Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC F7dR7yWsM7wW6PtSW4r355p S0066-782X2019001000725 S0066-782X2019005017103 10.5935/abc.20190185 Original Article Introduction of Application of Gini Coefficient to Heart Rate Variability Spectrum for Mental Stress Evaluation 0000-0001-9461-203X Sánchez-Hechavarría Miguel Enrique 1 0000-0001-8109-9177 Ghiya Shreya 2 0000-0003-0298-9425 Carrazana-Escalona Ramon 3 0000-0003-0384-7883 Cortina-Reyna Sergio 3 0000-0002-8852-4591 Andreu-Heredia Adán 3 0000-0003-4409-5753 Acosta-Batista Carlos 4 0000-0003-4407-950X Saá-Muñoz Nicolás Armando 5 Universidad Católica de la Santísima Concepción Facultad de Medicina Departamento de Ciencias Básicas y Morfología Concepción Chile Departamento de Ciencias Básicas y Morfología - Facultad de Medicina - Universidad Católica de la Santísima Concepción, Concepción - Chile San Francisco State University Department of Kinesiology San Francisco USA Department of Kinesiology, San Francisco State University, San Francisco - USA Universidad de Ciencias Médicas de Santiago de Cuba Facultad de Medicina 1 Departamento de Ciencias Basicas Biomédicas Santiago de Cuba Cuba Departamento de Ciencias Basicas Biomédicas - Facultad de Medicina 1 - Universidad de Ciencias Médicas de Santiago de Cuba, Santiago de Cuba - Cuba Universidad de Ciencias Médicas de La Habana Hospital Universitario Calixto García La Habana Cuba Hospital Universitario Calixto García - Universidad de Ciencias Médicas de La Habana, La Habana - Cuba Universidad Católica de la Santísima Concepción Facultad de Medicina Departamento de Ciencias Clínicas y Preclínicas Concepción Chile Centro de Simulación - Departamento de Ciencias Clínicas y Preclínicas - Facultad de Medicina - Universidad Católica de la Santísima Concepción, Concepción - Chile Mailing Address: Miguel Enrique Sánchez-Hechavarría • Alonso de Ribera, 2850. Postal Code 4090541. Concepción - Chile Email: misanchez@ucsc.cl, miguel.sanchez881119@gmail.com

Author contributions

Conception and design of the research and Critical revision of the manuscript for intellectual content: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Carrazana-Escalona R, Cortina-Reyna S, Andreu-Heredia A, Acosta-Batista C, Saá-Muñoz NA; Acquisition of data: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Carrazana-Escalona R, Cortina-Reyna S, Andreu-Heredia A; Analysis and interpretation of the data: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Carrazana-Escalona R, Cortina-Reyna S, Acosta-Batista C; Statistical analysis: Sánchez-Hechavarría ME, Andreu-Heredia A, Saá-Muñoz NA; Writing of the manuscript: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Acosta-Batista C, Saá-Muñoz NA.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 09 09 2019 10 2019 113 4 725 733 09 06 2018 05 03 2019 15 05 2019 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Abstract Background:

The Gini coefficient is a statistical tool generally used by economists to quantify income inequality. However, it can be applied to any kind of data with unequal distribution, including heart rate variability (HRV).

 Objectives:

To assess the application of the Gini coefficient to measure inequality in power spectral density of RR intervals, and to use this application as a psychophysiological indicator of mental stress.

 Methods:

Thirteen healthy subjects (19 ± 1.5 years) participated in this study, and their RR intervals were obtained by electrocardiogram during rest (five minutes) and during mental stress (arithmetic challenge; five minutes). These RR intervals were used to obtain the estimates of power spectral densities (PSD). The limits for the PSD bands were defined from 0.15 to 0.40 Hz for high frequency band (HF), from 0.04 to 0.15 Hz for low frequency band (LF), from 0.04 to 0.085 Hz for first low frequency sub-band (LF1) and from 0.085 to 0.15 Hz for second low frequency sub-band (LF2). The spectral Gini coefficient (SpG) was proposed to measure the inequality in the power distribution of the RR intervals in each of above-mentioned HRV bands. SpG from each band was compared with its respective traditional index of HRV during the conditions of rest and mental stress. All the differences were considered statistically significant for p < 0.05.

 Results:

There was a significant decrease in HF power (p = 0.046), as well as significant increases in heart rate (p = 0.004), LF power (p = 0.033), LF2 power (p = 0.019) and LF/HF (p = 0.002) during mental stress. There was also a significant increase in SpG(LF) (p = 0.009) and SpG(LF2) (p = 0.033) during mental stress. Coefficient of variation showed SpG has more homogeneity compared to the traditional index of HRV during mental stress.

 Conclusions:

This pilot study suggested that spectral inequality of Heart Rate Variability analyzed using the Gini coefficient seems to be an independent and homogeneous psychophysiological indicator of mental stress. Also, HR, LF/HF, SpG(LF) of HRV are possibly important, reliable and valid indicators of mental stress.

 Keywords: Gini Coefficient Heart, Rate Stress, Psychological/physiopathology Action, Spectrum Parasympathetic Nervous System Simpathetic Nervous System Introduction

The Gini coefficient is a statistical tool typically used in economics to measure income inequality. However, it can be applied to any data with an unequal distribution, including Heart Rate Variability (HRV). HRV is the spectrum of time interval between successive heartbeats (RR interval) over a specific period. This study proposes a novel application of the Gini coefficient to measure the inequality of the power spectral density of RR intervals.

Physical or mental imbalance caused by noxious stimuli can induce stress to normal homeostasis. If the stress on the system becomes chronic, the sympathetic nervous system stays activated, which can cause physical, psychological, and behavioral abnormalities.1 Sympathetic nervous system sensitivity to mental stress increases over time and it can increase the risk of future cardiovascular diseases.2

HRV measurement has been adopted as a non-invasive and relatively easy method for objective assessment of the severity of stress.3 It is a physiological phenomenon of variation in the time interval between heartbeats (RR interval) and is commonly used as a measure of autonomic nervous system activity.4-7 Power spectral density (PSD) describes the transformation of periodic oscillations of the heart-rate signals into different frequencies. This transformation gives numerical values about their relative intensity.8,9 Spectral methods produce a decomposition of total variation of a data series into its frequency components, which can be expressed in the form of a spectral density function that depicts spectral power as a function of frequency.10

A standard for HRV measurement and interpretation of frequency domain variables was published in 1996, and most subsequent studies are based on it.4,9 These traditional HRV indices in frequency domain variables include very low frequency [0.0033-0.04 Hz], HF [0.15-0.4 Hz] and LF [0.04-0.15 Hz]. HF has been linked to the parasympathetic influence on the heart, while LF is modulated by baroreflex activity and has been linked to both sympathetic and parasympathetic activity.4,6,7,11,12

The power of traditional HRV indices in different bands changes by increasing or decreasing sympathetic or vagal modulation. However, it is unknown how equally this power in each frequency band is distributed during rest. It is also unknown how this power distribution gets affected with changes in sympathetic or parasympathetic modulation. To our best knowledge, the inequality in power distribution of HRV spectrum has not been measured before.

Therefore, the present study aims 1) to apply the Gini coefficient to power spectral density of HRV to measure the inequality of power distribution of frequency bands; 2) to compare the inequality in power spectrums of HRV signals during rest versus under mental stress; 3) to evaluate the Gini coefficient as a psychophysiological indicator of mental stress in comparison to traditional HRV indices.

 Methods Study population

A total of 13 healthy subjects (7 females, 6 males), age 19 ± 1.5 years, BMI 22.3 ± 1.3 kg/m2, participated in this crossover study. An a-priori power analysis found that this number of participants would yield 80% power at an alpha level of 0.05. All the subjects were non-smokers and had no history of heart disease, systemic hypertension or any other disease. Participants did not take any medications, drugs or alcohol for 12 hours preceding the experiment and were advised not to drink any caffeinated beverages on the morning of the study. Prior to participation, subjects signed an informed consent. Study procedures were in accordance with the Declaration of Helsinki and the study protocol was approved by the Ethics Committee of the Medical University of Santiago de Cuba.

Experiments were performed in a quiet environment, between 9 a.m. and 12:30 p.m.. ECGs were taken in a sitting position, during rest and during arithmetic mental stress. After attachment of the electrodes, every subject relaxed for 10 min. ECG recordings were obtained during rest with spontaneous breathing for 5 min. Immediately afterwards, subjects performed a mental arithmetic task for 5 min.13-15 The mental arithmetic task is one of the most efficient stimuli for inducing mental stress.16-18 Briefly, subjects subtracted 7, starting from 1000. They were instructed to subtract as accurately as possible. For a single subtraction, time allowed was 5s and was signaled by a sound. Subjects said the result aloud and after each answer, subjects received verbal confirmation (“right” or “wrong”). They continued successive subtraction, even when the result was wrong. Aside from verbalization of the answers, subjects did not talk during the mental arithmetic challenge.

 Signal acquisition and processing

A PowerLab Acquisition System 8® (ADInstruments) was used to collect the ECG recordings, with a sampling rate of 1000 Hz. A standard Lead II was used for ECG measurement. The Sabarimalai-Manikandan’s19 algorithm was used to detect the QRS complexes in the ECG signal, from which RR intervals were obtained. Pre-processing of RR series data was required before HRV analysis in order to reduce analytic errors. The standard deviation filter with percentage filter, with value of 20% from the previous interval, were used to detect ectopic intervals.20 Cubic Spline Replacement was employed to replace ectopic intervals using cubic spline interpolation.21 Finally, in other analysis of ECG signals, an ECG-derived Respiration Rate (EDR) was computed from raw ECG throughout the procedure via a built-in algorithm of Kubios HRV Premium® 3.0.2 software. The algorithm examined the alterations in the amplitude of the R-peak caused by chest movements during each respiratory cycle. Under stationary conditions (i.e., short-term registrations), the EDR is considered a reliable index of respiratory rates.22 A previous study found a reasonable agreement between EDR and a reference respiratory rate derived from nasal/oral airflow.23

Heart rate variability analysis

Using the algorithm described by Berger,24 the RR interval sequence was transformed into temporal RR sequence. Pre-processed temporal 5-min RR series were subjected to spectral analysis using the Welch periodogram method to obtain the estimates of power spectral densities (PSD). A total of 2048 samples (5-min RR series) were subjected to computation through the Welch modified periodogram with a Hann window, using segments of 512 samples and overlapping periods of 256 samples. The limits for the spectral HRV bands were delimited from 0.15 to 0.40 Hz for the HF, from 0.04 to 0.15 Hz for the LF, from 0.04 to 0.085 Hz for the LF1 and from 0.085 to 0.15 Hz for the LF2. Absolute PSD were calculated as the integral of each one-sided quadratic spectrogram in the frequency ranges previously defined.

 Proposed Spectral Gini HRV Indices

The Gini coefficient is typically used by economists to measure income inequality. If the income level of the ith [i = 1, 2. . . N] house is xi, the Gini coefficient is calculated using the following equation:25

G x = Σ i = 1 N ∑ j = 1 N x i − x j 2 N ∑ i = 1 N x i

If the incomes of all houses are equal, that is, x1 = x2 = ⋅⋅⋅ = xN, the Gini coefficient becomes 0. Additionally, when only one house has income, that is, x1 > x2 = ⋅⋅⋅ = xN = 0, the income inequality is maximal and the Gini coefficient is equal to 1.25,26 Kyung-Jin You et al.,26 in 2016, have proposed the Gini coefficient to quantify the inequality in the power spectrum in the range of interest (fL-fH Hz) in electroencephalography for quantifying the depth of consciousness during anesthesia. Applying this to HRV, if each frequency of the power spectrum of the RR intervals is considered as an individual house and the power of the corresponding frequency is considered as the house income, it would be possible to quantify the spectral inequality in terms of the Gini coefficient. Therefore, the Spectral Gini coefficient (SpG) is expressed as:

SpG fL − fH Hz = Σ i = 1 N ∑ j = 1 N X f i − X f j 2 H − L + 1 ∑ i = L H X f i

The SpG can measure the inequality in the spectral powers of the RR intervals in each spectral HRV bands employed.

 Statistical analysis

All values were expressed as Mean (X), Standard Deviation (SD) and Coefficient of Variation (CV %), Median [*] and Interquartile Range [¥]. All differences were considered statistically significant for p < 0.05.

The Wilcoxon Signed-Rank Test (non-parametric test) for two related samples was used to compare rest versus mental stress. Effect Size with Gates’ delta was calculated and values above 0.80 were adopted with high magnitude.27 In order to verify the association between traditional and Spectral Gini indices of HRV during mental stress and rest, Pearson’s correlation was applied to the data with normal distribution, or Spearman’s correlation, for the ones that did not accept this distribution. The normality of the data was initially determined using the Shapiro-Wilk test. Principal Component Analysis (PCA) is a technique to reduce the dimensionality of data consisting of correlated variables while capturing the bulk of variation present in the data.28 There are as many principal components (PCs) as there are original variables. Each PC is a linear combination of the original variables with a set of weights called “loadings”, which reflect the correlations between PCs and original variables. PC1 is the directional vector representing the best fit for data cloud. PC2 is the directional vector orthogonal to PC1 that provides the best fit for residual variability in the data, and so on. PCs are mutually uncorrelated. Effective dimensionality reduction is achieved when the first few (dominant) PCs capture most of the variation present in the data. Useful insights on the interrelationship between original variables can be obtained when the dominant PCs have substantive interpretations. The efficacy of the traditional and Spectral Gini Indices of HRV were defined by the Receiver Operating Characteristic (ROC) curve through Sensitivity, Specificity, Area Under Curve and its respective p value were used with Cutoff Points between rest and mental stress set by Youden Index.

All the statistical and mathematical calculations, as well as the processing of the signals, were performed using the Matlab 2012b software.

 Results

Table 1 describes values of traditional and Spectral Gini Indices of HRV at rest and during mental stress. There was a significant decrease in HF (p = 0.046), a significant increase in the heart rate (p = 0.004), LF/HF (p = 0.002), LF (p = 0.033) and LF2 (p = 0.019) during mental stress, compared to rest. A significant increase in SpG(LF) (p = 0.009) and SpG(LF2) (p = 0.033) was observed. Coefficient of Variation analysis showed that Spectral Gini Indices are more homogeneous than traditional Indices of HRV.

Traditional and Spectral Gini Indices of Heart Rate Variability during rest and mental stress
Variables Rest Mental Stress Effect SizeGates' delta p value
X [*] SD [¥] CV (%) X [*] SD [¥] CV (%)
HRV Index HR (bpm) 80.32 [75.5] 10.52 [15.6] 13.09 96.41 [91.4] 11.78 [21.1] 12.22 1.52 Large 0.004
RMSSD (ms) 47.36 [44.10] 22.95 [26.45] 48.45 33.52 [32.20] 17.98 [27.30] 53.63 0.60 Medium 0.009
EDR (Hz) 0.24 [0.25] 0.05 [0.06] 20.82 0.21 [0.22] 0.04 [0.08] 23.73 -0,6 Small 0.064
TraditionalIndices[Bandwidth] LF (ms2/Hz)|0.04-0.15 Hz| 844.78 [689.27] 627.95 [789.86] 74.33 1373.44 [1123.02] 1003.01 [1560.15] 73.02 0.84 Medium 0.033
HF (ms2/Hz)|0.15-0.40 Hz| 1281.96 [986.91] 1429.36 [848.70] 111.49 758.91 [517.83] 691.12 [1001.75] 91.06 -0.36 Small 0.046
LF1 (ms2/Hz)|0.04-0.085 Hz] 291.79 [283.39] 200.64 [180.87] 68.76 267.57 [235.48] 174.23 [224.52] 65.11 -0.12 Small 0.650
LF2 (ms2/Hz)|0.085-0.15 Hz| 533.69 [435.59] 421.36 [580.17] 78.95 1086.58 [726.52] 861.88 [1308.89] 79.32 1.31 Large 0.019
LF/HF (ratio) 1.00 [0.69] 0.88 [0.79] 88.2 2.31 [1.93] 0.93 [1.60] 40.34 1.48 Large 0.002
Gin SpectralIndices[Bandwidth] SpG(LF)|0.04-0.15 Hz| 0.29 [0.29] 0.06 [0.08] 20.40 0.40 [0.39] 0.10 [0.16] 25.62 1.66 Large 0.009
SpG(HF)|0.15-0.40 Hz| 0.50 [0.50] 0.08 [0.15] 17.35 0.45 [0.47] 0.09 [0.14] 20.00 -0.54 Small 0.133
SpG(LF1)|0.04-0.085 Hz| 0.24 [0.21] 0.06 [0.07] 25.70 0.23 [0.22] 0.08 [0.12] 36.86 -0.19 Small 0.382
SpG(LF2)|0.085-0.15 Hz| 0.28 [0.27] 0.07 [0.12] 26.22 0.35 [0.38] 0.10 [0.16] 29.71 0.85 Medium 0.033

p < 0.05. Mean (X), SD: standard deviation; CV: coefficient of variation; HRV: heart rate variability; HR: heart rate; RMSSD: Root Mean Square of the Successive Differences; EDR: ECG-derived; Respiration Rate; LF: low frequency; HF: high frequency; SpG: spectral; Gini coefficient.

Median

Interquartile Range.

The correlation values between traditional and Spectral Gini Indices of HRV during rest and mental stress are shown in Table 2. During rest, there were high correlations between the HR and the SpG(LF1) (r = 0.721; p = 0.01) and between SpG(LF) and SpG(LF2) (r=0.829; p = 0.01), good correlations between LF and SpG(LF2) (r = 0.645; 0.05), and between LF2 and SpG(LF2) (r = 0.628; 0.05). During mental stress, there was a good correlation between SpG(LF) and SpG(LF2) (r = 0.682; 0.05).

Correlations between Traditional and Spectral Gini Indices of HRV during mental stress and rest
HRVIndices SpG(LF) SpG(HF) SpG(LF1) SpG(LF2)
Rest MentalStress Total Rest MentalStress Total Rest MentalStress Total Rest MentalStress Total
HR 0.313 -0.413 0.587‡ * 0.306* -0.140 -0.110 0.566† * -0.112 ,151 -0.025 0.463 0.409
RMSSD -0.084 0.432 -0.029 -0.153 -0.446 -0.173 0.192* 0.053 ,122 -0.216 0.267 -0.084
EDR -0.177 -0.47 -0.466† -,031 -0.293 -0.055 -0.330* -0.037 -0.179 0.010 -0.404 -0.320
LF 0.264* -0.005 0.296* - - - -0.335* 0.016 -0.177* 0.593†* 0.180 0.333*
HF - - - -0.192* 0.078 -0.026* - - - - - -
LF/HF 0.220* -0.039 0.397†* 0.253* -0.038 -0.002* 0.104* -0.207 -0.008* 0.379* -0.048 0.387*
LF1 0.258* -0224 0.017* - - - -0.319* -0.054 -0.217* - - -
LF2 0.231* 0.041 0.335* - - - - - -0.158* 0.582†* 0.17 ,335
SpG(LF) - - - - - - 0.390* 0.153 0.177* 0.829‡ 0.682† 0.698‡

p < 0.05;

p < 0.01;

Spearman’s correlation, for the HRV indices that did not accept normal distribution in Shapiro-Wilk test.

HRV: heart rate variability; HR: heart rate; RMSSD: Root Mean Square of the Successive Differences; EDR: ECG-derived; Respiration Rate; LF: low frequency; HF: high frequency; SpG: spectral; Gini coefficient.

Figure 1 and Table 3 represent Principal Component Analysis (PCA) of Traditional and Spectral Gini Indices of Heart Rate Variability during rest and mental stress.

Principal Component Analysis of Traditional and Spectral Gini Indices of Heart Rate Variability during rest and mental stress (aHF = absolute HF; aLF1 = absolute LF1; aLF = absolute LF; aLF2 = absolute LF2). HR: heart rate; RMSSD: Root Mean Square of the Successive Differences; EDR: ECG-derived; Respiration Rate; LF: low frequency; HF: high frequency; SpG: spectral Gini coefficient.

Values of Factor Loadings of Traditional and Spectral Gini Indices of Heart Rate Variability during rest and mental stress from Principal Component Analysis
Variable Dimension 1 Dimension 2
HR -0.5240 1.3612
RMSSD -0.7615 0.1257
EDR -0.2707 -1.1683
LF 1.4742 0.2518
HF 1.2896 -0.6571
LF1 1.4674 -0.2996
LF2 1.3519 0.3851
LF/HF (ratio) -0.2641 1.2657
SpG(LF) 0.3048 1.4026
SpG(HF) 0.3397 0.0928
SpG(LF1) -0.2806 0.2438
SpG(LF2) 0.7623 1.0909
Explained variance by 0.3125 0.2578
Total explained variance: 0.5703

ROC curve and other efficacy values for Traditional and Spectral Gini Indices of Heart Rate Variability are described in Table 4. The cutoff points of the different indicators can be observed in the differentiation of the psychophysiological states obtained from the Youden Index of the ROC curve. Out of the 12 variables studied here, only HR (cutoff point: 83.350 bpm; p = 0.001), LF/HF (cutoff point: 1.02; p = 0.001) and SpG(LF) (cutoff point: 0.356; p = 0.011) show high values of sensitivity, specificity, Youden Index and area under the curve (p < 0.05). HR: heart rate; RMSSD: Root Mean Square of the Successive Differences; EDR: ECG-derived; Respiration Rate; LF: low frequency; HF: high frequency; SpG: spectral Gini coefficient

The PCA helps to reduce the multiple characteristics or variables of a sample to a few dimensions (in this case, only two dimensions). It can be explained as trying to reduce twelve variables of an object to two values or characteristics and to determine which out of these twelve variables are the most robust for those two characteristics (two dimensions), which allow a better study of the object of interest. The important variables for each dimension are those that are higher than 1 or lower than -1. On dimension 1, the variables LF (1.4742), HF (1.2896), LF1 (1.4674) and LF2 (1.3519) have greater weight. On dimension 2, the variables with a greater load are HR (1.3612), LF/HF (1.2657), SpG LF (1.4026) and SpG LF2 (1.0909).

With respect to Figure 1, the relationship between the variables is given by the cosine of the angle formed by each vector representing that specific variable. The more acute the angle, which is to say that it has a tendency to 0, the higher will be correlation, and if the vectors form a 90 degree angle, the variables will not be correlated. On the other hand, if they form an angle of 180 degrees, correlation is inverse. In dimension 2, the vectors of the variables HR, LF/HF and SpG LF form an angle close to 180 with the EDR and therefore, HR, LF/HF and SpG LF are negatively correlated with EDR. The size of the vector is the strength of that variable in that dimension.

 Discussion

The present study aimed 1) to apply the Gini coefficient to power spectral densities of HRV to measure the inequality in distribution of frequency bands; 2) to compare the inequality in power spectrum of HRV signals during rest versus under mental stress; 3) to evaluate the Gini coefficient as a psychophysiological indicator of mental stress in comparison to traditional HRV indices.

In the present study, the traditional indices of HRV during mental stress showed expected results of significant increase in LF power and increase in LF/HF ratio, along with significant decrease in HF power. HRV is a reliable tool to measure psychophysiological stress29 and the present results shows significant changes in HRV indices compared to rest.

To the best of our knowledge, this is the first study to apply the Gini coefficient to power spectrums of HRV signal/RR intervals to measure inequality in distribution of power. Conceptually, a Gini coefficient of zero means that the power is distributed equally for all frequencies within a spectral bandwidth. In contrast, a Gini coefficient of 1 suggests that there is a single frequency with the most power within a specific spectral bandwidth, and all other frequencies in the bandwidth have no power. In other words, increase in the Gini coefficient value suggests that there are few frequencies with the most power within that frequency band compared to before. The results showed that there was a significant increase in SpG(LF) during mental stress compared to rest, meaning that during mental stress, not only there was an increase in total power in LF, but also the total power distribution became more unequal and certain frequencies gained the most power. It is noteworthy that the LF2 sub-band (0.085-0.15 Hz) showed increased inequality, as changes in SpG(LF) and SpG(LF2) were significant but not for SpG(LF1) during mental stress. It should also be noted that the traditional HRV index showed a significant decrease in HF power during mental stress, but the decrease in SpG(HF) was not significant. These data suggest that there was decrease in power in the HF band, but the distribution of power within the HF band remained similar during rest and mental stress.

The coefficient of variation showed that, in comparison to traditional HRV indices, Gini spectral indices are homogeneous (see Table 1), meaning that the numeric values of changes in distribution of power during mental stress are located closer to the center (mean) and do not have high SD values like traditional indices. Pearson Correlation (and Spearman’s correlation) Tests revealed poor correlation values between traditional and Spectral Gini Indices during mental stress, even though LF and LF2 of traditional HRV index showed good correlation with SpG (LF2) at rest. This indicated that Gini values are independent of traditional HRV indices and contribute to the additional information not reported until now.

Principal Component Analysis of traditional and Spectral Gini indices helps to reduce the multiple characteristics or variables of a sample (HRV) to a few dimensions (in this case, only two dimensions). It can be explained as trying to reduce twelve variables of an object to two values or characteristics and to determine which out of these twelve variables are the most robust for those two characteristics (two dimensions), which allow a better study of the object of interest. Dimension 2 is what differentiates the state of stress (green arrow on the figure, which tends to go upward) from the state of rest (red arrow on the figure, which tends to go below). Therefore, even though LF and HF have values >1 on Dimension 1, the variables with high load such as HR,LF/HF, SpG LF and SpG LF2 from Dimension 2 are considered physiologically and clinically more important as state indicators.

ROC curve was produced in order to evaluate the efficacy of Spectral Gini indices as an evaluator of mental stress. The cutoff points of the different indicators in the differentiation of the psychophysiological states, obtained from the Youden Index of the ROC curve, can be observed. However, it stands out how the HR (p = 0.001) the LF/HF (p = 0.001) and the SpG (LF) (p = 0.011) constituted the most optimal (ROC model) and effective indicators in the discrimination between rest and mental stress with the best values of sensitivity, specificity, Youden Index and area under the curve (p < 0.05).

The results shown on Table 4 are consistent with the results in Table 1, Figure 1 and Table 3, suggesting that HR; LF/HF and SpG LF were highlighted in the discrimination of the states of rest and stress.

Efficacy of Traditional and Spectral Gini Indices of Heart Rate Variability in the discrimination of rest and mental stress
Variables Cutoff point Sensitivity Specificity Youden Index Area Under Curve p value
HR 83.350 bpm 1.00 0.769 0.769 0.870 0.001
RMSSD 37.70 ms 0.385 0.307 -0.308 0.325 0.130
EDR 0.2299 Hz 0.385 0.307 -0.308 0.308 0.096
LF 1120.44 ms2/Hz 0.538 0.769 0.308 0.651 0.191
HF 623.83 ms2/Hz 0.385 0.230 -0.385 0.343 0.174
LF1 239.99 ms2/Hz 0.462 0.384 -0.154 0.450 0.663
LF2 581.42 ms2/Hz 0.769 0.692 0.462 0.698 0.086
LF/HF (ratio) 1.02 1.00 0.769 0.769 0.870 0.001
SpG(LF) 0.356 0.692 0.923 0.615 0.793 0.011
SpG(HF) 0.505 0.231 0.53846 -0.231 0.373 0.270
SpG(LF1) 0.203 0.538 0.0769 -0.385 0.420 0.489
SpG(LF2) 0.274 0.692 0.615 0.308 0.722 0.054

HR: heart rate; RMSSD: Root Mean Square of the Successive Differences; EDR: ECG-derived; Respiration Rate; LF: low frequency; HF: high frequency; SpG: spectral Gini coefficient.

The significant increase in LF and SpG(LF) power during mental stress allows discussion on the contributing factors for LF power. It is generally accepted that the HF component is a reflex of the parasympathetic activity, and that the LF and LF/HF components are a reflex of both sympathetic and parasympathetic activity.4 Breathing rate can influence HRV variables noticeably.14,30 Bernardi et al.14 have further reported that regardless of the amount of stress involved in the mental task, low breathing rate usually contributes to increase in LF power of HRV. Although there was a decrease in breathing rate during stress compared to rest in the present study, the EDR was 0.21 ± 0.04 Hz or 12.6 ± 0.24 br/min, which is not within the LF components in the RR power spectrum. In other words, in the present study, respiration rate was not responsible for increased LF power during mental stress.

There are few studies examining the contributing factors to LF power of HRV in depth. In their recent study, Roach et al.31 reported that 75% of the contribution to LF power comes from fluctuations called ripples, and these ripples are probably due to arterial baroreceptor functions. Reyes del Paso et al.32 have showed a strong association between baroreflex activity and mental stress. Vaschillo et al.33 have investigated the subdivision of LF in two separate components in young binge drinkers and suggested that these two divisions functionally indicate two distinct physiological parameters. LF1 represents vascular tone baroreflex and LF2 represents heart rate baroreflex activity.

As noted earlier, data analysis from the current study showed increased LF power and decreased HF power during mental stress, along with increased SpG(LF) and SpG(LF2). It is possible that, under stress, a healthy cardiovascular system generates more LF oscillations, especially with power mostly around 0.1Hz frequencies, to regain homeostasis. This possibility is supported by Bates et al.,34 who evaluated real-time changes in RR interval spectrum in response to placebo and alcohol. Bates et al.34 suggested that under alcohol or other adverse conditions, one of the main adaptations includes maintaining low frequency oscillations even at the expense of high frequency oscillations. This can also explain the lack of changes in SpG(HF) under mental stress. That study also suggested that low frequency oscillations are useful to generate resonance for better adaptation, and 0.1 Hz is one of several resonance frequencies. The current study supports significant increase in LF subdivision during mental stress, and future studies are recommended to investigate the association of 0.1 Hz frequency to arterial baroreflex activity for better understanding of the mechanism of physiological adaptations during mental stress.

 Conclusions

This study successfully applied Gini coefficient to power spectral densities of HRV to measure the inequality in distribution of frequency bands.

These results suggest that during stress (arithmetic challenge), compared to rest, not only total power of low frequency band increases, but the total power distribution becomes more unequal.

Spectral inequalities of heart rate variability analyzed from the Gini coefficient seem to be independent and homogeneous indicators of psychophysiological mental stress compared to traditional indices of HRV as per this pilot study.

Out of traditional and spectral Gini indices of HRV, HR, LF/HF, SpG (LF) seems to be valid and reliable tools as indicators of stress, and this study provides cutoff values for these variables to discriminate the states of stress and rest.

Study limitations

Among the limitations of this study, the small sample size can be cited. This is a pilot study on Gini coefficient application to HRV spectrum, therefore more studies with larger sample sizes are recommended for better understanding and interpretation of inequalities in power spectral density of RR intervals.

In addition, a mental arithmetic challenge was used to induce mental stress. Although this method is considered valid and reliable, results can possibly be varied under different circumstances, as mental stress is a complex and dynamic phenomenon.

Finally, HRV can be influenced by hormones depending on the menstrual phase in female participants. Although the menstrual phase was not monitored, data for both conditions (rest and mental stress) were collected on the same day in order to minimize baseline variability.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Medical University of Santiago de Cuba Ethics Committee under protocol number 22/2017. All procedures involved in this study are in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

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Bates ME Buckman JF Vaschillo EG Fonoberov VA Fonoberova M Vaschillo B The redistribution of power: neurocardiac signaling, alcohol and gender PLoS One 2011 6 12 e28281 Artigo Original Introdução da Aplicação do Coeficiente de Gini ao Espectro de Variabilidade da Frequência Cardíaca para Avaliação do Estresse Mental 0000-0001-9461-203X Sánchez-Hechavarría Miguel Enrique 1 0000-0001-8109-9177 Ghiya Shreya 2 0000-0003-0298-9425 Carrazana-Escalona Ramon 3 0000-0003-0384-7883 Cortina-Reyna Sergio 3 0000-0002-8852-4591 Andreu-Heredia Adán 3 0000-0003-4409-5753 Acosta-Batista Carlos 4 0000-0003-4407-950X Saá-Muñoz Nicolás Armando 5 Departamento de Ciencias Básicas y Morfología - Facultad de Medicina - Universidad Católica de la Santísima Concepción, Concepción - Chile Department of Kinesiology, San Francisco State University, San Francisco - EUA Departamento de Ciencias Basicas Biomédicas - Facultad de Medicina 1 - Universidad de Ciencias Médicas de Santiago de Cuba, Santiago de Cuba - Cuba Hospital Universitario Calixto García - Universidad de Ciencias Médicas de La Habana, La Habana - Cuba Centro de Simulación - Departamento de Ciencias Clínicas y Preclínicas - Facultad de Medicina - Universidad Católica de la Santísima Concepción, Concepción - Chile Correpondência: Miguel Enrique Sánchez-Hechavarría • Alonso de Ribera, 2850. CP: 4090541. Concepción - Chile Email:misanchez@ucsc.cl, miguel.sanchez881119@gmail.com

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa e Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Carrazana-Escalona R, Cortina-Reyna S, Andreu-Heredia A, Acosta-Batista C, Saá-Muñoz NA; Obtenção de dados: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Carrazana-Escalona R, Cortina-Reyna S, Andreu-Heredia A; Análise e interpretação dos dados: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Carrazana-Escalona R, Cortina-Reyna S, Acosta-Batista C; Análise estatística: Sánchez-Hechavarría ME, Andreu-Heredia A, Saá-Muñoz NA; Redação do manuscrito: Sánchez-Hechavarría ME, Ghiya S, Acosta-Batista C, Saá-Muñoz NA.

Potencial conflito de interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 Resumo Fundamento:

O coeficiente de Gini é um instrumento estatístico geralmente usado por economistas para quantificar a desigualdade de renda. No entanto, ele pode ser aplicado a qualquer tipo de dados com distribuição desigual, incluindo a variabilidade da frequência cardíaca (VFC).

 Objetivos:

Avaliar a aplicação do coeficiente de Gini para medir a desigualdade na densidade espectral de potência de intervalos RR, e usar esta aplicação como um indicador psicofisiológico do estresse mental.

 Métodos:

Treze indivíduos saudáveis (19 ± 1,5 anos) participaram deste estudo, e seus intervalos RR foram obtidos por eletrocardiograma durante repouso (cinco minutos) e durante estresse mental (desafio aritmético; cinco minutos). Esses intervalos RR foram utilizados para obter as estimativas de densidades espectrais de potência (PSD). Os limites para as bandas PSD foram definidos de 0,15 a 0,40 Hz para banda de alta frequência (HF), de 0,04 a 0,15 Hz para banda de baixa frequência (LF), de 0,04 a 0,085 Hz para a primeira sub-banda de baixa frequência (LF1) e de 0,085 a 0,15 Hz para a segunda sub-banda de baixa frequência (LF2). O coeficiente de Gini espectral (SpG) foi proposto para medir a desigualdade na distribuição de potência dos intervalos RR em cada uma das bandas de VFC mencionadas acima. O SpG de cada banda foi comparado com seu respectivo índice tradicional de VFC durante as condições de repouso e de estresse mental. Todas as diferenças foram consideradas estatisticamente significativas para p < 0,05.

 Resultados:

Houve uma diminuição significativa no poder de FC (p=0,046), bem como aumentos significativos na frequência cardíaca (p = 0,004), potência da LF (p = 0,033), potência da LF2 (p = 0,019) e LF/HF (p = 0,002) durante estresse mental. Houve também um aumento significativo de SpG(LF) (p = 0,009) e SpG(LF2) (p = 0,033) durante estresse mental. O coeficiente de variação mostrou que o SpG tem mais homogeneidade em comparação com o índice tradicional de VFC durante o estresse mental.

 Conclusões:

Este estudo piloto sugeriu que a desigualdade espectral da VFC analisada pelo coeficiente de Gini parece ser um indicador psicofisiológico independente e homogêneo de estresse mental. Além disso, FC, LF/HF, SpG(LF) da VFC são possivelmente indicadores importantes, confiáveis e válidos de estresse mental.

 Palavras-chave: Coeficiente de Gini Frequência Cardíaca Estresse Psicológico/fisiopatologia Espectro de Ação Sistema Nervoso Parassimpático Sistema Nervoso Simpático Introdução

O coeficiente de Gini é uma ferramenta estatística tipicamente usada em economia para medir a desigualdade de renda. No entanto, ele pode ser aplicado a qualquer dado com uma distribuição desigual, incluindo a variabilidade da frequência cardíaca (VFC). A VFC é o espectro de intervalo de tempo entre batimentos cardíacos sucessivos (intervalo RR) ao longo de um período específico. Este estudo propõe uma nova aplicação do coeficiente de Gini para medir a desigualdade da densidade espectral de potência dos intervalos RR.

O desequilíbrio físico ou mental causado por estímulos nocivos pode induzir estresse à homeostase normal. Se o estresse ao sistema se torna crônico, o sistema nervoso simpático permanece ativado, o que pode causar anormalidades físicas, psicológicas e comportamentais.1 A sensibilidade do sistema nervoso simpático ao estresse mental aumenta com o tempo e pode aumentar o risco de futuras doenças cardiovasculares.2

A medida da VFC foi adotada como método não invasivo e relativamente fácil para avaliação objetiva da gravidade do estresse.3 Trata-se de um fenômeno fisiológico de variação no intervalo de tempo entre os batimentos cardíacos (intervalo RR), e é comumente usado como medida da atividade do sistema nervoso autônomo.4-7 A densidade espectral de potência (PSD) descreve a transformação de oscilações periódicas dos sinais de frequência cardíaca em diferentes frequências. Essa transformação fornece valores numéricos referentes à sua intensidade relativa.8,9 Os métodos espectrais produzem uma decomposição da variação total de uma série de dados em seus componentes de frequência, que podem ser expressos na forma de uma função de densidade espectral que representa o poder espectral como uma função da frequência.10

Um padrão para a medição da VFC e interpretação das variáveis do domínio da frequência foi publicado em 1996, e a maioria dos estudos subsequentes são baseados nele.4,9 Estes índices tradicionais de VFC nas variáveis do domínio da frequência incluem frequências muito baixas [0,0033-0,04 Hz], HF [0,15-0,4 Hz] e LF [0,04-0,15 Hz]. A HF tem sido associada à influência parassimpática no coração, enquanto a LF é modulada pela atividade barorreflexa e tem sido associada tanto à atividade simpática quanto à parassimpática.4,6,7,11,12

O poder dos índices tradicionais da VFC em diferentes bandas muda, aumentando ou diminuindo a modulação simpática ou vagal. No entanto, desconhece-se como esta potência é distribuída igualmente em cada banda de frequência durante o descanso. Também é desconhecido como essa distribuição de potência é afetada por mudanças na modulação simpática ou parassimpática. Até onde sabemos, a desigualdade na distribuição de potência do espectro da VFC não foi medida antes.

Portanto, o presente estudo visa: 1) aplicar o coeficiente de Gini à densidade espectral de potência da VFC para medir a desigualdade de distribuição de potência de bandas de frequência; 2) comparar a desigualdade nos espectros de potência dos sinais da VFC durante o repouso versus estresse mental; 3) avaliar o coeficiente de Gini como indicador psicofisiológico de estresse mental em comparação aos índices tradicionais de VFC.

 Métodos População do estudo

Um total de 13 indivíduos saudáveis (7 mulheres, 6 homens), com idade 19 ± 1,5 anos, IMC 22,3 ± 1,3 kg/m2, participaram deste estudo cruzado. Uma análise de potência a priori descobriu que esse número de participantes produziria 80% de poder em um nível alfa de 0,05. Todos os indivíduos eram não-fumantes e não apresentavam histórico de cardiopatia, hipertensão arterial sistêmica ou qualquer outra doença. Os participantes não tomaram medicamentos, drogas ou álcool por 12 horas antes do experimento e foram aconselhados a não ingerir bebidas cafeinadas na manhã do estudo. Antes da participação, os sujeitos assinaram um termo de consentimento informado. Os procedimentos do estudo estavam de acordo com a Declaração de Helsinque e o protocolo do estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Universidade Médica de Santiago de Cuba.

Os testes foram realizados em ambiente tranquilo, entre as 9:00 e as 12:30 horas. Os ECGs foram realizados em posição sentada, durante repouso e durante estresse mental aritmético. Após a fixação dos eletrodos, cada sujeito relaxou por 10 min. Os registros de ECG foram obtidos durante o repouso com respiração espontânea por 5 min. Imediatamente após, os sujeitos realizaram uma tarefa aritmética mental por 5 min.13-15 A tarefa aritmética mental é um dos estímulos mais eficientes para induzir estresse mental.16-18 Resumidamente, os sujeitos subtraíram 7, começando a partir de 1000. Eles foram instruídos a subtrair com a maior precisão possível. Para uma única subtração, o tempo permitido foi de 5s e foi sinalizado por um som. Os sujeitos disseram o resultado em voz alta e, após cada resposta, receberam confirmação verbal ("certo" ou "errado"). Eles continuaram a subtração sucessivamente, mesmo quando o resultado estava errado. Além da verbalização das respostas, os sujeitos não falaram durante o desafio da aritmética mental.

 Aquisição e processamento de sinal

Um sistema de aquisição de dados PowerLab 8® (ADInstruments) foi utilizado para coletar os registros de ECG, com uma taxa de amostragem de 1000 Hz. Uma derivação II padrão foi usada para medição de ECG. O algoritmo de Sabarimalai-Manikandan19 foi usado para detectar os Complexos QRS no sinal de ECG a partir dos quais os intervalos RR foram obtidos. O pré-processamento dos dados da série RR foi necessário antes da análise da VFC para reduzir os erros analíticos. O filtro de desvio padrão com filtro de porcentagem, com valor de 20% do intervalo anterior, foi usado para detectar intervalos ectópicos.20 Foi empregada Substituição de Spline Cúbico para substituir os intervalos ectópicos usando a interpolação de spline cúbico.21 Finalmente, em outra análise de sinais de ECG, uma taxa de respiração derivada por ECG (EDR) foi calculada a partir do ECG bruto durante todo o procedimento por meio de um algoritmo integrado do software Kubios HRV Premium® 3.0.2. O algoritmo examinou as alterações na amplitude do pico R causado por movimentos torácicos durante cada ciclo respiratório. Em condições estacionárias (ou seja, registros de curto prazo), a EDR é considerada um índice confiável de taxas respiratórias.22 Um estudo anterior encontrou uma concordância razoável entre EDR e uma taxa respiratória de referência derivada do fluxo aéreo nasal/oral.23

Análise de variabilidade da frequência cardíaca

Utilizando o algoritmo descrito por Berger,24 a sequência do intervalo RR foi transformada em sequência RR temporal. As séries temporais pré-processadas de 5 min foram submetidas a análise espectral usando o método de Periodograma de Welch para obter as estimativas de densidades espectrais de potência (PSD). Um total de 2048 amostras (séries RR de 5 min) foi submetido a cálculo através do Periodograma de Welch modificado com uma janela de Hann, utilizando segmentos de 512 amostras e períodos sobrepostos de 256 amostras. Os limites para as bandas espectrais da VFC foram delimitados de 0,15 a 0,40 Hz para a HF, de 0,04 a 0,15 Hz para a LF, de 0,04 a 0,085 Hz para a LF1 e de 0,085 a 0,15 Hz para a LF2. A PSD absoluta foi calculada como a integral de cada espectrograma quadrático unilateral nas faixas de frequência previamente definidas.

 Índices de Gini Espectrais da VFC propostos

O coeficiente de Gini é normalmente usado por economistas para medir a desigualdade de renda. Se o nível de renda da iª [i = 1, 2... N] casa é xi, o coeficiente de Gini é calculado utilizando a seguinte equação;25

G x = Σ i = 1 N ∑ j = 1 N x i − x j 2 N ∑ i = 1 N x i

Se as rendas de todas as casas são iguais, ou seja, x1 = x2 = ⋅⋅⋅ = xN, o coeficiente de Gini torna-se 0. Além disso, quando apenas uma casa tem renda, isto é, x1 > x2 = ⋅⋅⋅ = xN = 0, a desigualdade de renda é máxima e o coeficiente de Gini é igual a 1.25,26 Kyung-Jin You et al.,26 em 2016, propuseram o coeficiente de Gini para quantificar a desigualdade no espectro de potência na faixa de interesse (fL-fH Hz) em eletroencefalografia para quantificar a profundidade da consciência durante anestesia. Aplicando isto à VFC, se cada frequência do espectro de potência dos intervalos RR for considerada como uma casa individual e o poder da frequência correspondente for considerado como a renda da casa, seria possível quantificar a desigualdade espectral nos termos do coeficiente de Gini. Portanto, o coeficiente de Gini Espectral (SpG) é expresso como:

SpG fL − fH Hz = Σ i = 1 N ∑ j = 1 N X f i − X f j 2 H − L + 1 ∑ i = L H X f i

O SpG pode medir a desigualdade nas potências espectrais dos intervalos RR em cada faixa espectral de VFC empregada.

 Análise estatística

Todos os valores foram expressos como Média (X), Desvio Padrão (DP) e Coeficiente de Variação (CV%), Mediana [*] e Intervalo Interquartílico [¥]. Todas as diferenças foram consideradas estatisticamente significativas para p < 0,05.

O teste dos postos sinalizados de Wilcoxon (teste não paramétrico) para duas amostras relacionadas foi usado para comparar repouso versus estresse mental. O tamanho do efeito com delta de Gates foi calculado e valores acima de 0,80 foram adotados com alta magnitude.27 Para verificar a associação entre os índices de Gini tradicionais e espectrais da VFC durante estresse mental e repouso, foi aplicada a correlação de Pearson aos dados com distribuição normal, ou correlação de Spearman, para os que não aceitaram essa distribuição. A normalidade dos dados foi inicialmente determinada usando o teste de Shapiro-Wilk. Análise de Componentes Principais (PCA) é uma técnica para reduzir a dimensionalidade de dados constituídos de variáveis correlacionadas enquanto captura a maior parte da variação presente nos dados.28 Existem tantos componentes principais (PCs) quanto variáveis originais. Cada PC é uma combinação linear das variáveis originais com um conjunto de pesos chamados “loadings”, que refletem as correlações entre os PCs e as variáveis originais. PC1 é o vetor direcional que representa o melhor ajuste para a nuvem de dados. PC2 é o vetor direcional ortogonal ao PC1 que fornece o melhor ajuste para a variabilidade residual nos dados e assim por diante. PCs são mutuamente não correlacionados. A redução efetiva da dimensionalidade é alcançada quando os primeiros PCs (dominantes) capturam a maior parte da variação presente nos dados. Informações úteis sobre a inter-relação entre as variáveis originais podem ser obtidas quando os PCs dominantes têm interpretações substantivas. A eficácia dos índices de Gini tradicionais e espectrais da VFC foi definida pela curva Receiver Operating Characteristic (ROC) por Sensibilidade, Especificidade e Área sob Curva, e seus respectivos valores de p foram utilizados com os pontos de corte entre repouso e estresse mental estabelecidos pelo Índice de Youden.

Todos os cálculos estatísticos e matemáticos, bem como o processamento dos sinais, foram realizados utilizando o software Matlab 2012b.

 Resultados

A Tabela 1 descreve os valores dos índices de Gini tradicionais e espectrais da VFC em repouso e durante o estresse mental. Houve diminuição significativa da HF (p = 0,046), aumento significativo da frequência cardíaca (p = 0,004), LF/HF (p = 0,002), LF (p = 0,033) e LF2 (p=0,019) durante o estresse mental, comparado ao repouso. Um aumento significativo na SpG(LF) (p = 0,009) e SpG(LF2) (p = 0,033) foi observado. A análise do Coeficiente de Variação mostrou que os Índices Gini Espectrais são mais homogêneos que os índices tradicionais da VFC.

Índices de Gini Tradicionais e Espectrais da Variabilidade da Frequência Cardíaca durante o repouso e o estresse mental
Variáveis Repouso Estresse Mental Tamanho doefeitoDelta de Gates Valorde p
X [*] DP [¥] CV (%) X [*] DP [¥] CV (%)
Índice da VFC FC (bpm) 80,32 [75,5] 10,52 [15,6] 13,09 96,41 [91,4] 11,78 [21,1] 12,22 1,52 Grande 0,004
RMSSD (ms) 47,36 [44,10] 22,95 [26,45] 48,45 33,52 [32,20] 17,98 [27,30] 53,63 0,60 Médio 0,009
EDR (Hz) 0,24 [0,25] 0,05 [0,06] 20,82 0,21 [0,22] 0,04 [0,08] 23,73 -0,6 Pequeno 0,064
ÍndicesTradicionais[Largura de banda] LF (ms2/Hz)|0,04-0,15 Hz| 844,78 [689,27] 627,95 [789,86] 74,33 1373,44 [1123,02] 1003,01 [1560,15] 73,02 0,84 Médio 0,033
HF (ms2/Hz)|0,15-0,40 Hz| 1281,96 [986,91] 1429,36 [848,70] 111,49 758,91 [517,83] 691,12 [1001,75] 91,06 -0,36 Pequeno 0,046
LF1 (ms2/Hz)|0,04-0,085 Hz] 291,79 [283,39] 200,64 [180,87] 68,76 267,57 [235,48] 174,23 [224,52] 65,11 -0,12 Pequeno 0,650
LF2 (ms2/Hz)|0,085-0,15 Hz| 533,69 [435,59] 421,36 [580,17] 78,95 1086,58 [726,52] 861,88 [1308,89] 79,32 1,31 Amplo 0,019
LF/HF (ratio) 1,00 [0,69] 0,88 [0,79] 88,2 2,31 [1,93] 0,93 [1,60] 40,34 1,48 Amplo 0,002
Índices de GiniEspectrais[Largura de banda] SpG(LF)|0,04-0,15 Hz| 0,29 [0,29] 0,06 [0,08] 20,40 0,40 [0,39] 0,10 [0,16] 25,62 1,66 Amplo 0,009
SpG(HF)|0,15-0,40 Hz| 0,50 [,0,50] 0,08 [0,15] 17,35 0,45 [0,47] 0,09 [0,14] 20,00 -0,54 Pequeno 0,133
SpG(LF1)|0,04-0,085 Hz| 0,24 [0,21] 0,06 [0,07] 25,70 0,23 [0,22] 0,08 [0,12] 36,86 -0,19 Pequeno 0,382
SpG(LF2)|0,085-0,15 Hz| 0,28 [0,27] 0,07 [0,12] 26,22 0,35 [0,38] 0,10 [0,16] 29,71 0,85 Médio 0,033

p < 0,05. Média (X), DP: desvio padrão; CV: coeficiente de variação; VFC: variabilidade da frequência cardíaca; FC: frequência cardíaca; EDR: taxa de respiração derivada por ECG; LF: baixa frequência; HF: alta frequência; SpG: coeficiente de Gini espectral; RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças ao quadrado entre os intervalos RR normais adjacentes.

Mediana

Intervalo Interquartílico

Os valores de correlação entre os índices de Gini tradicionais e espectrais da VFC em repouso e em estresse mental são mostrados na Tabela 2. Durante o repouso, houve alta correlação entre a FC e a SpG(LF1) (r = 0,721; p = 0,01) e entre a SpG(LF) e SpG(LF2) (r = 0,829; p = 0,01), boas correlações entre LF e SpG(LF2) (r = 0,645; 0,05) e entre LF2 e SpG(LF2) (r = 0,628; 0,05). Durante o estresse mental, houve uma boa correlação entre SpG(LF) e SpG(LF2) (r = 0,682; 0,05).

Correlações entre os Índices de Gini Tradicionais e Espectrais da VFC durante estresse mental e repouso
Índicesda VFC SpG(LF) SpG(HF) SpG(LF1) SpG(LF2)
Repouso EstresseMental Total Repouso EstresseMental Total Repouso EstresseMental Total Repouso EstresseMental Total
FC 0,313 -0,413 0,587‡* 0,306* -0,140 -0,110 0,566† * -0,112 ,151 -0,025 0,463 0,409
RMSSD -0,084 0,432 -0,029 -0,153 -0,446 -0,173 0,192* 0,053 ,122 -0,216 0,267 -0,084
EDR -0,177 -0,47 -0,466† -,031 -0,293 -0,055 -0,330* -0,037 -0,179 0,010 -0,404 -0,320
LF 0,264* -0,005 0,296* - - - -0,335* 0,016 -0,177* 0,593†* 0,180 0,333*
HF - - - -0,192* 0,078 -0,026* - - - - - -
LF/HF 0,220* -0,039 0,397†* 0,253* -0,038 -0,002* 0,104* -0,207 -0,008* 0,379* -0,048 0,387*
LF1 0,258* -0224 0,017* - - - -0,319* -0,054 -0,217* - - -
LF2 0,231* 0,041 0,335* - - - - - -0,158* 0,582†* 0,17 ,335
SpG(LF) - - - - - - 0,390* 0,153 0,177* 0,829‡ 0,682† 0,698‡

p < 0,05;

p < 0,01;

Correlação de Spearman, para os índices da VFC que não aceitaram distribuição normal no teste de Shapiro-Wilk.

FC: frequência cardíaca; EDR: taxa de respiração derivada por ECG; LF: baixa frequência; HF: alta frequência; VFC: variabilidade da frequência cardíaca; SpG: coeficiente de Gini espectral; RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças ao quadrado entre os intervalos RR normais adjacentes.

A Figura 1 e a Tabela 3 representam a Análise dos Componentes Principais (PCA) dos Índices de Gini Tradicionais e Espectrais da VFC durante o repouso e o estresse mental.

Análise dos Componentes Principais dos Índices de Gini Tradicionais e Espectrais da Variabilidade da Frequência Cardíaca durante o repouso e o estresse mental (aHF = HF absoluta; aLF1 = LF1 absoluta; aLF = LF absoluta; aLF2 = LF2 absoluta). FC: frequência cardíaca; EDR: taxa de respiração derivada por ECG; LF: baixa frequência; HF: alta frequência; SpG: coeficiente de Gini espectral; RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças ao quadrado entre os intervalos RR normais adjacentes.

Valores de cargas fatoriais dos Índices de Gini tradicionais e espectrais da Variabilidade da Frequência Cardíaca durante o repouso e estresse mental, a partir da Análise de Componentes Principais
Variável Dimensão 1 Dimensão 2
FC -0,5240 1,3612
RMSSD -0,7615 0,1257
EDR -0,2707 -1,1683
LF 1,4742 0,2518
HF 1,2896 -0,6571
LF1 1,4674 -0,2996
LF2 1,3519 0,3851
LF/HF (proporção) -0,2641 1,2657
SpG(LF) 0,3048 1,4026
SpG(HF) 0,3397 0,0928
SpG(LF1) -0,2806 0,2438
SpG(LF2) 0,7623 1,0909
Variância explicada por 0,3125 0,2578
Variação explicada total: 0,5703

FC: frequência cardíaca; EDR: taxa de respiração derivada por ECG; LF: baixa frequência; HF: alta frequência; SpG: coeficiente de Gini espectral. A curva ROC e outros valores de eficácia para os Índices de Gini Tradicionais e Espectrais de VFC estão descritos na Tabela 4. Os pontos de corte dos diferentes indicadores podem ser observados na diferenciação dos estados psicofisiológicos obtidos pelo Índice de Youden da curva ROC. Das 12 variáveis estudadas, apenas FC (ponto de corte: 83,350 bpm; p = 0,001), LF/HF (ponto de corte: 1,02; p = 0,001) e SpG (LF) (ponto de corte: 0,356; p = 0,011) apresentam altos valores de sensibilidade, especificidade, Índice de Youden e área sob a curva (p < 0,05); RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças ao quadrado entre os intervalos RR normais adjacentes.

O PCA ajuda a reduzir as múltiplas características ou variáveis de uma amostra para apenas algumas dimensões (neste caso, apenas duas dimensões). Isso pode ser explicado como uma tentativa de reduzir doze variáveis de um objeto a dois valores ou características e determinar quais dessas doze variáveis são as mais robustas para essas duas características (duas dimensões), o que permite um estudo melhor do objeto de interesse. As variáveis importantes para cada dimensão são aquelas maiores que 1 ou menores que -1. Na dimensão 1, as variáveis LF (1,4742), HF (1,2896), LF1 (1,4674) e LF2 (1,3519) possuem maior peso. Na dimensão 2, as variáveis com maior carga são a FC (1,3612), LF/HF (1,2657), SpG LF (1,4026) e SpG LF2 (1,0909).

Com relação a Figura 1, a relação entre as variáveis é dada pelo cosseno do ângulo formado por cada vetor representando essa variável específica. Quanto mais agudo o ângulo, o que significa que ele tem uma tendência para 0, maior será a correlação e, se os vetores formarem um ângulo de 90 graus, as variáveis não serão correlacionadas. Por outro lado, se eles formam um ângulo de 180 graus, a correlação é inversa. Na dimensão 2, os vetores das variáveis FC, LF/HF e SpG LF formam um ângulo próximo a 180 com o EDR e, portanto, FC, LF/HF e SpG LF estão correlacionadas negativamente com o EDR. O tamanho do vetor é a força dessa variável nessa dimensão.

 Discussão

O presente estudo teve como objetivo 1) aplicar o coeficiente de Gini às densidades espectrais de potência da VFC para medir a desigualdade na distribuição de bandas de frequência; 2) comparar a desigualdade no espectro de potência dos sinais de VFC durante o repouso versus estresse mental; 3) avaliar o coeficiente de Gini como indicador psicofisiológico de estresse mental em comparação aos índices tradicionais de VFC.

No presente estudo, os índices tradicionais da VFC durante o estresse mental mostraram resultados esperados de aumento significativo na potência da LF e aumento na proporção LF/HF, juntamente com diminuição significativa na potência da FC. A VFC é uma ferramenta confiável para mensurar o estresse psicofisiológico29 e os resultados apresentados mostram mudanças significativas nos índices da VFC em relação ao repouso.

Até onde sabemos, este é o primeiro estudo a aplicar o coeficiente de Gini a espectros de potência do sinal da VFC/dos intervalos RR para medir a desigualdade na distribuição de potência. Conceitualmente, um coeficiente de Gini de zero significa que a potência é distribuída igualmente para todas as frequências dentro de uma largura de banda espectral. Em contraste, um coeficiente de Gini de 1 sugere que há uma única frequência com a maior potência dentro de uma largura de banda espectral específica, e todas as outras frequências na largura de banda não têm energia. Em outras palavras, o aumento no valor do coeficiente de Gini sugere que há poucas frequências com mais poder dentro dessa faixa de frequência do que anteriormente. Os resultados mostraram que houve um aumento significativo na SpG(LF) durante o estresse mental em relação ao repouso, significando que durante o estresse mental, não somente houve um aumento na potência total na LF, mas também que a distribuição total de potência se tornou mais desigual e certas frequências ganharam mais potência. Vale ressaltar que a sub-banda LF2 (0,085-0,15 Hz) apresentou aumento da desigualdade, uma vez que mudanças na SpG(LF) e na SpG(LF2) foram significativas, mas não para a SpG(LF1) durante o estresse mental. Também deve ser notado que o índice tradicional da VFC mostrou uma diminuição significativa na potência da HF durante o estresse mental, mas a diminuição na SpG(HF) não foi significativa. Esses dados sugerem que houve diminuição na potência na banda de HF, mas a distribuição de potência na banda de HF permaneceu semelhante durante o repouso e o estresse mental. O coeficiente de variação mostrou que, em comparação com os índices tradicionais da VFC, os índices de Gini espectrais são homogêneos (ver Tabela 1), significando que os valores numéricos das mudanças na distribuição de potência durante o estresse mental estão mais próximos do centro (média) e não têm altos valores de DP como índices tradicionais. Os testes de Correlação de Pearson (e correlação de Spearman) revelaram valores de correlação fracos entre os índices de Gini tradicionais e espectrais durante estresse mental, embora LF e LF2 do índice tradicional da VFC mostraram boa correlação com SpG(LF2) em repouso. Isso indicou que os valores de Gini são independentes dos índices tradicionais da VFC e contribuem para as informações adicionais não relatadas até o momento.

A Análise dos Componentes Principais dos índices de Gini tradicionais e espectrais ajuda a reduzir as múltiplas características ou variáveis de uma amostra (VFC) para apenas algumas dimensões (neste caso, apenas duas dimensões). Isso pode ser explicado como uma tentativa de reduzir doze variáveis de um objeto a dois valores ou características e determinar quais dessas doze variáveis são as mais robustas para essas duas características (duas dimensões), o que permite um estudo melhor do objeto de interesse. A dimensão 2 é o que diferencia o estado de estresse (seta verde na figura, que tende a subir) do estado de repouso (seta vermelha na figura, que tende a descer). Portanto, apesar de LF e HF terem valores >1 na Dimensão 1, as variáveis com alta carga como FC, LF/HF, SpG LF e SpG LF2 da Dimensão 2 são consideradas fisiologicamente e clinicamente mais importantes como indicadores de estado.

A curva ROC foi produzida a fim de avaliar a eficácia dos índices de Gini Espectrais como avaliadores do estresse mental. Os pontos de corte dos diferentes indicadores na diferenciação dos estados psicofisiológicos, obtidos a partir do Índice de Youden da curva ROC, podem ser observados. No entanto, é digno de nota que a FC (p = 0,001) a LF/HF (p = 0,001) e a SpG (LF) (p = 0,011) constituíram os indicadores mais ideais (modelo ROC) e efetivos na discriminação entre repouso e estresse mental, com os melhores valores de sensibilidade, especificidade, índice de Youden e área sob a curva (p < 0,05).

Os resultados apresentados na Tabela 4 são consistentes com os resultados da Tabela 1, Figura 1 e da Tabela 3, sugerindo que a FC; LF/HF e SpG LF tiveram destaque na discriminação dos estados de repouso e estresse.

Eficácia dos índices de Gini Tradicionais e Espectrais da Variabilidade da Frequência Cardíaca na discriminação de estresse mental e repouso
Variáveis Ponto de corte Sensibilidade Especificidade Índice de Youden Área sob a curva Valor de p
FC 83,350 bpm 1,00 0,769 0,769 0,870 0,001
RMSSD 37,70 ms 0,385 0,307 -0,308 0,325 0,130
EDR 0,2299 Hz 0,385 0,307 -0,308 0,308 0,096
LF 1120,44 ms2/Hz 0,538 0,769 0,308 0,651 0,191
HF 623,83 ms2/Hz 0,385 0,230 -0,385 0,343 0,174
LF1 239,99 ms2/Hz 0,462 0,384 -0,154 0,450 0,663
LF2 581,42 ms2/Hz 0,769 0,692 0,462 0,698 0,086
LF/HF (proporção) 1,02 1,00 0,769 0,769 0,870 0,001
SpG(LF) 0,356 0,692 0,923 0,615 0,793 0,011
SpG(HF) 0,505 0,231 0,53846 -0,231 0,373 0,270
SpG(LF1) 0,203 0,538 0,0769 -0,385 0,420 0,489
SpG(LF2) 0,274 0,692 0,615 0,308 0,722 0,054

FC: frequência cardíaca; EDR: taxa de respiração derivada por ECG; LF: baixa frequência; HF: alta frequência; SpG: coeficiente de Gini espectral; RMSSD: raiz quadrada da média das diferenças ao quadrado entre os intervalos RR normais adjacentes.

O aumento significativo na potência de LF e SpG(LF) durante o estresse mental permite a discussão sobre os fatores que contribuem para a potência de LF. É geralmente aceito que o componente HF é um reflexo da atividade parassimpática, e que os componentes LF e LF/HF são um reflexo da atividade simpática e parassimpática.4 A taxa de respiração pode influenciar visivelmente as variáveis da VFC.14,30 Bernardi et al.,14 relataram ainda que, independentemente da quantidade de estresse envolvida na tarefa mental, a baixa frequência respiratória geralmente contribui para aumentar o poder da LF da VFC. Embora tenha havido uma diminuição na frequência respiratória durante o estresse em comparação com o repouso no presente estudo, o EDR foi de 0,21 ± 0,04 Hz ou 12,6 ± 0,24 br/min, o que não está dentro dos componentes da LF no espectro de potência do RR. Em outras palavras, no presente estudo, a taxa de respiração não foi responsável pelo aumento da potência da LF durante o estresse mental.

Existem poucos estudos que examinam a fundo os fatores que contribuem para a potência da LF da VFC. Em seu recente estudo, Roach et al.,31 relataram que 75% da contribuição para a potência de LF vem de flutuações chamadas ondulações, e essas ondulações são provavelmente devidas a funções de barorreceptores arteriais. Reyes del Paso et al.,32 mostraram uma forte associação entre atividade barorreflexa e estresse mental. Vaschillo et al.,33 investigaram a subdivisão da LF em dois componentes separados em jovens que apresentaram consumo compulsivo de álcool e sugeriram que essas duas divisões indicam funcionalmente dois parâmetros fisiológicos distintos. O LF1 representa o barorreflexo do tônus vascular e o LF2 representa a atividade barorreflexa da frequência cardíaca.

Como observado anteriormente, a análise de dados do presente estudo mostrou aumento do poder da LF e diminuição da potência da HF durante o estresse mental, juntamente com o aumento da SpG(LF) e da SpG(LF2). É possível que, sob estresse, um sistema cardiovascular saudável gere mais oscilações de LF, principalmente com potências de frequências próximas a 0,1 Hz, para recuperar a homeostase. Essa possibilidade é apoiada por Bates et al.,34 que avaliaram mudanças em tempo real no espectro do intervalo RR em resposta ao placebo e ao álcool. Bates et al.34 sugeriram que sob o efeito do álcool ou outras condições adversas, uma das principais adaptações inclui a manutenção de oscilações de baixa frequência, mesmo às custas de oscilações de alta frequência. Isso também pode explicar a falta de mudanças na SpG(HF) sob estresse mental. Esse estudo também sugeriu que as oscilações de baixa frequência são úteis para gerar ressonância para melhor adaptação, e 0,1 Hz é uma das várias frequências de ressonância. O presente estudo apoia o aumento significativo na subdivisão da LF durante o estresse mental, e recomenda-se estudos futuros para investigar a associação da frequência de 0,1 Hz à atividade barorreflexa arterial para melhor compreensão do mecanismo de adaptações fisiológicas durante o estresse mental.

 Conclusões

Este estudo aplicou com sucesso o coeficiente de Gini às densidades espectrais de potência da VFC para medir a desigualdade na distribuição das bandas de frequência.

Estes resultados sugerem que durante o estresse (desafio aritmético), comparado ao repouso, não apenas a potência total da banda de baixa frequência aumenta, mas a distribuição total da potência se torna mais desigual.

As desigualdades espectrais da VFC analisadas a partir do coeficiente de Gini parecem ser indicadores independentes e homogêneos do estresse psicofisiológico mental comparados aos índices tradicionais da VFC, conforme este estudo piloto.

Dos índices de Gini tradicionais e espectrais da VFC, FC, LF/HF, SpG(LF) parecem ser instrumentos válidos e confiáveis como indicadores de estresse, e este estudo fornece valores de corte para essas variáveis para discriminação dos estados de estresse e de repouso.

Limitações do estudo

Entre as limitações deste estudo, pode-se citar o pequeno tamanho da amostra. Este é um estudo piloto sobre a aplicação do coeficiente de Gini ao espectro da VFC, portanto, mais estudos com amostras maiores são recomendados para melhor compreensão e interpretação das desigualdades na densidade espectral de potência dos intervalos RR.

Além disso, um desafio mental de aritmética foi usado para induzir estresse mental. Embora este método seja considerado válido e confiável, os resultados podem ser variados sob diferentes circunstâncias, já que o estresse mental é um fenômeno complexo e dinâmico.

Finalmente, a VFC pode ser influenciada por hormônios dependendo da fase menstrual em participantes do sexo feminino. Embora a fase menstrual não tenha sido monitorada, os dados de ambas as condições (repouso e estresse mental) foram coletados no mesmo dia para minimizar a variabilidade basal.

Fontes de financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.

Vinculação acadêmica

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Universidad de Ciencias Médicas de Santiago de Cuba sob o número de protocolo 22/2017. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.