Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC KfxkqTmDQDdjPqB6TZFQfQt S0066-782X2021000100026 abc.20190522 10.36660/abc.20190522 Artigo Original Qualidade do Sono Associada ao Nível Habitual de Atividade Física e Sistema Nervoso Autônomo de Fumantes 0000-0003-0743-3231 Trevisan Iara Buriola 1 0000-0002-1891-3153 Vanderlei Luiz Carlos Marques 1 Proença Mahara 2 Barreira Tiago V. 3 0000-0001-7608-9986 Santos Caroline Pereira 1 0000-0002-6147-0124 Gouveia Tamara Santos 1 Ramos Ercy Mara Cipulo 1 Ramos Dionei 1 Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho Presidente Prudente SP Brasil Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho (UNESP),Presidente Prudente, SP - Brasil Universidade Estadual do Norte do Paraná Jacarezinho PR Brasil Universidade Estadual do Norte do Paraná (UENP), Jacarezinho, PR - Brasil Syracuse University New York EUA Syracuse University, New York – EUA Correspondência: Iara Buri ola Trevisan • Universidade Estadual Paulista (Unesp), Escola Superior de Tecnologia e Ciências - Rua Roberto Simonsen, 305. CEP 19060-900, Presidente Prudente, SP – Brasil E-mail: iara_buriola@hotmail.com

Contribuição dos Autores

Concepção e desenho da pesquisa: Trevisan IB, Vanderlei LCM, Proença M, Ramos EMC, Ramos D; Obtenção de dados: Trevisan IB, Vanderlei LCM, Barreira TV, Santos CP, Gouveia TS; Análise e interpretação dos dados, Redação do manuscrito e Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Trevisan IB, Vanderlei LCM, Proença M, Barreira TV, Santos CP, Gouveia TS, Ramos EMC, Ramos D; Análise estatística: Trevisan IB, Proença M, Barreira TV, Ramos D; Obtenção de financiamento: Trevisan IB, Ramos D.

Potencial Conflito de Interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 16 12 2020 01 2021 116 1 26 35 06 08 2019 03 11 2019 26 11 2019 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License, which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Resumo Fundamento

Poucos estudos já examinaram a relação do nível habitual de atividade física e a modulação do sistema nervoso autônomo (SNA) na qualidade do sono de fumantes.

 Objetivos

O objetivo deste estudo foi identificar alterações na qualidade do sono de fumantes e sua relação com nível habitual de atividade física e modulação do SNA.

 Métodos

Um total de 42 fumantes foram divididos em dois grupos de acordo com o 50º percentil de atividade física de moderada a vigorosa (AFMV). A qualidade do sono foi avaliada utilizando-se o Mini-Sleep Questionnaire (mini questionário do sono), e a modulação do SNA foi avaliada por índices de variabilidade de frequência cardíaca (VFC). Para a análise de possíveis diferenças de média, foi utilizada a análise de covariância (ANCOVA) para ajuste de idade, gênero, composição corporal, maços-ano, betabloqueadores, ansiedade, e depressão, em log base 10, exceto por dados qualitativos, tais como gênero e betabloqueadores. Foram estabelecidas correlações utilizando-se a correlação de postos de Spearman. A significância estatística foi definida em 5%.

 Resultados

Os fumantes que eram menos ativos demonstraram pior qualidade do sono (p=0,048) e insônia (p=0,045). Além disso, o grupo menos ativo apresentou redução na modulação parassimpática [HF (un; p=0,049); RMSSD (ms; p=0,047) e SD1 (ms; p=0,047)] e aumento do índice de LF (un) index (p=0,033) e razão LF/HF (p=0,040). Houve correlação positiva entre a pontuação total no Mini-sleep com o índice de LF (un) (r=0,317, p=0,041) e razão LF/HF (r=0,318, p=0,040) e correlação negativa com o índice de HF (un) (r= -0,322, p=0,038).

 Conclusões

Fumantes com baixo nível de atividade física habitual apresentaram baixa qualidade do sono e alterações na modulação do sistema nervoso autônomo. (Arq Bras Cardiol. 2020; [online].ahead print, PP.0-0)

 Sono Qualidade do Sono Exercício Frequência Cardíaca Tabagismo Doenças do Sistema Nervoso Autônomo FAPESP 2016/06454-1 Fontes de Financiamento. O presente estudo foi financiado pela CAPES e FAPESP (processo: 2016/06454-1). Introdução

O tabagismo é considerado um grande problema de saúde pública em todo o mundo, apesar de ser uma das causas principais de mortes preveníveis no mundo.1 A carga global de doenças crônicas está aumentando e o tabagismo representa um fator de risco importante para o desenvolvimento dessas doenças.1

O tabagismo também pode ser responsável por alterações neurocomportamentais, tais como diminuição da memória de trabalho, lapsos de atenção, humor depressivo e distúrbios do sono.2 Em relação ao último, vários estudos relatam, em adultos, uma associação negativa entre o tabagismo e a qualidade do sono, tais como insônia,3 hipersonia, fragmentação do sono,4 sonolência diurna5 e má qualidade do sono noturno.6

A restrição do sono devido ao tabagismo pode ser causada por vários mecanismos, entre os quais se destaca o impacto da nicotina.7 Durante o sono, os níveis de nicotina abaixam, acarretando sintomas de abstinência, que dependem do número de cigarros fumados por dia, nível de dependência da nicotina, e índice de abstinência de nicotina. Além disso, os níveis de monóxido de carbono e a eliminação dos níveis de nicotina no sangue diminuem durante o sono.7 - 10

Durante o sono, a modulação do sistema nervoso autônomo (SNA) apresenta mudanças ao longo das transições entre vigília e sono. A modulação parassimpática cardíaca aumenta aproximadamente duas horas antes do início do sono, atinge o pico no início do sono, e diminui no período de sono, enquanto a modulação simpática não muda no início do sono, mas diminui durante estágios de sono mais profundo. Essas alterações produzem a diminuição da frequência cardíaca e o aumento da variabilidade de frequência cardíaca (VFC).11 , 12

Fumantes apresentam alterações no SNA caracterizadas por reduções de modulação parassimpática,13 , 14 o que sugere que, além de os fumantes apresentarem distúrbios do sono devido ao consumo de cigarros, a redução da modulação parassimpática nesses indivíduos também pode afetar a qualidade do sono.

A literatura sugere que um estilo de vida saudável e ativo pode induzir a um aumento da modulação parassimpática,15 promovendo a regulação e o equilíbrio do SNA.16 Portanto, um estilo de vida ativo habitual é um dos benefícios à qualidade do sono devido a seus efeitos na regulação do SNA,17 , 18 que também pode acontecer com fumantes.19 A investigação da relação entre qualidade do sono e modulação do SNA de acordo com o nível habitual de atividade física de fumantes pode gerar informações valiosas para identificar a importância de um estilo de vida mais ativo nesse grupo e, além disso, melhoria da qualidade do sono pode aumentar as chances de índices de sucesso durante a cessação do tabagismo. Portanto, nosso objetivo foi avaliar a qualidade do sono em fumantes e sua relação com o nível habitual de atividade física e a modulação do sistema nervoso autônomo.

 Materiais e Métodos Participantes e Procedimentos

Os participantes foram recrutados por anúncios na mídia. Os fumantes foram selecionados independentemente de gênero, com idades entre 18 e 60 anos. Os critérios de inclusão foram: 1) consumir pelo menos 10 cigarros/dia, por pelo menos um ano, 2) ausência de doenças cardiorrespiratórias crônicas pré-existentes que influenciam o SNA significativamente (por exemplo, arritmias, hipertensão não controlada, tosse crônica, bronquite crônica, enfisema pulmonar ou FEV1/FVC <70%), 3) não fazer uso excessivo de álcool ou outras drogas ilícitas, 4) não fazer uso de produtos de reposição de nicotina e/ou antidepressivos como auxiliares na cessação do tabagismo. Os critérios de exclusão foram: 1) avaliações incompletas; 2) outliers (mais de 3 desvios padrão de distância da média, indicando erro na coleta de dados de VFC).

Um total de 239 fumantes demonstraram interesse em participar do estudo. Dessa forma, 83 participantes foram incluídos, mas 41 participantes foram excluídos devido a avaliações incompletas (n = 29), e participantes que tinham um desvio padrão acima de 3 nos índices de VFC (outliers n = 12). Portanto, 42 participantes foram, então, divididos em dois grupos de acordo com o 50º percentil de atividade física de moderada a vigorosa (AFMV). ( Figura 1 ).

– Fluxograma do estudo. VFC: variabilidade de frequência cardíaca; AFMV: atividade física de moderada a vigorosa.

Os participantes foram previamente informados sobre os objetivos da pesquisa e procedimentos e, depois do acordo, assinaram o formulário de consentimento. Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Universidade Estadual Paulista (CAAE: 54550116.6.0000.5402).

As avaliações foram realizadas em dois dias não consecutivos, todos os procedimentos foram realizados no período da manhã em condições controladas de temperatura e umidade relativa do ar (22,0±2,2ºC, 56,6±6,9%), e todos os participantes foram instruídos a não ingerirem álcool, cafeína, analgésicos ou barbitúricos, e a não fazerem exercícios moderados ou vigorosos 13 horas antes da avaliação. Foi realizada a medição de monóxido de carbono exalado (exCO), com um ponto de corte de 10 ppm,20 para comprovar a abstinência de nicotina por 24 horas antes das avaliações.21 No primeiro dia, os participantes realizaram uma avaliação para coletar dados pessoais, o status do tabagismo, a função pulmonar, dados antropométricos e composição corporal, bem como para fazer uma análise de ansiedade, depressão e qualidade do sono. No segundo dia, todos os participantes foram submetidos à avaliação da modulação do SNA pelos índices de VFC, e do nível habitual de atividade física realizado no acelerômetro. Profissionais previamente treinados acompanharam todas as avaliações.

 Status do Tabagismo

Todos os participantes responderam perguntas sobre o número de cigarros consumidos por dia, a duração do tabagismo, e a dependência da nicotina foi avaliada pelo teste de Fagerström.22 O número de maços/anos foi calculado pela fórmula: número de cigarros consumido por dia, dividido por 20 e multiplicado pelo tempo de tabagismo.

 Função Pulmonar

Esse teste foi realizado com um espirômetro portátil (Spirobank 3.6 Medical International Research, Roma, Itália). A interpretação foi feita considerando os padrões da American Thoracic Society e da European Respiratory Society ,23 com valores normais para a população brasileira.24

 Composição Corporal

O aparelho octopolar InBody 720 (Copyright®, 1996–2006, da Biospace Corporation, EUA) foi utilizado para calcular o índice de massa corporal (IMC), porcentagem de massa gorda (% MG), massa muscular esquelética (MME) e a massa gorda (MG). O InBody 720 usa oito eletrodos, dois em contato com a palma (E1 e E3) e polegar (E2 e E4) de cada mão, e dois em contato com a ponta (E5 e E7) e o calcanhar (E6 e E8) de cada pé.25 , 26

 Ansiedade e Depressão

Estas foram avaliadas pela Escala Hospitalar de Ansiedade e Depressão (HADS - do inglês Hospital Anxiety and Depression Scale ).27 Este instrumento consiste em uma escala de 14 itens, sete exclusivos para ansiedade e sete exclusivos para depressão.

 Qualidade do Sono

A qualidade do sono foi avaliada pelo Mini-sleep Questionnaire ,28 validado para a população brasileira por Falavigna et al.,29 que consiste em 10 perguntas de autorrelato, com sete respostas possíveis (nunca = 1, muito raramente = 2, raramente = 3, às vezes = 4, frequentemente = 5, muito frequentemente = 6 e sempre = 7). A insônia (perguntas 1, 2, 3 e 7) e hipersonia (perguntas 4, 5, 6, 8, 9 e 10) também são avaliadas por esse instrumento.

 Nível Habitual de Atividade Física

Os participantes foram instruídos a usar um acelerômetro ActiGraph GT3X+ (AG), (ActiGraph LLC, Pensacola, FL, EUA) por um período de 7 dias, inclusive enquanto dormiam, retirando os dispositivos apenas quando estivessem em contato direto com a água (por exemplo, durante o banho ou natação).30 O AG foi preso a uma faixa elástica e posicionado no quadril direito. O dispositivo AG é um acelerômetro triaxial e mede a aceleração em 3 planos, gerando contagens de atividades para cada eixo e uma grandeza vetorial representando a combinação de todos os 3 eixos. No presente estudo, os dados brutos foram coletados na frequência de 80 Hz. Dados do dispositivo AG foram baixados utilizando o filtro de baixa extensão do software ActiLife (versão 6.13, ActiGraph LLC), exceto pelos passos/dias em que foram baixados usando o filtro normal. Para a análise de dados, os dados brutos do acelerômetro foram convertidos em contagens e somados em um epoch de 60 seg. com a extensão de baixa frequência habilitada.

Um algoritmo previamente validado foi aplicado aos dados do acelerômetro para separar o tempo gasto durante o sono e o tempo gasto acordado.31 , 32 Os dados do tempo de uso do sono não foram utilizados na análise dos padrões de atividade descritos abaixo. Períodos de não uso (identificados utilizando-se os dados do acelerômetro AG) foram definidos como blocos consecutivos de pelo menos 60 minutos de contagem zero de atividades, incluindo até 2 minutos consecutivos de contagem de atividades inferiores a 100, de acordo com os critérios do National Health and Nutrition Examination Survey (NHANES).33 Um dia completo de uso do acelerômetro foi definido como pelo menos 10 horas de uso durante a vigília. Era necessário um mínimo de 4 dias (incluindo pelo menos 1 dia no final de semana) de dados de uso para que o participante pudesse ser incluído na análise de dados.

Após a inspeção e processamento inicial, os dados do tempo de uso foram analisados para determinar quanto tempo os participantes passaram em atividade física de moderada a vigorosa (AFMV), utilizando o ponto de corte definido por Troiano et al. > 2020 counts /min (equivalente a 3 MET), intensidade vigorosa (5999 counts ou 6 MET).33 Cada epoch foi classificado como tempo de sedentarismo quando os counts do eixo vertical eram <100 counts /min.34

 Modulação do Sistema Nervoso Autônomo

Para analisar os índices de modulações do SNA, a frequência cardíaca foi captada batimento a batimento, utilizando-se um cardiofrequencímetro (Polar S810i, Finlândia), equipamento previamente validado para captação da frequência cardíaca batimento a batimento e para cálculo dos índices de VFC.35

Todos os participantes foram instruídos a não consumir substâncias estimulantes tais como chá, café, refrigerante, chocolate e álcool por 24 horas antes dessa análise. Durante o registro da frequência cardíaca, os participantes foram instruídos a permanecer em silêncio, acordados, em repouso, sem realizar movimentos ou conversar durante a execução, e com respiração espontânea por 20 minutos sentados. Não era permitida a circulação de pessoas na sala durante a execução das coletas, para evitar erros de captura e reduzir a ansiedade dos voluntários.

Os dados obtidos pela monitorização foram transferidos para o computador utilizando o software Polar ProTrainer 5 (versão 5.41.002). Cinco minutos do gráfico são analisados, com pelo menos 256 intervalos RR, selecionados da parte mais estável, depois de filtragem digital, concluída por filtragem manual para eliminar artefatos e batimentos ectópicos. Apenas séries com mais de 95% de batimentos sinusais foram incluídas no estudo.

Os índices de VFC foram calculados nos domínios de tempo e frequência e do plot de Poincaré. No domínio do tempo (DT), foram utilizados os índices RMSSD (raiz quadrada média das diferenças sucessivas) e SDNN (desvio padrão de intervalos de normal a normal), ambos expressos em milissegundos (ms). No domínio de frequência, (DF) foram usados componentes de baixa (LF, 0,04 – 0,15 Hz), e alta frequência (HF, 0,15 – 0,40 Hz), em valores absolutos (ms2) e em unidades normalizadas (un), bem como a razão LF/HF.36 , 37 A análise espectral foi calculada usando o algoritmo da transformada rápida de Fourier.38

O plot de Poincaré foi utilizado para calcular os seguintes índices: SD1 (desvio padrão da variabilidade instantânea batimento a batimento), SD2 (desvio padrão em longo prazo dos intervalos RR contínuos), e a relação SD1/SD2, que mostra a razão entre as variações curta e longa dos intervalos RR.39 , 40 Para a análise dos índices de VFC foi utilizado o software Kubios (Universidade de Kuopio, Finlândia).41

 Análise Estatística

Foi realizado um estudo prévio para determinar o tamanho da amostra, e foi estimada uma correlação de r = 0,43 entre qualidade do sono, nível de atividade física e SNA, com erro alfa de 5% e poder amostral de 80%, e uma amostra de 41 participantes foi considerada apropriada.42

A amostra foi dividida em dois grupos de acordo com o 50º percentil (26,65 min) de AFMV (<p50 ou >p50). O teste de Shapiro-Wilk analisou a normalidade dos dados. Estatísticas descritivas foram expressas como média e desvio padrão ou média e faixa interquartil (IQR) para variáveis contínuas, e as qualitativas, em frequência (f) e porcentagem (%) para as variáveis categóricas. O teste t não pareado ou o teste Mann-Whitney foram aplicados na comparação entre os percentis nas variáveis de caracterização da amostra. A comparação de qualidade do sono, nível habitual de atividade física e VFC entre percentis foi realizada usando a análise de covariância (ANCOVA) ajustada para idade, gênero, IMC, %MG, MME, maços-ano, betabloqueadores, e depressão, em log base 10 (log10) para diminuir a variabilidade de variáveis não paramétricas, exceto para dados qualitativos, como gênero e betabloqueadores. As premissas para comparar duas amostras independentes foram testadas, examinando a normalidade dos dados, homogeneidade entre os grupos, conforme o teste de Levene e relação linear entre as covariáveis e as variáveis dependentes. As correlações entre qualidade do sono, VFC e nível habitual de atividade física foram calculadas utilizando-se a correlação de postos de Spearman, já que os dados eram não paramétricos de acordo com o teste de Shapiro-Wilk. Todas as análises foram realizadas utilizando o software SPSS (versão 22.0) e a significância estatística foi estabelecida em 5%.

 Resultados

A Tabela 1 apresenta informações sobre as características gerais da população estudada. O grupo de fumantes menos ativos (<p50 AFMV) tinha mais mulheres (81%) do que homens (19%) comparada com o grupo mais ativo (>p50 AFMV). A % de MG era mais alta no grupo <p50 AFMV (p=0,017), enquanto a MME era mais alta no grupo >p50 AFMV (p=0,015).

– Características gerais dos fumantes dos 50° percentis de AFMV (<p50 ou >p50)
Características demográficas <p50 (N=21) >p50 (N=21) p valor
Gênero (F/M) 17/4 8/13 0,005†*
Idade (anos), média (DP) 42,0 (10,8) 44,3 (8,9) 0,644§
Composição Corporal
Altura (cm), média (DP) 1,6 (0,1) 1,7 (0,1) 0,138§
Peso (kg), média (DP) 70,1 (12,6) 74,6 (15,1) 0,302§
IMC (kg/m2), média (DP) 26,6 (4,5) 26,5 (4,2) 0,893§
IMC (kg/m2), média (DP) 34,4 (6,6) 29,0 (7,6) 0,017§*
MME (kg), média (IQR) 23,3 (22,2–27,2) 29,5 (24,2–34,7) 0,015‡*
MG (kg), média (DP) 24,5 (7,6) 22,0 (8,5) 0,323§
Status do tabagismo
Tempo de tabagismo (anos), média (DP) 25,3 (11,5) 26,5 (9,2) 0,724§
Cigarros por dia, média (IQR) 20,0 (12,0–20,0) 20,0 (10,0–30,0) 0.827‡
Cigarros por dia, média (IQR) 22,0 (13,5–31,9) 24,8 (13,3–35,0) 0,537‡
Dependência de nicotina, média (DP) 5,2 (2,3) 5,6 (2,3) 0,594§
HADS
Ansiedade, média (DP) 7,4 (4,5) 9,3 (3,8) 0,144§
Depressão, média (DP) 6,1 (4,0) 6,1 (2,7) 1§
Índices espirométricos
FVC (% pred), média (DP) 94,1 (12,4) 94,4 (19,4) 0,968§
FEV1 (% pred), média (DP) 93,5 (12,1) 91,1 (19,1) 0,629§
FEV1/FVC (% pred), média (DP) 99,0 (6,0) 96,2 (5,5) 0,120§
PFE (% pred), média (IQR)) 76,0 (72,0–87,0) 76,5 (58,8-90,3) 0,657‡
FEV1/FVC (% pred), média (DP) 94,7 (31,8) 86,3 (26,5) 0,365§
Medicamentos atuais, f (%)
Cardiovascular 6 (29) 4 (19) 0.469†
Betabloqueadores 1 (17) 1 (25)
Bloqueadores AT1 4 (67) 3 (75)
Inibidores da ECA 1 (17) 0 (0)
Antidepressivos 7 (33) 3 (14) 0,147†
Metabólicos 1 (5) 1 (5) 1†

Dados expressos como média e desvio padrão ou média e faixa interquartil (IQR) e frequência (f) e porcentagem (%). F/M: Feminino/Masculino; IMC: índice de massa corporal; MME: massa muscular esquelética; MG: massa gorda; FVC: capacidade vital forçada; FEV1: volume expiratório forçado no primeiro segundo; FEV1/FVC: razão de FEV1 e FVC; PEF: fluxo expiratório de pico; FEF25-75%: fluxo expiratório entre 25% e 75% de FVC. * p valor para diferença estatística significativa; †Teste qui-quadrado; § Teste t não pareado; ‡ teste Mann-Whitney. Fonte: preparado pelo autor.

A Tabela 2 mostra as variáveis de qualidade do sono, nível habitual de atividade física e VFC de fumantes nos percentis de <p50 e <p50 de AFMV, ajustadas para fatores confusos tais como idade, gênero, IMC, %MG, MME, betabloqueadores, maços-ano, ansiedade e depressão. Observamos que os fumantes menos ativos (<p50) apresentaram má qualidade do sono de acordo com as pontuações totais no Mini-sleep, insônia e menos passos/dias de AFMV, comparada àqueles com nível mais alto de AFMV (>p50). Para os índices de VFC, o grupo menos ativo (<p50) demonstrou redução da modulação parassimpática expressa por RMSSD, HF (un) e índices de SD1, e aumento de LF (un) e razão LF/HF, quando comparado com o grupo mais ativo (>p50).

– Qualidade do sono, nível de atividade física e modulação autonômica cardíaca dos fumantes dos 50° percentis de AFMV (<p50 ou >p50)
Mini-sleep < p50 (N=21) < p50 (N=21) p†
Total, média (IQR) 34,0 (28,5–38,5) 29,0 (22,5–32,5) 0,048*
Insônia, média (IQR) 14,0 (8,0–19,0) 10,0 (7,0–14,0) 0,045*
Hipersonia, média (IQR) 20,0 (16,5–22,5) 17,0 (13,0–22,0) 0,113
Nível de atividade física
AFMV (min), média (IQR)) 14,0 (7,4–19,1) 38,0 (30,4–48,6) <0,0001*
Sedentário (min), média (DP) 450,5 (147,0) 466,4 (100,3) 0,939
Passos/Dia, média (IQR) 7058,0 (5874,5–8431,0) 9753,0 (7977,5–11354,5) 0,020*
VFC
RR médio (ms), média (DP) 751,8 (71,2) 805,3 (96,6) 0,161
SDNN (ms), média (DP) 32,2 (12,7) 33,2 (14,4) 0,982
FC média (bpm), média (DP)) 80,7 (7,9) 75,6 (9,0) 0,147
RMSSD (ms), média (IQR) 14,6 (10,1–26,4) 18,8 (14,6–31,5) 0,047*
Índice triangular RR, média (DP) 8,7 (3,1) 9,1 (3,6) 0,970
TINN (ms), média (DP) 142,9 (57,8) 138,8 (66,6) 0,648
LF (ms2), média (IQR)) 220,0 (91,5–607,0) 264,0 (71,5–526,0) 0,530
HF (ms2), média (IQR)) 101,0 (23,5–206,0) 114,0 (47.5–269,5) 0,351
LF (un), média (IQR)) 74,5 (57,3–82,3) 70,4 (54,0 -79,0) 0,033*
HF (un), média (IQR)) 25,5 (17,5–42,6) 28,7 (21,0–45,9) 0,049*
LF/HF (ms2), média (IQR) 2,9 (1,4–4,8) 2,5 (1,2–3,8) 0,040*
SD1 (ms), média (IQR) 10,3 (7,2–18,7) 13,3 (10,3–22,3) 0,047*
SD2 (ms), média (IQR) 43,5 (17,0) 43,6 (18,8) 0,670
SD1/SD2 (ms2), média (IQR) 0,3 (0,3–0,4) 0,3 (0,3–0,4) 0,457

Dados expressos como média e desvio padrão ou média e faixa interquartil (IQR). AFMV: atividade física de moderada a vigorosa; nu: unidades normalizadas; RR: entre batimentos cardíacos sucessivos; SDDN: Desvio padrão de intervalo de normal a normal; FC: frequência cardíaca; RMSSD: Raiz quadrada média de diferenças sucessivas; TINN: interpolação triangular de intervalos de RR; LF: baixa frequência; HF: alta frequência; SD1: desvio padrão da variabilidade batimento a batimento instantânea; SD2: desvio padrão dos intervalos de RR contínuos de longo prazo. * p valor para diferença estatística significativa; †ANCOVA ajustada para idade, gênero, IMC, %MG, MME, maços-ano, betabloqueadores, ansiedade e depressão. Fonte: preparado pelo autor.

A Figura 2 mostra que houve uma correlação negativa moderada entre AFMV (min) e pontuação total no Mini-sleep e insônia.

– Análise de correlação entre qualidade do sono e nível habitual de atividade física. AFMV: atividade física de moderada a vigorosa; r: Postos de Spearman; p: significância estatística (0,05).

A Figura 3 mostra que houve uma correlação positiva de fraca a moderada entre a pontuação total no Mini-sleep o índice de LF (un) e a razão LF/HF, e uma correlação negativa de fraca a moderada com o RR médio e o índice de HF (un).

– Análise de correlação entre qualidade do sono VFC. RR: entre batimentos cardíacos sucessivos; FC: frequência cardíaca; LF: frequência baixa; HF: frequência alta; r: Postos de Spearman; p: significância estatística (0,05).

Discussão

O estudo teve o objetivo de avaliar a qualidade do sono em fumantes e sua relação com o nível habitual de atividade física e a modulação do SNA. Portanto, os resultados mostraram que fumantes com níveis mais baixos de atividade física habitual tinham má qualidade do sono e insônia, bem como diminuição da modulação parassimpática e aumento de índice de LF (un) e razão LF/HF.

Os fumantes têm mais chance de desenvolver distúrbios do sono do que os não fumantes.4 , 10 , 42

A literatura indica que a nicotina é um dos principais mecanismos responsáveis pelos distúrbios no sono em tabagistas, devido aos efeitos independentes e interativos de seus neurotransmissores nos mecanismos centrais que regulam o ciclo sono-vigília, aumentando a latência do sono.10 , 43 , 44 De acordo com McNamara et al.,44 para cada cigarro consumido, há uma diminuição de 1,2 minutos no tempo total de sono, o que sugere uma possível influência da nicotina como causa potencial dessa relação dose-resposta. Além disso, a diminuição nos níveis de nicotina durante o sono produz sintomas relacionados à síndrome de abstinência, que aumenta a insônia nessa população.7

Também podem ocorrer distúrbios do sono nesses indivíduos devido à presença de doenças pulmonares que podem surgir por causa do tabagismo (por exemplo, câncer de pulmão e obstrução pulmonar crônica)45 e variáveis comportamentais, ou seja, quando um indivíduo usa o cigarro como forma de aliviar tensões, probabilidade de baixa qualidade de vida, e o surgimento de sintomas de depressão e ansiedade.2 , 3 , 46

Considerando a forte evidência sobre a relação entre tabagismo e qualidade do sono, alguns estudo investigaram a influência da atividade física para melhorar a qualidade do sono.19 , 47 Segundo Chen et al.,19 fumantes inativos (0-999 kcal/semana) têm um índice mais alto de ocorrência de insônia em comparação com os fumantes ativos (≥1000 kcal/semana) conforme as atividades de lazer e não lazer. Masood et al.,47 observaram que fumantes pesados tinham mais probabilidade de ter menos de cinco horas de sono por dia e de ter comportamentos não saudáveis, tais como sedentarismo, dieta ruim e consumo de álcool. Assim como esses estudos, nossos resultados também mostraram que fumantes com nível de atividade física de moderada a vigorosa abaixo de 26,65 min/dia também exibiram má qualidade do sono e insônia. Entretanto, ainda é necessário investigar os vários níveis de atividade física nessa doença.

Uma das hipóteses para melhorar atividade física qualidade do sono com prática regular de atividade física é a adaptação psicológica, como melhoria do humor, diminuição da secreção de cortisol, aumento do consumo de energia e fadiga, que aumenta a necessidade de dormir para recuperar as energias, além das mudanças na composição corporal.18 , 48 Em relação a este último ponto, nossos resultados demonstraram que os fumantes fisicamente mais ativos com boa qualidade do sono apresentam % MG mais baixa e MME mais alta.

Além disso, a prática da atividade física, especialmente a realizada continuamente, é capaz de acarretar mudanças em FC e VFC.49 Em indivíduos treinados, ocorrem aumentos na modulação parassimpática, que podem estar relacionados à melhoria do humor, qualidade do sono, tempo de latência e uso de medicamentos para melhorar a qualidade do sono de adultos e dos idosos.17 , 49 , 50

Indivíduos com insônia apresentam aumento de FC durante o sono, diminuição do tempo de sono total, e diminuição dos índices de VFC, o que pode dificultar transições dos estágios do sono, o que exige a atividade parassimpática para chegar a estágios mais profundos.51 Em fumantes, essas mudanças podem ser mais evidentes, porque o tabagismo pode levar à redução de VFC.13 , 14 , 52 Bodin et al.,52 avaliaram fumantes em períodos durante os quais eles consumiram e não consumiram cigarros por 12 horas, e observaram que, depois de fumar, os participantes apresentaram redução de VFC, com uma redução de HF e intervalos de RR quando comparados a períodos em que não fumaram. Em fumantes pesados, Santos et al.,14 observaram aumento de índice de LF (un) e de LF/HF, e a diminuição do índice HF (un) e da razão SD1/SD2, em comparação com fumantes moderados.

Entretanto, nossos resultados demonstraram que o nível de atividade física em fumantes estava associado a VFC, mesmo que seja uma população com alterações em VFC devido ao tabagismo. Os fumantes mais ativos fisicamente aumentaram a modulação parassimpática expressa por índices de RMSSD, HF(un) e SD1, e diminuição do índice LF(un) e razão LF/HF, comparado com fumantes menos ativos, o que sugere que a prática de atividade física nessa população melhora as condições, e essas evidências podem, pelo menos parcialmente, estar relacionadas a mudanças no SNA.

Na análise da correlação entre qualidade do sono e índices de VFC, observa-se que a má qualidade do sono estava associada a níveis mais altos da frequência cardíaca, índice LF (un) e razão LF/HF, e a níveis mais baixos de modulação parassimpática, sugerindo que a baixa qualidade do sono e a insônia podem estar correlacionadas à redução da VFC, especialmente em fumantes menos ativos.

Podemos destacar, como limitações do estudo, a falta de um grupo de controle de não fumantes para avaliar melhor a influência do tabagismo nos aspectos estudados, a não determinação da fase de ciclo menstrual de mulheres na pré-menopausa, e uso de medicamentos antidepressivos, que podem influenciar o SNA. Esses itens podem ser realizados em estudos futuros. Além disso, os índices de VFC são influenciados por idade, gênero, medicamentos cardiovasculares, e isso pode ter afetado os resultados. Entretanto, as análises foram ajustadas quanto a possíveis fatores confusos.

 Conclusão

Em resumo, este estudo demonstrou que a qualidade do sono de fumantes e sua relação com nível habitual de atividade física e modulação do SNA. Portanto, além da nicotina, a pior qualidade do sono pode estar associada a níveis mais baixos de atividade física e alterações na modulação do sistema nervoso autônomo, sugerindo que a promoção de atividade física em fumantes pode ajudar a melhorar a qualidade do sono e garantir maior controle autônomo. Entretanto, são necessários novos estudos que avaliem níveis diferentes de atividade física na modulação do SNA durante o sono em comparação com indivíduos saudáveis, o que pode evitar distúrbios do sono, incentivar um estilo de vida saudável à medida que incentiva a cessação do tabagismo.

 Agradecimentos

Os autores gostariam de agradecer à Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de São Paulo (FAPESP; bolsa 2016/06454-1) e à Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), que financiaram a pesquisa que deu origem ao artigo científico.

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Vinculação Acadêmica

Este artigo é parte de tese de Doutorado de Iara Buriola Trevisan pela Universidade Estadual Paulista.

Fontes de Financiamento. O presente estudo foi financiado pela CAPES e FAPESP (processo: 2016/06454-1).

 Original Article Sleep Quality Associated with Habitual Physical Activity Level and Autonomic Nervous System of Smokers 0000-0003-0743-3231 Trevisan Iara Buriola 1 0000-0002-1891-3153 Vanderlei Luiz Carlos Marques 1 Proença Mahara 2 Barreira Tiago V. 3 0000-0001-7608-9986 Santos Caroline Pereira 1 0000-0002-6147-0124 Gouveia Tamara Santos 1 Ramos Ercy Mara Cipulo 1 Ramos Dionei 1 Brazil Universidade Estadual Paulista Júlio de Mesquita Filho (UNESP), Presidente Prudente, SP - Brazil Brazil Universidade Estadual do Norte do Paraná (UENP), Jacarezinho, PR - Brazil EUA Syracuse University, New York – EUA Mailing Address: Iara Buriola Trevisan • Universidade Estadual Paulista (Unesp), Escola Superior de Tecnologia e Ciências - Rua Roberto Simonsen, 305. Postal Code 19060-900, Presidente Prudente, SP – Brazil E-mail: iara_buriola@hotmail.com

Author Contributions

Conception and design of the research: Trevisan IB, Vanderlei LCM, Proença M, Ramos EMC, Ramos D; Acquisition of data: Trevisan IB, Vanderlei LCM, Barreira TV, Santos CP, Gouveia TS; Analysis and interpretation of the data, Writing of the manuscript and Critical revision of the manuscript for intellectual content: Trevisan IB, Vanderlei LCM, Proença M, Barreira TV, Santos CP, Gouveia TS, Ramos EMC, Ramos D; Statistical analysis: Trevisan IB, Proença M, Barreira TV, Ramos D; Obtaining financing: Trevisan IB, Ramos D.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Abstract Background

Few studies have examined the relationship of one’s habitual physical activity level and autonomic nervous system (ANS) modulation on sleep quality in smokers.

 Objective

The aim of this study was to identify changes in the sleep quality of smokers and its relation with their habitual physical activity level and ANS modulation.

 Methods

Forty-two smokers were divided into two groups according to the 50th percentile of the moderate-to-vigorous physical activity (MVPA). Sleep quality was assessed using the Mini-sleep Questionnaire, and ANS modulation was assessed by indices of heart rate variability (HRV). To examine the possible mean differences, the analysis of covariance (ANCOVA) was used, adjusted for age, sex, body composition, pack-years, beta-blockers, anxiety, and depression in log base 10, not including qualitative data, such as sex and beta-blockers. Correlations were made by using the Spearman rank correlation. The statistical significance was set at 5%

 Results

The smokers who were less active showed poor sleep quality (p=0.048) and insomnia (p=0.045). Furthermore, the less active group presented decreased parasympathetic modulation [HF (un; p=0.049); RMSSD (ms; p=0.047) and SD1 (ms; p=0.047)] and an increased LF (un) index (p=0.033) and LF/HF ratio (p=0.040). A positive correlation between the total Mini-sleep score with LF (un) index (r=0.317, p=0.041) and LF/HF ratio (r=0.318, p=0.040) and negative correlation with HF (un) index (r= -0.322, p=0.038).

 Conclusions

Smokers with lower levels of habitual physical activity showed poor sleep quality and alterations in autonomic nervous system modulation; (Arq Bras Cardiol. 2020; [online].ahead print, PP.0-0)

 Sleep Sleep,Quality Exercise. Heart Rate Tobacco Use Disorder Autonomic Nervous System Diseases Introduction

Smoking is considered a major public health problem worldwide, despite being a major cause of preventable death worldwide.1 The global burden of chronic diseases is increasing and smoking represents an important risk factor for the development of these diseases.1

Smoking may also be responsible for neurobehavioral alterations, such as reduced working memory, lapses of attention, depressed mood, and sleep disturbances.2 In the latter respect, several studies conducted with adults reported a negative association between smoking and sleep quality, such as insomnia,3 hypersomnia, sleep fragmentation,4 daytime sleepiness,5 and poor nocturnal sleep quality.6

Sleep restriction due to smoking can be caused by several mechanisms, the most prevalent of which is the impact of nicotine.7 During sleep, the nicotine levels decrease, triggering withdrawal symptoms, which are dependent on the number of cigarettes smoked per day, the nicotine dependence level, and the rate of nicotine withdrawal. Moreover, carbon monoxide levels and the elimination of nicotine levels in the blood decrease during sleep.7 - 10

During sleep, the autonomic nervous system (ANS) modulation presents changes along transitions between wakefulness and sleep. The cardiac parasympathetic modulation increases approximately two hours before sleep onset, reaches the peak at sleep onset, and decreases in the sleep period, while sympathetic modulation does not change at sleep onset but does decrease during the deeper stages of sleep. These changes produce decreased heart rate and increased heart rate variability (HRV).11 , 12

Smokers show changes in ANS characterized by reductions in parasympathetic modulation,13 , 14 suggesting that in addition to smokers presenting sleep disturbances due to cigarette consumption, the decrease in parasympathetic modulation in these individuals may also affect one’s sleep quality.

The literature suggests that a healthy and active lifestyle is able to induce an increase in parasympathetic modulation,15 promoting ANS regulation and balance.16 Thus, a habitual active lifestyle, is one of the benefits to sleep quality due to its effects on ANS regulation,17 , 18 which can also happen with smokers.19 Investigating the relationship between sleep quality and ANS modulation according to the habitual physical activity level of smokers can promote valuable information to identify the importance of a more active lifestyle in this population. Moreover, improvement in sleep quality may increase the chances of success rates during smoking cessation. Therefore, the present study aimed to assess the sleep quality in smokers and its relationship with the habitual physical activity level and ANS modulation.

 Materials and Methods Participants and Procedures

Participants were recruited through announcements in the media. Smokers, 18 to 60 years of age and regardless of sex, were selected. The inclusion criteria were: 1) consume at least 10 cigarettes/day, for at least one year; 2) absence of known pre-existing chronic cardiorespiratory diseases that significantly influence the ANS (e.g arrhythmias, uncontrolled hypertension, chronic cough, chronic bronchitis, pulmonary emphysema, or FEV1/FVC <70%); 3) No excessive use of alcohol or other illicit drugs; 4) No use of nicotine replacement products and/or antidepressants as an aid to stop smoking. The exclusion criteria were: 1) incomplete assessments and 2) Outliers (more than 3 standard deviations away from mean, indicating error in collected HRV data).

A total of 239 smokers expressed interest in participating in the study. Thus, 83 participants were included, but 41 participants were excluded due to incomplete assessments (n = 29) and participants who had a standard deviation greater than 3 in the HRV indices (outliers, n = 12). Therefore, 42 participants were then divided into two groups according to the 50thpercentile of the moderate-to-vigorous physical activity (MVPA) ( Figure 1 ).

– Flow chart of the study. HRV: heart rate variability, MVPA: moderate-to-vigorous physical activity.

Participants were previously informed about the research objectives and procedures and, after agreement, signed the consent form. This study was approved by the Research Ethics Committee of Sao Paulo State University (CAAE: 54550116.6.0000.5402).

The assessment was performed on two non-consecutive days; all procedures were performed in the morning under controlled temperature and relative humidity (22.0±2.2ºC, 56.6±6.9%), and all participants were instructed not to ingest alcohol, caffeine, anesthetics, or barbiturates, nor to perform moderate or vigorous exercise 24 hours prior to assessment. Measurement of exhaled carbon monoxide (exCO), with a cut-off point of 10 ppm,20 was performed to prove nicotine abstinence from 24 hours prior to the assessments.21 On the first day, the participants took part in an assessment to collect personal data, as well as data regarding smoking status, pulmonary function, and anthropometric and body composition, along with an analysis of anxiety, depression, and sleep quality. On the second day, all participants underwent an assessment of ANS modulation by HRV indices and of the habitual physical activity level performed by the accelerometer. Previously trained professionals accompanied all the assessments.

 Smoking Status

All participants answered questions from the Fagerström questionnaire concerning the number of cigarettes consumed per day, time of smoking, and nicotine dependence.22 The pack/years was calculated by the formula: number of cigarettes consumed per day divided by 20 and multiplied by the time of smoking.

 Pulmonary Function

The pulmonary function was analyzed using a portable spirometer (Spirobank 3.6 Medical International Research, Rome, Italy). The interpretation was made considering the standards of American Thoracic Society and European Respiratory Society,23 with normal values recorded for the Brazilian population.24

 Body Composition

The InBody 720 octopolar apparatus (Copyright®, 1996–2006, by Biospace Corporation, USA) was used to calculate the body mass index (BMI), percent fat mass (%FM), skeletal muscle mass (SMM), and fat mass (FM). The InBody 720 uses eight electrodes, two in contact with the palm (E1 and E3) and thumb (E2 and E4) of each hand and two in contact with the front (E5 e E7) and heel (E6 and E8) of each foot.25 , 26

 Anxiety and Depression

Anxiety and depression were assessed by applying the Hospital Anxiety and Depression Scale (HADS) questionnaire.27 This instrument consists of a 14-item scale, seven exclusive for anxiety and seven exclusive for depression.

 Sleep Quality

The sleep quality was assessed by a Mini-sleep Questionnaire,28 validated for the Brazilian population by Falavigna et al.,29 which consists of 10 self-reported questions with seven possible answers (never = 1, very rarely = 2, rarely = 3, sometimes = 4, often = 5, very often = 6, and always = 7). Insomnia (questions 1, 2, 3, and 7) and hypersomnia (questions 4, 5, 6, 8, 9, and 10) are also assessed in this instrument.

 Habitual Physical Activity Level

Participants were instructed to wear an ActiGraph GT3X+ (AG) accelerometer, (ActiGraph LLC, Pensacola, FL USA) for a 7-d period, including while sleeping, only removing the devices when coming in direct contact with water (i.e. bathing or swimming).30 The AG was attached to an elastic waistband and positioned on the right hip. The AG device is a triaxial accelerometer and measures acceleration in 3 planes, generating activity counts for each axis and a vector magnitude representing the combination of all 3 axes. In the current study, the raw data was collected at a frequency of 80 Hz. Data from the AG device was downloaded using the low extension filter from the ActiLife software (version 6.13, ActiGraph LLC), not including the steps/day, which was downloaded using the normal filter. For data analysis, raw accelerometer data was converted into counts and summed over a 60 sec period with the low frequency extension enabled.

A previously validated algorithm was applied to the AG accelerometer data to separate sleep wear time from awake wear time.31 , 32 Data from sleep wear time was not used in the analysis of the activity patterns described below. Periods of non-wear (identified using the AG accelerometer data) were defined as consecutive blocks of at least 60 min of zero activity counts, including up to 2 consecutive minutes of activity counts less than 100, in line with the National Health and Nutrition Examination Survey (NHANES) criteria.33 A complete day of acclerometer use was defined as at least 10 hours of wake wear time. A minimum of 4 days (including at least 1 weekend day) of wear data was necessary in order for participants to be included in the data analysis.

After initial inspection and processing, accelerometer data from awake wear time was analyzed to determine how much time participants spent in moderate-to-vigorous physical activity (MVPA) using the cut point by Troiano et al. > 2020 counts/min (equivalent to 3 METs), vigorous intensity (5,999 counts or 6 METs).33 Each period was classified as sedentary time if vertical axis counts were < 100 counts/min.34

 Autonomic Nervous System (ANS) Modulation

To analyze the indices of ANS modulations, the heart rate was captured beat by beat, using a cardio-frequency (Polar S810i, Finland) equipment, which had been previously validated for the capitation of one’s heart rate, beat by beat, and its use for calculating HRV indices.35

All participants were instructed not to consume stimulating substances, such as tea, coffee, soda, chocolate, and alcohol for 24 hours prior to this analysis. While recording the heart rate, participants were instructed to remain silent, awake, at rest, without performing movements and conversations during execution, and with spontaneous breathing for 20 minutes while sitting. The circulation of people was not allowed in the room during the execution of data collection in order to avoid capture errors and reduce the anxiety of volunteers.

Data obtained by monitoring were transferred to the computer using the software Polar ProTrainer 5 (version 5.41.002) and each five minutes of the chart were analyzed, with at least 256 RR intervals, selected from the most stable part of the chart, after digital filtration, completed via manual filtering to eliminate artifacts and ectopic beats; only series with over 95% of sinus beats were included in the study.

HRV indices were calculated in the time and frequency domains and the Poincaré plot. In the time domain (TD), the indices of Root Mean Square of Successive Differences (RMSSD) and Standard Deviation of Normal to Normal intervals (SDNN) were calculated, both expressed in milliseconds (ms). In the frequency domain (FD), this study used the low frequency spectrum component (LF, 0.04 – 0.15 Hz) and the high frequency (HF, 0.15 – 0.40 Hz), in absolute values (ms2) and in normalized units (un), as well as the LF/HF ratio.36 , 37 The spectral analysis was calculated using the fast Fourier transform algorithm.38

The Poincaré plot was used to calculate the following indices: SD1 (standard deviation of the instantaneous beat to beat variability); SD2 (standard deviation of the long-term continuous R-R intervals); and the SD1/SD2 ratio, which shows the ratio between short and long-term variations of the RR intervals.39 , 40 To analyze the HRV index, the Kubios software (University of Kuopio, Finland) was used.41

 Data Analysis

Previous research was used to determine the sample size. A correlation of r = 0.43 between sleep quality, physical activity level, and ANS was estimated, with an alpha error of 5% and a sample power of 80%. Hence, a sample of 41 participants was deemed appropriate.42

The sample was divided into two groups according to the 50thpercentile (26.65 min) of the MVPA (<p50 or >p50). The Shapiro-Wilk test analyzed data normality. The continuous variables were described as mean and standard deviation or as median and interquartile range (IQR), except for categorical variables which were described as frequency (f) and percentage (%). Unpaired t test or Mann-Whitney test were applied in the comparison between the percentiles in the characterization variables of the sample. Comparison of sleep quality, habitual physical activity level, and HRV between percentiles was performed using covariance analysis (ANCOVA) adjusted for age, sex, BMI, %FM, SMM, pack-years, beta-blockers, anxiety, and depression in log base 10 (log10) to decrease the variability of nonparametric variables, not including qualitative data, such as sex and beta-blockers. The assumptions for comparing two independent samples were tested by examining the normality of the data, homogeneity between the groups, according to the Levene’s test, and the linear relationship between the covariates and the dependent variables. Correlations between sleep quality, HRV, and habitual physical activity level were calculated using Spearman’s rank correlation, which was used because, according to the Shapiro-Wilk test, the data proved to be nonparametric. All analyzes were performed using software SPSS (version 22.0) and statistical significance was set at 5%.

 Results

Table 1 presents information about the general characteristics of the studied population. The group of less active smokers (<p50 MVPA) had more women (81%) than men (19%), as compared to the more active group (>p50 MVPA). The % FM was higher in the <p50 MVPA (p=0.017), whereas, the SMM was higher in the >p50 MVPA group (p=0.015).

– General characteristics of smokers in 50th percentiles of MVPA (<p50 or >p50)
Demographic characteristics <p50 (N=21) >p50 (N=21) p value
Sex (F/M) 17/4 8/13 0.005†*
Age (years), mean (SD) 42.0 (10.8) 44.3 (8.9) 0.644§
Body Composition
Height (cm), mean (SD) 1.6 (0.1) 1.7 (0.1) 0.138§
Weigh (kg), mean (SD) 70.1 (12.6) 74.6 (15.1) 0.302§
BMI (kg/m2), mean (SD) 26.6 (4.5) 26.5 (4.2) 0.893§
%FM, mean (SD) 34.4 (6.6) 29.0 (7.6) 0.017§*
SMM (kg), median (IQR) 23.3 (22.2–27.2) 29.5 (24.2–34.7) 0.015‡*
FM (kg), mean (SD) 24.5 (7.6) 22.0 (8.5) 0.323§
Smoking status
Smoking duration (years), mean (SD) 25.3 (11.5) 26.5 (9.2) 0.724§
Cigarettes days, median (IQR) 20.0 (12.0–20.0) 20.0 (10.0–30.0) 0.827‡
Pack-years, median (IQR) 22.0 (13.5–31.9) 24.8 (13.3–35.0) 0.537‡
Nicotine dependence, mean (SD) 5.2 (2.3) 5.6 (2.3) 0.594§
HADS
Anxiety, mean (SD) 7.4 (4.5) 9.3 (3.8) 0.144§
Depression, mean (SD) 6.1 (4.0) 6.1 (2.7) 1§
Spirometric indices
FVC (% pred), mean (SD) 94.1 (12.4) 94.4 (19.4) 0.968§
FEV1 (% pred), mean (SD) 93.5 (12.1) 91.1 (19.1) 0.629§
FEV1/FVC (% pred), mean (SD) 99.0 (6.0) 96.2 (5.5) 0.120§
PFE (% pred), median (IQR) 76.0 (72.0–87.0) 76.5 (58.8-90.3) 0.657‡
FEF25-75% (% pred), mean (SD) 94.7 (31.8) 86.3 (26.5) 0.365§
Current medications, f (%)
Cardiovascular 6 (29) 4 (19) 0.469†
Beta-blockers 1 (17) 1 (25)
AT1-blockers 4 (67) 3 (75)
ACE inhibitors 1 (17) 0 (0)
Antidepressant 7 (33) 3 (14) 0.147†
Metabolic 1 (5) 1 (5) 1†

Data expressed as mean and std. deviation or median and interquartile range (IQR) and frequency (f) and percentage (%). F/M: Female/Male; BMI: body mass index; SMM: skeletal muscle mass; FM: fat mass; FVC: forced vital capacity; FEV1: forced expiratory volume in the first second; FEV1/FVC: ratio of FEV1 and FVC; PEF: peak expiratory flow; FEF25-75%: expiratory flow between 25% and 75% of FVC. * p-value for significant statistical difference; †Chi-square test; § Unpaired t test; ‡ Mann-Whitney test. Source: author himself

Table 2 shows the variables of sleep quality, habitual physical activity level, and HRV of smokers in the <p50 and >p50 percentiles of MVPA, which was adjusted for confounding factors, such as age, sex, BMI, %FM, SMM, beta-blockers, pack-years, anxiety, and depression. It was observed that less active smokers (<p50), as compared to those with a higher MVPA level (>p50), showed poor sleep quality according to the total scores regarding Mini-sleep, insomnia, lower MVPA, and steps/days. As regards the HRV indices, the less active group (<p50) showed a decreased parasympathetic modulation, expressed by the RMSSD, HF(un), and SD1 indices, and an increased LF(un) and LF/HF ratio when compared to the more active group (>p50).

– Sleep quality, physical activity level, and autonomic cardiac modulation of smokers in 50th percentiles of MVPA (<p50 or >p50)
Mini-sleep < p50 (N=21) > p50 (N=21) p†
Total, median (IQR) 34.0 (28.5–38.5) 29.0 (22.5–32.5) 0.048*
Insomnia, median (IQR) 14.0 (8.0–19.0) 10.0 (7.0–14.0) 0.045*
Hypersomnia, median (IQR) 20.0 (16.5–22.5) 17.0 (13.0–22.0) 0.113
Physical activity level
MVPA (min), median (IQR) 14.0 (7.4–19.1) 38.0 (30.4–48.6) <0.0001*
Sedentary (min), mean (SD) 450.5 (147.0) 466.4 (100.3) 0.939
Steps/Day. median (IQR) 7058.0 (5874.5–8431.0) 9753.0 (7977.5–11354.5) 0.020*
HRV
Mean RR (ms), mean (SD) 751.8 (71.2) 805.3 (96.6) 0.161
SDNN (ms), mean (SD) 32.2 (12.7) 33.2 (14.4) 0.982
Mean HR (bpm), mean (SD) 80.7 (7.9) 75.6 (9.0) 0.147
RMSSD (ms), median (IQR) 14.6 (10.1–26.4) 18.8 (14.6–31.5) 0.047*
RR triangular index, mean (SD) 8.7 (3.1) 9.1 (3.6) 0.970
TINN (ms), mean (SD) 142.9 (57.8) 138.8 (66.6) 0.648
LF (ms2), median (IQR) 220.0 (91,5–607.0) 264.0 (71.5–526.0) 0.530
HF (ms2), median (IQR) 101.0 (23,5–206.0) 114.0 (47.5–269.5) 0.351
LF (nu), median (IQR) 74.5 (57.3–82.3) 70.4 (54.0 –79.0) 0.033*
HF (nu), median (IQR) 25.5 (17.5–42.6) 28.7 (21.0–45.9) 0.049*
LF/HF (ms2), median (IQR) 2.9 (1.4–4.8) 2.5 (1.2–3.8) 0.040*
SD1 (ms), median (IQR) 10.3 (7.2–18.7) 13.3 (10.3–22.3) 0.047*
SD2 (ms), mean (SD) 43.5 (17.0) 43.6 (18.8) 0.670
SD1/SD2 (ms2), median (IQR) 0.3 (0.3–0.4) 0.3 (0.3–0.4) 0.457

Data expressed as mean and std. deviation or median and interquartile range (IQR). MVPA: moderate to vigorous physical activity; nu: normalized units; RR: between successive heart beats; SDNN: Standard Deviation of Normal to Normal interval; HR: heart rate; RMSSD: Root Mean Square of Successive Differences; TINN: triangular interpolation of RR intervals; LF: low frequency; HF: high frequency; SD1: standard deviation of the instantaneous beat to beat variability; SD2: standard deviation of the long-term continuous R-R intervals. * p-value for significant statistical difference; †ANCOVA adjusted for age, sex, BMI, %FM, SMM, pack-years, Beta-blockers, anxiety, and depression. Source: author himself.

Figure 2 shows that there was a moderate negative correlation between MVPA (min) and total Mini-sleep score and insomnia.

– Correlation analysis between sleep quality and habitual physical activity level. MVPA: moderate-to-vigorous physical activity; r: Spearman’s rank; p: statistical significance (0.05).

Figure 3 shows that there was a weak to moderate positive correlation between the total Mini-sleep score with Mean HR (l/min), LF (un) index, and LF/HF ratio, as well as a weak to moderate negative correlation with Mean RR (ms) and HF (un) index.

– Correlation analysis between sleep quality and HRV. RR: between successive heart beats; HR: heart rate; LF: low frequency; HF: high frequency; r: Spearman’s rank; p: statistical significance (0.05).

Discussion

This study aimed to assess smokers sleep quality and its relationship to one’s habitual physical activity level and ANS modulation. Therefore, our results showed that smokers with a lower level of habitual physical activity had poor sleep quality and insomnia, as well as a decrease in the parasympathetic modulation and an increase in the LF (un) index and LF/HF ratio.

Smokers are more likely to develop sleep disturbances than nonsmokers.4 , 10 , 42

The literature indicates that nicotine is one of the main mechanisms responsible for sleep disturbances in smokers, due to the independent and interactive effects of their neurotransmitters on the central mechanisms that regulate the sleep-wake cycle, increasing sleep latency.10 , 43 , 44 According to McNamara et al.,44 for each cigarette consumed, there is a decrease of 1.2 min in total sleep time, which suggests a possible influence of nicotine as a potential cause of this dose-response relationship. Furthermore, the decrease in nicotine levels during sleep produces symptoms related to the withdrawal syndrome, which increases insomnia in this population.7

Sleep disturbances in these individuals may also occur due to the presence of pulmonary diseases that may arise due to smoking (e.g, lung cancer and chronic obstructive pulmonary disease)45 and behavioral variables, i.e., when the individual uses cigarettes as stress relief, because of a likelihood of a poor quality of life, and due to the appearance of depression and anxiety symptoms.2 , 3 , 46

Given the strong evidence about smoking on poor sleep quality, some studies have investigated the influence of physical activity on improved sleep quality.19 , 47 According to Chen et al.,19 inactive smokers (0-999 kcal/week) have a higher rate of insomnia when compared to active smokers (≥1000 kcal/week), when considering leisure and non-leisure activities. Masood et al.,47 observed that heavy smokers were more likely to have less than five hours of sleep per day and more likely to take on unhealthy behaviors, such as a sedentary lifestyle, poor diet, and alcohol consumption. In addition to these studies, our results showed that smokers with moderate to vigorous physical activity levels below 26.65 min/day presented poor sleep quality and insomnia. However, there is still a need to investigate the different levels of physical activity in this condition.

One of the hypotheses to improve sleep quality through the regular practice of physical activity involves physiological adaptations, such as mood improvement, decreasing cortisol secretion, increase in energy consumption, and fatigue that increases the need to sleep for energy restoration, besides changes in body composition.18 , 48 Regarding this last point, our results showed that more physically active smokers with good sleep quality present lower %FM and higher SMM.

Furthermore, the practice of physical activity, especially that performed continuously, is capable of causing changes in HR and HRV.49 In trained individuals, increased parasympathetic modulation occurs, which may be related to one’s improvement in mood, sleep quality, latency time, and use of medications to improve sleep quality in both adults and the elderly.17 , 49 , 50

Individuals with insomnia present increased HR during sleep, decreased total sleep time, and decreased HRV indices, which may hinder transitions of the stages of sleep, in turn requiring parasympathetic activity to achieve deeper stages.51 In smokers, these changes may be more evident, because smoking may lead to a reduction in HRV.13 , 14 , 52 Bodin et al.52 evaluated smokers in periods in which they consumed and did not consume cigarettes for 12 hours and observed that after smoking the participants presented a reduction in HRV, with a decrease in HF and RR intervals when compared to non-smoking periods. In heavy smokers, Santos et al.,14 observed increased LF(un) and LF/HF indices and a decreased HF(un) index and SD1/SD2 ratio when compared to moderate smokers.

However, our results demonstrated that the physical activity level in smokers was associated with HRV even though it is a population with changes in HRV due to smoking. More physically active smokers presented increased parasympathetic modulation, expressed by the RMSSD, HF (un), and SD1 indices, as well as a decrease in the LF (un) index and LF/HF ratio when compared to less active smokers. This finding suggests that the practice of physical activity in this population improves sleep conditions; such evidence may, at least partly, be related to changes in the ANS.

In the analysis of correlation between sleep quality and HRV indices, it was observed that poorer sleep quality was associated with higher levels of heart rate, LF(un) index, and LF/HF ratio, as well as lower levels of parasympathetic modulation, suggesting that poor sleep quality and insomnia may be correlated with a reduction in HRV, especially in less active smokers.

Limitations of this study include the lack of a control group of non-smokers to better evaluate the influence of smoking on the studied aspects, the non-determination of the phase of menstrual cycles of women in premenopause, and antidepressant medication, which may influence the ANS. Future studies on these issues are warranted. Furthermore, HRV indices are influenced by age, sex, and cardiovascular medication, which may have influenced the results. However, the analyzes were adjusted for potential confounding factors.

 Conclusion

In summary this study showed that the sleep quality of smokers was associated with one’s physical activity level and ANS modulation. Thus, in addition to nicotine, the poorer sleep quality may be associated with a lower level of physical activity and alterations in autonomic nervous system modulation, suggesting that promoting physical activity in smokers may help improve sleep quality and better autonomic control. However, there is a need for new studies that evaluate different levels of physical activity in ANS modulation during sleep as compared to healthy individuals, which may prevent sleep disorders and encourage a healthy lifestyle by encouraging patients to stop smoking.

 Acknowledgements

The authors would like to thank the São Paulo Research Foundation (FAPESP; grant 2016/06454-1) and Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior (CAPES), which funded the research that gave rise to the scientific article.

Study Association

This article is part of the thesis of Doctoral submitted by Iara Buriola Trevisan, from Universidade Estadual Paulista.

Sources of Funding .This study was funded by CAPES and FAPESP (process: 2016/06454-1).