception and design of the research and Writing of the manuscript. Analysis and interpretation of the data. Critical revision of the manuscript for important intellectual content 2 0000-0002-8535-8292 Januário Letícia Helena Conception and design of the research and Writing of the manuscript. Acquisition of data. Statistical analysis. Critical revision of the manuscript for important intellectual content 3 Brazil Instituto Federal de Minas Gerais, Ibirité, MG – Brazil Brazil Instituto Tecnológico de Aeronáutica, São José dos Campos, SP – Brazil Brazil Universidade Federal de São João del-Rei, Divinópolis, SP – Brazil Mailing Address: Paôla de Oliveira Souza • Instituto Federal de Minas Gerais – R. Mato Grosso, 02. Postal Code 32407-190, Vista Alegre, Ibirité, MG - Brazil

Potential conflict of interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Abstract Background

The indirect measurement of blood pressure (BP) is known to be influenced by many factors such as the technique, observer, and equipment; however, the influence of arm composition has not been investigated yet.

 Objective

To identify the influence of arm fat on the indirect measurement of blood pressure using statistical inference and machine learning models.

 Methods

Cross-sectional study, with 489 healthy young adults aged from 18 to 29 years old. Measurements of arm length (AL), arm circumference (AC) and arm fat index (AFI) were taken. BP was measured in both arms simultaneously. Data were processed using Python 3.0 and its specific packages for descriptive analysis, regression and cluster analysis. Significance levels: 5% for all calculations.

 Results

BP and anthropometric measurements were different between the hemi-bodies. In the right arm, systolic blood pressure (SBP), AL and AFI were higher, while AC was similar compared with the left arm. AL and AC showed positive correlation with SBP. According to the regression model, for a fixed value of AC and AL, SBP readings could be reduced by a mean of 1.80 mmHg in the right arm, and 1.62 mmHg in the left arm for every 10% increase in AFI. Clustering analysis corroborated the regression results.

 Conclusion

There was a significant influence of AFI on BP readings. SBP had a positive correlation with AL and AC, and a negative correlation with AFI, suggesting the need for further investigations on the relationship between BP and percentages of arm muscle and fat.

 Arterial Pressure Regression Analysis Cluster Analysis Arm Introduction

An accurate measurement of blood pressure (BP) is essential for an appropriate diagnosis and treatment of systemic arterial hypertension (SAH). Since most SAH patients are asymptomatic, the diagnosis is usually made in routine consultations at the medical office or at the primary care. Despite technological advances in the treatment of target organ lesions, the identification and classification of SAH, as well as treatment thresholds and goals, are still based on the indirect measurement of blood pressure (IMBP).1

Standardization of IMBP techniques, recommended in several guidelines, highlights the selection of cuffs, that must be proportional to the arm circumference (AC).2-8 However, for the same AC, there may be different proportions of arm fat and muscle. These structures have different densities and thicknesses, which may require higher or lower pressure on the limb for artery compression and constitute an important cause of inaccuracy in IMBP. Errors and inaccuracies in this procedure could cause either unnecessary prescription or a failure to provide urgent treatment.9

The possible inaccuracy of IMBP as a function of different percentages of arm fat and muscle in individuals with the same AC was not found in the specialized literature consulted. The identification of this variable could result in a more accurate estimation of BP values measured by indirect methods.

On the other hand, the combination of traditional statistics with machine learning (ML) in medical studies is continuously rising. The use of ML has important advantages in prediction performance, in the determination of properties and possible correlations of attributes in a data set, and the identification of undiscovered subpopulations and specific prognostics.10,11

The objective of this study was to identify the influence of arm fat on IMBP in healthy young adults, using models of statistical inference and ML in a clusterization approach.

BP measurement is a widely spread procedure, performed by many health professionals, and also by laypeople. For this reason, it may be characterized as a “trivial” practice and performed carelessly and/or by bad habits acquired in the beginning of professional training.12 However, the accuracy of the procedure requires specific competencies and attention to small details, something frequently seen, even when conducted by professionals.1,13

Measurement of BP is usually made indirectly. According to the main international and national guidelines, the technique requires care of the individual having the BP measured, the professional, the environment, and the equipment used.2,5,7,8,14-19

Among recommendations, an appropriate cuff size – length of 80-100% and 40% of AC.7,14,17,18The use of a cuff with dimensions larger or smaller than the ideal leads to underestimation and overestimation of BP values respectively.9,20

Although the auscultation method with an aneroid manometer is still widely used in Brazil, there has been an increasing use of automated oscillometric devices, which has reduced the errors related to professional observation.21Nonetheless, regardless of the equipment used, BP measurement is determinant in SAH diagnosis, with a large margin of variation.

 Materials and Methods

This was a cross-sectional, analytical, descriptive study, with data collected at the Federal University of São João del-Rei in Divinópolis, Brazil. The study population was composed of undergraduate students aged between 18 and 29 years. This was a convenience sample due to limited financial resources and geo-economic diversity in the population of healthy young adults at the university in question. Data were collected from August 2017 to January 2018, by means of questionnaires, and measurements of triceps skinfold (TS) thickness, AC, arm length (AL), and BP.

Anthropometric measurements

TS thickness was measured in millimeters, and AC and AL in centimeters in both arms. All measurements were made with certified, validated, and properly calibrated equipment according to the techniques described by the NHANES.22 Three measurements of each variable were made, and the mean was used for analysis. The anthropometric measurements were used for calculation of the arm fat index (AFI) according to Frisancho,23 using the equation:

A F I = A F A T A A × 100

Where AFA is the arm fat area (cm2) and TAA is the total arm area (cm2) whose formulas are, respectively:23

A F A = 2 × T S A × C B − π T S 2 4 T A A = A C 2 4 π Blood pressure

Measurements of BP strictly followed national and international guidelines,1,4and were taken in a private, calm, laid-back environment, under good lighting. Researchers tried to establish an effective interpersonal relationship with the subjects, with welcoming posture and attitudes, as recommended by Kohlmann and Kohlmann.24It was confirmed that participants had not smoked, exercised or consumed alcoholic beverages, coffee, or food in the 60 minutes before, and they were asked to empty their bladders before measurements. There was a rest period of at least 10 minutes before the reading was taken. Participants sat relaxed and leaning back in a height-adjustable, comfortable armchair with arm and leg rest, with legs uncrossed, and were instructed not to talk during the measurements. The arms were positioned at the height of the heart, with the palm of the hand turned up. Conical cuffs were used, adjusted to the circumference of the arm, and positioned from 2 to 3 cm above the antecubital fossa, with the midline of the bladder placed over the brachial artery.1,18Three measurements were taken in both arms simultaneously, with one-minute intervals between them, using a validated, calibrated oscillometric device by Omron. Simultaneity of the measurements was assured by the filming of displays. For the analysis, an average of the last two measurements was used, in accordance with Leung.18

 Data analysis

Data were imported and managed in the JupyterLab environment (version 2.2.6) and analyzed using the Python 3.0 language and the Pandas, NumPy, MatplotLib, Statsmodels, Seaborn, Plotnine, Sci-Py and Sklearn packages. The dataset used and the notebooks with procedures and codes (descriptive analysis, regression, and clustering) are available in a GitHub repository (https://github.com/paolaosouza/ blood_preassure_analysis) for consultation and reproduction purposes by other researchers.

 Statistical analysis

Data were arranged in a table, and those variables that showed statistically significant correlation with systolic blood pressure (SBP) and/or diastolic blood pressure (DBP) were selected: AL, AC, TS, and AFI. A column of circumference intervals was created using the Doane’s rule. Data were also divided into two other tables, one with measurements of the right arm, and another one with measurements of the left arm.

The significance level was set as 5% (p-value < 0.05) for all tests in the descriptive analysis. The Shapiro-Wilk test was used to test the assumption of normality of continuous variables. Continuous variables with normal distribution were described as mean and standard deviation, while those without normal distribution were described as median and interquartile range. The means of continuous variables with normal distribution were compared by body side, using the paired T-test and for the medians were compared by the non-parametric Wilcoxon test, since the groups are dependents. The association between continuous variables was assessed by Spearman’s correlation coefficient (r).

A multiple linear regression model was adjusted for each hemi-body to make inferences on the relationship between SBP and the covariables. No regression model was adjusted for DBP, as there was no evidence of its association with covariables. Highly correlated variables were discarded to maintain a lean model and avoid multicollinearity, prioritizing variables compatible with the study’s aim. Then, one model was adjusted for each hemi-body and another one for data from both arms considering the variable “arm” as a random effect. The quality of adjustment was evaluated by the Akaike information criterion (AIC), and models were validated by residue analysis. The normality assumption was checked with the Q-Q plot and the Shapiro-Wilk test; independence of residues was checked by ACF plot and the Durbin-Watson statistic; and homoscedasticity by plotting techniques, by analysis of residuals versus covariables.

 Machine learning (ML) analysis

ML models were used to add important information to the statistical analyses.9An unsupervised clustering approach was used to explore the data in a way “free from hypotheses” to try to identify underlying patterns of BP and anthropometric measures. The K-means clusterization algorithm was chosen because it is relatively simple, computationally fast to implement, and provides reasonable results to most problems.10

The K-means algorithm was applied to the group of data of left and right arms separately. Initially, results of all attributes were normalized to the same interval to avoid prioritizing some attributes only.

Considering that the K-means algorithm requires a specified cluster number, a code was created to determine the optimal number of clusters based on three metrics (Silhouette, Davies bouldin e Calinski). Subsequently, a relative validation was performed: a table of random data, with the same dimensions as the one of hemi-body data was generated, and the same metrics were calculated and compared. Finally, the attributes of each cluster were interpreted by statistical analysis and graphical visualization.

 Results

All students at the campus were invited (n=1022), and 529 of them presented themselves for the study. Data of 40 participants were excluded after analysis of data concerning health (five had high blood pressure and/or diabetes and/or cardiopathy), use of medicine that could affect BP (n=18), and age (17 aged lower than 18 or higher than 29 years). The final group of participants was 489: 341 women (69.73%) and 148 men (30.27%).

Descriptive analysis

The specific tests showed evidence that the SBP showed a behavior that was similar to that of a normal distribution. After applying the logarithmic transformation, which is very common in continuous and always positive variables, we started to accept the null hypothesis of normality for the SBP variable. The DBP showed an approximately normal distribution for the right arm (RA): p-value = 0.323 and left arm (LA): p-value = 0.051. On the other hand, there was no evidence of normal distribution of the variables AC, AL, TS, AFI and SBP (p value < 0.050) in their original scale, for both arms, according to asymmetry and outliers in Figure 1.

<italic><bold>–</bold> Bloxpot of variables used for analysis. SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; AL: arm length; AC: arm circumference; TS: triceps skinfold; AFI: arm fat index.</italic>

Mean SBP values and median values of AL, TS, and AFI were higher on the right arm, and DBP was higher in the left arm (p-value = 0.000). There was no difference in median AC values (p-value = 0.078; (Table 1).

– Mean and median blood pressure and anthropometric measurements by hemi-body (right/left)
Variables Right Left p-value
Average SD Average SD
SBP 109.91 10.11 108.60 98.20 0.000
DBP 64.01 7.26 6.96 65.42 0.000
Median IR Median IQR
AL 33,40 3,60 33,33 3,40 0.000
AC 26,60 5,10 26,70 5,30 0.078
TS 17,00 11,50 15,10 11,00 0.000
AFI 0,37 0,19 0,35 0,18 0.000

SD: standard deviation; IQR: interquartile range; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; AL: arm length; AC: arm circumference; TS: triceps skinfold; AFI: arm fat index.

Both AL and AC showed a positive correlation with SBP in both arms. On the contrary, AFI showed a negative correlation in both arms. In the correlation tests, there was no indication of correlation between DBP and covariables. Table 2 presents values of correlation of SBP with the main variables by body side.

– Variables correlated with systolic blood pressure by hemi-body
Variables Right arm SBP P-value Left arm SBP p-value
AL 0.440 0.000 0.464 0.000
AC 0.340 0.000 0.421 0.000
AFI -0.300 0.000 -0.291 0.000
Source: made by the authors. SBP: systolic blood pressure; AL: arm length; AC: arm circumference; AFI: arm fat index.

Considering that mean and median SBP, AL, and AFI values, but not AC, were different between arms, we used the total number of arms (n = 978) to identify correlations by AC intervals. Application of Doane’s rule resulted in 15 intervals of AC with a spacing of 1.59 cm between them. The five intervals with the highest number of occurrences (n) were chosen for association tests. Table 3 presents correlations of SBP with AL and AFI by intervals of AC.

– Correlation coefficients(r) of the variables correlated with systolic blood pressure by arm circumference intervals
Interval AC n AL p-value AFI p-value
1 (22.87, 24.46] 175 0.379 0.000 -0.434 0.000
2 (24.46, 26.05] 193 0.616 0.009 -0.374 0.000
3 (26.05, 27.63] 142 0.541 0.000 -0.421 0.000
4 (27.63, 29.22] 125 0.551 0.000 -0.485 0.000
5 (29.22, 30.81] 96 0.581 0.000 -0.459 0.000

AL: arm length; AC: arm circumference; AFI: arm fat index.

There was a positive correlation of SBP with AL, and a negative correlation with IGB in all intervals of AC. All AFI correlation values in Table 3 were higher than the ones in Table 2. From these results, we investigated inference models from fixed AC values.

 Linear regression

The variables AL, AC, and AFI were chosen for the inference models of SBP (Table 4). The model for RA had an F-statistic of 90.57 and R2=0.359. There is evidence that the model is significant, but it does not explain all variability, considering the low coefficient of determination. The equations proposed for the models of the RA and the LA are, respectively:

– Regression coefficients for the right and left arms
Variable Coefficient Standard error t p-value 0.025 0.975
RA LA RA LA RA LA RA LA RA LA RA LA
Intercept 59.972 53.149 6.026 5.704 9.952 9.317 0.000 0.000 48.131 41.941 71.812 64.358
AC 0.823 1.005 0.109 0.102 7.517 9.864 0.000 0.000 0.608 0.805 1.038 1.206
AL 1.017 1.006 0.171 0.164 5.952 6.129 0.000 0.000 0.681 0.684 1.352 1.329
AFI -18.017 -16.224 3.411 3.182 -5.282 -5.098 0.000 0.000 -24.719 -22.477 -11.314 -9.971

RA: right arm; LA: left arm; AC: arm circumference; AL: arm length; AFI: arm fat index.

S B P = 59.97 + 0.82 A C + 1.01 A L − 18.01 A F I S B P = 53.15 + 1.00 A C + 1.01 A L − 16.22 A F I Clustering

The analysis of data by the clustering method indicated the division of data into two clusters as the best solution, based on the pre-established metrics. Table 5 presents mean values of each feature for both arms. The groups identified by clustering showed that in both arms, higher values of SBP (cluster 0) were found in arms with higher AL and lower AC, TS, and AFI.

– Mean of cluster variables by arm (right/left)
Arm Cluster AL AC TS AFI SBP DBP
Right 0 34.30 26.23 13.38 0.30 111.83 64.09
1 32.66 28.87 27.08 0.50 106.71 63.88
Left 0 34.18 26.18 11.78 0.26 110.08 65.17
1 32.58 28.74 25.60 0.48 106.29 65.81

AL: arm length; AC: arm circumference; TS: triceps skinfold; AFI: arm fat index; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure.

Discussion

The variables that showed statistically significant correlation with SBP and/or DBP – TS, AFI, AL and AC – were included in the analysis. Other variables, such as body mass index, ethnicity, and age had no statistically significant correlation with SBP or DBP.

Although comparisons of anthropometric estimations and measurements between hemi-bodies have been the object of recent research, most investigations do not include BP measurements in the analysis, and their objectives are related to the evaluation of training, and muscle strength and movement. However, studies have shown an asymmetry between the arms, such as greater mass,25 and bigger, heavier, and thicker humerus in the dominant (right) arm26 compared with the left arm than the left one.26 On the other hand, Macedo et al.27compared TS thickness between dominant and non-dominant sides in individuals with cerebral palsy and spastic hemiplegia and control subjects. The authors found statistically significant differences that were even in the control group and argued that measurements were standardized years ago and taken from the right side of the body. Other reports have discussed the relationship between central fat and noncommunicable chronic diseases.

Results of the groups identified by clustering corroborate the correlations found between both arms. In accordance with the model for the right arm (equation 1), for a fixed value of AC or AL, the indirect measurement of SBP will result in a mean reduction of 1.80mmHg to each 10% increase in AFI (Figure 2). In the left arm, the mean reduction will be of 1.62mmHg. Thus, in our sample, for a variation in AFI from 8% to 70%, there will be a reduction of 11.17mmHf in SBP. For example, for a person with AC of 27.22cm, AL of 33.68 cm, AFI of 37%, and SBP of 109.64mmHg (values relative to the means of the study population) if AFI is 50%, mean SBP will be of 107.30 mmHg. If the value of AFI increases to 70%, mean SBP will be 103.70 mmHg. In the example, the variation of SBP in function of AFI was higher than 5mmHg. This variation can be determinant in the diagnostic and/or staging of SAH and exposing an individual to consequences already discussed.

The AFI estimates the amount of fat stored in the arm in the indirect measurement area of BP. The negative correlation of SBP with AFI may be explained by differences in human tissues, more specifically muscle and fat. The density of mammalian skeletal muscle is estimated in 1.06 Kg/L and of the adipose tissue in 0.92 Kg/L.28-30 The lower density in the BP measurement area demands lower compression force of the brachial artery, resulting to underestimation of pressure values. Therefore, the IMBP on the arm with a higher fat percentage will imply a lower reading than in the arm with less fat, because fat is less dense and offers less resistance for compression. In the same sense, BP reading may be higher in individuals with less body fat.

As previously mentioned, we found no publications in health journals that investigated possible relationships between arm composition and IMBP. However, IMBP has been subject to discussion in engineering, especially in the field of biomedicine. Mathematic analysis performed with finite element (FE) models have been developed in the attempt to reduce the inaccuracy of the procedure.31-33

Lan et al.34 developed an interesting 3D model to investigate the effect of mechanical properties of the tissue on BP measurement. The authors concluded that BP is overestimated in about 5% of the elderly, due to the compressibility of soft tissues of 0.4, and overestimated in children in nearly 5% due to the higher compressibility (0.49). Also, they concluded that the variation in brachial artery rigidity did not affect the precision of oscillometric measurements of BP. This conclusion was not corroborated by Liang et al.35 In this sense, obese individuals frequently have higher arterial rigidity.

Deng and Liang32 proposed a model to simulate the distribution of stress in arm tissues under a cuff. The authors mentioned adjusts on the model proposed by Lan et al.34 and concluded that the magnitude of the cuff pressure has a low influence on the efficiency of pressure transmission in arm tissues, partially confirming the reliability of non-invasive BP measurement, based on both hypertensive and normal BP individuals. The authors also mentioned that thickening of the subcutaneous fat layer in obese patients significantly minimized the transmission of the cuff pressure throughout the arm tissues, which would explain the overestimation of arterial pressure in these individuals. However, in our perspective, the increase of fat tissue is limited by other tissues, such as muscle, bone, and skin elasticity. Therefore, a higher concentration of fat in a limited space increases the density, increasing BP values in IMBP.

However, modeling a real arm seems like a complex task, imposing higher limitations to studies in the investigation of the influence of the arm composition on IMBP. The limitation of this work was the use of anthropometric measurements for the estimation of arm composition. However, all measurements were made by the same investigator, contributing to the reduction of eventual imprecisions related to the technique. Besides, anthropometric measurements of abdominal obesity were not collected in the protocol and the studied associations were not adjusted for these variables. On the other hand, this study points out an aspect of BP measurement that is still poorly explored in studies with humans.

Although investigations of the association of different variables with diseases, for example, of interarm differences of BP with CVD36 are common, we found no recent studies discussing differences of BP between arms in healthy young individuals. Thus, we suggest that future research should address the following questions: are BP measurements underestimated in people with a greater arm fat area, such as women? Would an algorithm for correction of BP values as a function of differences in the fat-to-muscle ratios be necessary?

 Conclusion

In IMBP, SBP measurements are underestimated in arms with higher AFI. Measurements of BP and anthropometric measurements were different between the sides of the body in healthy young adults. No similar studies were found to compare the results.

 Acknowledgments

We thank the Federal Institute of Education, Science and Technology of Minas Gerais - IFMG, the University of Essex, the Aeronautics Institute of Technology and the Federal University of São João del Rei – UFSJ for the support of this study.

Study association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee of the Campus Centro Oeste Dona Lindu da Universidade Federal de São João del – Rei – CEPCO under the protocol number 1.724.323. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

Sources of funding

This study was partially funded by Instituto Federal de Minas Gerais.