Arq Bras CardiolabcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC9BkJtKkNyXyqK6GJJhn3rdbS0066-782X2021000200305abc.2019086010.36660/abc.20190860Artigo OriginalUso Atual de Ressonância Magnética Cardíaca Pediátrica no Brasil0000-0002-8946-2492KozakMarcelo Felipe120000-0001-7117-5201AfiuneJorge Yussef1Grosse-WortmannLars34Instituto de Cardiologia do Distrito FederalBrasíliaDFBrasilInstituto de Cardiologia do Distrito Federal - Cardiologia Pediátrica, Brasília, DF - BrasilHospital da Criança de Brasília José de AlencarBrasíliaDFBrasilHospital da Criança de Brasília José de Alencar – Ecocardiografia, Brasília, DF - BrasilDoernbecher Children’s HospitalOregon Health and Science UniversityDepartment of PediatricsPortlandOregonEUADoernbecher Children’s Hospital, Oregon Health and Science University - Division of Pediatric Cardiology, Department of Pediatrics, Portland, Oregon - EUAHospital for Sick ChildrenUniversity of TorontoDepartment of PediatricsTorontoOntarioCanadáThe Hospital for Sick Children, University of Toronto - Department of Pediatrics, Toronto, Ontario – Canadá Correspondência: Marcelo Felipe Kozak • Instituto de Cardiologia - Estrada Parque Contorno do Bosque, S/N. CEP 70658-700, SHCES, Brasília, DF – Brasil E-mail: marcelo.f.kozak@icloud.com
Contribuição dos Autores
Concepção e desenho da pesquisa, obtenção de dados e análise estatística: Kozak MF. Análise e interpretação dos dados, redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Kozak MF, Afiune JY, Grosse-Wortmann L.
Potencial Conflito de Interesses
Declaramos não haver conflito de interesses pertinentes.
010320210220211162305312111220192505202010062020 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. ResumoFundamento
Dados sobre o uso de ressonância magnética cardíaca (RMC) em crianças no Brasil são escassos.
Objetivos
Buscamos oferecer informações sobre as práticas atuais de RMC pediátricas no Brasil.
Métodos
Um questionário foi enviado a médicos solicitantes de RMC de todo o país, cobrindo informações sobre si próprios, sobre seus serviços de RMC, contexto clínico dos pacientes e sobre os obstáculos para a realização de RMC em crianças. Para a análise estatística, um p < 0,05 bilateral foi considerado significativo.
Resultados
A pesquisa obteve 142 respostas. Foi relatado que a RMC está disponível para 79% dos respondentes, dos quais 52% raramente ou nunca a utilizam. As indicações mais comuns são cardiomiopatias (84%), pós-operatório de correção de tetralogia de Fallot (81%) e malformações do arco aórtico (53%). A complexidade do exame se correlacionou à relação RMC/cirurgia (Rho = 0,48, IC 95% = 0,32-0,62, p < 0,0001) e ao número de exames de RMC (Rho = 0,52, IC 95% = 0,38-0,64, p < 0,0001). A complexidade da RMC esteve associada à sua realização por cardiologistas pediátricos (RC 2,04, IC 95% 1,2-3,89, p < 0,01). Os principais obstáculos ao uso mais frequente de RMC foram o alto custo (65%), a necessidade de sedação (60%) e o número insuficiente de profissionais qualificados (55%).
Conclusão
A RMC pediátrica não é usada frequentemente no Brasil. A presença de um cardiologista pediátrico a frente dos exames esteve associado ao uso de RMC em pacientes mais complexos. O treinamento de especialistas em RMC pediátrica e a educação dos médicos solicitantes são passos importantes na direção de um uso mais abrangente de RMC no Brasil. (Arq Bras Cardiol. 2021; 116(2):305-312)
PediatriaCardiopatias Congênitas/cirurgiaTécnicas e Procedimentos DiagnósticosImagem por Ressonância MagnéticaCateterismo CardíacoIntrodução
A ressonância magnética cardíaca (RMC) é considerada o método padrão-ouro para a avaliação de volumes ventriculares, função sistólica e quantificação de fluxo in vivo.1-5 Também pode diagnosticar edema e fibrose com boa concordância com a histologia.6,7 Além disso, as imagens de RMC podem ser usadas como matriz para produzir modelos cardíacos tridimensionais, que podem ser usados para ensino, treinamento e planejamento pré-cirúrgico.8,9 A combinação dessas qualidades fazem da RMC uma ferramenta poderosa no manejo de pacientes com cardiopatia congênita (CC).
Na última década, a RMC tem sido empregada rotineiramente nos principais centros de cardiologia pediátrica do mundo. Em alguns hospitais, o número de exames de RMC ultrapassa o número de cirurgias cardíacas: No Boston Children’s Hospital, por exemplo, houve 1270 exames de RMC e 947 cirurgias em 2016/2017 (http://www. childrenshospital.org); no Texas Children’s Hospital, houve 941 exames de RMC e 926 cirurgias em 2018 (https://www.texaschildrens.org); e no Hospital for Sick Children em Toronto, aproximadamente 700 exames de RMC e 600 cirurgias são realizados por ano. Esses números se traduzem em uma relação RMC/cirurgia entre 1,02 e 1,34.
No Brasil, números sobre a utilização de RMC não estão disponíveis para consulta pública. A hipótese deste estudo é que a RMC não está amplamente disponível para a população pediátrica e que vem sendo subutilizada. Informações sobre seu uso, suas indicações mais frequentes e os obstáculos à sua utilização, bem como seu papel na tomada de decisões clínico-cirúrgicas, não estão disponíveis. Dados não publicados do Instituto de Cardiologia do Distrito Federal relatam que o número médio anual de exames de RMC pediátricos é de 55, enquanto a média anual de cirurgias cardíacas pediátricas é de 180, resultando em uma relação RMC/cirurgia de 0,31. No Hospital da Criança e Maternidade de São José do Rio Preto, onde aproximadamente 300 cirurgias são realizadas todo ano, apenas 21 exames de RMC foram realizados em 2018 (comunicação pessoal), resultando em uma relação RMC/cirurgia de 0,07. Como esses números não são necessariamente representativos, buscamos obter informações sobre o uso de RMC em crianças em todo o Brasil.
Métodos
Uma pesquisa foi distribuída a cardiologistas pediátricos e cirurgiões cardíacos em todo o país. Esses indivíduos foram identificados, principalmente, a partir de três grupos de WhatsApp relacionados à área de cardiologia pediátrica: “Grande INCOR” (grupo formado por cardiologistas pediátricos e cirurgiões cardíacos pediátricos do Instituto do Coração de São Paulo [INCOR]), “DCC/CP” (grupo criado pelo Departamento de Cardiopatias Congênitas e Cardiologia Pediátrica da Sociedade Brasileira de Cardiologia, composto por cardiologistas pediátricos e cirurgiões cardíacos pediátricos de todo o país) e “GBCO-Ped” (grupo brasileiro de cardio-oncologia pediátrica que inclui cardiologistas pediátricos com interesse em cardio-oncologia). Esses grupos incluem um total de mais de 350 indivíduos. Contatos pessoais do primeiro autor também foram convidados a participar. Um questionário com 10 perguntas (material suplementar) foi convertido em formato eletrônico via SurveyMonkey (Palo Alto, CA, EUA) e enviado aos participantes. Solicitou-se que os respondentes que trabalhassem em mais de uma instituição, respondessem ao questionário considerando apenas uma delas. A identidade dos respondentes e suas instituições foram preservadas, permitindo, assim a participação de vários respondentes de uma mesma instituição.
Devido ao grande número de contatos da cidade de São Paulo (SP), e como a cidade tem metade dos centros de cirurgia cardíaca do estado, com uma população maior do que a das regiões Norte e Centro-Oeste (figura 1), optamos por tratar a cidade de São Paulo como área geográfica separada, ao invés de considerá-la como parte da região Sudeste, para fins deste estudo.10
– Distribuição geográfica dos respondentes à pesquisa sobre RMC (adaptado de https://suportegeografico77.blogspot.com/2019/04/mapa-regioes-do-brasil.html).
O questionário continha perguntas a respeito dos respondentes (local de trabalho, especialização e número de cirurgias cardíacas realizadas em sua principal instituição de referência), dos serviços de RMC (disponibilidade, especialista a frente dos exames e frequência dos exames), contexto clínico dos pacientes (indicação de RMC, disposição em indicar a operação de Fontan sem cateterismo cardíaco prévio, entre outros) e obstáculos enfrentados para utilizar a RMC nessa população. Questionários contendo apenas respostas sobre os respondentes foram excluídos das análises, já que essas informações sozinhas não teriam acrescentado dados relevantes aos objetivos do estudo. O mesmo questionário foi enviado a um grupo de WhatsApp formado por especialistas em imagem cardíaca pediátrica avançada do Brasil, do qual o autor principal faz parte, com o objetivo de obter dados sobre seus serviços de RMC.
Usamos as respostas à pergunta 3 (número de cirurgias realizadas anualmente) e à pergunta 6 (número de exames de RMC realizados mensalmente) para estimar a relação RMC/cirurgia para cada respondente. Transformamos todas as respostas categóricas individuais em números, já que as opções de resposta eram baseadas em números. Em relação ao número de cirurgias (pergunta 3), se menos de 150 cirurgias são realizadas anualmente, a resposta foi tratada como 100; se entre 150 e 249 cirurgias, a resposta foi tratada como 200; se entre 250 e 349 cirurgias, a resposta foi tratada como 300; e se mais de 350 cirurgias são realizadas por ano, a resposta foi tratada como 500. Em relação ao número de exames de RMC realizados mensalmente (pergunta 6), se nenhum exame de RMC é realizado, a respostas foi tratada como zero; se um ou dois exames de RMC são realizados, a resposta foi tratada como 2; se entre três e cinco exames, a resposta foi tratada como 5; se entre seis e doze exames RMC, a resposta foi tratada como 12; e se treze ou mais exames de RMC são realizados por mês, a resposta foi tratada como 20. Para transformar o índice de exames de RMC mensal em índice anual, os índices foram multiplicados por 12.
Usando esses números, pudemos estimar a relação RMC/cirurgia para cada local, dividindo o número de exames de RMC pelo número de cirurgias cardíacas.
A complexidade da RMC foi estratificada como apresentado abaixo. Procedimentos de alta complexidade envolveram “CC complexa com dúvida diagnóstica”, “pós-operatório de Jatene, Senning ou Mustard”, “anomalia de Ebstein”, “ventrículo direito ou esquerdo hipoplásico” (ventrículos limítrofes), “pré ou pós-operatório de Glenn e Fontan” e “RMC fetal”. Procedimentos de média complexidade envolveram “pós-operatório de tetralogia de Fallot”, “anomalias de situs” e “anomalia do retorno venoso pulmonar”. Procedimentos de baixa complexidade incluíram todas as demais respostas. Essas indicações receberam uma classificação numérica: Alta complexidade = 3, média complexidade = 2 e baixa complexidade = 1. As respostas individuais dos respondentes foram multiplicadas por essas pontuações somadas. A pontuação máxima possível era de 32 e cobria todas as indicações clínicas possíveis. Por exemplo: se alguém usa a RMC apenas para anomalia de Ebstein, ventrículo esquerdo hipoplásico, pós-operatório de tetralogia de Fallot e cardiomiopatia, a classificação de complexidade do serviço de RMC desse respondente é 9.
Análise Estatística
Considerando que o número de cardiologistas pediátricos registrados no Brasil era de 491 à época (portal.cfm.org.br), o tamanho da amostra estimada para obter um intervalo de confiança de 95% (IC 95%) com uma margem de erro de ± 3%, de acordo com a fórmula de Cochran, era de 95. Variáveis contínuas foram expressas como média ± desvio padrão ou mediana com intervalo interquartil (25-75), conforme apropriado. Para a avaliação da normalidade dos dados, uma ferramenta de cálculo foi utilizada para calcular a área abaixo da curva normal, presumida como aquela onde aproximadamente 95% da área está até 1,96 desvios-padrão da média. Variáveis categóricas foram apresentadas como números e porcentagens. O teste qui-quadrado foi utilizado para avaliar as associações entre variáveis categóricas e razões de chance (RC) ajustadas com seus IC 95%. O teste de posto de Spearman foi utilizado para avaliar as correlações entre variáveis ordinais com distribuições distorcidas. Um p < 0,05 bilateral foi considerado estatisticamente significativo. As análises foram realizadas utilizando o programa StatsDirect, v. 2.7.2 2008 (Cheshire, Reino Unido).
Resultados
Nossa pesquisa obteve 142 respostas de um total de 364 entrevistados possíveis (índice de resposta 40%). As respostas foram recebidas das seguintes regiões: Norte (1,4%), Nordeste (14,8%), Centro-Oeste (13,4%), SP (24,65%), Sudeste (não incluindo a cidade de São Paulo) (24,65%) e Sul (21,1%) (Figura 1). Devido à pouca participação de respondentes do Norte, essa região não foi representada em análises posteriores, que foram estratificadas por região. A maioria dos respondentes (75%) trabalha nas capitais dos estados. A maioria foi composta de cardiologistas pediátricos (91,5%), seguidos de cirurgiões cardíacos (7%) e cardiologistas de adultos, que também atendem crianças (1,4%). O tamanho dos programas de cirurgia cardíaca onde os médicos de referência trabalham variou de acordo com a região (Tabela 1).
– Resumo dos resultados mais importantes de pesquisa estratificados por região e a cidade de São Paulo
NE (n = 21)
CO (n = 19)
SE (n = 35)
SP (n = 35)
S (n = 30)
Número de cirurgias cardíacas estimado por centro/ano
200 (200-300)
180 (180-180)
200 (100-307.5)
400 (200-500)
300 (200-480)
RMC disponível - sim
67%
95%
86%
94%
83%
Cardiologista ped. realizando exames de RMC - sim
0
68,5%
28,2%
68,6%
30%
Número de exames de RMC estimado por centro/mês (IQ)
Um total de 79% dos respondentes relatou que a RMC está ‘disponível’. Esse índice variou amplamente de acordo com a região (Tabela 1), sendo que respondentes de Goiânia, Belém e Palmas relataram que a RMC não está disponível para eles. A RMC está disponível para 68% dos médicos que trabalham fora das capitais dos estados.
No Brasil, a RMC é realizada por radiologistas, seguida de cardiologistas pediátricos. Em algumas áreas, cardiologistas pediátricos a frente dos exames de RMC são raros ou inexistentes (Figura 2). A maioria dos respondentes (61%) relatou que raramente ou nunca usam a RMC, enquanto 15% relataram que a usam frequentemente. A frequência do uso de RMC variou por região geográfica (Tabela 1). A relação RMC/cirurgia no Brasil foi estimada entre 0,22 ± 0,27, variando de acordo com a região (Tabela 1).
– Tipos de especialistas que realizam RMC pediátrica no Brasil de acordo com a região. Ped: pediatra
Indicações de Ressonância Magnética Cardíaca
Nossa pesquisa mostrou que as três indicações mais comuns para RMC são cardiomiopatias (84%), pós-operatório de tetralogia de Fallot (81%) e malformações do arco aórtico (53%) (Tabela 2). Também foram encontradas diferenças regionais na complexidade da RMC (Tabela 1). Encontramos correlações entre a complexidade do exame e a relação RMC/cirurgia (Rho = 0,48, IC 95% = 0,32-0,62, p < 0,0001) e entre complexidade do exame e número de exames de RMC (Rho = 0,52, IC 95% = 0,38-0,64, p < 0,0001). Nenhuma correlação foi encontrada entre a complexidade da RMC e o número de cirurgias (p = 0,73).
– Indicações de RMC para crianças no Brasil
Indicação de RMC
Respostas afirmativas (%)
Cardiomiopatias
84
Status pós-reparo de tetralogia de Fallot
81
Doença do arco aórtico
53
DCC complexa
46
Anomalia de Ebstein
45
Tumores cardíacos
44
Hipoplasia ventricular direita ou esquerda
36
Pré- e/ou pós-Glenn e Fontan
36
Status de pós-reparo de transposição das grandes artérias
Também encontramos uma correlação positiva entre alta complexidade da RMC (≥ 18) e a presença de um cardiologista pediátrico a frente dos exames (RC 2,14, IC 95% 1,2-3,89, p 0,01), bem como uma correlação inversa entre alta complexidade e realização dos exames por um cardiologista de adultos (RC 0,42, IC 95% 0,19-0,89, p 0,03).
Necessidade de Cateterismo de Rotina Antes da Operação de Fontan
Um número relativamente alto de respondentes (43%) consideraria indicar operação de Fontan sem cateterismo cardíaco (CATE) prévio em pacientes selecionados, com base em achados do ecocardiograma (ECO) e da RMC.
Essa disposição em indicar a operação de Fontan sem CATE prévio está inversamente correlacionada ao tamanho do programa de cirurgia cardíaca (RC 0,6, IC 95% 0,38-0,93, p 0,02) e à falta de confiança na avaliação de fluxos pela RMC (RC 0,42, IC 95% 0,31-0,56, p < 0,0001).
Confiança no Ecocardiograma e Cateterismo Cardíaco Versus RMC para Avaliação de Fluxos
Entre os respondentes, 74% relataram confiar mais nas avaliações de fluxo por ECO e/ou CATE do que em avaliações de fluxo pela RMC.
Não identificamos associações entre confiança na avaliação de fluxos pela RMC, número de exames de RMC realizados mensalmente, uso de RMC para pré ou pós-operatório de Glenn e Fontan, ou tipo de especialistas à frente dos exames.
Obstáculos ao Uso de RMC
De acordo com os respondentes, os principais obstáculos ao uso mais frequente de RMC foram o alto custo (65%), a necessidade de sedação (60%) e um número insuficiente de profissionais qualificados (55%; Tabela 3). Um dos respondentes mencionou que, em sua cidade, a RMC está disponível apenas para adultos.
– Obstáculos ao uso de RMC
Obstáculos
%
Custo
65
Necessidade de sedação
60
Número insuficiente de profissionais qualificados
55
Tempo de espera
40
Conhecimento limitado e pouca promoção da RMC
24
Inferioridade à angiografia por tomografia computadorizada
21
Credibilidade limitada
16
Outros
5
RMC: ressonância magnética cardíaca.
Discussão
Até onde sabemos, esta é a primeira pesquisa a avaliar o uso de RMC em crianças no Brasil. Foram encontradas diferenças regionais em vários aspectos da prática com RMC: especialistas que realizam a RMC, indicações para RMC, relação RMC/cirurgia, etc. Isso corrobora nossa impressão de que o uso de RMC é heterogêneo em todo o país. Este estudo identificou que, em comparação com os principais centros na Europa e América do Norte, a RMC não é suficientemente utilizada no Brasil, em relação ao número de cirurgias. Este estudo sugere que a razão para esse achado pode ser multifatorial.
O custo foi citado como o principal obstáculo ao uso mais frequente de RMC. Entretanto, considerando a disponibilidade relativamente alta de RMC pediátrica relatada nesta pesquisa, a resposta pode, por sua vez, refletir uma dificuldade de acesso a RMC. No Brasil, a maioria dos pacientes com cardiopatias congênitas são tratados em instituições públicas, que geralmente atuam com verbas muito restritas. Em evidente contraste com as necessidades de crianças e adolescentes com cardiopatias congênitas, de acordo com os dados de 2012 do Ministério da Saúde do Brasil, havia 84 aparelhos de ressonância magnética disponíveis para uso do Sistema Único de Saúde, e 1.263 aparelhos de ressonância magnética disponíveis para o sistema particular de saúde. A carência de aparelhos disponíveis é acentuada, ainda mais, pela necessidade de compartilhar o aparelho com outras especialidades. Na prática do autor principal, por exemplo, há apenas um aparelho disponível para exames de RMC pediátricos ou congênitos uma manhã por semana. Portanto, a relação RMC/cirurgia mais alta que pode ser atingida é de 0,6:1. Para fins de comparação, no Hospital for Sick Children em Toronto, há seis aparelhos para uso clínico, um deles dedicado exclusivamente a exames de RMC pediátrica por 6 horas diariamente. Outra explicação possível para os obstáculos da ‘disponibilidade de aparelhos’ é a questão do reembolso. Em nossa instituição, o sistema público de saúde reembolsa exames de RMC com R$403, enquanto uma tomografia computadorizada (TC) é reembolsada com R$322, e um ECO é reembolsado com R$165. Em termos relativos, essas diferenças não são diferentes às existentes nos EUA. Portanto, essa não parece ser uma razão adequada para a subutilização da RMC em relação ao ECO e à TC. Em números absolutos, entretanto, o reembolso para todos os tipos de estudos de imagem é insuficiente. (http://www2.ebserh.gov. br/documents).
O segundo obstáculo mais importante a uma aplicação mais frequente da RMC foi identificado como sendo a necessidade de sedação ou anestesia, geralmente solicitada para crianças abaixo dos 8 anos de idade. Essa é uma preocupação frequente para os médicos dos pacientes e os pais das crianças. Entretanto, é importante enfatizar que o número de eventos adversos sofridos por crianças como resultado da sedação para RMC é muito baixo.11 Outro ponto a ser considerado é que a RMC é uma técnica não invasiva e que não expõe pacientes à radiação ionizante, caso do CATE cardíaco ou da TC.12 De qualquer forma, é importante mencionar que são tomadas precauções para evitar a sedação e que há muitas estratégias que podem ser adotadas para esse fim.13-16
O terceiro obstáculo mais importante ao uso mais frequente de RMC foi o número insuficiente de profissionais qualificados. A Sociedade de Ressonância Magnética Cardiovascular estratifica o treinamento para RMC em três níveis: 1. treinamento básico, 2. treinamento especializado e 3. treinamento avançado.17 Existe uma obrigatoriedade de se realizar pelo menos 150 exames de RMC por ano para obtenção do certificado de nível 2, que constitui o nível mínimo exigido na Europa para que cardiologistas pediátricos realizem RMC.17-19 No Brasil, não há regulamentação a esse respeito, mas não seria irracional buscar o padrão de referência europeu. Pode ser simplesmente uma questão de tempo até que a especialização em RMC pediátrica/congênita evolua em nosso país e que profissionais qualificados estejam disponíveis no mercado. É interessante observar que a força tarefa COCATS 4, reconhece que as habilidades em identificar cardiopatias congênitas simples e complexas em adultos, incluindo a quantificação de shunts cardíacos, geralmente são adquiridas após 36 meses de exposição aos casos de RMC em um serviço de RMC geral.20 Portanto, recomenda-se “concentrar” a experiência de aprendizagem fazendo o treinamento em instituições pediátricas especializadas. Na Europa e na América do Norte, por exemplo, são oferecidas bolsas para treinamento em RMC pediátrica/congênita em locais onde são realizados um alto número de exames pediátricos e congênitos. Os programas geralmente são localizados dentro de hospitais pediátricos, com um grande volume de cirurgias cardíacas. Muito frequentemente, esses locais têm cardiologistas pediátricos como membros integrantes de suas equipes de exames de imagem. No Brasil, esse cenário existe apenas na cidade de São Paulo, onde o número de cirurgias é alto e onde há cardiologistas pediátricos rotineiramente envolvidos na prática de RMC pediátrica. No momento atual, portanto, nos parece que o treinamento de radiologistas e cardiologistas para se tornarem especialistas em exames de RMC pediátricos, deveria envolver algum treinamento em centros acadêmicos na Europa e na América do Norte.
Quase todos os respondentes já solicitaram exames de RMC para pacientes com cardiomiopatia ou pós-operatório de tetralogia de Fallot, indicações de baixa e média complexidade. Exames mais complexos são realizados em centros com as relações RMC/cirurgia mais altas, especialmente quando cardiologistas pediátricos estão envolvidos nos exames. Por outro lado, não se identificou necessariamente a relação entre a complexidade dos exames e o número de cirurgias realizadas. É provável que locais que ofereçam RMC guiadas por cardiologistas pediátricos atraiam os casos mais complexos, talvez por estarem mais preparados para aceitar esses casos, ou por esses serviços estarem mais integrados à prática cardiológica.
Na ampla maioria dos centros mundiais, é rotina que pacientes com coração univentricular passem por um CATE cardíaco pré-Fontan para avaliar a anatomia arterial pulmonar, medir a pressão do leito arterial pulmonar e estimar a resistência vascular pulmonar. Alguns especialistas têm encorajado o uso apenas de RMC nesses casos, sendo o CATE destinado apenas a pacientes de alto risco.21-25 Nessa pesquisa, 43% dos respondentes relataram que estariam dispostos a indicar uma operação de Fontan apenas com informações de ECO e RMC, evitando, assim, o CATE em pacientes considerados de risco padrão, embora tenhamos observado uma grande variação nas práticas entre regiões.
Limitações do Estudo
Reconhecemos que, embora o tamanho da amostra estimada seja suficiente para responder nossas perguntas, o alto número de não respondentes, algo esperado nesse tipo de pesquisa, é uma fonte de viés em potencial. A limitação mais importante da pesquisa, entretanto, foi o fato de que o número real de exames de RMC pediátricas por centro continua desconhecido. Tentamos obter esses números de radiologistas e cardiologistas que são responsáveis ou fazem parte de equipes de imagem dos maiores programas de cirurgia cardíaca pediátrica no Brasil, mas apenas uma instituição concordou em compartilhar seus dados. Portanto, as relações RMC/cirurgia encontradas, e todas as associações entre o número de exames de RMC e número de cirurgias foram simples estimativas, e podem não ser, até certo ponto, representativas da situação no Brasil. Para mitigar incertezas e melhorar a comparabilidade entre instituições, oferecemos opções de resposta que incluíram faixas de números ao invés de números precisos. É possível que tenhamos recebido respostas de vários indivíduos da mesma instituição e que essas respostas possam, até certo ponto, ter expressado estimativas individuais e não dados institucionais concretos, e, também, que algumas instituições possam ter sido desproporcionalmente mais representadas no grupo de respondentes. Da mesma forma, não conseguimos avaliar a disponibilidade da RMC e outros aspectos na região Norte do Brasil, devido à baixa participação de colegas dessa área.
Conclusões
A RMC pediátrica está disponível para aproximadamente 2/3 dos médicos, mas não é muito frequentemente utilizada no Brasil. Os exames geralmente são realizados por radiologistas. A RMC é mais comumente indicada para cardiomiopatias e pós-operatório de tetralogia de Fallot. A presença de um cardiologista pediátrico a frente dos exames de RMC está associada ao uso de RMC em pacientes mais complexos. Os obstáculos ao uso mais frequente da RMC foram custo, necessidade de sedação e falta de profissionais qualificados. Um maior treinamento de especialistas em RMC pediátrica e uma maior educação sobre o método aos médicos solicitadores dos exames são passos importantes para o aumento do uso de RMC no Brasil. A colaboração entre instituições é recomendada e necessária a fim de se ter um cenário mais fidedigno sobre o uso da RMC na população pediátrica no Brasil.
Agradecimentos
Gostaríamos de agradecer aos colegas que contribuíram com seu tempo para responder à pesquisa. Gostaríamos de agradecer, especialmente, aos Drs. Antônio Soares Souza e Mari Roedo, radiologistas do Hospital de Base de São José do Rio Preto, por terem compartilhado conosco o número de exames de RMC de sua instituição.
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Vinculação Acadêmica
Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.
Aprovação Ética e Consentimento Informado
Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.
Fontes de Financiamento.O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.
Original ArticleCurrent Use of Pediatric Cardiac Magnetic Resonance Imaging in Brazil0000-0002-8946-2492KozakMarcelo Felipe120000-0001-7117-5201AfiuneJorge Yussef1Grosse-WortmannLars34BrazilInstituto de Cardiologia do Distrito Federal - Cardiologia Pediátrica, Brasília, DF - BrazilBrazilHospital da Criança de Brasília José de Alencar – Ecocardiografia, Brasília, DF - BrazilUSADoernbecher Children’s Hospital, Oregon Health and Science University - Division of Pediatric Cardiology, Department of Pediatrics, Portland, Oregon - USACanadaThe Hospital for Sick Children, University of Toronto - Department of Pediatrics, Toronto, Ontario – CanadaMailing Address: Marcelo Felipe Kozak • Instituto de Cardiologia - Estrada Parque Contorno do Bosque, S/N. Postal Code 70658-700, SHCES, Brasília, DF – Brazil E-mail: marcelo.f.kozak@icloud.com
Author contributions
Conception and design of the research, Acquisition of data and Statistical analysis: Kozak MF; Analysis and interpretation of the data, Writing of the manuscript and Critical revision of the manuscript for intellectual content: Kozak MF, Afiune JY, Grosse-Wortmann L.
Potential Conflict of Interest
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
AbstractBackground
Data on the use of cardiac magnetic resonance imaging (CMR) on children in Brazil is lacking.
Objectives
This study sought to provide information on current pediatric CMR practices in Brazil.
Methods
A questionnaire was sent out to referring physicians around the country. It covered information on the respondents, their CMR practices, the clinical context of the patients, and barriers to CMR use among children. For statistical analysis, two-sided p < 0.05 was considered significant.
Results
The survey received 142 replies. CMR was reported to be available to 79% of the respondents, of whom, 52% rarely or never use CMR. The most common indications were found to be cardiomyopathies (84%), status of post-tetralogy of Fallot repair (81%), and aortic arch malformations (53%). Exam complexity correlated with CMR-to-surgery ratio (Rho = 0.48, 95% CI = 0.32-0.62, p < 0.0001) and with the number of CMR exams (Rho = 0.52, 95% CI = 0.38-0.64, p < 0.0001). Further, a high CMR complexity score was associated with pediatric cardiologists conducting the exams (OR 2.14, 95% CI 1.2-3.89, p < 0.01). The main barriers to a more frequent use of CMR were its high cost (65%), the need for sedation (60%), and an insufficient number of qualified professionals (55%).
Conclusion
Pediatric CMR is not used frequently in Brazil. The presence of a pediatric cardiologist who can perform CMR exams is associated with CMR use on more complex patients. Training pediatric CMR specialists and educating referring providers are important steps toward a broader use of CMR in Brazil. (Arq Bras Cardiol. 2021; 116(2):305-312)
Cardiac magnetic resonance imaging (CMR) is considered the gold standard for the assessment of ventricular volumes, systolic function, and in vivo flow quantification.1-5 It can also diagnose edema and fibrosis with good agreement with histology.6,7 In addition, CMR images may be used as a matrix source in order to produce three-dimensional cardiac models that can be used for teaching, training, and preoperative planning.8,9 The combination of these advantages makes CMR a powerful tool in the management of patients with congenital heart disease (CHD).
Over the last decade, CMR has been routinely employed at leading pediatric cardiology centers worldwide. In some hospitals, the number of CMR exams exceeds the number of cardiac surgeries. At Boston Children’s Hospital, for example, there were 1,270 CMR exams and 947 surgeries in 2016/2017 (http://www.childrenshospital.org); at Texas Children’s Hospital, there were 941 CMR exams and 926 surgeries in 2018 (https://www.texaschildrens.org); and at the Hospital for Sick Children in Toronto, roughly 700 CMR exams and 600 surgeries are performed each year. These figures result in a CMR-to-surgery ratio between 1.02 and 1.34.
In Brazil, numbers on the use of CMR are not publicly available. It was hypothesized that CMR is not widely available for the pediatric population and that it is being underused. Information on CMR use, the most frequent indications for and barriers to its use, as well as the role of CMR in cardiac and surgical decision-making are not available. Unpublished data from the Heart Institute of Distrito Federal show that their average annual number of pediatric CMR exams is 55, while their average annual number of pediatric cardiac surgeries is 180, resulting in a CMR-to-surgery ratio of 0.31. At the Children’s and Maternity Hospital of São Jose do Rio Preto, where approximately 300 surgeries are performed each year, only 21 CMR exams were performed in 2018 (personal communication), resulting in a CMR-to-surgery ratio of 0.07. Because these numbers are not necessarily representative, the present study sought to obtain information on the use of CMR on children in Brazil.
Methods
A survey was distributed to pediatric cardiologists and cardiac surgeons from across Brazil. These individuals were identified mainly from three WhatsApp groups related to the field of pediatric cardiology: “Grande INCOR” (a group consisting of current and prior pediatric cardiologists and pediatric cardiac surgeons from the Heart Institute of São Paulo [INCOR]), “DCC/CP” (a group created by the Department of Congenital Heart Disease and Pediatric Cardiology of the Brazilian Society of Cardiology, including pediatric cardiologists and pediatric cardiac surgeons from around the country), and “GBCO-Ped” (a Brazilian pediatric cardio-oncology group, which includes pediatric cardiologists with any interest in cardio-oncology). These groups include a total of more than 350 individuals. The first author’s individual contacts were also asked to participate. A questionnaire with 10 questions (Supplementary Material) was converted into electronic format via SurveyMonkey (Palo Alto, CA, USA) and sent out to the aforementioned groups. Respondents who worked in more than one institution were asked to provide answers regarding only one of them. The identity of the respondents and their institutions remained anonymous, thus allowing for multiple respondents from a single institution.
Due to the large number of contacts from the city of São Paulo (SP) and because it is a city with half of the cardiac surgery centers in the state of São Paulo with a population that is larger than the regions North and Central-West (Figure 1), SP, for the purpose of this study, was thus treated as a separate geographic area, rather than part of the Southeast region.10
– CMR survey respondents’ geographic distribution (adapted from https://suportegeografico77.blogspot.com/2019/04/mapa-regioes-do-brasil.html).
The questionnaire contained questions covering the respondents (workplace, expertise, and number of cardiac surgeries performed at his/her main reference institution), CMR practices (availability, specialist performing the exams, and frequency of CMR exams), clinical contexts of the patients (CMR indication, readiness to proceed with Fontan operation without a prior cardiac catheterization, among others), and barriers faced when using CMR in this population. Questionnaires containing only answers about the respondents were excluded from the analysis, since this information alone would have not added relevant data to the objectives of the study. The same questionnaire was sent out to a WhatsApp group of cardiac imagers with pediatric/congenital expertise in Brazil, in which the first author participates, with the objective of obtaining data on their numbers of CMR exams and their CMR practices.
This study used the answers to Questions 3 (the number of surgeries performed annually) and 6 (the number of CMR exams performed monthly) to estimate the CMR-to-surgery ratio for each respondent. Each individual categorical answer was transformed into a number, since the answer options were number based. With regard to the number of surgeries (Question 3), if fewer than 150 surgeries were performed annually, the answer was treated as 100; if between 150 and 249 surgeries were performed, the answer was treated as 200; if between 250 and 349 surgeries were performed, the answer was treated as 300; and if 350 or more surgeries were performed a year, the answer was treated as 500. With regard to the number of CMR exams performed monthly (Question 6), if no CMR exams were performed, the answer was treated as zero; if one or two CMR exams were performed, the answer was treated as 2; if three to five CMR exams were performed, the answer was treated as 5; if six to twelve CMR exams were performed, the answer was treated as 12; and if thirteen or more CMR exams were performed a month, the answer was treated as 20. These rates were multiplied by twelve in order to transform the monthly rate of CMR exams into an annual rate.
Using these numbers, it was possible to estimate the CMR-to-surgery ratio for each site by dividing the number of CMR exams by the number of cardiac surgeries.
The complexity of the CMR was stratified as follows. High complexity procedures involved “complex CHD with a diagnostic query,” “status following Jatene, Senning, or Mustard operations”, “Ebstein’s anomaly,” “hypoplastic right or left ventricles” (borderline ventricles), “status pre- or post- Glenn and Fontan operations,” and “fetal CMR”. Medium complexity procedures involved “status post-tetralogy of Fallot repair,” “situs anomalies,” and “pulmonary venous return anomalies”. Low complexity procedures defined all of the remaining answers. These indications received a numerical score: High complexity = 3, medium complexity = 2, and low complexity = 1. The respondents’ individual answers were multiplied by these scores added together. The maximum possible score was 32, which covered all possible clinical indications. For instance: if someone has used CMR only for Ebstein´s anomaly, hypoplastic left ventricle, status post-tetralogy of Fallor repair and cardiomyopathy, this respondent´s score is 9.
Statistical Analyses
Considering that the number of registered pediatric cardiologists in Brazil is 491 (portal.cfm.org.br), the sample size estimated to have a 95% confidence interval (CI) and a margin of error of ± 3%, which, according to Cochran´s formula, was 95. Continuous variables were expressed as means plus or minus standard deviation or median with interquartile range (25-75), as appropriate. For the assessment of data normality, a calculation tool was employed to calculate the area under a normal curve, assumed to be when approximately 95% of the area was within 1.96 standard deviations of the mean. Categorical variables were summarized as numbers and percentages. The chi-square test was used to assess associations between categorical variables and adjusted odds ratios (ORs) with their 95% CIs. Spearman’s rank test was used to assess correlations between ordinal variables with skewed distributions. Two-sided p < 0.05 was considered statistically significant. Analyses were performed using StatsDirect, v. 2.7.2 2008 (Cheshire, UK).
Results
Our survey produced 142 responses for a response rate of 142/364 (40%). In summary, responses were received from the following regions: the North (1.4%), the Northeast (14.8%), the Central-West (13.4%), SP (24.65%), the Southeast (not including São Paulo) (24.65%), and the South (21.1%) (Figure 1). Due to the limited participation of respondents from the North, this region was not represented in further analyses that were stratified by region. Most of the respondents (75%) worked in state capitals and were most commonly pediatric cardiologists (91.5%), followed by cardiac surgeons (7%), and adult cardiologists who also treat children (1.4%). The size of the cardiac surgery programs where the referring physicians worked varied by region (Table 1).
– Summary of the most important survey results stratified by region and the city of São Paulo
NE (n = 21)
CW (n = 19)
SE (n = 35)
SP (n = 35)
S (n = 30)
Estimated number of cardiac surgeries per center/year
200 (200-300)
180 (180-180)
200 (100-307.5)
400 (200-500)
300 (200-480)
CMR available – yes
67%
95%
86%
94%
83%
Ped cardiologist performing CMR exams – yes
0
68.5%
28.2%
68.6%
30%
Estimated number of CMR exams per center/month (IQ)
2 (2-2)
4.58 (4.58-4.58)
2 (2-5)
5 (2-12)
2 (2-5)
CMR complexity score:0-32 (IQ)
7 (5-9)
25 (15-25)
8 (5.5-14)
11 (7-17.8)
9 (6-15)
CMR-to-surgery ratio (SD)
0.11 ± 0.08
0.35 ± 0.27
0.24 ± 0.35
0.36 ± 0.35
0.14 ± 0.1
CMR: cardiac magnetic resonance imaging; Regions: NE: Northeast; CW: Central-West; SE: Southeast; SP: São Paulo; S: South.
CMR was reported as ‘available’ by 79% of the respondents. This rate varied widely by region (Table 1), with respondents from Goiânia, Belém, and Palmas reporting that CMR was not available to them. CMR was available to 68% of the physicians who work outside of capital cities.
In Brazil, CMR is performed by radiologists, followed by pediatric cardiologists. In some areas, pediatric cardiologists who perform CMR exams are rare or non-existent (Figure 2).
– Types of specialists performing pediatric CMR in Brazil by region.
Most of the respondents (61%) reported that they rarely or never use CMR, while 15% reported that they use it often. The frequency of CMR use varied by geographic region (Table 1). The overall Brazilian CMR-to-surgery ratio was estimated to be 0.22 ± 0.27, which also varied by region (Table 1).
Cardiac Magnetic Resonance Indications
Our survey showed that the three most common indications for CMR were cardiomyopathies (84%), status post-tetralogy of Fallot repair (81%), and aortic arch malformations (53%) (Table 2). Regional differences on CMR complexity were also found (Table 1).
– CMR indications for children in Brazil
CMR Indication
Affirmative Answers (%)
Cardiomyopathies
84
Status post-tetralogy of Fallot repair
81
Aortic arch disease
53
Complex CHD
46
Ebstein’s anomaly
45
Cardiac tumors
44
Right or left ventricular hypoplasia
36
Pre- and or post-Glenn and Fontan
36
Status post-transposition of the great arteries repair
34
Coronary anomalies
32
Pulmonary venous return
31
Marfan
18
Status post-heart transplant
16
Cardiotoxicity
14
Situs anomalies
14
Takayasu arteritis
14
Fetal CMR
3
CMR: cardiac magnetic resonance imaging; CHD: congenital heart disease.
Our findings showed correlations between exam complexity and CMR-to-surgery ratio (Rho = 0.48, 95% CI = 0.32-0.62, p < 0.0001), as well as between exam complexity and the number of CMR exams (Rho = 0.52, 95% CI = 0.38-0.64, p < 0.0001). No correlation was found between CMR complexity and number of surgeries (p = 0.73).
The results also pointed to a positive correlation between a high CMR complexity score (≥ 18) and whether the exam was performed by a pediatric cardiologist (OR 2.14, 95% CI 1.2-3.89, p 0.01), as well as an inverse correlation between high complexity and performance by an adult cardiologist (OR 0.42, 95% CI 0.19-0.89, p 0.03).
Need for Routine Catheterization prior to Fontan
A relatively high number of the respondents (43%) would consider ordering a Fontan operation without prior cardiac catheterization (cath) in selected patients, based on the combination of echocardiography (echo) and CMR assessments.
It was observed that the willingness to proceed with the Fontan completion without prior cath correlated inversely with the size of the cardiac surgery program (OR 0.6, 95% CI 0.38-0.93, p 0.02) and with a lack of confidence in CMR flow assessment (OR 0.42, 95% CI 0.31-0.56, p < 0.0001).
Confidence in Echocardiography and Cardiac Catheterization versus CMR for Flow Assessments
Of the respondents, 74% reported relying more on flow assessments by echo and/or cath than on the flow assessment by CMR.
No associations were found between confidence in echo/cath or CMR flow assessment and the number of CMR exams performed monthly, the use of CMR for pre- or post- Glenn and Fontan surgeries, or the type of specialist performing the CMR exams.
Barriers to CMR Use
According to the respondents, the main barriers to the more frequent use of CMR are its high cost (65%), the need for sedation or anesthesia (60%), and the insufficient number of qualified professionals (55%; Table 3). One of the respondents mentioned that CMR is available only for adults in the city where he/she is employed.
– Barriers to CMR use
Barriers
%
Cost
65
Need for sedation
60
Insufficient number of qualified professionals
55
Waiting time
40
Limited education on and promotion of CMR
24
Inferiority to computed tomography angiography
21
Limited credibility
16
Other
5
CMR: cardiac magnetic resonance imaging.
Discussion
To the best of our knowledge, this is the first survey to assess the use of CMR in children in Brazil. Regional differences were identified in many aspects of CMR practice: specialist performing CMR, CMR indications, CMR-to-surgery ratio, among others. This corroborates our impression that CMR use is diverse throughout the country. This study found that, in comparison to the leading centers in Europe and North America, CMR is very underused in Brazil as regards the number of surgeries. This study suggests that the reason for this finding may be multifactorial.
Cost was cited as the main barrier to more frequent CMR use. However, considering the relatively high availability of pediatric CMR reported in this survey, this answer might instead be reflecting a difficulty of access to CMR. In Brazil, most patients with CHD are treated at public facilities, which usually operate with very restricted budgets. In stark contrast to the needs of children and adolescents with CHD, according to 2012 data from the Brazilian Ministry of Health, 84 MRI scanners were available for the country’s publicly funded health insurance, and 1,263 MRI scanners were available for private practice. The paucity of available scan time is further worsened by the need to share the magnet with other pediatric and/or adult specialties. At the first author’s practice, for example, there is only one scanner, which is available for routine pediatric or congenital CMR exams only one morning per week. Therefore, the highest CMR-to-surgery ratio we can achieve is 0.6:1. For the sake of comparison, at the Hospital for Sick Children in Toronto, there are six scanners for clinical use, one of which is dedicated exclusively to pediatric CMR exams for 6 hours every day. Another possible explanation for the reported barrier of ‘scanner availability’ is the question of reimbursement. At our site, the public health care system reimburses CMR exams with BRL$403 (US$103), while BRL$322 (US$83) is reimbursed for a computed tomography (CT), and BRL$165 (US$42) is reimbursed for an echo. In relative terms, these differences are not dissimilar to those in the US. Therefore, it does not seem to be a suitable reason for the underuse of CMR as regards echo and CT. In absolute figures, however, the reimbursement for all types of imaging studies is insufficient (http://www2.ebserh.gov.br/documents).
The second most important barrier to a more frequent application of CMR was found to be the need for sedation or anesthesia, which is usually requested for children under 8 years of age. This is often a concern for both the referring physician and his or her parents. However, it is important to emphasize that the number of adverse events experienced by children as a result of sedation for CMR is very low.11 Another point to consider is that CMR is a non-invasive technique that does not expose patients to ionizing radiation, as is the case with the use of cardiac cath or CT.12 However, it is important to mention that measures are taken to avoid sedation and that there are many strategies that can be used to this end.13-16
The third most important barrier to a more frequent use of CMR was reported to be an insufficient number of qualified professionals. The Society for Cardiovascular Magnetic Resonance stratifies CMR training into three levels: 1. basic training, 2. specialized training, and 3. advanced training.17 There is a requirement to perform at least 150 CMR cases a year to obtain the level 2 certificate which constitutes the minimum level required in Europe for pediatric cardiologists to perform a CMR.17-19 In Brazil, there is no regulation on this matter, but it would not seem unreasonable to seek the implementation of European standards. It may be simply a matter of time before specialization in pediatric/congenital CMR evolves and more qualified professionals are available in the market. Interestingly, the COCATS 4 task force recognizes that skills to identify basic and complex CHD in adults, including quantification of shunts, are usually acquired after 36 months of exposure to CMR cases in a general CMR setting.20 Therefore, it is advisable to “concentrate” the learning experience by training in specialized pediatric facilities. In Europe and North America, for example, pediatric/congenital CMR fellowships are offered at sites that perform a high number of pediatric and congenital exams. These programs are usually located within pediatric hospitals with a high volume of cardiac surgeries. More often than not, these sites have a pediatric cardiologist as an integral member of their imaging teams. In Brazil, this setup exists only in the city of São Paulo, where the number of surgeries is high and where there are pediatric cardiologists routinely involved in the pediatric CMR practice. At the present time, training radiologists and cardiologists to become experts in pediatric CMR exams realistically involves physicians training at academic centers in Europe and North America.
Almost all of the respondents had previously requested CMR exams for patients with cardiomyopathy or after tetralogy of Fallot repair, indications of low and medium complexity. More complex CMR exams are performed in centers with the highest CMR-to-surgery ratios and especially when pediatric cardiologists are involved in scanning. On the other hand, the complexity of the exams was not necessarily found to be related to the number of surgeries performed. It seems possible that sites that offer CMR and that employ pediatric cardiologists attract more complicated cases, perhaps because they are more prepared to take on these cases or because these services tend to be more integrated into cardiology practice.
In the vast majority of centers worldwide, it is routine for a patient with a univentricular heart to receive a pre-Fontan cardiac cath for the assessment of the pulmonary arterial anatomy, measurement of the pressure of the pulmonary arterial bed, and estimation of pulmonary vascular resistance. Some experts have encouraged the routine sole use of CMR in pre-Fontan patients, with cath reserved for high-risk patients.21-25 In this survey, 43% of respondents reported that they would be willing to order a Fontan operation only with information from echo and CMR, thus avoiding cath in patients who are deemed to be standard risk, although there is a large variation in practices between regions.
Study Limitations
The authors of this study recognize that, although the sample size estimated was sufficient to address our questions, the high number of non-respondents, something expected in these kinds of surveys, was a potential source of bias. The most important limitation of our survey, however, was the fact that the actual number of pediatric CMR exams per center remains unknown. We tried to obtain these numbers from radiologists and cardiologists who lead or are part of the imaging teams of the largest pediatric cardiac surgery programs in Brazil, but only one site agreed to share its CMR statistics. Therefore, the CMR-to-surgery ratios found and all associations between the number of CMR exams and the number of surgeries were mere estimates, and may not be, to some extent, representative of Brazil. To mitigate uncertainties and improve comparability between sites, our study offered answer options that included ranges rather than precise numbers. It is possible that we have received responses from several individuals from the same institution and that these responses may, to a certain extent, have expressed individual estimates rather than concrete institutional data and that some institutions may have been overrepresented in the pool of respondents. It was also impossible to evaluate the availability of CMR and other aspects of CMR in the North of Brazil due to the low participation of colleagues from this area.
Conclusions
Pediatric CMR is available to approximately 2/3 of practitioners, but it is rarely used in Brazil. Exams are most often performed by radiologists. CMR is most commonly obtained for cardiomyopathies and after tetralogy of Fallot repair. The presence of a pediatric cardiologist to perform the CMR exams is associated with CMR use in more complex patients. Obstacles to a more frequent use of CMR are cost, the need for sedation, and a lack of qualified professionals. Training pediatric CMR specialists and educating referring providers are important steps toward an increased use of CMR in Brazil. Collaboration between institutions is advisable and necessary in order to have a better picture of the use of CMR in the pediatric population in Brazil.
Acknowledgements
We would like to thank our colleagues who contributed their time to take the survey. We would especially like to thank Dr. Antonio Soares Souza and Dr. Mari Roedo, radiologists from the Hospital de Base of São Jose do Rio Preto, for having shared their institution’s CMR exam numbers.
Study Association
This study is not associated with any thesis or dissertation work.
Ethics approval and consent to participate
This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.
Sources of Funding.There were no external funding sources for this study.