Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC 6JQKwSG3vk6RybYZRCDnBFP S0066-782X2021000600950 abc.20190520 10.36660/abc.20190520 Artigo Original Pressão Arterial de Crianças: Associação a Indicadores Antropométricos, Composição Corporal, Aptidão Cardiorrespiratória e Atividade Física 0000-0002-4224-0868 Pinheiro Gisele 1 0000-0002-3013-1760 Mello Júlio 1 2 0000-0002-5941-5089 Gaya Adroaldo 1 0000-0002-8335-6947 Gaya Anelise Reis 1 Universidade Federal do Rio Grande do Sul Porto Alegre RS Brasil Universidade Federal do Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS – Brasil. Faculdade SOGIPA de Educação Física Porto Alegre RS Brasil Faculdade SOGIPA de Educação Física, Porto Alegre, RS - Brasil. Correspondência: Gisele Pinheiro • Universidade Federal do Rio Grande do Sul - Rua Felizardo, 750. CEP 90040-060, Jardim Botânico, Porto Alegre, RS – Brasil. E-mail: giselepinheiros@hotmail.com

Contribuição dos Autores

Concepção e desenho da pesquisa: Pinheiro G, Gaya A, Gaya AR; Obtenção de dados: Pinheiro G, Mello J, Gaya AR; Análise e interpretação dos dados: Pinheiro G, Mello J, Gaya A, Gaya AR; Análise estatística: Pinheiro G, Mello J; Obtenção de financiamento: Gaya AR; Redação do manuscrito: Pinheiro G, Gaya A; Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Mello J, Gaya A, Gaya AR.

Potencial Conflito de Interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 17 05 2021 05 2021 116 5 950 956 05 08 2019 05 03 2020 06 05 2020 This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License Resumo Fundamento:

Evidências apontam variáveis antropométricas e de condicionamento físico como fatores associados à pressão arterial infantil. Analisá-los em apenas um contexto é um meio relevante de identificar o peso que cada um deles pode apresentar no desenvolvimento da hipertensão arterial.

 Objetivo:

Identificar as possíveis associações de medidas antropométricas, da composição corporal, da atividade física moderada-vigorosa (AFMV) e da aptidão cardiorrespiratória (ApC) com a pressão arterial em crianças.

 Métodos:

Estudo correlacional com abordagem quantitativa. Duzentos e quinze (215) estudantes com idades de 6 a 12 anos de uma escola pública de Porto Alegre, selecionados por critério de conveniência. A pressão arterial foi aferida através de um esfigmomanômetro digital. Para o tratamento dos dados, os valores de pressão arterial sistólica e diastólica foram padronizados (escore Z) e somados. As variáveis testadas como preditoras foram: AFMV; Percentual de gordura (%G); Índice de massa corporal (IMC); Razão cintura/estatura (RCE); Maturação somática; ApC. Após a verificação dos parâmetros de normalidade, as associações brutas e ajustadas (para sexo, idade e maturação somática) foram testadas através de equações de regressão linear. Para as análises, foi considerado p < 0,05.

 Resultados:

Três diferentes modelos indicaram os melhores conjuntos de fatores associados à pressão arterial padronizada: O Modelo 1 (R2 = 0,21) se constituiu das variáveis RCE (β = 9,702) e AFMV (β = – 0,021); O Modelo 2 (R2 = 0,19) foi composto pelas variáveis IMC (β = 0,156) e AFMV (β = – 0,021); O Modelo 3 (R2 = 0,18) incluiu as variáveis %G (β = 0,063) e ApC (β = – 0,004).

 Conclusões:

A pressão arterial de crianças é predita pelas variáveis corporais %G, IMC e RCE. Além disso, está associada negativamente à AFMV e a ApC.

 Palavras-chave: Criança Pressão Arterial Antropometria Exercício Composição Corporal Aptidão Física Atividade Motora O presente estudo foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico 401969/2016-9 O presente estudo foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, número 401969/2016-9. Introdução

A pressão arterial é um importante indicador da saúde cardiovascular e metabólica. Crianças com níveis elevados de pressão arterial têm alta probabilidade de se tornarem adultos hipertensos. Portanto, o diagnóstico e tratamento precoce podem evitar eventos cardiovasculares adversos a longo prazo.1 Apesar de a hipertensão arterial ser mais frequente na vida adulta, evidências epidemiológicas sugerem que a sua gênese possa estar localizada na infância.2 Todavia, cabe ressaltar que pesquisas recentes demonstram índices consideráveis da prevalência de elevados valores de pressão arterial.3

Para compreendermos a hipertensão na infância e adolescência, é de suma importância considerarmos variáveis como: idade, estatura, sexo, sobrepeso/obesidade, níveis de atividade física e níveis de aptidão física.4–6 O estudo de Freedman et al.,7 sugeriu que crianças com sobrepeso ou obesidade a mais chances de apresentarem níveis de pressão arterial elevados. Pesquisas mostram uma associação negativa entre o nível de atividade física e a pressão arterial,3 assim como outros estudos8,9 têm demonstrado que crianças e adolescentes com baixos níveis de aptidão cardiorrespiratória acrescido a um excesso de peso possuem mais chances de apresentar fatores de risco para doenças cardiovasculares.

Evidências sobre todos os fatores avaliados em um mesmo estudo agregam informações relevantes sobre a magnitude da influência que cada indivíduo pode apresentar para o desenvolvimento da hipertensão arterial. Desse modo, o presente estudo tem como objetivo verificar as possíveis associações do conjunto de medidas antropométricas, de composição corporal, de atividade física moderada-vigorosa e de aptidão cardiorrespiratória com a variabilidade da pressão arterial em crianças.

 Métodos Caracterização do Estudo

Trata-se de um estudo de corte transversal com método correlacional e abordagem quantitativa.10

 Sujeitos da Pesquisa

A população-alvo11 são estudantes de primeiro a quinto ano do ensino fundamental, com idade entre 6 a 12 anos e matriculados em escolas públicas. A população disponível11 foi composta por aproximadamente 400 crianças estudantes do 1º ao 5º ano do ensino fundamental de uma escola pública estadual de Porto Alegre. A população disponível foi selecionada por conveniência, justificada pelo fato desta escola atender a disciplina de estágio supervisionado do curso de Educação Física na mesma universidade frequentada pelos pesquisadores e, como tal, permitir pleno acesso dos mesmos à comunidade escolar.

Para compor a amostra foram convidadas todas as crianças matriculadas nos anos iniciais do ensino fundamental. Foram avaliadas 215 crianças de 6 a 12 anos de idade. Após a coleta de dados, para identificar a dimensão amostral que mais equilibra a probabilidade entre os erros de tipo I e II, respectivamente, e para justificar a testagem estatística em uma amostra não aleatória, foi utilizado o programa G-Power, versão 3.1.

Foi feito o cálculo para testes da família F, mais especificamente o de regressão linear múltipla. O alpha utilizado foi 0,05, o tamanho de efeito de foi 0,15 (médio), o poder do teste foi de 0,95 e o número de preditores foi 8 (oito) (considerando o modelo com o maior número de variáveis possível neste estudo: razão cintura-estatura (RCE), índice de massa corporal (IMC), percentual de gordura (%G), atividade física moderada-vigorosa, aptidão cardiorrespiratória, sexo, idade e maturação somática). A partir destes critérios foi estipulada uma dimensão amostral mínima de 160 sujeitos.

A coleta de dados foi realizada no período entre março e abril de 2017. A escola foi convidada a participar do estudo e consentiu através de uma Carta de Anuência. Em seguida, foi convocada e realizada uma reunião com os pais para detalhar o estudo. Por fim, estes receberam e assinaram um Termo de Consentimento do Livre e Esclarecido. Os alunos, por sua vez, assinaram um Termo de Assentimento. Ambos os termos explicavam o estudo. A pesquisa foi aprovada pelo Comitê de Ética em Pesquisa com Humanos da Universidade Federal do Rio Grande do Sul (UFRGS) sob o parecer nº 2.571.198.

 Procedimento de Coleta de Dados

As variáveis antropométricas (estatura, massa e perímetro da cintura) foram avaliadas seguindo as recomendações do Manual de Medidas e Testes do Proesp-Br.12 A massa corporal foi avaliada com os escolares descalços, através de uma balança digital portátil (Tech Line) e cuja precisão era de 100 g. Os valores foram aferidos em Kg, com o uso de uma casa decimal.

Para a medição da estatura foi utilizada uma fita métrica com precisão de 2 mm, presa verticalmente à parede a 1 m do solo e estendida de baixo para cima. Os resultados foram aferidos em cm, com o uso de uma casa decimal e o auxílio de um esquadro para a leitura. A medida de perímetro da cintura foi aferida através de uma fita métrica flexível posicionada no ponto médio entre a borda inferior da última costela e a crista ilíaca, geralmente próxima da cicatriz umbilical. As demais variáveis antropométricas seguiram as recomendações de Mirwald et al.,13 A altura do indivíduo quando sentado foi aferida com um banco padrão para todas as crianças e uma fita métrica com precisão de 2 mm fixada à parede. O ponto-zero da fita métrica foi fixado no acento do banco.

Para o cálculo do IMC foram utilizadas as variáveis estatura e massa corporal, para o cálculo da RCE foram utilizadas as variáveis estatura e perímetro da cintura.12 Para o cálculo da maturação somática foram utilizadas as variáveis sexo, estatura, massa corporal, estatura sentada, comprimento da perna (diferença entre estatura total e estatura sentado) e idade.13

A aferição da pressão arterial foi realizada durante o período de aulas da escola, através do uso de um esfigmomanômetro digital com braçadeiras adequadas da marca Omron. Todas as verificações de medidas foram feitas entre o primeiro e o segundo período escolar matutino (entre oito e nove horas), período em que nem todas as crianças estavam em jejum. Foi solicitado aos alunos que se mantivessem sentados por cinco minutos para que se pudesse obter um valor mais próximo do repouso. Foram feitas três aferições no braço direito e, em seguida, computado o valor médio. Os valores de pressão arterial sistólica e diastólica foram padronizados (através do uso de escore Z). O escore Z da pressão arterial sistólica foi somado ao escore Z da pressão arterial diastólica, o que resultou em uma nova variável da pressão arterial padronizada.

Para mensurar o percentual de gordura, foi utilizado o exame de imagem por absorciometria de duplo feixe de raios X (DXA) da marca GE Healthcare, modelo Lunar Prodigy e realizado por um pesquisador treinado. As crianças foram instruídas a vestirem roupas sem zíperes, fechos e fivelas, a removerem qualquer peça de metal, a se posicionarem deitadas em decúbito dorsal e permanecerem paradas até o braço do aparelho passar sobre o corpo no trajeto entre cabeça e os pés. Os valores, em percentuais, foram calculados automaticamente pelo software do equipamento.

Para mensurar a atividade física foi utilizado um acelerômetro Actigraph (wActiSleep-BT Monitor), que foi posicionado na cintura dos escolares através de um cinto elástico na linha axilar média do lado direito. As crianças foram incentivadas a usá-lo durante sete dias consecutivos. Para fins de análise, foram considerados cinco dias (incluso um dia do final de semana) e pelo menos 10 horas por dia de tempo de uso. O equipamento foi mantido durante todo o dia e retirado apenas para o banho ou quaisquer outras atividades aquáticas. Após o último dia de uso do acelerômetro, o aparelho foi retirado pela equipe avaliadora. Posteriormente, através do software Actilife (ActiGraph®, version 5.6, EUA) foi verificado se os dados estavam completos.

Os dados foram coletados em uma taxa de amostragem de 30 Hz, baixados em períodos de um segundo e agregados em períodos de 15 segundos. Na apuração de counts para os pontos de corte em acelerômetros, foi utilizada a proposta de Evenson et al.14 para períodos de 15 segundos: ≤ 25 counts/15 segundos para o tempo sedentário; ≥ 574 counts/15 segundos para atividade física moderada e ≥ 1.003 counts/15 segundos para atividade física vigorosa.

Para medir a aptidão cardiorrespiratória foi feito o teste de corrida/caminhada de seis minutos, conforme as recomendações do Manual de Medidas e Testes do Proesp-Br.12 Para a sua realização, foi utilizada uma quadra com perímetro de 56 metros, demarcada com cones e sinalizadas com giz a cada dois metros para aferir a distância percorrida por cada criança ao final do teste. Foi utilizado também um cronômetro e um apito para iniciar e finalizar a atividade. As crianças foram instruídas a percorrer (correr ou caminhar) o maior número de voltas, ou seja, a maior distância possível. Durante o teste, foi avisada a passagem do tempo aos dois, quatro e cinco minutos, respectivamente, (“Atenção: falta um minuto!”) e ao final da atividade (com o som do apito). As crianças deveriam parar no lugar em que estavam no momento do apito e permanecer neste ponto até que o avaliador anotasse a distância percorrida.

 Procedimentos Estatísticos

Inicialmente, todas as variáveis foram submetidas ao Teste de Normalidade de Kolmogorov-Smirnov e demonstraram distribuição normal. Para a análise descritiva, foram utilizados valores médios e desvios padrão, mínimo e máximo para as variáveis contínuas, além de valores de frequência absoluta e relativa para as variáveis categóricas. A diferença entre os sexos foi testada em todas as variáveis com o Teste t de Student para amostras independentes. De início, as associações foram testadas com o Teste de Correlação de Pearson. A multicolineariedade foi testada previamente e foi identificada uma alta relação entre a atividade física de moderada-vigorosa e a aptidão cardiorrespiratória. Estes procedimentos foram realizados para atender os pressupostos da regressão linear múltipla. A análise seguinte se propôs a estimar a variância da pressão arterial padronizada a partir das demais variáveis estudadas.

Foram testados diferentes modelos de regressão linear múltipla a partir do método Stepwise. Aqueles que apresentaram maiores valores de R2 ajustado foram considerados, desde que mantivessem a lógica teórica. Todas as associações foram ajustadas quanto ao sexo, a idade e a maturação somática, no intuito de retirar o efeito de possíveis confundidores. Para as análises, foi considerado a priori um alpha de 0,05 e foram realizadas com o software SPSS para Windows, versão 20.0.

 Resultados

A amostra revelou que, no total, 53,5% são meninos e 46,5% são meninas. Na Tabela 1, são apresentadas as características dos sujeitos da pesquisa, relacionadas com as variáveis estudadas. Apenas as variáveis “percentual de gordura”, “atividade física moderada-vigorosa” e “aptidão cardiorrespiratória” apresentaram diferenças entre os sexos (p < 0,05). Importante destacar o baixo desempenho no teste de corrida/caminhada de seis minutos em ambos os sexos.

Descrição das características dos sujeitos da pesquisa (n = 215)
MENINOS MENINAS
N X ± DP Min Max N X ± DP Min Max Valor de p
Idade (anos) 115 8,25 ±1,54 6 12 100 8,51 ± 1,44 6 11 0,211
PAS (mmHg) 115 103,04 ± 11,35 83 143 100 103,81 ± 11,75 77 134 0,628
PAD (mmHg) 115 60,78 ± 9,13 41 81 100 60,67 ± 8,59 42 82 0,926
Estatura (cm) 111 134,27 ± 10,09 111 161 98 134,47 ± 10,84 108 154 0,890
Peso (kg) 111 32,98 ± 9,58 18 61 98 33,82 ± 11,23 15 67 0,558
PC (cm) 111 63,41 ± 9,09 48 86 98 61,75 ± 10 35 90 0,209
% G 55 31,86 ± 9,09 15,6 51,2 57 35,24 ± 7,55 17,2 49,6 0,035
IMC (kg/m²) 111 18 ± 3,47 12,4 29,5 98 18,27 ± 3,98 12,6 29,78 0,600
RCE 111 0,47 ± 0,05 0,37 0,64 98 0,45 ± 0,05 0,27 0,60 0,800
AFMV (min) 57 70,26 ± 29,57 23,62 147,16 60 55,33 ± 18,75 23,64 110,24 0,002
ApC (m) 101 800,43 ± 142,99 438 1158 91 749,25 ± 104,64 504 952 0,005
Fonte: os autores. N: número de sujeitos; X: média; DP: desvio padrão; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; PC: perímetro da cintura; %G: percentual de gordura; IMC: índice de massa corporal; RCE: razão cintura/estatura; AFMV: atividade física moderada-vigorosa; ApC: aptidão cardiorrespiratória.

A análise de correlação está apresentada na Tabela 2. A pressão arterial padronizada está associada de forma negativa e positiva com algumas variáveis nos meninos, todavia com índices de correlação (r) razoavelmente baixos. Já nas meninas, todos os valores se encontram abaixo de 0,3, o que indica que na análise bivariada, as associações são fracas.

Valores da correlação entre a pressão arterial padronizada e a composição corporal, a atividade física moderada-vigorosa e a aptidão cardiorrespiratória (n = 215)
zPA
MENINOS (n:115) MENINAS (n:100)
r r
RCE 0,368 0,252
IMC 0,454 0,342
%G 0,490 0,288
AFMV -0,349 -0,253
ApC -0,216 -0,227

zPA: pressão arterial padronizada; r: coeficiente da correlação; RCE: razão cintura/estatura; IMC: índice de massa corporal; %G: percentual de gordura; AFMV: atividade física moderada-vigorosa; ApC: aptidão cardiorrespiratória.

Após a verificação das correlações, foram feitas as análises de associação ajustadas. Os resultados mostraram que, considerando o sexo, a idade e a maturação somática constantes, as variáveis “razão cintura/estatura”, “índice de massa corporal” e “percentual de gordura” indicam uma associação positiva com a pressão arterial padronizada. Em contrapartida, a atividade física moderada-vigorosa e aptidão cardiorrespiratória indicaram uma relação negativa.

As variáveis preditoras foram testadas em diversos modelos. Entretanto, três diferentes modelos indicaram os conjuntos de fatores que melhor explicaram a variância da pressão arterial padronizada (Tabela 3). Embora os três modelos sejam compostos por variáveis diferentes, explicaram entre 18% e 21% da variância da pressão arterial padronizada. Outro importante fator é que as duas medidas de estado nutricional (índice de massa corporal e razão cintura/estatura) foram os indicadores que apresentaram maiores magnitudes de associação, considerando os ajustes já descritos.

Regressão linear múltipla para a estimativa da variabilidade da pressão arterial padronizada a partir de 3 modelos (n = 215)
zPA
Modelo 1 (R2 ajustado: 0,210)
β p IC 95%
RCE 7,170 0,022 1,033 – 13,308
AFMV -0,021 0,004 -0,035 – -0,007
Sexo -0,998 0,136 -2,315 – 0,320
Idade -0,302 0,212 -0,778 – 0,174
Maturação 0,456 0,079 -0,054 – 0,965
Modelo 2 (R2 ajustado: 0,192)
IMC 0,113 0,090 -0,018 – 0,245
AFMV -0,023 0,002 -0,037 – -0,008
Sexo -0,697 0,408 -2,360 – 0,967
Idade -0,254 0,364 -0,808 – 0,299
Maturação 0,260 0,471 -0,453 – 0,973
Modelo 3 (R2 ajustado: 0,183)
%G 0,054 0,043 0,002 – 0,107
ApC -0,003 0,037 -0,006 – 0,001
Sexo -0,737 0,307 -2,163 – 0,689
Idade 0,090 0,765 -0,508 – 0,688
Maturação 0,238 0,466 -0,408 – 0,884

zPA: pressão arterial padronizada; R2 ajustado: coeficiente de determinação ajustado para as variáveis do modelo; β: associação ajustada para sexo, idade e maturação somática; p: nível de significância; RCE: razão cintura/estatura; AFMV: atividade física moderada-vigorosa; IMC: índice de massa corporal; %G: percentual de gordura; ApC: aptidão cardiorrespiratória.

 Discussão

Os principais resultados do presente estudo indicaram que a atividade física moderada-vigorosa, a aptidão cardiorrespiratória, as variáveis antropométricas, a idade, o sexo e a maturação somática são importantes preditores da variabilidade da pressão arterial padronizada nas crianças. Em nossos resultados, observamos que a média da pressão arterial sistólica foi de 103,0 mmHg em meninos e de103,8 mmHg em meninas. A pressão arterial diastólica foi de 60,7 mmHg em meninos e de 60,6 mmHg em meninas.

No estudo de Gaya et a.,15 com 416 meninos portugueses entre 8 e 15 anos, a média da pressão arterial sistólica foi de 117,2 mmHg e da pressão arterial diastólica foi de 61,1 mmHg. Já no estudo de Monteiro et al.,16. com 51 escolares brasileiros, a média da pressão arterial sistólica foi de 111,6 mmHg em meninos e 107,6 em meninas, e diastólica de 66,8 mmHg em meninos e 66,5 em meninas com idades entre 13 e 16 anos. Uma possível explicação para os valores de pressão arterial sistólica serem maiores nos estudos supracitados em comparação com os aferidos pode ser a idade cronológica dos sujeitos serem maiores. Isto influencia diretamente nos níveis pressóricos, já que as crianças mais velhas tendem a ter uma maior estatura, o que naturalmente eleva os níveis pressóricos.2

No que diz respeito à aptidão cardiorrespiratória, percebemos que a média de metros percorridos no teste de seis minutos é baixa para meninos e meninas. No estudo de Mello et al.,17 ainda que tenha sido com crianças e adolescentes entre 10 a 17 anos, a prevalência de baixa aptidão cardiorrespiratória foi de 74,1% entre os jovens sendo superior nas meninas. Mesmo utilizando os critérios do Proesp-BR, iguais aos deste estudo, os resultados encontrados por Mello et al.,17 foram mais preocupantes. Todavia, nos estudos de Coledam et al.,18 e Minatto et al.,19 os autores observaram resultados semelhantes ao presente estudo, mostrando que em torno de 50% das crianças apresentavam baixos níveis de aptidão cardiorrespiratória.

Já em relação à atividade física moderada-vigorosa, no presente estudo observamos uma média de 70,2 min/sem nos meninos e de 55,3 min/sem em meninas. Matsudo et al.,20 observou em crianças brasileiras de 9 a 11 anos de idade uma média de atividade física moderada-vigorosa de 59,5 min/dia, sendo que as crianças acumularam mais atividade deste tipo nos dias úteis que nos finais de semana. Ademais, 55,9% não atingiram a recomendação diária estipulada.

Percebemos que as meninas tendem a possuir valores menores, tanto de aptidão cardiorrespiratória quanto de atividade física moderada-vigorosa. Esse dado pode ser explicado por um conjunto de fatores relacionados com a cultura de incentivo para a prática de atividades físicas vigorosas, variáveis antropométricas, étnicas e fisiológicas.21 Treuth et al.22 apontou em um estudo realizado com meninas que a atividade mais realizada durante a semana e na maior parte dos dias de finais de semana são de caráter sedentário (55,4% do tempo). Dentro do tempo em atividade, eram praticadas em sua maioria atividades com baixa intensidade (41,7% atividades leves) e pouco tempo era dispensado em atividades moderadas (2,2%) e vigorosas (0,7%).

No tocante às associações, nossos resultados iniciais demonstraram uma correlação entre a pressão arterial padronizada e todos os indicadores de sobrepeso e obesidade, bem como a atividade física moderada-vigorosa e aptidão cardiorrespiratória. Todos os resultados apresentaram correlações de magnitude moderada ou baixa (r < 0,4). Essa baixa magnitude pode ser explicada principalmente pelos diversos fatores que influenciam na pressão arterial, como a estatura, o sexo e a idade,23 que não fizeram parte desta análise inicial. Portanto, a partir dessas primeiros estudos se fez clara a necessidade de análises ajustadas.

Nesta perspectiva, foram analisados modelos que pudessem explicar parte da variância da pressão arterial padronizada, mediante o ajuste de associações para as variáveis “maturação somática”, “idade” e “sexo”. Dessa forma, percebemos de forma mais clara o quanto as variáveis: “razão cintura/estatura”, “índice de massa corporal”, “percentual de gordura”, “atividade física moderada-vigorosa” e “aptidão cardiorrespiratória” podem, de fato, influenciar na pressão arterial padronizada dos escolares, tanto de forma individual (através dos valores de beta) quanto de forma conjunta (através dos valores de R2 ajustados).

Partindo deste ponto, foram testadas as variáveis preditoras, o que resultou em três modelos que melhor explicam a variância da pressão arterial padronizada. Os dois primeiros (modelo 1: razão cintura/estatura, atividade física moderada-vigorosa, sexo, idade e maturação; e modelo 2: índice de massa corporal, atividade física moderada-vigorosa, sexo, idade e maturação) explicam 21% e 19% da variância, respectivamente. A variável “razão cintura/estatura”, que é um indicador de gordura abdominal, é a que mais influência no grau de variância da pressão arterial. Esses resultados vão de encontro a estudo de Silva et al.,24 que demostrou a associação do excesso de gordura visceral com os índices de pressão arterial e a prevalência de hipertensão arterial. Entretanto, segundo o estudo de Cauduro et al.,25 crianças e adolescentes obesos teriam menos chance de apresentar níveis elevados de pressão arterial independentemente do sexo, da idade e do nível socioeconômico, caso cumprissem as recomendações de atividades físicas ideais para a sua idade.

Portanto, os resultados de Cauduro et al.,25 demonstram a importância de considerar a atividade física e algum indicador de sobrepeso e obesidade no mesmo modelo de associação, diante da perspectiva de tentarmos entender o conjunto de preditores da pressão arterial em crianças. Nossos resultados ainda demostram que, independentemente do indicador de sobrepeso/obesidade inserido no modelo, as associações se mantêm. Isso se justifica pelo fato de ambas as variáveis estarem associadas de forma independente à pressão arterial.6,26,27

Já no último modelo apresentado, observamos que a aptidão cardiorrespiratória e o percentual de gordura explicam 18% da variância da pressão arterial padronizada. É importante salientar que, apesar de a magnitude da associação da aptidão cardiorrespiratória ser baixa em relação à pressão arterial padronizada (β: -0,003), aparentemente, percebemos pela unidade de medida dessa variável ser metros que se trata de um resultado importante e que pode influenciar facilmente na pressão arterial de crianças.

Por fim, é importante acrescentar que a aptidão cardiorrespiratória e atividade física moderada-vigorosa não estão no mesmo modelo, visto que ambas se associam teoricamente.28 Nos testes de multicolineariedade, a relação encontrada no presente estudo foi de r > 0,7. Ainda é importante salientar que mesmo com três indicadores de sobrepeso/obesidade realizados através de medidas diferentes (crescimento corporal, gordura abdominal e exame de imagem) as associações se mantiveram e os modelos permaneceram em um percentual de explicação da pressão arterial padronizada semelhante. Ademais, também ressaltamos que no ambiente escolar a utilização de medidas antropométricas para estimar o estado nutricional de crianças é uma estratégia eficaz e possui um efeito de análise semelhante à avaliação por imagem. Isso indica que estas variáveis (índice de massa corporal e razão cintura/estatura) podem ser agregadas aos programas de intervenção.

 Conclusão

Percebemos que as variáveis corporais: “percentual de gordura”, “índice de massa corporal” e “razão cintura/estatura” se mostraram influentes à pressão arterial. Além disso, observou-se que a atividade física moderada-vigorosa e a aptidão cardiorrespiratória, que são importantes variáveis relacionadas com o exercício, também influenciam na pressão arterial de crianças. Portanto, podemos concluir que todos os indicadores estudados, quando analisados em conjunto, se associam à pressão arterial de crianças, o que sugere que a prevenção precoce de hipertensão arterial em crianças deve considerar a prática regular de atividade física moderada-vigorosa, os aumentos dos níveis de aptidão cardiorrespiratória e as estratégias a serem adotadas para o controle dos indicadores de sobrepeso e obesidade.

Fontes de Financiamento

O presente estudo foi financiado pelo Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, número 401969/2016-9.

Vinculação Acadêmica

Este artigo é do Programa de Pós-Graduação em Ciências do Movimento Humano de Júlio Mello, Adroaldo Gaya e Anelise Reis Gaya pela Universidade Federal do Rio Grande do Sul.

 Agradecimentos

Agradecemos ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (CNPq) pela bolsa de pesquisa nível D1 e pela bolsa do Programa Institucional de Bolsas de Iniciação Científica. Agradecemos também a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior pela concessão da bolsa de doutorado.

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Author Contributions

Conception and design of the research: Pinheiro G, Gaya A, Gaya AR; Data acquisition: Pinheiro G, Mello J, Gaya AR; Analysis and interpretation of the data: Pinheiro G, Mello J, Gaya A, Gaya AR; Statistical analysis: Pinheiro G, Mello J; Obtaining financing: Gaya AR; Writing of the manuscript: Pinheiro G, Gaya A; Critical revision of the manuscript for intellectual content: Mello J, Gaya A, Gaya AR.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Abstract Background:

Evidence points to anthropometric and fitness variables as associated factors with children's blood pressure. Analysing these factors in a single context is a relevant possibility of identifying the weight that each factor can present for the development of arterial hypertension.

 Objective:

Identify the possible associations between anthropometric measurements, body composition, moderate-vigorous physical activity (MVPA) and cardiorespiratory fitness (CRF) with blood pressure in children.

 Methods:

Correlational study with a quantitative approach. Sample: 215 schoolchildren aged 6-12 years selected by convenience criteria of a public school in Porto Alegre, Brazil. Blood pressure was measured with a digital sphygmomanometer. For data treatment, the values of systolic and diastolic blood pressure were standardized (Z score) and added. The variables tested as predictors were: MVPA; body fat percentage (BF%); Body Mass Index (BMI); waist-height ratio (WHTR); maturity-offset and CRF. After checking the normality parameters, the crude and adjusted associations (for sex, age and maturity-offset) were tested with linear regression equations. For the analyses, p <0.05 was considered.

 Results:

Three different models indicated the best sets of factors associated with standardized blood pressure. Model 1 (R2 = 0.21) consisted of the variables WHTR (β = 9.702) and MVPA (β = −0.021). Model 2 (R2 = 0.19) was composed of the variables BMI (β = 0.156) and MVPA (β = −0.021). Model 3 (R2 = 0.18) included the variables BF% (β = 0.063) and CRF (β = −0.004).

 Conclusion:

Blood pressure in children is predicted by the body variables BF%, BMI and WHTR, in addition, it is negatively associated with MVPA and CRF.

 Keywords: Child Blood Pressure Anthropometry Exercise Body Composition Physical Fitness Motor Activity Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico 401969/2016-9 This study was funded by Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, number 401969/2016-9 Introduction

Blood pressure is an important indicator of cardiovascular and metabolic health. Children with high blood pressure levels are highly likely to become hypertensive adults, then, the early diagnosis and treatment can prevent long-term adverse cardiovascular events.1 Although arterial hypertension is more frequent in adulthood, epidemiological evidence suggests that its genesis may be in childhood.2 However, it is noteworthy that recent researches have shown considerable prevalence rates of high blood pressure values.3

In order to understand hypertension in childhood and adolescence, it is relevant to consider variables such as: age, height, sex, overweight/obesity, physical activity and fitness levels.4–6 The study by Freedman et al.7 suggested that overweight or obese children are more likely to have high blood pressure. Other studies have shown a negative association between the level of physical activity and blood pressure.3 As well as other studies8,9 have shown that children and adolescents with low cardiorespiratory fitness levels plus overweight/obesity have a greater chance of presenting cardiovascular diseases risk factors.

In this sense, evidence about all factors evaluated together in the same study adds relevant information on the magnitude of the influence that each one can present for the development of arterial hypertension. In this context, the present study aims to identify the possible associations between anthropometric measurements, body composition, moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness with blood pressure in children

 Methods Study Design

This is a cross-sectional study with correlational method and quantitative approach.10

 Research Subjects

Target population11 are students from the first to fifth year of elementary school, aged between 6-12 years enrolled in public schools. The available population11 was composed of approximately 400 schoolchildren from the first to fifth year of elementary school at a public school at Porto Alegre, Brazil. The available population was selected for convenience, justified for this school meets the supervised internship subject in the Physical Education graduation of the researchers’ university and, as such, allows full access of researchers to the school community.

To compose the sample, all children enrolled in the early five years of elementary school were invited. 215 children from 6-12 years old were evaluated. After data collection, to identify the sample size that most balances the probability between type I and II errors and to justify the use of statistical tests in a non-random sample, the G-Power version 3.1 program was used. The calculation was performed for F family tests, more specifically multiple linear regression, the alpha used was 0.05, the effect size was 0.15 (medium), the test power was 0.95 and the number of predictors was eight (considering the model with the greatest possible number of variables in this study: waist-to-height ratio (WHTR), Body Mass Index (BMI), body fat percentage (BF%), moderate-vigorous physical activity, cardiorespiratory fitness, sex, age and maturity-offset). From these criteria, a minimum sample size of 160 subjects was stipulated.

Data collection was carried out between March and April 2017. The school was invited to participate in the study and consented through a consent letter. Afterwards, a meeting was held with the parents detailing the study and then, they received and signed a Free and Informed Consent Form and the students signed an Informed Assent Form, both terms explaining the study. The research was approved by the Human Research Ethics Committee of the Universidade Federal do Rio Grande do Sul,, Brazil under number 2.571.198.

 Data Collection Procedures

Anthropometric variables (height, mass and waist circumference) were assessed following the Guidelines for Measurement and Tests of PROESP-Br.12 Body mass was assessed with the students barefoot using a portable digital scale (Tech Line) with 100g precision and the value in Kg was recorded using a decimal place. To measure height, a measuring tape with two millimetres precision was used, which was attached to the wall one meter from the ground vertically, extended from the bottom up and noted in centimetres with a decimal point with the aid of a square for reading. Waist circumference was measured using a measuring tape, positioning it at the midpoint between the lower edge of the last rib and the iliac crest, usually close to the umbilical scar. The other anthropometric variables followed the recommendations of Mirwald et al.13 The seated height was measured with a standard bench for all children and a measuring tape with two millimetres precision fixed to the wall. The zero point of the measuring tape was fixed to the bench.

Height and body mass were used to calculate BMI, while height and waist circumference were used to calculate WHTR.12 For the maturity-offset calculation, the variables sex, height, body mass, sitting height, leg length (the difference between total height and sitting height) and age were used.13

Blood pressure was measured during the school's class period using a digital sphygmomanometer with appropriate OMRON cuffs. All measurements were carried out between the first and the second school period in the morning (≈8-9h), so in general, all children were not fasting. Children were invited to remain seated for five minutes to obtain a value closer to rest. Three measurements were performed on the right arm and the average value was computed. The values of systolic and diastolic blood pressure were standardized (using Z score). The Z score of systolic blood pressure was added to the Z score of diastolic blood pressure, creating a new standardized blood pressure variable.

Body fat percentage was assessed by the imaging exam of Dual Energy X-ray Absorptiometry (DXA) of the GE Healthcare model Lunar Prodigy, performed by a trained researcher. Children were instructed to wear clothes without zippers and buckles; to remove any metal piece; to lying in the supine position and; remain stationary until the device arm passes over the body in the head-to-foot direction. The values, in percentage, were calculated automatically by the equipment software.

ActiGraph accelerometers (wActiSleep-BT Monitor) were used to measure physical activity, which was placed on the students’ waist on an elastic belt on the right midline axillary. Children were encouraged to use it for seven consecutive days. For analysis purposes, five days (including one weekend day) were considered, with at least 10 hours/day of usage time. The equipment was maintained throughout the day and removed only for bathing or any water activities. After the last day of use, the device was removed by the evaluation team and subsequently it was verified if data were complete, using the Actilife software (ActiGraph®, version 5.6, USA). The data were collected at a sampling rate of 30Hz, downloaded in periods of one second, and aggregated for periods of 15 seconds. Everson et al.14 proposal for 15 seconds periods was used for classifying the accelerometers counts (≤25 counts/15 seconds for sedentary time, ≥574 counts/15 seconds for moderate physical activity and ≥1003 counts/15 seconds for vigorous physical activity).

For the measurement of cardiorespiratory fitness, the six-minute running/walking test was performed according to the Guidelines for Measurement and Tests of PROESP-Br.12 To perform this test, a court with a 56-meter perimeter marked with cones and marked with chalk every two meters was used to record the distance covered by each child at the end of the test. A stopwatch and a whistle were also used to start and end the test. Children were instructed to run (run or walk) the largest number of laps, that is, the longest distance possible. During the test, the evaluators informed the passage of the test time in two, four and five minutes (“attention: one minute left”) and at the end of the test (at the whistle) the children should stop in place and remain until the evaluator notes the distance covered.

 Statistics Procedures

Initially, the Kolmogorov-Smirnov normality test was performed in all variables. All variables showed a normal distribution. For descriptive analysis, mean values, standard deviations, minimum and maximum were used in continuous variables and values of absolute and relative frequency in categorical variables. The variance difference between sexes was tested in all variables with the Student's T-test for independent samples. Associations were initially tested with Pearson's correlation test. Multicollinearity was previously tested and a high relationship was identified only between moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness. These procedures were performed to meet the assumptions of multiple linear regression. The following analysis proposed to estimate the variance of standardized blood pressure from the other variables studied. Different multiple linear regression models were tested using the Stepwise method and those with the highest values of adjusted R2 were considered, as long as they maintained the theoretical logic. All associations were adjusted for sex, age and maturity-offset in order to remove the effect of the possible confounder. For all analyses, an alpha of 0.05 was considered a priori. The analyses were performed with the SPSS software for Windows version 20.0.

 Results

In the sample 53.5% are boys and 46.5% are girls. Table 1 shows the characteristics of the research subjects in relation to the studied variables. Only the variables: body fat percentage, moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness showed differences between sexes (p<0.05). The low performance in the six-minute running/walking test in both sexes is highlighted.

Description of research subjects characteristics (n = 215)
Boys Girls
n X ± SD Mín Máx n X ± SD Mín Máx p-value
Age (years) 115 8.25 ±1.54 6 12 100 8.51 ± 1.44 6 11 0.211
SBP (mmHg) 115 103.04 ± 11.35 83 143 100 103.81 ± 11.75 77 134 0.628
DBP (mmHg) 115 60.78 ± 9.13 41 81 100 60.67 ± 8.59 42 82 0.926
Height (cm) 111 134.27 ± 10.09 111 161 98 134.47 ± 10.84 108 154 0.890
Weight (kg) 111 32.98 ± 9.58 18 61 98 33.82 ± 11.23 15 67 0.558
WC (cm) 111 63.41 ± 9.09 48 86 98 61.75 ± 10 35 90 0.209
BF% 55 31.86 ± 9.09 15.6 51.2 57 35.24 ± 7.55 17.2 49.6 0.035
BMI (kg/m²) 111 18 ± 3.47 12.4 29.5 98 18.27 ± 3.98 12.6 29.78 0.600
WHTR 111 0.47 ± 0.05 0.37 0.64 98 0.45 ± 0.05 0.27 0.60 0.800
MVPA (min) 57 70.26 ± 29.57 23.62 147.16 60 55.33 ± 18.75 23.64 110.24 0.002
CRF (m) 101 800.43 ± 142.99 438 1158 91 749.25 ± 104.64 504 952 0.005
Source: the Authors. n: subjects number; X: average; SD: standard deviation; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; WC: waist circumference; BF%: body fat percentage; BMI: body mass index; WHTR: waist-height ratio; MVPA: moderate-vigorous physical activity; CRF: cardiorespiratory fitness.

The correlation analysis is shown in table 2. Standardized blood pressure is associated in a negative and positive way with some variables in boys, however with reasonably low correlation (r) indexes. In girls, all values are below 0.3, indicating that in the bivariate analysis, associations are weak.

Correlation values between standardized blood pressure and body composition, moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness (n = 215)
zBP
Boys (n:115) Girls (n:100)
r r
WHTR 0.368 0.252
BMI 0.454 0.342
BF% 0.490 0.288
MVPA -0.349 -0.253
CRF -0.216 -0.227

zBP: standardized blood pressure; r: correlation coefficient; WHTR: Waist-height ratio; BMI: Body mass index; BF%: Body fat percentage; MVPA: moderate-vigorous physical activity; CRF: cardiorespiratory fitness.

After checking the correlations, adjusted association analyses were performed. In these analyses, the results demonstrate that considering sex, age and maturity-offset, the variables waist-height ratio, body mass index and body fat percentage indicated a positive association with standardized blood pressure, while moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness indicated a negative relationship.

The predictor variables were tested in several models, however, three different models indicated the sets of factors that best explained the variance of standardized blood pressure (table 3). Although the three models are composed of different variables, they explained between 18 and 21% of the standardized blood pressure variance. Another highlight is that the two measures of nutritional status (body mass index and waist-height ratio) were the indicators that showed the highest magnitudes of association, considering the adjustments already described.

Multiple linear regression to estimate the standardized blood pressure variability from 3 models (n = 215)
zBP
Model 1 (adjusted R2: 0.210)
β p-value CI 95%
WHTR 7.170 0.022 1.033 – 13.308
MVPA -0.021 0.004 -0.035 – -0.007
Sex -0.998 0.136 -2.315 – 0.320
Age -0.302 0.212 -0.778 – 0.174
Maturity-offset 0.456 0.079 -0.054 – 0.965
Model 2 (adjusted R2: 0.192)
BMI 0,113 0,090 -0,018 – 0,245
MVPA -0,023 0,002 -0,037 – -0,008
Sex -0,697 0,408 -2,360 – 0,967
Age -0,254 0,364 -0,808 – 0,299
Maturity-offset 0,260 0,471 -0,453 – 0,973
Model 3 (adjusted R2: 0.183)
BF% 0.054 0.043 0.002 – 0.107
CRF -0.003 0.037 -0.006 – 0.001
Sex -0.737 0.307 -2.163 – 0.689
Age 0.090 0.765 -0.508 – 0.688
Maturity-offset 0.238 0.466 -0.408 – 0.884

zBP: standardized blood pressure; adjusted R2: adjusted coefficient of determination to model variables; β: adjusted association for sex, age and maturity-offset; p-value: significance level; WHTR: Waist-height ratio; MVPA: moderate-vigorous physical activity; BMI: body mass index; BF%: body fat percentage; CRF: cardiorespiratory fitness.

 Discussion

The main results of the present study indicated that moderate-vigorous physical activity, cardiorespiratory fitness, anthropometric variables, age, sex and maturity-offset are important predictors of the standardized blood pressure variability in children. In our results, we observed that the systolic blood pressure mean was 103.0 mmHg in boys and 103.8 in girls and diastolic was 60.7 mmHg in boys and 60.6 in girls.

In the study by Gaya et al.15 with 416 Portuguese boys between 8-15 years old, the systolic blood pressure mean was 117.2 mmHg and diastolic blood pressure was 61.1 mmHg. In the study by Monteiro et al. (2015)16 with 51 Brazilian schoolchildren, the systolic blood pressure mean was 111.6 mmHg in boys and 107.6 in girls and diastolic was 66.8 mmHg in boys and 66.5 in girls aged between 13 and 16 years. A possible explanation for the systolic blood pressure values to be higher in the aforementioned studies compared to the findings may be due to the subjects’ chronological age being higher. This directly influences blood pressure levels, as older children tend to be higher, which naturally raises blood pressure levels.2

Regarding cardiorespiratory fitness, we noticed that the average number of meters covered in the six-minute test is low for boys and girls. In the study by Mello et al.17, although with children and adolescents between 10-17 years old, the prevalence of low cardiorespiratory fitness was 74.1% among young people, being higher in girls. Even using the PROESP-Br criteria, the same as in this study, the results found by Mello et al.17 were more worrying. However, in the studies by Coledam et al.18 and Minatto et al.19 the authors observed results similar to the present study, showing that around 50% of children have low levels of cardiorespiratory fitness.

Regarding moderate-vigorous physical activity, in the present study, we observed an average of 70.2 min/week in boys and 55.3 min/week in girls. Matsudo et al.20 observed in Brazilian children aged 9-11 years an average of moderate-vigorous physical activity of 59.5 min/day, with children accumulating more moderate-vigorous physical activity on weekdays than on weekends. In addition, 55.9% of children did not reach the daily recommendation.

We noticed that girls tend to have lower values of both cardiorespiratory fitness and moderate-vigorous physical activity. This data can be explained by a set of factors related to the culture of incentive to vigorous physical activities practice, anthropometric, ethnic and physiological variables21. Treuth et al.22 pointed out in a study carried out with girls, that the most performed activity during the week and on most weekend days are sedentary activities (55.4% of the time), in this active time, they have practised mostly activities with low intensity (41.7% light activities) and a little time in moderate (2.2%) and vigorous activities (0.7%).

Regarding associations, our initial results demonstrated a correlation between standardized blood pressure and all indicators of overweight and obesity, as well as moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness. All results showed correlations with moderate or low magnitude (r <0.4). This low magnitude can be explained mainly by the several factors that influence blood pressure, such as height, sex and age,23 which were not part of this initial analysis. Therefore, from these first analyses, the need for adjusted analyses became clear.

In this perspective, models that can explain part of the standardized blood pressure variance by adjusting associations for the maturity-offset, age and sex were analysed. Thus, we perceive more clearly how much the variables: waist-height ratio, body mass index, body fat percentage, moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness can in fact influence the standardized blood pressure of schoolchildren, both in an individually (through the Beta values) and jointly (through the adjusted R2 values).

From this, the predictor variables were tested and we arrived at three models that best explain the variance of standardized blood pressure. The first two models (model 1: waist-height ratio, moderate-vigorous physical activity, sex, age and maturity-offset; and model 2: body mass index, moderate-vigorous physical activity, sex, age and maturity-offset) explain 21% and 19% of the variance, respectively. The variable waist-height ratio, which is an indicator of abdominal fat, is the one that most influences the variability of blood pressure. These results are in line with the study by Silva et al.24 that showed an association of excess visceral fat with blood pressure levels and prevalence of arterial hypertension. However, according to the study by Cauduro et al.,25 overweight and obese children and adolescents were less likely to have high blood pressure levels regardless of sex, age and socioeconomic status, if they complied with the recommendations for physical activity for their age.

Therefore, the results of Cauduro et al.25 demonstrate the importance of considering physical activity and some indicator of overweight/obesity in the same association model in the trying perspective for understanding the set of predictors of blood pressure in children. Our results show that, regardless of the overweight/obesity indicator inserted in the model, the associations remain. This is justified by the fact that both variables are independently associated with blood pressure.6,26,27

In the last model presented, we observed that cardiorespiratory fitness and body fat percentage explain 18% of the standardized blood pressure variance. It is important to point out, although apparently, the magnitude of the association of cardiorespiratory fitness is low in relation to standardized blood pressure (β: −0.003), we realize that by the unit of measurement of this variable (meters) it is an important result and can easily influence at children's blood pressure.

Finally, it is important to add that cardiorespiratory fitness and moderate-vigorous physical activity are not in the same model because theoretically they are associated28, just as, when tested for multicollinearity, the relationship found in the present study was r>0.7. It is also important to note that even with three indicators of overweight/obesity performed using different measures (body growth, abdominal fat and image examination) the associations remained and the models maintained a similar percentage of standardized blood pressure explanation. In addition, we also emphasize that in the school environment the use of anthropometric measures to estimate children's nutritional status is an effective strategy and that it has an analysis effect similar to the image examination. This indicates that these variables (body mass index and waist-height ratio) can be added to intervention programs.

 Conclusion

We noticed that the body variables: body fat percentage, body mass index and waist-height ratio were shown to be influential to blood pressure. In addition, it was observed that moderate-vigorous physical activity and cardiorespiratory fitness, which are important variables related to exercise, were also shown to influence blood pressure in children. Therefore, it is concluded that all the studied indicators, when analysed together, are associated with the children blood pressure, suggesting that the early prevention of arterial hypertension in children consider the regular practice of moderate-vigorous physical activity, the increases in cardiorespiratory fitness levels and strategies for controlling of overweight and obesity indicators.

Sources of Funding

This study was funded by Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico, number 401969/2016-9

Study Association

This article is from the Programa de Pós-Graduação em Ciências do Movimento Humano submitted by Júlio Mello, Adroaldo Gaya and Anelise Reis Gaya, from Universidade Federal do Rio Grande do Sul.

 Acknowledgments

We are grateful to the Conselho Nacional de Desenvolvimento Científico e Tecnológico (Brazil) for the level D1 research scholarship and for the Institutional Program for Scientific Initiation scholarship. We are grateful to the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (Brazil) for the PhD scholarship.