Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC TJ4nh37YcWvJr5VtrKsxsrd S0066-782X2021001000352 abc.20200047 10.36660/abc.20200047 Artigo Original Breaks no Tempo em Comportamento Sedentário e Marcadores Cardiometabólicos em Adolescentes 0000-0003-0574-639X Quirino Natália Maria Mesquita de Lima 1 2 0000-0003-2661-090X Prazeres Alcides Filho 2 3 0000-0002-5976-7287 Barbosa Arthur Oliveira 2 3 0000-0003-3606-2396 Mendonça Gerfeson 2 4 0000-0002-1082-6098 Farias José Cazuza de Júnior 2 3 5 Faculdades Nova Esperança João Pessoa PB Brasil Faculdades Nova Esperança (FACENE), João Pessoa, PB – Brasil Grupo de Estudos e Pesquisas em Epidemiologia da Atividade Física João Pessoa PB Brasil Grupo de Estudos e Pesquisas em Epidemiologia da Atividade Física (GEPEAF), João Pessoa, PB – Brasil Educação Física João Pessoa PB Brasil Programa Associado de Pós-Graduação em Educação Física (UPE/UFPB), João Pessoa, PB – Brasil Centro Universitário Cesmac Maceió AL Brasil Centro Universitário Cesmac, Maceió, AL - Brasil Universidade Federal da Paraíba João Pessoa PB Brasil Universidade Federal da Paraíba (UFPB), João Pessoa, PB - Brasil Correspondência: José Cazuza de Farias Júnior • Universidade Federal da Paraíba, Departamento de Educação Física, Campus I, Cidade Universitária, João Pessoa, Paraíba - Bloco de Pós-Graduação de Fisioterapia e Educação Física – CCS, Grupo de Estudos e Pesquisas em Epidemiologia da Atividade Física (GEPEAF), Sala 20; CEP 58051-900, João Pessoa, PB - Brasil. E-mail: jcazuzajr@hotmail.com, jcazuzajr@gmail.com

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa: Lima NMM, Farias Júnior JC; Obtenção de dados: Lima NMM, Prazeres Filho A, Barbosa AO, Farias Júnior JC; Análise e interpretação dos dados e Análise estatística: Prazeres Filho A, Barbosa AO, Farias Júnior JC; Obtenção de financiamento: Farias Júnior JC; Redação do manuscrito: Lima NMM, Prazeres Filho A, Barbosa AO, Mendonça G, Farias Júnior JC; Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Mendonça G, Farias Júnior JC.

Potencial conflito de interesse

Não há conflito com o presente artigo

 06 09 2021 08 2021 117 2 352 362 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License Resumo Fundamento:

Interrupções no tempo despendido em comportamento sedentário (breaks) têm sido associadas a melhores níveis de indicadores cardiometabólicos na população adulta. No entanto, em adolescentes, os achados sobre essa associação ainda são conflitantes.

 Objetivos:

Analisar a associação do número de breaks por dia em comportamento sedentário com marcadores cardiometabólicos e avaliar se ela é moderada pelo estado nutricional e o tempo excessivo em comportamento sedentário em adolescentes.

 Métodos:

Estudo transversal com 537 adolescentes (52,3% do sexo feminino), de 10 a 14 anos de idade, de escolas públicas de João Pessoa (PB). O número diário de breaks em comportamento sedentário (>100 counts/minutos) foi mensurado por meio de acelerômetros (Actigraph GT3X+). Os marcadores cardiometabólicos analisados foram: pressão arterial sistólica e diastólica (mmHg), glicose de jejum, colesterol total, triglicerídeos, HDL-c, LDL-c (todos em mg/dL) e índice de massa corporal (IMC) (kg/m2). Utilizou-se a regressão linear para analisar a associação do número de breaks com marcadores cardiometabólicos e avaliar se ela é moderada pelo estado nutricional e o tempo excessivo em comportamento sedentário. O nível de significância de p<0,05 foi adotado para todas as análises.

 Resultados:

O número de breaks por dia se associou negativamente ao IMC (ß = −0,069; IC95%: −0,102; −0,035), mas não aos demais marcadores cardiometabólicos, e essa associação não foi moderada pelo estado nutricional dos adolescentes (p=0,221) e nem pelo tempo excessivo em comportamento sedentário (p=0,176).

 Conclusão:

A inclusão de breaks no tempo em comportamento sedentário parece contribuir para valores mais baixos do IMC em adolescentes.

 Palavras-chave: Adolescente Sedentarismo Adiposidade Marcadores Cardiometabólicos Pressão Arterial Colesterol Glicose Triglicérides Comportamento Sedentário Introdução

Tem sido postulado que o tempo despendido pelos adolescentes em comportamento sedentário – atividades realizadas na posição sentada, reclinada ou deitada, com gasto energético <1,5 METs1 – pode representar um fator de risco para alterações desfavoráveis em marcadores cardiometabólicos2,3 e a qualidade de vida relacionada à saúde.4 Em função disso, o número de estudos sobre comportamento sedentário e marcadores cardiometabólicos em adolescentes vem crescendo desde a última década.5,6

Os efeitos do comportamento sedentário sobre os marcadores cardiometabólicos podem estar relacionados à diminuição da atividade da enzima lipoproteína lipase (LPL), causada pela hipotensão muscular, decorrente da permanência prolongada na posição sentada ou reclinada.7 A menor ação da LPL prejudica a captação de triglicerídeos, glicose, insulina e a síntese de lipoproteína de alta densidade (HDL-C).8,9 Além disso, o tempo despendido nesses comportamentos está associado à redução na prática de atividade física, sobretudo de intensidade leve,10 diminuição do gasto energético total diário,11 aumento dos indicadores de gordura corporal2 e consumo de alimentos ultraprocessados.2,12,13

Estima-se que adolescentes permanecem cerca de 10 horas por dia em comportamento sedentário.14,15 e 30,2% destes passam mais de 8 horas por dia nesse comportamento.16 Nesse sentido, a inclusão de interrupções no tempo despendido por dia nesses comportamentos, denominadas breaks, vem sendo considerada como uma das formas de minimizar os efeitos deletérios decorrentes da exposição excessiva e ininterrupta aos comportamentos sedentários.17

A incorporação de breaks no tempo sedentário reduz a hipotensão muscular,18 elevando a atividade da LPL.19 Os breaks também promovem uma elevação no gasto energético total diário devido ao aumento no tempo de prática de atividade física, sobretudo de intensidade leve,20 que pode contribuir para um menor acúmulo de gordura corporal21 e melhora nas concentrações de lipoproteínas.22

Em adultos, o número de breaks por dia tem sido relacionado com redução na glicemia pós-prandial,21 perfil lipídico,23 índice de massa corporal (IMC)24 e controle da adiposidade.21 Em adolescentes, a quantidade de estudos sobre breaks e marcadores cardiometabólicos ainda é relativamente baixa e com resultados divergentes.2,5–7,15,25–28 Os estudos que identificaram associações significativas entre breaks e marcadores cardiometabólicos nessa população não ajustaram as análises pelo tempo de sono e consumo alimentar;15,26,28 foram realizados com adolescentes com excesso de peso27 ou histórico familiar de obesidade26 e não avaliaram se essa associação era moderada pelo estado nutricional28 e/ou tempo excessivo em comportamento sedentário.15,26,28

Outra lacuna de conhecimento é se a associação entre o número de breaks e marcadores cardiometabólicos é moderada pelo estado nutricional e/ou tempo sedentário, tendo em vista que o excesso de peso corporal29,30 e o tempo excessivo de comportamento sedentário2,6,7 estão associados a alterações nos marcadores cardiometabólicos. Dessa forma, a associação entre a realização de breaks no tempo em comportamento sedentário e marcadores cardiometabólicos pode ter diferenças (significância e/ou magnitude) conforme o estado nutricional e/ou do tempo despendido em comportamento sedentário. Sendo assim, este estudo analisou a associação do número de breaks por dia em comportamentos sedentários com marcadores cardiometabólicos, e se era moderada pelo estado nutricional e tempo excessivo em comportamento sedentário em adolescentes.

 Métodos

Estudo transversal que analisou dados referentes ao primeiro ano (2014) do Estudo Longitudinal sobre Comportamento Sedentário, Atividade Física, Hábitos Alimentares e Saúde de Adolescentes (LONCAAFS). A população de referência foi composta por adolescentes de ambos os sexos, de 10 a 14 anos de idade, que estavam matriculados no 6º ano em escolas da rede pública de ensino da cidade de João Pessoa, Paraíba, Nordeste, Brasil. O Estudo LONCAAFS foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos do Centro de Ciências da Saúde da Universidade Federal da Paraíba (Protocolo 240/13).

No presente estudo, foram analisados dados de uma subamostra de adolescentes do Estudo LONCAAFS que utilizou acelerômetros e realizou exame de sangue. Essa escolha foi devido ao número de acelerômetros disponíveis (n = 64), tempo disponível para a coleta de dados e limitação de recursos financeiros. A distribuição da amostra e subamostra levou em consideração a localização da escola na região geográfica no município e o número de alunos matriculados, sendo similar à observada na população de referência. Informações sobre o processo de amostragem deste estudo estão apresentadas em detalhes na Figura 1.

Fluxograma do processo de amostragem do estudo

A coleta de dados foi realizada no período de fevereiro a junho e de agosto a dezembro de 2014, por equipe treinada, que utilizou um protocolo uniforme de coleta. Foi utilizado um questionário para avaliar variáveis sociodemográficas, horas de sono e consumo alimentar, aplicado em forma de entrevista “face a face”. Para coletar os dados sociodemográficos, foram considerados sexo (masculino e feminino), idade em anos completos, cor da pele (parda/morena; preta; branca; amarela; indígena, reagrupadas em “branco” e “não branco”), classe econômica (critérios da Associação Brasileira das Empresas de Pesquisa [ABEP], que agrupa as famílias em A1, A2, B1, B2, C1, C2, D e E, posteriormente reagrupada em classe A/B [classe mais alta] e classe C/D/E [classe mais baixa])31 e escolaridade da mãe (fundamental incompleto, fundamental completo e médio completo ou mais).

As horas de sono foram mensuradas pela seguinte questão: “nos dias de semana e de fim de semana, a que horas você vai dormir e a que horas você acorda?”. Para determinar o tempo de sono diário, utilizou-se a média ponderada (horas/dia), conforme segue: somatório do valor da diferença entre o horário de dormir e de acordar, multiplicado por cinco para os dias de semana, e por dois para os dias de final de semana, dividido por sete. Essa questão apresentou elevado nível de reprodutibilidade (coeficiente de correlação intraclasse [CCI] = 0,91; IC95%: 0,88 – 0,93).

O consumo de alimentos foi mensurado por meio da aplicação de um recordatório alimentar de 24 horas.32 Os adolescentes informaram os alimentos e bebidas consumidos no dia anterior à entrevista, bem como seu meio de preparo, peso e o tamanho das porções. Foi realizada uma replicação em 30% da amostra para aumentar precisão das estimativas de ingestão dietética.33 Os dados foram tabulados no software “Virtual Nutri”, e o valor calórico total da dieta foi analisado pela equação da Foodand Nutrition Board of Washinghton.34 Neste estudo, foram utilizados os valores de consumo de lipídios (gramas), total de gorduras saturadas (g), colesterol (mg), sódio (mg) e fibras (g).

A medida de massa corporal foi aferida em balança digital, com precisão de 100 gramas, da marca Techline®, e a estatura realizada em estadiômetro portátil da marca Sanny®. As medidas foram tomadas em triplicata pelo mesmo avaliador e, para fins de resultado final, adotou-se o valor médio das três medidas. O estado nutricional foi determinado por meio do IMC (massa corporal [kg] / estatura [m]2) e foi classificado de acordo com os critérios da World Health Organization (WHO) em baixo peso, peso normal, sobrepeso e obesidade.35

As amostras de sangue foram coletadas por técnicas em enfermagem, no período da manhã, e todos os adolescentes seguiram um jejum de, pelo menos, 12 horas. As concentrações de glicose (mg/dL), triglicerídeos (mg/dL), colesterol total (mg/dL) e lipoproteína de alta densidade (HDL-c; mg/dL) foram determinadas a partir do analisador bioquímico automático Labmax 240 premium, do fabricante Labtest, e determinadas pelo método de turbidimetria. A lipoproteína de baixa densidade (LDL-c) foi estimada pela equação de Friedewald, Levy e Fredrickson.36

A pressão arterial foi mensurada por meio do monitor automático da marca Omron HEM® – 7200, em uma única visita, no braço direito, com os adolescentes na posição sentada e após 5 minutos de repouso. Esse instrumento apresentou satisfatórios níveis de validade em amostra de adolescentes com faixa etária similar à do presente estudo.37 Foram realizadas três medidas (pressão sistólica – CCI = 0,90; IC95%: 0,89 – 0,91 e diastólica – CCI = 0,80; IC95%: 0,78 – 0,82), com intervalo de um minuto entre elas e utilizado o valor médio como resultado final.

O tempo em comportamento sedentário e atividade física moderada a vigorosa e o número de breaks foram mensurados por acelerômetros GT3X+ da ActiGraph®. Os adolescentes foram orientados a utilizá-lo durante 7 dias consecutivos, fixado à cintura por um cinto elástico, no lado direito, retirando-o apenas para dormir, tomar banho, realizar atividades de lutas com quedas e aquáticas. A redução dos dados foi realizada no programa ActiLife 6.12 e foram adotados os seguintes critérios:38 epoch de 15 segundos (reintegrados a 60 segundos); tempo de não uso >60 minutos consecutivos de counts iguais a zero; uso por, no mínimo, 10 horas por dia, durante 3 dias ou mais dias, sendo pelo menos um de fim de semana.

O tempo em comportamento sedentário e de atividade física de intensidade moderada a vigorosa foi determinado com base nos limiares de Evenson et al.:38 ≤100 e >2.295 counts/minuto, respectivamente. Um break foi operacionalmente definido como o número de ocasiões em que o acelerômetro registrou 100 counts ou mais, por pelo menos um minuto.39

O número médio de breaks por dia foi determinado como segue: número médio de breaks em dias de semana (segunda a sexta-feira), multiplicado por cinco, e em dias de final de semana (sábado e domingo), multiplicado por dois, dividindo-se o somatório desses valores por sete. Esse mesmo procedimento foi aplicado para estimar a média ponderada do tempo de atividade física moderada a vigorosa e comportamento sedentário.

A exposição simultânea ao comportamento sedentário e ao número diário de breaks foi operacionalizada da seguinte maneira: a) tempo em comportamento sedentário categorizado em <8 horas/dia e ≥8 horas/dia (tempo excessivo em comportamento sedentário) – este ponto de corte foi adotado por ter sido associado a piores indicadores de saúde cardiometabólica em adultos40 e não existir um ponto de corte bem estabelecido para adolescentes; b) número de breaks por dia em <100 breaks/dia e ≥100 breaks/dia. Tal classificação foi estabelecida de acordo com curvas ROC [Receiver Operating Characteristic Curve], tendo em vista que não existe um ponto de corte definido para o número de breaks que demonstre maior risco ou proteção à saúde cardiometabólica, e pelo fato de que a quantidade de 100 breaks por dia apresentou valores mais equilibrados de sensibilidade e especificidade. Com base nisso, foram formados quatro grupos de adolescentes: 1) ≥8 horas de comportamento sedentário e <100 breaks/dia; 2) ≥8 horas de comportamento sedentário e ≥100 breaks/dia; 3) <8 horas de comportamento sedentário e <100 breaks/dia; 4) <8 horas de comportamento sedentário e ≥100 breaks/dia.

Foram considerados como perda amostral os adolescentes que não retornaram o termo de consentimento livre e esclarecido ou que se ausentaram da escola em pelo menos três visitas para a coleta dos dados. Os critérios de exclusão adotados foram: adolescentes que estavam fora da faixa etária de interesse do estudo (abaixo de 10 e acima de 14 anos); tinham alguma deficiência que os impedissem ou limitassem de praticar atividade física e/ou de responder ao questionário; não atenderam aos critérios adotados na redução de dados do acelerômetro; e relataram não ter seguido o jejum de pelo menos 12 horas.

Análise estatística

Para descrever as variáveis contínuas, foi utilizada a média e o desvio padrão naquelas com distribuição normal, a mediana e o intervalo interquartil para as que não apresentaram distribuição normal; e distribuição de frequência absoluta (n) e relativa (%) para as categóricas. Foi utilizado o teste de Kolmogorov-Smirnov para verificar se os dados tinham aderência à distribuição normal. Para as variáveis categóricas, foi utilizado o teste do Qui-quadrado e, nas contínuas, os testes T de Student para amostras independentes (variáveis com distribuição normal) e U de Man-Whitney (variáveis sem distribuição normal) para comparar as variáveis entre os adolescentes incluídos e os excluídos das análises.

A regressão linear bruta e ajustada foi utilizada para analisar as associações entre o número de breaks por dia em comportamentos sedentários e marcadores cardiometabólicos e se elas eram moderadas pelo estado nutricional e o tempo excessivo em comportamento sedentário. Foram criados modelos de análise para cada variável dependente: glicose (mg/dL); colesterol total (mg/dL); triglicerídeos (mg/dL); HDL-c (mg/dL), LDL-c (mg/dL), pressão arterial sistólica (mmHg), diastólica (mmHg) e IMC (kg/m2). Em todos os modelos de análise, a variável independente foi o número médio de breaks diário em comportamento sedentário.

As covariáveis analisadas foram: sexo (masculino = 0 e feminino = 1); idade (em anos); classe econômica (A/B = 0 e C/D/E = 1); cor da pele (branco = 0 e não branco = 1); escolaridade da mãe (fundamental incompleto = 0, fundamental completo = 1 e médio completo ou mais = 2); horas de sono (horas/dia); consumo de lipídios (g), total de gorduras saturadas (g), colesterol (mg), sódio (mg) e fibras (g); tempo de uso do acelerômetro (minutos/dia) e de atividade física de intensidade moderada-vigorosa (minutos/dia), de comportamento sedentário (minutos/dia) e IMC, exceto quando esta variável foi tratada como um marcador cardiometabólico no modelo foi tratado como variável dependente.

O método de seleção para entrada das variáveis no modelo ajustado foi o Foward, permanecendo aquelas que contribuíram para a redução nos valores dos resíduos, aumentaram o valor de R2 ajustado do modelo e modificaram em pelo menos 10% os valores dos coeficientes beta da regressão da variável número de breaks por dia. A qualidade de ajuste dos modelos foi avaliada a partir dos valores do fator de inflação de variância (VIF) (valores <5 indicaram ausência de multicolinearidade), distribuição dos resíduos em forma gráfica e homogeneidade das variâncias dos mesmos (Teste de Cook-Weisberg, valores de p >0,05 indicaram presença de homocedasticidade).

Para testar a possível moderação do IMC e do comportamento sedentário na associação entre número de breaks por dia e os marcadores cardiometabólicos, foram criados os seguintes termos de interação: a) número de breaks/dia*comportamento sedentário (<8 horas e ≥8 horas); b) número de breaks/dia*IMC (“sem excesso de peso” e “com excesso de peso corporal”). Esses termos foram incluídos nos modelos ajustados e considerados como interação presente quando o valor de p foi <0,05. Neste caso, os modelos serão tratados separadamente de acordo com a classificação do comportamento sedentário (<8 horas e ≥8 horas) e do IMC (“sem excesso de peso” [baixo peso + peso normal] e “com excesso de peso corporal” [sobrepeso + obesidade]).

Para comparar os valores médios de cada marcador cardiometabólico entre a exposição combinada a comportamento sedentário (<8 horas e ≥8 horas) e número diário de breaks (<100 breaks/dia e ≥100 breaks/dia), foi utilizado o teste de Wald. Nesta análise, foram consideradas as médias de cada marcador cardiometabólico ajustadas pelas mesmas covariáveis dos modelos de regressão. As análises estatísticas foram realizadas no Stata 14.0 e o nível de significância adotado foi de p<0,05.

 Resultados

Foram analisados dados de 537 adolescentes de 10 a 14 anos de idade (perdas, recusas e exclusões totalizaram 509 casos [48,6% dos convidados] – Figura 1). O cálculo realizado a posteriori indicou que, com um tamanho de efeito (effect size) igual ou superior a 0,05, alfa (α) de 5% e até 12 preditores no modelo, a amostra do presente estudo teve poder igual a 86%.

Observou-se que não houve diferenças significativas (p≥0,05) para as variáveis sexo, faixa etária, classe econômica, escolaridade da mãe e estado nutricional entre adolescentes que fizeram parte da amostra e da subamostra (dados não apresentados em tabela). Na comparação entre as características dos adolescentes incluídos e excluídos das análises, observou-se maior proporção de adolescentes entre 12 a 14 anos de idade, mães de menor escolaridade, com menores valores de breaks por dia, tempo em comportamento sedentário, menor consumo de gordura saturada, maior de lipídios e de sódio nos adolescentes excluídos das análises. Para as demais variáveis, não foram identificadas diferenças significativas (p≥0,05) - Tabela 1.

Comparação das características sociodemográficas, estado nutricional, consumo alimentar, horas de sono, marcadores cardiometabólicos, prática de atividade física, comportamento sedentário e número de <italic>breaks</italic> dos adolescentes incluídos e excluídos da análises (João Pessoa, Paraíba, 2014)
Incluídos nas análises Excluídos das análises p*
Variáveis (n = 537) (n = 472)
n % n %
Sexo 0,281
Masculino 256 47,7 209 44,3
Feminino 281 52,3 263 55,7
Faixa etária <0,001
10-11 anos 344 64,1 230 51,3
12-14 anos 193 35,9 242 48,7
Classe econômica 0,614
A/B 170 36,3 144 34,7
C/D/E 298 63,7 271 65,3
Cor da pele § 0,352
Branca 16 20,8 87 18,6
Não branca 61 79,2 382 81,4
Escolaridade da mãe // 0,010
Fundamental incompleto 148 33,5 166 41,9
Fundamental completo 130 29,4 119 30,1
Médio completo ou mais 164 37,1 111 28,0
Índice de massa corporal (IMC) 0,085
Baixo peso 14 2,6 14 3,0
Peso normal 326 61,4 321 68,6
Sobrepeso 115 21,7 83 17,7
Obesidade 76 14,3 50 10,7
Exposição a comportamento sedentário
<8 horas/dia 343 63,9 192 66,9 0,386
≥8 horas/dia 194 36,1 95 33,1
n Média DP Média DP p †
Variáveis comportamentais
Horas de sono (horas/dia)§ 536 9,7 1,6 9,6 1,6 0,871
Número de breaks (número/dia) 537 100,3 91,5-108,3 92,0 82,5-104,0 <0,001‡
Atividade física (minutos/dia) 537 29,1 17,9-45,1 30,5 16,5- 47,0 0,710‡
Comportamento sedentário (minutos/dia) 537 451,0 392,7-513,1 432,8 377,0-500,7 0,022‡
Uso do acelerômetro (minutos/dia) 537 855,3 94,9 816,0 109,7 <0,001
Consumo alimentar
Lipídio (g) 528 71,4 45,4 77,7 51,5 0,044
Gordura saturada (g) 528 15,0 8,0-23,0 17,0 10,0-26,0 0,001‡
Sódio (mg) 528 2.055,5 1.420,5-2.852,0 2.161,0 1.534,0-3.053,0 0,028‡
Fibras (g) 528 23,1 14,2 24,3 14,4 0,198
Colesterol (mg) 528 176,8 190,4 188,5 240,2 0,397
Marcadores cardiometabólicos
IMC (kg/m2) 531 19,5 4,0 19,5 3,6 0,410
PAS (mmHg) 537 105,8 9,5 105,2 8,6 0,321
PAD (mmHg) 537 62,4 7,0 61,9 6,9 0,318
Glicose (mg/dL) 537 91,1 10,2 91,4 23,1 0,819
Colesterol (mg/dL)§ 536 159,4 31,7 158,1 32,1 0,580
Triglicerídeo (mg/dL) 534 75,0 56-102 73,0 54-98 0,516‡
HDL (mg/dL)§ 536 43,9 9,5 43,4 9,3 0,463
LDL (mg/dL)§ 536 98,3 28,2 98,2 28,5 0,945

DP: desvio padrão;

teste qui-quadrado;

T de Student para amostras independentes;

teste U de Mann-Whitney;

variáveis com menor número de perdas (n = 1);

variável com maior número de perdas (n = 101);

dados apresentados como mediana e intervalo interquartil.

A maioria dos adolescentes era do sexo feminino, de 10 a 11 anos de idade, com cor da pele não branca, pertencia à classe econômica C/D/E, filhos de mães com pelo menos o ensino fundamental completo e pouco mais de um terço tinha excesso de peso corporal. O tempo de atividade física, comportamento sedentário e número de breaks despendidos pelos adolescentes foi de respectivamente, 29,1; 451,0 e 100,3 (Tabela 1).

No modelo bruto, houve associação significativa entre número médio de breaks por dia e LDL-c (p = 0,030), pressão arterial sistólica (p = 0,006) e IMC (p <0,001). Na análise ajustada, apenas associação entre o número médio de breaks por dia e o IMC (p <0,001) permaneceu estatisticamente significativa. O comportamento sedentário e o IMC não moderaram a associação entre número de breaks por dia e marcadores cardiometabólicos (Tabela 2). Os modelos finais alcançaram boa qualidade de ajuste: ausência de multicolinearidade (VIF entre 1,03 e 3,39), presença de homocedasticidade (teste de Cook-Weisberg com valores de p variando de 0,054 a 0,335) e distribuição normal nos resíduos da regressão.

Regressão linear bruta e ajustada para associação entre o número médio de <italic>breaks</italic> por dia e marcadores cardiometabólicos em adolescentes de João Pessoa, Paraíba (2014)
Variáveis Bruta Ajustada† Termo de interação comportamento sedentário‡ Termo de interação IMC§
ß (IC95%) p ß (IC95%) p ß (IC95%) p ß (IC95%) p
Glicose (mg/dL) 0,011 -0,052; 0,073 0,737 -0,039 -0,138; 0,061 0,446 -0,021 -0,050; 0,009 0,176 -0,003 -0,037; 0,031 0,865
Colesterol (mg/dL) -0,181 -0,375; 0,013 0,067 -0,042 -0,336; 0,251 0,778 0,037 -0,051; 0,126 0,404 -0,046 -0,146; 0,055 0,371
Triglicerídeos (mg/dL) -0,001 -0,004; 0,002 0,539 0,000 -0,004; 0,005 0,861 0,001 -0,001; 0,002 0,285 0,001 -0,001; 0,002 0,248
HDL-c (mg/dL) 0,040 -0,018; 0,099 0,174 -0,016 -0,104; 0,073 0,729 -0,013 -0,041; 0,014 0,341 0,005 -0,027; 0,036 0,761
LDL-c (mg/dL) -0,190 -0,362; -0,018 0,030 0,019 -0,238; 0,277 0,882 0,021 -0,058; 0,101 0,598 -0,057 -0,149; 0,034 0,221
PAS (mmHg) -0,081 -0,139; -0,023 0,006 -0,011 -0,090; 0,068 0,778 0,017 -0,008; 0,041 0,176 -0,005 -0,033; 0,023 0,710
PAD (mmHg) -0,029 -0,072; 0,014 0,184 -0,026 -0,088; 0,037 0,421 0,008 -0,011; 0,027 0,387 -0,004 -0,025; 0,018 0,739
IMC (kg/m2) -0,051 -0,075; -0,026 0,000 -0,069 -0,102; -0,035 0,000 -0,004 -0,014; 0,006 0,440 -- -- --

ß: coeficiente beta; IC95%: intervalo de confiança de 95%; HDL-c: lipoproteína de alta densidade; LDL-c: lipoproteína de baixa densidade; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; IMC: índice de massa corporal;

modelo ajustado por sexo, idade, cor da pele, classe econômica, escolaridade da mãe, horas de sono (horas/dia), consumo de fibra (g), lipídios (g), gordura saturada (g), colesterol (mg), sódio (mg), tempo de uso de acelerômetro (min/dia), tempo total de atividade física moderada a vigorosa (min/dia), tempo total de comportamento sedentário (min/dia) e IMC (kg/m2), exceto quando esta variável foi tratada como um marcador cardiometabólico no modelo for tratado como variável dependente;

modelo ajustado + termo de interação entre comportamento sedentário (<8 horas/dia vs. ≥8 horas/dia) e número de breaks/dia;

modelo ajustado + termo de interação entre IMC (kg/m2) e número de breaks/dia.

Os resultados do teste de Wald indicaram não existir diferenças significativas nos valores médios dos marcadores cardiometabólicos entre os adolescentes expostos a ≥8 horas de comportamento sedentário e <100 breaks/dia, ≥8 horas de comportamento sedentário e ≥100 breaks/dia, <8 horas de comportamento sedentário e <100 breaks/dia e <8 horas de comportamento sedentário e ≥100 breaks/dia (Figuras 2 e 3).

Comparação dos valores médios de IMC, pressão arterial sistólica e diastólica e glicose entre exposição combinada a comportamento sedentário e breaks em adolescentes (João Pessoa, Paraíba, 2014). ↑CS = ≥8 horas/dia; ↓CS = <8 horas/dia; ↑BR = ≥100 breaks/dia; ↓BR = <100 breaks/dia. CS: comportamento sedentário; BR: breaks. Comparação dos valores médios de colesterol, triglicerídeos, HDL e LDL entre a exposição combinada a comportamento sedentário e breaks em adolescentes (João Pessoa, Paraíba, 2014). ↑CS = ≥8 horas/dia; ↓CS = <8 horas/dia; ↑BR = ≥100 breaks/dia; ↓BR = <100 breaks/dia; CS: comportamento sedentário; BR: breaks. Discussão

Os resultados deste estudo indicaram que os adolescentes com maior número de breaks por dia no tempo em comportamento sedentário apresentaram valores mais baixos de IMC. Contudo, as associações com os demais marcadores cardiometabólicos não foram significativas e nem moderadas pelo estado nutricional e tempo excessivo em comportamento sedentário.

Estudos com adultos demonstraram que maior ocorrência de breaks estava associada à redução dos efeitos deletérios à saúde cardiometabólica decorrentes do tempo despendido em comportamento sedentário.41 No entanto, em adolescentes, essa relação vem sendo observada apenas com indicadores de gordura corporal.2,6 A ausência de associação dos breaks com os marcadores cardiometabólicos pode estar relacionada ao fato de os adolescentes acumularem a maior parte do seu tempo diário em comportamento sedentário em blocos de até 5 minutos.1,14,16 A exposição a blocos de tempo curtos em comportamento sedentário pode minimizar a redução da atividade da enzima LPL (lipoproteína lipase) e contribuir para o aumento do gasto energético. Esses dois fatores estão relacionados com diminuição nos níveis sanguíneos de glicose e triglicerídeos e aumento de HDL-c.42

O tempo excessivo de comportamento sedentário não moderou a associação entre o número de breaks e marcadores cardiometabólicos. Uma análise suplementar demonstrou que mais de 80% do tempo sedentário dos adolescentes do presente estudo foi acumulado em intervalos de tempo inferiores a 10 minutos, mesmo nos que tinham tempo excessivo em comportamento sedentário (dados não apresentados em tabela). Diante disso, é possível que os benefícios da inclusão de breaks sobre os marcadores cardiometabólicos sejam observados nos adolescentes expostos a longos períodos ininterruptos de comportamento sedentário.

Alguns estudos experimentais identificaram que a inclusão de breaks de intensidade moderada a vigorosa, com 3 minutos de duração e a cada meia hora, durante 3 horas de exposição a comportamentos sedentários, reduziu os níveis de insulina, peptídio C27,43 e de glicose.43 No entanto, esse resultado não foi confirmado por Sanders et al.,1 ao analisar os efeitos da inclusão de breaks de intensidade leve, com duração de 2 minutos e a cada 20 minutos, durante 8 horas de exposição a comportamentos sedentários. A inconsistência nos resultados desses estudos mostra que mais investigações são necessárias para suportar a hipótese de que os benefícios da inclusão de breaks ocorreriam em adolescentes expostos a tempos prolongados e ininterruptos de comportamento sedentário.

Uma possível menor resposta da LPL ao efeito hipotensor do comportamento sedentário e uma maior capacidade dos adolescentes para manter os marcadores cardiometabólicos em valores próximos aos considerados normais (homeostase), comparado aos adultos, são outras fontes de explicação para a ausência de associação entre breaks e marcadores cardiometabólicos nesse grupo populacional.

No presente estudo, verificou-se que adolescentes que tinham maior número de breaks apresentaram menores valores para o IMC, reforçando achados de outros estudos.2,6 Em termos de relevância clínica, o efeito dos breaks sobre o IMC foi de baixa magnitude (para cada break realizado, estima-se uma diminuição de 0,069 de kg/m2 no IMC – effect size = 0,076). Apesar disso, a inclusão de breaks pode ser uma prática facilmente implementada no contexto de vida do adolescente, podendo ser uma dentre as várias ações a serem utilizadas em intervenções que visem à redução e/ou ao controle do IMC.

A inclusão de breaks no tempo sentado tende a promover aumento no gasto energético devido a maior prática de atividade física. Júdice et al.,15 em estudo com adultos, observaram que a inclusão de um break resultava em aumento médio de 1,49 kcal/min no gasto energético. Nos adolescentes, os breaks podem gerar um gasto energético similar ao de adultos. Desse modo, a realização de 100 breaks ao longo do dia equivaleria a uma caminhada de cerca de 30 minutos de intensidade moderada.44 Maior tempo em comportamento sedentário está relacionado a um menor número de breaks e tempo de atividade física no lazer,45 e maior consumo de guloseimas, refrigerantes e alimentos industrializados/ultraprocessados.46 Desse modo, adolescentes que realizam mais breaks durante o dia teriam maior tempo de atividade física no lazer e menor consumo de alimentos ultraprocessados. Por ser um estudo transversal, não se pode descartar a possibilidade de que adolescentes com maior IMC teriam menor movimentação espontânea ao longo dia, resultando em um menor número de breaks no comportamento sedentário.

Os pontos fortes deste estudo incluem: análise de dados em uma amostra representativa da população de escolares do sexto ano da rede pública de ensino de uma cidade do Nordeste do Brasil e poder suficiente para testar as hipóteses propostas; análise de diferentes marcadores cardiometabólicos; consideração, nas análises, de fatores de confusão importantes para a relação entre comportamento sedentário e marcadores cardiometabólicos (prática de atividade física, horas de sono, consumo alimentar).

As principais limitações deste estudo foram: ausência de mensuração da maturação sexual dos adolescentes, por ser uma variável que pode influenciar os marcadores cardiometabólicos47,48 e alguns tipos de comportamento sedentário;49 reintegração dos dados do acelerômetro de epochs de 15 para 60 segundos, o que pode ter subestimado o tempo em comportamento sedentário50 e as magnitudes das associações; utilização do acelerômetro para mensurar o número de breaks em comportamento sedentário, uma vez que esse instrumento tem como base a medida da aceleração corporal e não tem capacidade de diferenciar de forma acurada a postura corporal (sentado, reclinado, em pé).51

 Conclusão

Adolescentes com mais breaks por dia no tempo em comportamento sedentário tinham valores médios mais baixos para o IMC, mas não apresentaram diferenças nos valores dos demais marcadores cardiometabólicos bioquímicos (glicose, triglicerídeos, HDL-c, LDL-c, colesterol total e pressão arterial), independentemente do seu estado nutricional e do tempo excessivo de exposição ao comportamento sedentário.

 Agradecimentos

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) e à Fundação de Apoio à Pesquisa do Estado da Paraíba (FAPESQPB) pelo financiamento concedido para a realização da pesquisa.

Fontes de financiamento

O presente estudo foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnológico – CNPq e Fundação de Apoio a Pesquisa - FAPESQ do Estado da Paraíba

Vinculação acadêmica

Este artigo é parte de dissertação de mestrado de Natália Maria Mesquita de Lima Quirino pela Universidade Federal da Paraíba (UFPB).

Aprovação ética e consentimento informado

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Seres Humanos do Centro de Ciências da Saúde - UFPB sob o número de protocolo 240/13 - CAAE: 15268213.0.0000.5188. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.

 Referências Saunders TJ Chaput J-P Goldfield GS Colley RC Kenny GP Doucet E Prolonged sitting and markers of cardiometabolic disease risk in children and youth: a randomized crossover study Metabolism 2013 62 10 1423 1428 1. Saunders TJ, Chaput J-P, Goldfield GS, Colley RC, Kenny GP, Doucet E, et al. Prolonged sitting and markers of cardiometabolic disease risk in children and youth: a randomized crossover study. Metabolism. 2013; 62(10):1423-8. Carson V Hunter S Kuzik N Gray CE Poitras VJ Chaput J-P Systematic review of sedentary behaviour and health indicators in school-aged children and youth: an update Appl Physiol Nutr Me 2016 41 6 S240 S265 2. Carson V, Hunter S, Kuzik N, Gray CE, Poitras VJ, Chaput J-P, et al. Systematic review of sedentary behaviour and health indicators in school-aged children and youth: an update. Appl Physiol Nutr Me. 2016; 41(6):S240-S65. Vasankari V Husu P Vähä-Ypyä H Suni J Tokola K Halonen J Association of objectively measured sedentary behaviour and physical activity with cardiovascular disease risk Eur J Prev Cardiol 2017 24 12 1311 1318 3. Vasankari V, Husu P, Vähä-Ypyä H, Suni J, Tokola K, Halonen J, et al. Association of objectively measured sedentary behaviour and physical activity with cardiovascular disease risk. Eur J Prev Cardiol. 2017; 24(12):1311-8. Wu XY Han LH Zhang JH Luo S Hu JW Sun K The influence of physical activity, sedentary behavior on health-related quality of life among the general population of children and adolescents: A systematic review PloS one 2017 12 11 e0187668-e 4. Wu XY, Han LH, Zhang JH, Luo S, Hu JW, Sun K. The influence of physical activity, sedentary behavior on health-related quality of life among the general population of children and adolescents: A systematic review. PloS one. 2017; 12(11):e0187668-e. Verswijveren SJ Lamb KE Bell LA Timperio A Salmon J Ridgers ND Associations between activity patterns and cardio-metabolic risk factors in children and adolescents: A systematic review PloS one 2018 13 8 e0201947 5. Verswijveren SJ, Lamb KE, Bell LA, Timperio A, Salmon J, Ridgers ND. Associations between activity patterns and cardio-metabolic risk factors in children and adolescents: A systematic review. PloS one. 2018; 13(8):e0201947. Fröberg A Raustorp A Objectively measured sedentary behaviour and cardio-metabolic risk in youth: a review of evidence Eur J Pediatr 2014 173 7 845 860 6. Fröberg A, Raustorp A. Objectively measured sedentary behaviour and cardio-metabolic risk in youth: a review of evidence. Eur J Pediatr. 2014; 173(7):845-60. Cliff DP Hesketh KD Vella SA Hinkley T Tsiros MD Ridgers ND Objectively measured sedentary behaviour and health and development in children and adolescents: systematic review and meta-analysis Obes Rev 2016 17 4 330 344 7. Cliff DP, Hesketh KD, Vella SA, Hinkley T, Tsiros MD, Ridgers ND, et al. Objectively measured sedentary behaviour and health and development in children and adolescents: systematic review and meta-analysis. Obes Rev. 2016; 17(4):330-44. Hamilton MT Hamilton DG Zderic TW Exercise physiology versus inactivity physiology: an essential concept for understanding lipoprotein lipase regulation Exerc Sport Sci Rev 2004 32 4 161 166 8. Hamilton MT, Hamilton DG, Zderic TW. Exercise physiology versus inactivity physiology: an essential concept for understanding lipoprotein lipase regulation. Exerc Sport Sci Rev. 2004; 32(4):161-6. Hamilton MT Hamilton DG Zderic TW Role of low energy expenditure and sitting in obesity, metabolic syndrome, type 2 diabetes, and cardiovascular disease Diabetes 2007 56 11 2655 2667 9. Hamilton MT, Hamilton DG, Zderic TW. Role of low energy expenditure and sitting in obesity, metabolic syndrome, type 2 diabetes, and cardiovascular disease. Diabetes. 2007; 56(11):2655-67. Healy GN Wijndaele K Dunstan DW Shaw JE Salmon J Zimmet PZ Objectively measured sedentary time, physical activity, and metabolic risk: The Australian Diabetes, Obesity and Lifestyle Study (AusDiab) Diabetes Care 2008 31 2 369 371 10. Healy GN, Wijndaele K, Dunstan DW, Shaw JE, Salmon J, Zimmet PZ, et al. Objectively measured sedentary time, physical activity, and metabolic risk: The Australian Diabetes, Obesity and Lifestyle Study (AusDiab). Diabetes Care. 2008; 31(2):369-71. Miles-Chan JL Dulloo AG Posture allocation revisited: breaking the sedentary threshold of energy expenditure for obesity management Front Physiol 2017 8 420 420 11. Miles-Chan JL, Dulloo AG. Posture allocation revisited: breaking the sedentary threshold of energy expenditure for obesity management. Front Physiol. 2017; 8:420. Biddle SJH Pearson N Salmon J Sedentary Behaviors and adiposity in young people: causality and conceptual model Exerc Sport Sci Rev 2018 46 1 18 25 12. Biddle SJH, Pearson N, Salmon J. Sedentary Behaviors and adiposity in young people: causality and conceptual model. Exerc Sport Sci Rev. 2018; 46(1):18-25. Fletcher EA Carson V McNaughton SA Dunstan DW Healy GN Salmon J Does diet mediate associations of volume and bouts of sedentary time with cardiometabolic health indicators in adolescents? Obesity (Silver Spring, Md) 2017 25 3 591 599 13. Fletcher EA, Carson V, McNaughton SA, Dunstan DW, Healy GN, Salmon J. Does diet mediate associations of volume and bouts of sedentary time with cardiometabolic health indicators in adolescents? Obesity (Silver Spring, Md). 2017; 25(3):591-9. Ramos DE Bueno MRO Vignadelli LZ Werneck AO Ronque ERV Coelho-E-Silva MJ Pattern of sedentary behavior in brazilian adolescents Rev Bras Ativ Fis Saude 2018 23 1 6 14. Ramos DE, Bueno MRO, Vignadelli LZ, Werneck AO, Ronque ERV, Coelho-E-Silva MJ, et al. Pattern of sedentary behavior in brazilian adolescents. Rev Bras Ativ Fis Saude. 2018; 23:1-6. Júdice PB Silva AM Berria J Petroski EL Ekelund U Sardinha LB Sedentary patterns, physical activity and health-related physical fitness in youth: a cross-sectional study Int J Behav Nutr Phy 2017 14 1 25 25 15. Júdice PB, Silva AM, Berria J, Petroski EL, Ekelund U, Sardinha LB. Sedentary patterns, physical activity and health-related physical fitness in youth: a cross-sectional study. Int J Behav Nutr Phy. 2017; 14(1):25. Mendonça G Prazeres A Filho Barbosa AO Farias JC Júnior Padrões de comportamento sedentário em adolescentes de um município da região Nordeste do Brasil Rev Bras Ativ Fis Saude 2018 23 1 9 16. Mendonça G, Prazeres Filho A, Barbosa AO, Farias Júnior JC. Padrões de comportamento sedentário em adolescentes de um município da região Nordeste do Brasil. Rev Bras Ativ Fis Saude. 2018; 23:1-9. Tremblay MS LeBlanc AG Kho ME Saunders TJ Larouche R Colley RC Systematic review of sedentary behaviour and health indicators in school-aged children and youth Int J Behav Nutr Phys Act 2011 8 98 98 17. Tremblay MS, LeBlanc AG, Kho ME, Saunders TJ, Larouche R, Colley RC, et al. Systematic review of sedentary behaviour and health indicators in school-aged children and youth. Int J Behav Nutr Phys Act. 2011; 8:98. Healy GN Dunstan DW Salmon J Cerin E Shaw JE Zimmet PZ Breaks in sedentary time D C 2008 31 4 661 661 18. Healy GN, Dunstan DW, Salmon J, Cerin E, Shaw JE, Zimmet PZ, et al. Breaks in sedentary time. D C. 2008; 31(4):661. Hamilton MT Healy GN Dunstan DW Zderic TW Owen N Too little exercise and too much sitting: Inactivity physiology and the need for new recommendations on sedentary behavior Curr Cardiovasc Risk Rep 2008 2 4 292 292 19. Hamilton MT, Healy GN, Dunstan DW, Zderic TW, Owen N. Too little exercise and too much sitting: Inactivity physiology and the need for new recommendations on sedentary behavior. Curr Cardiovasc Risk Rep. 2008; 2(4):292. Wilson AN Olds T Lushington K Petkov J Dollman J The impact of 10-minute activity breaks outside the classroom on male students' on-task behaviour and sustained attention: a randomised crossover design Acta Paediatr 2016 105 4 e181 e188 20. Wilson AN, Olds T, Lushington K, Petkov J, Dollman J. The impact of 10-minute activity breaks outside the classroom on male students' on-task behaviour and sustained attention: a randomised crossover design. Acta Paediatr. 2016; 105(4):e181-8. Chastin SF Egerton T Leask C Stamatakis E Meta-analysis of the relationship between breaks in sedentary behavior and cardiometabolic health Obesity 2015 23 9 1800 1810 21. Chastin SF, Egerton T, Leask C, Stamatakis E. Meta-analysis of the relationship between breaks in sedentary behavior and cardiometabolic health. Obesity. 2015; 23(9):1800-10. Poitras VJ Gray CE Borghese MM Carson V Chaput J-P Janssen I Systematic review of the relationships between objectively measured physical activity and health indicators in school-aged children and youth Appl Physiol Nutr Me 2016 41 6 Suppl. 3 S197 S239 22. Poitras VJ, Gray CE, Borghese MM, Carson V, Chaput J-P, Janssen I, et al. Systematic review of the relationships between objectively measured physical activity and health indicators in school-aged children and youth. Appl Physiol Nutr Me. 2016; 41(6 (Suppl. 3)):S197-S239. Carson V Wong SL Winkler E Healy GN Colley RC Tremblay MS Patterns of sedentary time and cardiometabolic risk among Canadian adults Prev Med 2014 65 23 27 23. Carson V, Wong SL, Winkler E, Healy GN, Colley RC, Tremblay MS. Patterns of sedentary time and cardiometabolic risk among Canadian adults. Prev Med. 2014; 65:23-7. Biddle SJH Garcia Bengoechea E Pedisic Z Bennie J Vergeer I Wiesner G Screen Time, Other Sedentary Behaviours, and Obesity Risk in Adults: A Review of Reviews Curr Obes Rep 2017 6 2 134 147 24. Biddle SJH, Garcia Bengoechea E, Pedisic Z, Bennie J, Vergeer I, Wiesner G. Screen Time, Other Sedentary Behaviours, and Obesity Risk in Adults: A Review of Reviews. Curr Obes Rep. 2017; 6(2):134-47. Carson V Stone M Faulkner G Patterns of sedentary behavior and weight status among children Pediatr Exerc Sci 2014 26 1 95 102 25. Carson V, Stone M, Faulkner G. Patterns of sedentary behavior and weight status among children. Pediatr Exerc Sci. 2014; 26(1):95-102. Saunders TJ Tremblay MS Mathieu M-È Henderson M O'Loughlin J Tremblay A Associations of sedentary behavior, sedentary bouts and breaks in sedentary time with cardiometabolic risk in children with a family history of obesity PLoS ONE 2013 8 11 e79143 26. Saunders TJ, Tremblay MS, Mathieu M-È, Henderson M, O'Loughlin J, Tremblay A, et al. Associations of sedentary behavior, sedentary bouts and breaks in sedentary time with cardiometabolic risk in children with a family history of obesity. PLoS ONE. 2013; 8(11):e79143. Broadney MM Belcher BR Berrigan DA Brychta RJ Tigner IL Shareef F Effects of interrupting sedentary behavior with short bouts of moderate physical activity on glucose tolerance in children with overweight and obesity: A randomized crossover trial Diabetes Care 2018 41 10 2220 2228 27. Broadney MM, Belcher BR, Berrigan DA, Brychta RJ, Tigner IL, Shareef F, et al. Effects of interrupting sedentary behavior with short bouts of moderate physical activity on glucose tolerance in children with overweight and obesity: A randomized crossover trial. Diabetes Care. 2018; 41(10):2220-8. Colley RC Garriguet D Janssen I Wong SL Saunders TJ Carson V The association between accelerometer-measured patterns of sedentary time and health risk in children and youth: results from the Canadian Health Measures Survey BMC Public Health 2013 13 1 200 200 28. Colley RC, Garriguet D, Janssen I, Wong SL, Saunders TJ, Carson V, et al. The association between accelerometer-measured patterns of sedentary time and health risk in children and youth: results from the Canadian Health Measures Survey. BMC Public Health. 2013; 13(1):200. Kelly AS Barlow SE Rao G Inge TH Hayman LL Steinberger J Severe obesity in children and adolescents: identification, associated health risks, and treatment approaches: a scientific statement from the American Heart Association Circulation 2013 128 15 1689 1712 29. Kelly AS, Barlow SE, Rao G, Inge TH, Hayman LL, Steinberger J, et al. Severe obesity in children and adolescents: identification, associated health risks, and treatment approaches: a scientific statement from the American Heart Association. Circulation. 2013; 128(15):1689-712. Umer A Kelley GA Cottrell LE Giacobbi P Jr. Innes KE Lilly CL Childhood obesity and adult cardiovascular disease risk factors: a systematic review with meta-analysis BMC Public Health 2017 17 1 683 683 30. Umer A, Kelley GA, Cottrell LE, Giacobbi P, Jr., Innes KE, Lilly CL. Childhood obesity and adult cardiovascular disease risk factors: a systematic review with meta-analysis. BMC Public Health. 2017; 17(1):683. Brasil. Ministério do Planejamento Orçamento e Gestão Pesquisa Nacional por Amostra de Domicílios (PNAD) 2011 Rio de Janeiro Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE) 2012 31. Brasil. Ministério do Planejamento Orçamento e Gestão. Pesquisa Nacional por Amostra de Domicílios (PNAD) 2011. Rio de Janeiro: Instituto Brasileiro de Geografia e Estatística (IBGE). 2012. Pinheiro ABV Lacerda EMA Benzecry EH Gomes MCS Costa VM Tabela para avaliação de consumo alimentar em medidas caseiras 5ᵃ São Paulo Atheneu 2008 32. Pinheiro ABV, Lacerda EMA, Benzecry EH, Gomes MCS, Costa VM. Tabela para avaliação de consumo alimentar em medidas caseiras. 5ᵃ ed. São Paulo: Atheneu, 2008. Verly-Jr E Castro MA Fisberg RM Marchioni DML Precision of usual food intake estimates according to the percentage of individuals with a second dietary measurement J Acad Nutr Diet 2012 112 7 1015 1020 33. Verly-Jr E, Castro MA, Fisberg RM, Marchioni DML. Precision of usual food intake estimates according to the percentage of individuals with a second dietary measurement. J Acad Nutr Diet. 2012; 112(7):1015-20. Trumbo P Yates AA Schlicker S Poos M Dietary reference intakes: vitamin A, vitamin K, arsenic, boron, chromium, copper, iodine, iron, manganese, molybdenum, nickel, silicon, vanadium, and zinc J Am Diet Asso 2001 101 3 294 301 34. Trumbo P, Yates AA, Schlicker S, Poos M. Dietary reference intakes: vitamin A, vitamin K, arsenic, boron, chromium, copper, iodine, iron, manganese, molybdenum, nickel, silicon, vanadium, and zinc. J Am Diet Asso. 2001; 101(3):294-301. World Health Organization Multicentre Growth Reference Study Group WHO child growth standards Methods and development: length/height-for-age, weight-for-age, weight-for-length, weight-for-height and body mass index-for-age Disponível em: http://www.who.int/childgrowth/standards/technical_report/en/index.html Acessado em 21/09/2015 35. World Health Organization Multicentre Growth Reference Study Group. WHO child growth standards. Methods and development: length/height-for-age, weight-for-age, weight-for-length, weight-for-height and body mass index-for-age. Disponível em: http://www.who.int/childgrowth/standards/technical_report/en/index.html. Acessado em 21/09/2015. Friedewald WT Levy RI Fredrickson DS Estimation of the concentration of low-density lipoprotein cholesterol in plasma, without use of the preparative ultracentrifuge Clin Chem 1972 18 6 499 502 36. Friedewald WT, Levy RI, Fredrickson DS. Estimation of the concentration of low-density lipoprotein cholesterol in plasma, without use of the preparative ultracentrifuge. Clin Chem. 1972; 18(6):499-502. Christofaro DGD Fernandes RA Gerage AM Alves MJ Polito MD Oliveira AR Validation of the Omron HEM 742 blood pressure monitoring device in adolescents Arq Bras Cardiol 2009 92 1 10 15 37. Christofaro DGD, Fernandes RA, Gerage AM, Alves MJ, Polito MD, Oliveira AR. Validation of the Omron HEM 742 blood pressure monitoring device in adolescents. Arq Bras Cardiol. 2009; 92(1):10-5. Evenson KR Catellier DJ Gill K Ondrak KS McMurray RG Calibration of two objective measures of physical activity for children J Sports Sci 2008 26 14 1557 1565 38. Evenson KR, Catellier DJ, Gill K, Ondrak KS, McMurray RG. Calibration of two objective measures of physical activity for children. J Sports Sci. 2008; 26(14):1557-65. Altenburg TM Chinapaw MJ Bouts and breaks in children's sedentary time: currently used operational definitions and recommendations for future research Prev Med 2015 77 1 3 39. Altenburg TM, Chinapaw MJ. Bouts and breaks in children's sedentary time: currently used operational definitions and recommendations for future research. Prev Med. 2015; 77:1-3. Owen N Sparling PB Healy GN Dunstan DW Matthews CE Sedentary behavior: emerging evidence for a new health risk Mayo Clin Proc 2010 85 12 1138 1141 40. Owen N, Sparling PB, Healy GN, Dunstan DW, Matthews CE. Sedentary behavior: emerging evidence for a new health risk. Mayo Clin Proc. 2010; 85(12):1138-41. Brocklebank LA Falconer CL Page AS Perry R Cooper AR Accelerometer-measured sedentary time and cardiometabolic biomarkers: a systematic review Prev Med 2015 76 92 102 41. Brocklebank LA, Falconer CL, Page AS, Perry R, Cooper AR. Accelerometer-measured sedentary time and cardiometabolic biomarkers: a systematic review. Prev Med. 2015; 76:92-102. Ryan DJ Stebbings G Onambele G The emergence of sedentary behaviour physiology and its effects on the cardiometabolic profile in young and older adults Age 2015 37 5 89 89 42. Ryan DJ, Stebbings G, Onambele G. The emergence of sedentary behaviour physiology and its effects on the cardiometabolic profile in young and older adults. Age. 2015; 37(5):89. Belcher BR Berrigan D Papachristopoulou A Brady SM Bernstein SB Brychta RJ Effects of interrupting children's sedentary behaviors with activity on metabolic function: a randomized trial J Clin Endocrinol Metab 2015 100 10 3735 2743 43. Belcher BR, Berrigan D, Papachristopoulou A, Brady SM, Bernstein SB, Brychta RJ, et al. Effects of interrupting children's sedentary behaviors with activity on metabolic function: a randomized trial. J Clin Endocrinol Metab. 2015; 100(10):3735-43. Butte NF Watson KB Ridley K Zakeri IF McMurray RG Pfeiffer KA A youth compendium of physical activities: activity codes and metabolic intensities Med Sci Sports Exerc 2018 50 2 246 256 44. Butte NF, Watson KB, Ridley K, Zakeri IF, McMurray RG, Pfeiffer KA, et al. A youth compendium of physical activities: activity codes and metabolic intensities. Med Sci Sports Exerc. 2018; 50(2):246-56. Pearson N Braithwaite R Biddle SJ van Sluijs EM Atkin AJ Associations between sedentary behaviour and physical activity in children and adolescents: a meta-analysis Obes Rev 2014 15 8 666 675 45. Pearson N, Braithwaite R, Biddle SJ, van Sluijs EM, Atkin AJ. Associations between sedentary behaviour and physical activity in children and adolescents: a meta-analysis. Obes Rev. 2014; 15(8):666-75. Costa CS Flores TR Wendt A Neves RG Assunção MCF Santos IS Comportamento sedentário e consumo de alimentos ultraprocessados entre adolescentes brasileiros: Pesquisa Nacional de Saúde do Escolar (PeNSE), 2015 Cad Saude Publica 2018 34 e00021017 46. Costa CS, Flores TR, Wendt A, Neves RG, Assunção MCF, Santos IS. Comportamento sedentário e consumo de alimentos ultraprocessados entre adolescentes brasileiros: Pesquisa Nacional de Saúde do Escolar (PeNSE), 2015. Cad Saude Publica. 2018; 34:e00021017. Katon JG Flores YN Salmeron J Sexual maturation and metabolic profile among adolescents and children of the Health Worker Cohort Study in Mexico Salud Publica Mex 2009 51 3 219 226 47. Katon JG, Flores YN, Salmeron J. Sexual maturation and metabolic profile among adolescents and children of the Health Worker Cohort Study in Mexico. Salud Publica Mex. 2009; 51(3):219-26. Mascarenhas LP Leite N Titski AC Brito LM Boguszewski MC Variability of lipid and lipoprotein concentrations during puberty in Brazilian boys J Pediatr Endocrinol Metab 2015 28 1-2 125 131 48. Mascarenhas LP, Leite N, Titski AC, Brito LM, Boguszewski MC. Variability of lipid and lipoprotein concentrations during puberty in Brazilian boys. J Pediatr Endocrinol Metab. 2015; 28(1-2):125-31. Piola TS Bacil EDA Silva MP Campos JG Neto NAM Campos W Comportamento sedentário em adolescentes: análise hierárquica de fatores associados Revista Contexto Saúde 2019 19 37 128 136 49. Piola TS, Bacil EDA, Silva MP, Campos JG, Neto NAM, Campos W. Comportamento sedentário em adolescentes: análise hierárquica de fatores associados. Revista Contexto Saúde. 2019; 19(37):128-36. Banda JA Haydel KF Davila T Desai M Bryson S Haskell WL Effects of varying epoch lengths, wear time algorithms, and activity cut-points on estimates of child sedentary behavior and physical activity from accelerometer data PLoS One 2016 11 3 e0150534 50. Banda JA, Haydel KF, Davila T, Desai M, Bryson S, Haskell WL, et al. Effects of varying epoch lengths, wear time algorithms, and activity cut-points on estimates of child sedentary behavior and physical activity from accelerometer data. PLoS One. 2016; 11(3):e0150534. Stålesen J Vik FN Hansen BH Berntsen S Comparison of three activity monitors for estimating sedentary time among children BMC Sports Sci Med Rehabilitation 2016 8 1 2 2 51. Stålesen J, Vik FN, Hansen BH, Berntsen S. Comparison of three activity monitors for estimating sedentary time among children. BMC Sports Sci Med Rehabilitation. 2016; 8(1):2. Original Article Breaks in Sedentary Time and Cardiometabolic Markers in Adolescents 0000-0003-0574-639X Quirino Natália Maria Mesquita de Lima 1 2 0000-0003-2661-090X Prazeres Alcides Filho 2 3 0000-0002-5976-7287 Barbosa Arthur Oliveira 2 3 0000-0003-3606-2396 Mendonça Gerfeson 2 4 0000-0002-1082-6098 Farias José Cazuza de Júnior 2 3 5 João Pessoa PB Brazil Faculdades Nova Esperança (FACENE), João Pessoa, PB – Brazil João Pessoa PB Brazil Grupo de Estudos e Pesquisas em Epidemiologia da Atividade Física (GEPEAF), João Pessoa, PB – Brazil João Pessoa PB Brazil Programa Associado de Pós-Graduação em Educação Física (UPE/UFPB), João Pessoa, PB – Brazil Maceió AL Brazil Centro Universitário Cesmac, Maceió, AL - Brazil João Pessoa PB Brazil Universidade Federal da Paraíba (UFPB), João Pessoa, PB - Brazil Mailing Address: José Cazuza de Farias Júnior • Universidade Federal da Paraíba, Departamento de Educação Física, Campus I, Cidade Universitária, João Pessoa, Paraíba - Bloco de Pós-Graduação de Fisioterapia e Educação Física – CCS, Grupo de Estudos e Pesquisas em Epidemiologia da Atividade Física (GEPEAF), Sala 20, Postal Code 58051-900, João Pessoa, PB - Brazil. E-mail: jcazuzajr@hotmail.com, jcazuzajr@gmail.com

Author Contributions

Conception and design of the research: Lima NMM, Farias Júnior JC; Acquisition of data: Lima NMM, Prazeres Filho A, Barbosa AO, Farias Júnior JC; Analysis and interpretation of the data and Statistical analysis: Prazeres Filho A, Barbosa AO, Farias Júnior JC; Obtaining financing: Farias Júnior JC; Writing of the manuscript: Lima NMM, Prazeres Filho A, Barbosa AO, Mendonça G, Farias Júnior JC; Critical revision of the manuscript for intellectual content: Mendonça G, Farias Júnior JC.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Abstract Background:

The interruption of the time spent in sedentary behavior (breaks) has been associated with better levels of cardiometabolic indicators in the adult population, but in adolescents, further investigations are still needed to confirm these findings.

 Objectives:

To analyze the association of the number of breaks per day in sedentary behaviors with cardiometabolic markers and whether it was moderated by nutritional status and excessive time on sedentary behavior in adolescents.

 Methods:

This is a cross-sectional study of 537 adolescents (52.3% girls), aged between 10 and 14 years, enrolled in public schools in the city of João Pessoa, Paraíba state, Brazil. The number of daily breaks (>100 counts/minutes) in sedentary time was measured by Actigraph GT3X+ accelerometers. The following cardiometabolic markers were analyzed: systolic and diastolic blood pressure (mmHg), fasting blood glucose levels, total cholesterol, triglycerides, HDL-c, LDL-c (all in mg/dL) and body mass index (BMI) (kg/m2). Linear regression was used to analyze the association between the number of breaks and cardiometabolic markers and whether this association was moderated by nutritional status and excessive time in sedentary behavior. The significance level of p<0.05 was adopted for all analyses.

 Results:

The number of daily breaks was negatively associated with BMI (boys – ß = −0.083; 95%CI: −0.132; −0.034 and girls – ß = −0.115; 95%CI: −0.169; −0.061), but not with the remaining cardiometabolic markers. The number of breaks per day was negatively associated with BMI (ß = −0.069; 95% CI: −0.102; −0.035), but not with the other cardiometabolic markers and this association was not moderated by the adolescents' nutritional status (p=0.221), or by excessive time in sedentary behavior (p=0.176).

 Conclusions:

Including breaks in sedentary time seems to contribute to lower BMI values in adolescents.

 Keywords: Adolescent Sedentarism Adiposity Cardiometabolic Markers Blood Arterial Cholesterol Glucose Triglycerides Sedentary Behavior Introduction

It has been hypothesized that the time spent by adolescents in sedentary behavior - activities performed in a sitting, reclining position or lying down., with energy expenditure <1.5 METs1 - may be a risk factor for unfavorable changes in cardiometabolic markers2,3 and health-related quality of life.4 As such, the number of studies that have analyzed the relationship between sedentary behavior and cardiometabolic markers has increased in the last decade.5,6

The effects of sedentary behavior on cardiometabolic markers may be related to the decreased activity of the enzyme lipoprotein lipase (LPL), caused by muscle hypotension, resulting from prolonged sitting or reclining.7 The lower action of LPL impairs the uptake of triglycerides, glucose, insulin and the synthesis of high density lipoprotein (HDL-C).8,9 In addition, the time spent on these behaviors is associated with a reduction in the practice of physical activities, especially those of light intensity,10 decrease in the total daily energy expenditure,11 increase in body fat indicators2 and the consumption of ultra-processed foods.2,12,13

It is estimated that adolescents spend around 10 hours a day on sedentary behavior,14,15 with 30.2% spending more than eight hours.16 In this sense, the inclusion of interruptions during the time spent per day on these behaviors, called breaks, has been considered as one of the ways to minimize the harmful health effects resulting from excessive and uninterrupted exposure to sedentary behaviors.17

The incorporation of breaks in sedentary time reduces muscle hypotension,18 increasing LPL activity.19 The breaks also promote an increase in total daily energy expenditure due to an increase in the time of physical activities, especially those of light intensity,20 which can contribute to less accumulation of body fat21 and improvement in lipoprotein concentrations.22

In adults, the number of breaks per day has been associated with a reduction in postprandial glycemia,21 lipid profile,23 and body mass index (BMI),24 as well as in adiposity control.21 In adolescents, the number of studies on breaks and cardiometabolic markers is still relatively low, with divergent results.2,5–7,15,25–28 Studies that identified significant associations between breaks and cardiometabolic markers in this population did not adjust the analyses by sleep duration and food consumption,15,26,28 were performed with overweight adolescents27 or those with a family history of obesity26 and did not assess whether this association was moderated by nutritional status28 and/or excessive time in sedentary behavior.15,26,28

Another knowledge gap is whether the association between the number of breaks and cardiometabolic markers is moderated by nutritional status and/or time in sedentary behavior, considering that overweight29,30 and excessive time in sedentary behavior2,6,7 are associated with changes in cardiometabolic markers. Thus, the association between taking breaks during time spent in sedentary behavior and cardiometabolic markers may differ (regarding significance and/or magnitude) according to the individual's nutritional status and/or the time spent in sedentary behavior. Thus, this study analyzed the association between the number of breaks per day in sedentary behaviors and cardiometabolic markers and whether it was moderated by nutritional status and excessive time in sedentary behavior in adolescents.

 Methods

This cross-sectional research analyzed data from the first year (2014) of the LONCAAFS study (Longitudinal Study on Sedentary Behavior, Physical Activity, Eating Habits and Adolescent Health). The reference population consisted of adolescents of both genders, aged 10 to 14 years, enrolled in 6th grade at public schools in João Pessoa, Paraíba state, Northeastern Brazil. The LONCAAFS study was approved by the Human Research Ethics Committee of the Health Sciences Center at Universidade Federal da Paraíba (Protocol 240/13).

In this study, we analyzed data from a subsample of adolescents from the LONCAAFS study, which used accelerometers and underwent a blood test. This choice was made due to the number of accelerometers available (n = 64), the time available for data collection (school year) and lack of financial resources. The distribution of the sample and subsample in the geographic region of the municipality and the number of students enrolled were similar to that observed in the reference population. Information on sample selection and calculation is presented in details in Figure 1.

Flowchart of the study sampling process

Data were collected between February and June and from August to December 2014, by a trained team. A questionnaire in the form of a face-to-face interview was applied to collect the following sociodemographic data: gender (male and female); age, skin color (brown; black; white; yellow; indigenous, reclassified as white and non-white); socioeconomic class [Brazilian Association of Research Companies (ABEP) criteria, which classifies families into classes A1, A2, B1, B2, C1, C2, D and E, later reclassified as class A/B (higher class) and C/D/E (lower class)]31 and mother's level of schooling (incomplete elementary school, complete elementary school, complete high school and higher education).

The hours of sleep were measured by the following question: “on weekdays and on the weekend, what time do you go to sleep and what time do you wake up?”. Daily hours of sleep were determined as follows: the difference between bed and wake times during the week multiplied by five, added to the difference between these times on the weekend, multiplied by two. This result was divided by seven in order to obtain the average weighted number of hours of sleep per day. This question showed a high level of reproducibility (intraclass correlation coefficient – ICC = 0.91; 95% CI: 0.88 – 0.93).

Food intake was based on a 24-hour dietary recall.32 The adolescents recorded the food items and beverages they had consumed on the day before the interview, as well as the weight and food preparation methods used. Thirty percent of the sample was replicated to increase the accuracy of the estimated food intake.33 The data were tabulated in the Virtual Nutri software and the total calorie value was analyzed using the equation created by the Food and Nutrition Board of Washington.34 In this study we used lipid and saturated fat (grams), cholesterol (mg), sodium (mg) and fiber (g) values.

BMI was measured with a digital balance, accurate to 100 grams and height was measured with a portable stadiometer. The measures were taken in triplicate by the same rater and the average value was used. Nutritional status was determined by the BMI (BMI = weight [kg] /height [m]2) and classified according to the criteria of the World Health Organization (WHO).35

The blood samples were collected in the morning by nursing technicians and all the adolescents fasted for at least 12 hours before the collection. Levels of glucose (mg/dL), triglycerides (mg/dL), total cholesterol (mg/dL) and high-density lipoprotein – HDL-c (mg/dL) were determined using a Labmax 240 premium automatic biochemical analyzer (Labtest) and the turbidimetry method. Low-density lipoprotein (LDL-c) was estimated by the Friedewald, Levy and Fredrickson equation.36

Blood pressure was measured in the right arm using an Omron HEM – 7200 automatic monitor, at a single visit, with adolescents in the sitting position, after a five-minute rest. This instrument showed satisfactory levels of validity in a sample of adolescents with an age range similar to the present study.37 Three measurements were obtained (systolic– intraclass correlation coefficient – ICC = 0.90; 95%CI: 0.89 – 0.91 and diastolic pressure – ICC = 0.80; 95%CI: 0.78 – 0.82), with a one-minute interval between them and the average value was used as the final result.

Time spent on sedentary behavior and moderate to vigorous physical activities and the number of breaks were measured by Actigraph GT3X+ accelerometers. The adolescents were instructed to use the accelerometer for seven consecutive days, attached to the right side of their waist by an elastic belt, removing it only when sleeping, bathing, and engaging in aquatic activities or martial arts involving falls. The accelerometer data were reduced using the ActiLife 6.12 program, adopting the following criteria:38 A 15-second epoch (reintegrated to 60 seconds); nonuse time > 60 consecutive minutes of counts equal to zero; used for at least 10 hours a day for three or more days, including at least one weekend.

Sedentary behavior and moderate to vigorous physical activity duration were determined based on the thresholds of Evenson et al.:38 ≤ 100 and > 2,295 counts/minute, respectively. A break was operationally defined as the number of times in which the accelerometer recorded 100 counts or more for at least one minute.39

The number of daily breaks was determined as follows: average number of daily breaks during the week (Monday to Friday), multiplied by five, and on weekends (Saturday and Sunday), multiplied by two, dividing the sum of these values by seven. This procedure was applied to estimate the weighted mean of time spent in moderate to vigorous physical activity and sedentary behavior.

The simultaneous exposure to sedentary behavior and the daily number of breaks was operationalized as follows: a) time in sedentary behavior categorized as <8 hours/day and ≥8 hours/day (excessive time in sedentary behavior) - this cutoff point was adopted because it was associated with worse cardiometabolic health indicators in adults40 and there is no well-established cutoff point for adolescents; b) number of breaks per day as <100 breaks/day and ≥100 breaks/day. This classification was established according to ROC [Receiver Operating Characteristic] curves, considering that there is no defined cutoff point for the number of breaks that demonstrate greater risk or protection regarding cardiometabolic health and the fact that the amount of 100 daily breaks showed more balanced values of sensitivity and specificity. Based on this, four groups of adolescents were created: 1) ≥ 8 hours of sedentary behavior and <100 breaks/day; 2) ≥ 8 hours of sedentary behavior and ≥ 100 breaks/day; 3) <8 hours of sedentary behavior and <100 breaks/day and; 4) <8 hours of sedentary behavior and ≥ 100 breaks/day.

Adolescents who did not provide written informed consent or were absent from school on at least three data collection visits were considered sample losses. The exclusion criteria comprised adolescents outside the established age range (younger than 10 and older than 14 years), any impairment that hindered or limited physical activity and/or prevented them from completing the questionnaire; individuals who did not meet the minimum criteria adopted for accelerometer data reduction and those who did not fast for at least 12 hours.

Data analysis

To describe the quantitative variables, mean and standard deviation were used for variables with a normal distribution, and median and interquartile range for those that did not have a normal distribution, and absolute (n) and relative (%) frequencies for qualitative ones. The Kolmogorov-Smirnov test was used to verify whether the data showed a normal distribution. The chi-square test was used for the qualitative variables, and for the quantitative ones, Student's t test for independent samples (variables with normal distribution) and the Mann-Whitney U test (variables with non-normal distribution) were used to compare the variables between the included adolescents and those excluded from the analysis.

Simple and multiple linear regression was used to analyze the associations between the number of daily breaks in sedentary behavior and cardiometabolic markers and whether they were moderated by the nutritional status and excessive time in sedentary behavior. The analysis models were created for each dependent variable: levels of glucose [mg/dL]; total cholesterol [mg/dL]; triglycerides [mg/dL]; HDL-c [mg/dL], LDL-c [mg/dL]; systolic [mmHg] and diastolic [mmHg] blood pressure and BMI (kg/m2).

The covariables analyzed were: gender (male = 0 and female = 1); age (in years); socioeconomic class (A / B = 0 and C / D / E = 1); skin color (white = 0 and not-white = 1); mother's level of schooling (incomplete elementary school = 0, complete elementary school = 1 and complete high school or higher = 2); hours of sleep (hours / day); consumption of lipids (g), total saturated fats (g), cholesterol (mg), sodium (mg) and fibers (g); time using the accelerometer (minutes/day) and physical activity of moderate-vigorous intensity (minutes/day) and sedentary behavior (minutes / day) and BMI, except when this variable was treated as a cardiometabolic marker in the model.

The selection method for entering the variables in the adjusted model was the Forward method, and variables that contributed to the reduction in the residual values, increased the adjusted R2 value of the model, modified the values of the beta coefficients of the regression of the model by at least 10% of the variable number of breaks per day remained in the model. The fit quality of the models was assessed based on the values of the variance inflation factor. When assessing the fit quality of the models, the values of the variance inflation factor - VIF - were considered (values <5 indicated absence of multicollinearity), with residuals in graph form and homogeneity of variances (Cook-Weisberg test, p≥0.05 indicates the presence of homoscedasticity).

To test the possible moderation of BMI and sedentary behavior in the association between number of breaks per day and cardiometabolic markers, the following interaction terms were created: a) number of breaks/day*sedentary behavior (<8 hours and ≥8 hours); b) number of breaks/day*BMI (without overweight and with overweight). These terms were included in the adjusted models and considered as a present interaction when the p value was <0.05. In this case, the models will be treated separately according to the classification of sedentary behavior (<8 hours and ≥8 hours) and BMI (without overweight and with overweight).

The Wald test was used to compare the mean values of each cardiometabolic marker between combined exposure to sedentary behavior (<8 hours and ≥8 hours) and daily number of breaks (<100 breaks / day and ≥100 breaks / day). In this analysis, the means of each cardiometabolic marker adjusted by the same covariables of the regression models were considered. Stata 14.0 software was used and the significance level was set at p<0.05.

 Results

The data of 537 adolescents, aged 10 to 14 years were analyzed (losses, refusals and exclusions totaled 509 cases, 48.6% of those invited to participate) – Figure 1. The a posteriori calculation indicated that with an effect size equal to or greater than 0.05; alpha (α) of 5%; and up to 12 predictors in the model, the sample of the present study had a power equal to 86%.

There was no significant difference (p≥0.05) for the variables gender, age group, socioeconomic class, mother's level of schooling and nutritional status between the sample and subsample of adolescents (data not shown in table). When comparing the characteristics of the adolescents included and excluded from the analyses, there was a higher proportion of adolescents between 12 and 14 years of age, mothers with a lower level of education, with lower values of breaks per day, time in sedentary behavior, less consumption of saturated fat, higher consumption of lipids and sodium in adolescents who were excluded from the analyses. No significant differences were identified for the other variables (p≥0.05) - Table 1.

Comparison of the descriptions of sociodemographic characteristics, nutritional status, food consumption, cardiometabolic markers, physical activity, sedentary behavior and number of breaks in the adolescents included and excluded from the analysis, João Pessoa, Paraíba, 2014
Included in the analyses Excluded from the analyses p*
Variables (n = 537) (n = 472)
n % n %
Gender 0.281
Male 256 47.7 209 44.3
Female 281 52.3 263 55.7
Age <0.001
10-11 (years) 344 64.1 230 51.3
12-14 (years) 193 35.9 242 48.7
Socioeconomic class 0.614
A/B 170 36.3 144 34.7
C/D/E 298 63.7 271 65.3
Skin color § 0.352
White 16 20.8 87 18.6
Non-white 61 79.2 382 81.4
Mother's level of schooling // 0.010
Incomplete elementary school 148 33.5 166 41.9
Elementary school 130 29.4 119 30.1
Complete high school and higher education 164 37.1 111 28.0
Body mass index (BMI) 0.085
Underweight 14 2.6 14 3.0
Normal weight 326 61.4 321 68.6
Overweight 115 21.7 83 17.7
Obesity 76 14.3 50 10.7
Exposure to sedentary behavior
<8 hours/day 343 63.9 192 66.9 0.386
≥8 hours/day 194 36.1 95 33.1
n Mean SD Mean SD p †
Behavior variables
Sleep hours (hours/day)§ 536 9.7 1.6 9.6 1.6 0.871
Numbers of breaks (number/day) 537 100.3 91.5-108.3 92.0 82.5-104.0 <0.001‡
Physical activity (minutes/day) 537 29.1 17.9-45.1 30.5 16.5- 47.0 0.710‡
Sedentary behavior (minutes/day) 537 451.0 392.7-513.1 432.8 377.0-500.7 0.022‡
Accelerometer usage (minutes/day) 537 855.3 94.9 816.0 109.7 <0.001
Food intake
Lipid (g) 528 71.4 45.4 77.7 51.5 0.044
Total saturated fat (g) 528 15.0 8.0-23.0 17.0 10.0-26.0 0.001‡
Sodium (mg) 528 2.055.5 1.420.5-2.852.0 2.161.0 1.534.0-3.053.0 0.028‡
Fibers (g) 528 23.1 14.2 24.3 14.4 0.198
Cholesterol (mg) 528 176.8 190.4 188.5 240.2 0.397
Cardiometabolic markers
BMI (kg/m2) 531 19.5 4.0 19.5 3.6 0.410
SBP (mmHg) 537 105.8 9.5 105.2 8.6 0.321
DBP (mmHg) 537 62.4 7.0 61.9 6.9 0.318
Glucose (mg/dL) 537 91.1 10.2 91.4 23.1 0.819
Cholesterol (mg/dL)§ 536 159.4 31.7 158.1 32.1 0.580
Triglycerides (mg/dL) 534 75.0 56-102 73.0 54-98 0.516‡
HDL (mg/dL)§ 536 43.9 9.5 43.4 9.3 0.463
LDL (mg/dL)§ 536 98.3 28.2 98.2 28.5 0.945

SD: standard deviation;

chi-square test;

Student's T for independent variables;

Mann-Whitney U test;

Variables with fewer losses (n = 1);

Variable with more losses (n = 101);

Data presented as median and interquartile range. BMI: body mass index.

The majority of the subjects were girls, aged 10 to 11 years, with non-white skin color, belonging to socioeconomic class C/D/E, whose mothers had at least completed elementary education and a little more than one-third were overweight. The time of physical activity, sedentary behavior and number of breaks the adolescents had was 29.1; 451.0 and 100.3, respectively (Table 1).

In the simple model, there was a significant association between the average number of breaks per day and LDL-c levels (p = 0.030), systolic blood pressure (p = 0.006) and BMI (p <0.001). In the adjusted analysis, only an association between the average number of breaks per day and the BMI (p <0.001) remained statistically significant. Sedentary behavior and BMI did not moderate the association between the number of breaks per day and cardiometabolic markers (Table 2). The final models achieved good quality of fit: absence of multicollinearity (VIF between 1.03 and 3.39), presence of homoscedasticity (Cook-Weisberg test with p values ranging from 0.054 to 0.335) and normal distribution in the regression residuals.

Crude and adjusted linear regression for the association between the average number of breaks per day and cardiometabolic markers in adolescents from João Pessoa, Paraíba, 2014
Variables Crude Adjusted† Sedentary behavior interaction term‡ BMI interaction term§
ß (95%CI) p ß (95%CI) p ß (95%CI) p ß (95%CI) p
Glucose (mg/dL) 0.011 -0.052; 0.073 0.737 -0.039 -0.138; 0.061 0.446 -0.021 -0.050; 0.009 0.176 -0.003 -0.037; 0.031 0.865
Cholesterol (mg/dL) -0.181 -0.375; 0.013 0.067 -0.042 -0.336; 0.251 0.778 0.037 -0.051; 0.126 0.404 -0.046 -0.146; 0.055 0.371
Triglycerides (mg/dL) -0.001 -0.004; 0.002 0.539 0.000 -0.004; 0.005 0.861 0.001 -0.001; 0.002 0.285 0.001 -0.001; 0.002 0.248
HDL-c (mg/dL) 0.040 -0.018; 0.099 0.174 -0.016 -0.104; 0.073 0.729 -0.013 -0.041; 0.014 0.341 0.005 -0.027; 0.036 0.761
LDL-c (mg/dL) -0.190 -0.362; -0.018 0.030 0.019 -0.238; 0.277 0.882 0.021 -0.058; 0.101 0.598 -0.057 -0.149; 0.034 0.221
SBP (mmHg) -0.081 -0.139; -0.023 0.006 -0.011 -0.090; 0.068 0.778 0.017 -0.008; 0.041 0.176 -0.005 -0.033; 0.023 0.710
DPB (mmHg) -0.029 -0.072; 0.014 0.184 -0.026 -0.088; 0.037 0.421 0.008 -0.011; 0.027 0.387 -0.004 -0.025; 0.018 0.739
BMI (kg/m2) -0.051 -0.075; -0.026 0.000 -0.069 -0.102; -0.035 0.000 -0.004 -0.014; 0.006 0.440 -- -- --

ß: beta coefficient; 95% CI: 95% confidence interval; HDL-c: high density lipoprotein; LDL-c: low density lipoprotein; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; BMI: body mass index;

Model adjusted for gender, age, skin color, socioeconomic class, mother's level of education, hours of sleep (hours/day), fiber intake (g), lipids (g), saturated fat (g), cholesterol (mg), sodium (mg), time of accelerometer usage (min/day), total moderate to vigorous physical activity (min/day), total sedentary behavior (min/day) and BMI (kg/m2), except when it is treated as a dependent variable;

Adjusted model + interaction term between sedentary behavior (<8 hours/day vs. ≥ 8 hours/day) and number of breaks/day;

Adjusted model + interaction term between BMI (kg/m2) and number of breaks/day.

The results of the Wald test indicated that there were no significant differences in the mean values of cardiometabolic markers between adolescents exposed to ≥ 8 hours of sedentary behavior and <100 breaks / day, ≥ 8 hours of sedentary behavior and ≥ 100 breaks / day, <8 hours of sedentary behavior and <100 breaks / day and <8 hours of sedentary behavior and ≥ 100 breaks / day (Figures 2 and 3).

Comparison of the mean values of BMI, systolic and diastolic blood pressure and glucose between combined exposure to sedentary behavior (SB) and breaks (BR) in adolescents, João Pessoa, Paraíba, 2014. ↑ SB = ≥ 8 hours/day; ↓ SB = <8 hours/day; ↑ BR = ≥ 100 breaks/day e; ↓ BR = <100 breaks/day. Comparison of the average values of cholesterol, triglycerides, HDL and LDL between the combined exposure to sedentary behavior (SB) and breaks (BR) in adolescents, João Pessoa, Paraíba, 2014. ↑ CS = ≥ 8 hours/day; ↓ CS = <8 hours/day; ↑ BR = ≥ 100 breaks/day e; ↓ BR = <100 breaks/day. Discussion

The results of the present study indicated that the adolescents with the highest number of breaks during sedentary time obtained the lowest BMI values. However, associations with the remaining cardiometabolic markers were not significant and not moderated by the adolescents' nutritional status.

Studies with adults have demonstrated that a larger number of breaks is associated with fewer harmful effects on cardiometabolic health caused by sedentary behavior.41 However, in adolescents, it has been associated only with body fat indicators.2,6 The absence of an association between breaks and cardiometabolic markers may be related to the fact that a significant part of the time adolescents spend on sedentary behavior is accumulated in blocks of up to five minutes.1,14,16 Short sedentary time blocks may minimize the reduced LPL (lipase lipoprotein) enzyme activity and contribute to increased energy expenditure. These two factors are related to the decline in blood glucose and triglycerides and increase in HDL-c levels.42

The excessive time in sedentary behavior did not moderate the association between the number of breaks and cardiometabolic markers. An additional analysis showed that more than 80% of the adolescents' sedentary time in the present study was accumulated in intervals of less than 10 minutes, even in those who showed excessive time in sedentary behavior (data not shown in the table). Therefore, it is possible that the benefits of including breaks on cardiometabolic markers are observed in adolescents exposed to long and uninterrupted periods of sedentary behavior.

Some experimental studies have shown that including breaks (moderate to vigorous 3-minute breaks every half hour during three hours of sedentary behavior) reduced insulin, C-peptide27,43 and glucose levels.43 However, this result was not confirmed by Saunders et al.1 (mild intensity 2-minute breaks every 20 minutes during eight hours of sedentary behavior). The inconsistent results of these studies do not support the hypothesis that the benefits of including breaks occurred in adolescents who spent prolonged periods of time in sedentary behavior.

The possible lower LPL response to the hypotensive effect of sedentary behavior in adolescents and their greater capacity in maintaining cardiometabolic markers close to normal values (homeostasis), when compared to adults, may be other factors that can explain the absence of an association between breaks and cardiometabolic markers in the latter group.

In the present study, adolescents who took more breaks had lower BMI values, reinforcing the findings of other studies.2,6 In terms of clinical relevance, the effect of breaks on BMI showed a low magnitude (for each performed break, a decrease of 0.069 kg/m2 in BMI is estimated - effect size = 0.076). Despite this fact, the inclusion of breaks can be an easily implemented practice in the adolescents' life context, and may be one of several actions to be used in interventions aimed at reducing and/or controlling the BMI.

Moreover, breaks during sitting time tends to promote greater energy expenditure, due to the increase in physical activity. In a study with adults, Júdice et al.15 observed that a break resulted in an average increase of 1.49 kcal/min in energy expenditure when compared to remaining in the standing position. In adolescents, since breaks may result in energy expenditure similar to that of adults, taking 100 breaks a day would be the equivalent to having a 30-minute walk at moderate intensity.44 It has been found that more prolonged sedentary behavior is related to fewer leisure physical activity breaks45 and greater consumption of sweets, soft drinks and industrialized/ultraprocessed foods.46 As such, adolescents who had more daily breaks could engage in more prolonged leisure physical activity and had a lower intake of these food items. Finally, since this is a cross-sectional study, we cannot exclude the possibility that adolescents with a higher BMI would exhibit more spontaneous movement throughout the day, resulting in fewer breaks in sedentary behavior.

The following are strong points of this study: 1) data were collected from a representative sample of 6th grade-schoolchildren from public schools in a city located in Northeastern Brazil and exhibited sufficient power to test the study hypotheses; different cardiometabolic markers were analyzed and 2) important confounding factors were considered regarding the relationship between sedentary behavior and cardiometabolic markers (physical activity, hours of sleep and food intake).

The following were study limitations: not measuring the adolescents' degree of sexual maturation, a factor that can influence cardiometabolic markers47,48 and some types of sedentary behavior;49 reinstating the epoch accelerometer data from 15 to 60 seconds, which could have underestimated sedentary behavior time50 and the magnitudes of the associations and the measurement of breaks during sedentary behavior using an accelerometer that measures body acceleration and not postural variation (sitting, reclining, standing).51

 Conclusion

Adolescents who had more breaks per day during time in sedentary behavior had lower mean values of BMI but there were no differences regarding the values of the other biochemical cardiometabolic markers (levels of glucose, triglycerides, HDL-c, LDL-c, total cholesterol and blood pressure values), regardless of their nutritional status and excessive exposure to sedentary behavior.

 Acknowledgment

To the National Council for Scientific and Technological Development (CNPq) and the Foundation for the Support of Research of the State of Paraíba (FAPESQPB) for the financing granted to carry out the research.

Sources of Funding

This study was partially funded by Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnológico – CNPq e Fundação de Apoio a Pesquisa - FAPESQ do Estado da Paraíba.

Study Association

This article is part of the thesis of master submitted by Natália Maria Mesquita de Lima Quirino, from Universidade Federal da Paraíba (UFPB).

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee of the Centro de Ciências da Saúde - UFPB under the protocol number 240/13 - CAAE: 15268213.0.0000.5188. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.