Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC Q6kfq3r6fbHzXpyrPFSF9Bj S0066-782X2022005001105 S0066-782X2022000900485 abc.20210880 10.36660/abc.20210880 Carta Científica Tetralogia de Fallot Associada a Artéria Subclávia Direita Aberrante. Implicações Clínicas Michałowski Maciej 1 0000-0001-6769-0104 Tyczynski Pawel 1 Lipczynska Magdalena 2 Wójcik Anna 2 Hoffman Piotr 2 Witkowski Adam 1 Michałowska Ilona 3 National Institute of Cardiology Department of Interventional Cardiology and Angiology Warsaw Polônia National Institute of Cardiology – Department of Interventional Cardiology and Angiology, Warsaw – Polônia National Institute of Cardiology Department of Congenital Heart Diseases Warsaw Polônia National Institute of Cardiology – Department of Congenital Heart Diseases, Warsaw – Polônia National Institute of Cardiology Department of Radiology Warsaw Polônia National Institute of Cardiology – Department of Radiology, Warsaw – Polônia Correspondência: Pawel Tyczynski • National Institute of Cardiology – Department of Interventional Cardiology and Angiology – Alpejska 42 Street Warsaw 04628 – Polônia E-mail: medykpol@wp.pl

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa e Redação do manuscrito: Michałowski M, Tyczynski P; Obtenção de dados: Tyczynski P, Lipczynska M, Wójcik A, Michałowska I; Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Hoffman P, Witkowski A, Michałowska I.

Potencial conflito de interesse

Não há conflito com o presente artigo.

 18 07 2022 09 2022 119 3 485 487 15 10 2021 21 01 2022 09 03 2022 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Resumo

Desde a primeira descrição da tetralogia de Fallot (ToF) em 1671 por Niels Stensen e em 1888 por Étienne-Louis Arthur Fallot, vários trabalhos relataram essa anomalia juntamente com suas variantes e anomalias cardiovasculares concomitantes. A artéria subclávia direita aberrante (ASDA) é a anomalia do arco aórtico mais comum. Diferentemente da artéria subclávia esquerda aberrante, a ocorrência de ASDA em pacientes com ToF só foi relatada casuisticamente. Apresentamos dois pacientes de ToF com ASDA. É importante notar que o conhecimento da coexistência das duas anomalias tem pontos muito práticos durante correções endovasculares ou cirúrgicas de defeitos cardíacos congênitos (inclusive ToF).

 Cardiopatias Congênitas Tetralogia de Fallot Aorta Torácica Obstrução Esofágica Artéria Subclávia Introdução

As anomalias do arco aórtico podem ser isoladas ou podem estar associadas a outros defeitos cardíacos congênitos (DCC) A avaliação detalhada do arco aórtico (incluindo sua lateralidade e padrão de ramificação) é crucial durante os exames diagnósticos de DCC, já que ela pode influenciar a incisão cirúrgica ou o bypass cardiopulmonar.1 A artéria subclávia aberrante (ASA) ou artéria lusória é uma anomalia do arco aórtico comum. Ela pode originar do arco aórtico à esquerda (AAE) ou do arco aórtico à direita (AAD). A artéria subclávia direita aberrante (ASDA) é a anomalia do AAE mais comum (prevalência de 0,5% a 2%). Mais de 20 configurações de arco aórtico foram descritas. Recentemente foi proposta uma nova classificação para a ASA que distinguiu quatro tipos principais de ASA (com base na lateralidade do arco aórtico e na presença do tronco de carótida comum).2 Além disso, a tetralogia de Fallot (ToF) não raramente é acompanhada pelo AAD (até 37% em um estudo por Khan et al.)3 Uma artéria subclávia esquerda aberrante (ASEA) com ramificação do AAD também pode estar associada à ToF (21,4% em nosso estudo por tomografia computadorizada cardíaca (TCC) prévio na coorte de ASDA.)4 Diferentemente da ASEA, a ocorrência de ASDA (do AAE) em pacientes com ToF até agora só foi relatada casuisticamente. Oswal et al.5 identificaram 8 pacientes com ASDA entre 257 de pacientes com ToF.5 De Luca et al.6 relataram um paciente com ASDA com ToF identificado entre 3334 pacientes (prevalência de ASDA e ToF - 0,03%).6 Por último, Nakajima et al.7 identificaram sete pacientes com ASDA entre 233 de pacientes com ToF. Entretanto, não foram apresentadas informações sobre se essas ASA se originaram do AAE ou do AAD.7 Apresentamos dois pacientes adultos que foram submetidos a correções cirúrgicas de ToF na infância e foram admitidos para avaliação posterior. As modalidades de imagens em ambos revelaram a presença de ASDA com origem no AAE.

Paciente 1

Uma paciente do sexo feminino de vinte e seis anos foi submetida a uma correção de ToF completa aos três anos de idade e permaneceu na classe funcional II de acordo com a New York Heart Association (NYHA). A ecocardiografia transtorácica (TTE) revelou um homoenxerto pulmonar fortemente calcificado com um gradiente de pressão de 72/56 mmHg ( Figura1A ), regurgitação pulmonar (RP) moderada e parede do ventrículo direito (VD) hipertrofiada (12 mm). Fora isso, a função sistólica de ambos os ventrículos estava preservada. A TCC realizada revelou o AAE ( Figura 1B ) com ASDA ( Figuras 1C , D ). Devido à calcificação do homoenxerto, a paciente não se qualificou para o tratamento percutâneo de homoenxerto estenótico e foi tratada de forma conservadora. A TTE realizada 10 anos mais tarde não mostrou nenhum aumento no gradiente de pressão do homoenxerto. O teste de esforço cardiopulmonar (TECP) mostrou diminuição da captação de oxigênio respiratória: 15,3 ml/kg/min (43% do valor previsto) após 2 anos, e 16,9 ml/min/kg (36% do valor previsto) 10 anos mais tarde.

Paciente 1 A) Ecocardiografia transtorácica, vista do eixo curto paraesternal Gradiente de pressão significativo no homoenxerto pulmonar; B) Tomografia computadorizada cardíaca, plano axial. A seta branca indica o arco aórtico à esquerda; C) Tomografia computadorizada cardíaca. Calcificações visíveis do homoenxerto pulmonar no nível da válvula pulmonar (seta vermelha); D) Ampliação do painel “B” com foco na artéria subclávia direita aberrante (seta branca) que se ramifica a partir do arco aórtico à esquerda.

Paciente 2

Um paciente do sexo masculino de vinte anos de idade foi submetido ao shunt de Blalock-Taussig com um ano de idade, com correção de ToF completa aos 3 anos de idade. Entretanto, ele precisou fazer uma nova cirurgia após nove meses devido a um shunt da esquerda para a direita residual significativo através de um defeito do septo ventricular congênito e da substituição do homoenxerto pulmonar unicúspide por um homoenxerto pulmonar bicúspide. Ele continuou classificado como classe II da NYHA. Seu TTE mais recente mostrou uma RP significativa no homoenxerto ( Figuras 2A , B ), e um canal de entrada do ventrículo direito aumentado (54 mm) com função sistólica limítrofe do VD (VD S’ 9 cm/s). A função sistólica do ventrículo esquerdo não dilatado estava preservada. A TCC e a ressonância magnética cardíaca revelaram AAE ( Figura 2C ) com ASDA ( Figuras 2D , E ). Devido à anatomia desfavorável do canal de saída do VD, o paciente não era candidato ao tratamento percutâneo da RP e uma abordagem cirúrgica foi oferecida a ele.

Paciente 2 A) Ecocardiografia transtorácica, vista do eixo curto paraesternal Regurgitação significativa no homoenxerto pulmonar; B) Ecocardiografia transtorácica, vista do eixo longo paraesternal. Jato da regurgitação pulmonar significativa visível no canal de saída do ventrículo direito (seta branca); C) Tomografia computadorizada cardíaca, plano axial. A seta branca indica o arco aórtico à esquerda; D) Tomografia computadorizada cardíaca. Calcificações visíveis do homoenxerto pulmonar no nível da válvula pulmonar (seta vermelha). E) Ampliação do painel “D” com foco na artéria subclávia direita aberrante (seta branca) que se ramifica a partir do arco aórtico à esquerda.

Nem o divertículo de Kommerell nem a compressão esofágica estavam visíveis na TCC desses pacientes.

Nosso relatório acrescenta à literatura muito limitada sobre ASDA em pacientes com ToF e tem pontos muito práticos. Primeiramente, a presença de ASDA pode levar ao diagnóstico errado de ramificações do arco aórtico - especialmente durante cirurgias paliativas de emergência antes de a avaliação detalhada por imagem da ramificação do arco aórtico ser feita. Idhrees et al.8 relatou sobre um paciente com ToF com ASDA, em que a artéria carótida comum direita (ACCD) foi indevidamente identificada como artéria subclávia. Como consequência, o shunt de Blalock-Taussig foi realizado utilizando-se a ACCD. Isso levou à perda do fluxo sanguíneo da ACCD para o cérebro e a convulsões hipóxicas.8 Em segundo lugar, a ASDA pode causar compressão traqueobrônquica (em aproximadamente 10% dos pacientes). Vários casos de fístula esofágica e artéria subclávia no estabelecimento da ASDA (e o sangramento intenso do trato digestivo superior que se segue) já foram relatados, especialmente após a manipulação traqueal ou esofágica posterior a cirurgias cardíacas.9 Por último, a canulação cardíaca via artéria radial direita e a ASDA subsequente podem ser um desafio. Portanto, o conhecimento da ramificação do arco aórtico é crucial para a cirurgia de shunt de Blalock-Taussig em pacientes com ToF (embora seja raramente realizada atualmente) ou outra DCC cianótica, além de ser importante para qualquer operação cardíaca ou extracardíaca que exija a manipulação traqueal ou esofágica.

 Referências 1. Hanneman K, Newman B, Chan F. Congenital Variants and Anomalies of the Aortic Arch.Radiographics.2017;37(1):32-51. Doi:10.1148/rg.2017160033. Hanneman K Newman B Chan F Congenital Variants and Anomalies of the Aortic Arch Radiographics 2017 37 1 32 51 10.1148/rg.2017160033. 2. Plotkin A, Ng B, Han SM, Weaver FA, Ham SW, Bowdish ME, Wilcox AG, Magee GA. Association of aberrant subclavian arteries with aortic pathology and proposed classification system. J Vasc Surg. 2020;72(5):1534-43. doi: 10.1016/j.jvs.2020.01.042 Plotkin A Ng B Han SM Weaver FA Ham SW Bowdish ME Wilcox AG Magee GA Association of aberrant subclavian arteries with aortic pathology and proposed classification system J Vasc Surg 2020 72 5 1534 1543 10.1016/j.jvs.2020.01.042 3. Khan I, Tufail Z, Afridi S, Iqbal M, Khan T, Waheed A. Surgery for Tetralogy of Fallot in Adults: Early Outcomes. Braz J Cardiovasc Surg. 2016;31:300-3. doi: 10.5935/1678-9741.20160063 Khan I Tufail Z Afridi S Iqbal M Khan T Waheed A Surgery for Tetralogy of Fallot in Adults: Early Outcomes Braz J Cardiovasc Surg 2016 31 300 303 10.5935/1678-9741.20160063 4. Tyczyński P, Michałowska I, Wolny R, Dobrowolski P, Łazarczyk H, Rybicka J, et al. Left aberrant subclavian artery. Systematic study in adult patients. Int J Cardiol. 2017;240:183-6. doi: 10.1016/j.ijcard.2017.04.052 Tyczyński P Michałowska I Wolny R Dobrowolski P Łazarczyk H Rybicka J et al Left aberrant subclavian artery. Systematic study in adult patients Int J Cardiol 2017 240 183 186 10.1016/j.ijcard.2017.04.052 5. Oswal N, Christov G, Sridharan S, Khambadkone S, Bull C, Sullivan I. Aberrant subclavian artery origin in tetralogy of Fallot with pulmonary stenosis is associated with chromosomal or genetic abnormality. Cardio Young. 2014;24(3):478-84. doi: 10.1017/S1047951113000644 Oswal N Christov G Sridharan S Khambadkone S Bull C Sullivan I Aberrant subclavian artery origin in tetralogy of Fallot with pulmonary stenosis is associated with chromosomal or genetic abnormality Cardio Young 2014 24 3 478 484 10.1017/S1047951113000644 6. De Luca L, Bergman JJGHM, Tytgat GNJ, Fockens F. EUS imaging of the arteria lusoria: case series and review. Gastrointest Endoscopy. 2000;52:670–3. doi: 10.1067/mge.2000.109808 De Luca L Bergman JJGHM Tytgat GNJ Fockens F EUS imaging of the arteria lusoria: case series and review Gastrointest Endoscopy 2000 52 670 673 10.1067/mge.2000.109808 7. Nakajima Y, Nishibatake M, Ikeda K, Momma k, Takao A, Terai M, et al. Abnormal development of fourth aortic arch derivatives in the pathogenesis of tetralogy of Fallot. Pediatr Cardiol. 1990;11(2):69–71. doi: 10.1007/BF02239564 Nakajima Y Nishibatake M Ikeda K k Momma Takao A Terai M et al Abnormal development of fourth aortic arch derivatives in the pathogenesis of tetralogy of Fallot Pediatr Cardiol 1990 11 2 69 71 10.1007/BF02239564 8. Idhrees AM, Cherian VT, Menon S, Mathew T, Baiju S, Jayakaran K. “Classical Blalock-Taussig shunt” gone wrong: Confusing the right common carotid with right subclavian artery. Ann Pediatr Cardiol. 2015;8(3):228-9. doi: 10.4103/0974-2069.164686 Idhrees AM Cherian VT Menon S Mathew T Baiju S Jayakaran K “Classical Blalock-Taussig shunt” gone wrong: Confusing the right common carotid with right subclavian artery Ann Pediatr Cardiol 2015 8 3 228 229 10.4103/0974-2069.164686 9. Shires CB, Rohner MJ. Anomalous Right Subclavian Artery Esophageal Fistulae. Case Rep Vasc Med. Mar 1 2018;7541904. doi: 10.1155/2018/7541904 Shires CB Rohner MJ Anomalous Right Subclavian Artery Esophageal Fistulae Case Rep Vasc Med 03 1 2018 7541904 10.1155/2018/7541904

Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Fontes de financiamento: O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

 Research Letter Tetralogy of Fallot Associated with Aberrant Right Subclavian Artery. Clinical Implications Michałowski Maciej 1 0000-0001-6769-0104 Tyczynski Pawel 1 Lipczynska Magdalena 2 Wójcik Anna 2 Hoffman Piotr 2 Witkowski Adam 1 Michałowska Ilona 3 Polônia National Institute of Cardiology – Department of Interventional Cardiology and Angiology, Warsaw – Polônia Polônia National Institute of Cardiology – Department of Congenital Heart Diseases, Warsaw – Polônia Polônia National Institute of Cardiology – Department of Radiology, Warsaw – Polônia Mailing Address: Pawel Tyczynski • National Institute of Cardiology – Department of Interventional Cardiology and Angiology – Alpejska 42 Street Warsaw 04628 – Poland E-mail: medykpol@wp.pl

Author Contributions

Conception and design of the research and Writing of the manuscript: Michałowski M, Tyczynski P; Acquisition of data: Tyczynski P, Lipczynska M, Wójcik A, Michałowska I; Critical revision of the manuscript for intellectual content: Hoffman P, Witkowski A, Michałowska I.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Abstract

Since the first description of Tetralogy of Fallot (ToF) in 1671 by Niels Stensen and in 1888 by Étienne-Louis Arthur Fallot, numerous papers have reported on this anomaly, along with its variants and concomitant cardiovascular anomalies. Aberrant right subclavian artery (ARSA) is the most common anomaly of the aortic arch. Different from the left aberrant subclavian artery, occurrence of ARSA in ToF-patients has only casuistically been reported so far. The present study reports on two ToF-patients with ARSA. It is important to note that knowledge of the coexistence of both anomalies has highly practical points during surgical or endovascular corrections of congenital heart defects (including ToF).

 Heart Defects Congênital Tetralogy of Fallot Aorta, Thoracic Esophageal, Obstruction Subclavian, Artery Introduction

Anomalies of the aortic arch may be isolated or may be associated with other congenital heart defects (CHD). A detailed assessment of the aortic arch (including its laterality and branching pattern) is crucial during the diagnostic exams of CHD, as it may influence the surgical incision or cardiopulmonary bypass.1 An aberrant subclavian artery (ASA) or arteria lusoria is a common aortic arch anomaly. This may originate from the left-sided aortic arch (LAA) or from the right-sided aortic arch (RAA). An aberrant right subclavian artery (ARSA) is the most common LAA-anomaly (prevalence 0.5%-2%). More than 20 aortic arch configurations have been described. Recently a new classification of ASA has been proposed, which distinguished four main types of ASA (based on the aortic arch laterality and the presence of common carotid trunk).2 Next, tetralogy of Fallot (ToF) is not rarely accompanied by RAA (up to 37% in a study by Khan et al.3 An aberrant left subclavian artery (ALSA) branching-off from RAA may also be associated with ToF (21.4% in our previous cardiac computed tomography (cCT) study on ALSA-cohort.4 Different from ALSA, the occurrence of ARSA (from LAA) in ToF-patients has, to date, been reported only casuistically. Oswal et al.,5 identified 8 ARSA patients among 257 ToF patients.5 De Luca et al.,6 reported one ARSA patient with ToF identified among 3,334 patients (prevalence of ARSA and ToF - 0.03%),6 Finally, Nakajima et al.,7 identified seven ASA patients among 233 ToF patients. However, no details were given whether these ASA originated from LAA or RAA.7 The present study reports on two adult patients who underwent surgical corrections of ToF in their childhood and were admitted for further assessment. Imaging modalities in both of the children revealed the presence of ARSA originating from LAA.

Patient 1

A twenty-six-year-old female patient underwent complete ToF correction at the age of three and remained in functional class II, according to New York Heart Association (NYHA). Transthoracic echocardiography (TTE) revealed a heavily calcified pulmonary homograft with a pressure gradient of 72/56 mmHg ( Fig.1A ), moderate pulmonary regurgitation (PR), and a hypertrophied wall (12mm) of the right ventricle (RV). Otherwise, the systolic function of both ventricles was preserved. Performed cCT revealed LAA ( Figure 1B ) with ARSA ( Figures 1C , D ). Due to calcification of the homograft, the patient was not qualified for percutaneous treatment of the stenotic homograft and was treated conservatively. TTE performed 10 years later showed no increase in the homograft’s pressure gradient. Repeated cardiopulmonary exercise testing (CPET) showed a decreased respiratory oxygen uptake: 15.3ml/kg/min (43% of the predicted value) after 2 years, and 16.9ml/min/kg (36% of the predicted value) 10 years later.

Patient 1 A) Transthoracic echocardiography, parasternal short axis view. Significant pressure gradient across the pulmonary homograft; B) Cardiac computed tomography, axial plane. White arrow indicates left-sided aortic arch; C) Cardiac computed tomography. Visible calcifications of the pulmonary homograft at the level of the pulmonary valve (red arrow); D) Magnification of panel “B” with a focus on the right aberrant subclavian artery (white arrow) branching-off from the left-sided aortic arch.

Patient 2

A twenty-year-old male patient underwent a Blalock-Taussig shunt at one year of age, with complete ToF correction at the age of 3 years. However, he required a re-operation nine months later for a significant residual left-to-right shunt through the congenital ventricular septal defect and replacement of the unicuspid pulmonary homograft with a bicuspid pulmonary homograft. He remained in NYHA class II. His most current TTE revealed significant PR in the homograft ( Fig.2A , B ), together with an enlarged RV-inflow tract (54mm) with borderline RV systolic function (RV S’ 9cm/s). Systolic function of the non-dilated left ventricle was preserved. Both cCT and cardiac magnetic resonance revealed LAA ( Figure 2C ) with ARSA ( Figures 2D , E ). Due to unfavorable anatomy of the RV-outflow tract, the patient was not a candidate for the percutaneous treatment of the PR and was offered a surgical approach.

Patient 2 A) Transthoracic echocardiography, parasternal short axis view. Significant regurgitation across the pulmonary homograft; B) Transthoracic echocardiography, parasternal long axis view. Jet of the significant pulmonary regurgitation visible in the right ventricle outflow tract (white arrow); C) Cardiac computed tomography, axial plane. White arrow indicates left-sided aortic arch; D) Cardiac computed tomography. Visible calcifications of the pulmonary homograft at the level of the pulmonary valve (red arrow). E) Magnification of panel “D” with a focus on the right aberrant subclavian artery (white arrow) branching-off from the left-sided aortic arch.

Neither Kommerell’s diverticulum nor the esophageal compression was visible in the cCT of these patients.

Our report adds to the very limited literature of ARSA among ToF patients and has highly practical points. Firstly, the presence of ARSA may lead to a misdiagnosis of the aortic arch branches, especially during emergency palliative surgeries before detailed imaging evaluation of the aortic arch branching has been performed. Idhrees et al.,8 reported on a ToF patient with ARSA, in whom the right common carotid artery (RCCA) was misidentified as the subclavian artery. As a consequence, Blalock-Taussig shunt was performed using RCCA. This resulted in a loss of blood flow from RCCA to the brain and hypoxic seizures.8 Secondly, ARSA may cause tracheobronchial compression (in approximately 10%). Multiple case reports of subclavian-esophageal fistulae in the setting of ARSA (and subsequent massive upper digestive tract bleeding) have been previously reported, especially after tracheal or esophageal manipulation following cardiac surgeries.9 Finally, heart cannulation via the right radial artery and subsequent ARSA may be challenging. Thus, the knowledge of aortic arch branching is crucial for Blalock-Taussig shunt surgery of ToF patients (although rarely performed nowadays) or other cyanotic CHD, as well as matters for any cardiac or extra-cardiac operations requiring tracheal/esophageal manipulation.

Study Association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Sources of Funding: There were no external funding sources for this study.