Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC 4nyFHWjsjp8mCRzsBgXRpZM S0066-782X2019000800242 S0066-782X2019005001203 10.5935/abc.20190123 Original Article Cardiovascular Risk in Psoriasis Patients: Clinical, Functional and Morphological Parameters 0000-0002-7909-9095 Oliveira Angélica Navarro de Simões Marcela M. Simões Ricardo 0000-0002-8171-3920 Malachias Marcus Vinicius Bolivar 0000-0002-4460-0572 Rezende Bruno Almeida Instituto de Pós-Graduação Faculdade de Ciências Medicas Belo Horizonte MG Brazil Faculdade de Ciências Medicas de Minas Gerais - Instituto de Pós-Graduação, Belo Horizonte, MG - Brazil Mailing Address: Angélica Navarro Navarro de Oliveira, Faculdade de Ciências Medicas de Minas Gerais - Instituto de Pós-Graduação - Alameda Ezequiel Dias, 275. Postal Code 30130-110, Belo Horizonte, MG - Brazil. Email: angelicanavarro@terra.com.br

Author contributions

Conception and design of the research and Analysis and interpretation of the data: Oliveira AN, Simões MM, Simões R, Rezende BA, Malachias MVB; Acquisition of data: Oliveira AN, Simões MM, Rezende BA, Malachias MVB; Writing of the manuscript and Critical revision of the manuscript for intellectual content: Oliveira AN, Rezende BA, Malachias MVB.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 18 07 2019 08 2019 113 2 242 249 17 06 2018 27 10 2018 21 11 2018 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited Abstract Background:

Psoriasis correlates with metabolic disorders, early atheromatosis and increased cardiovascular risk.

 Objectives:

To assess markers of cardiovascular disease in psoriatic patients.

 Methods:

Cross-sectional, observational study involving 11 psoriatic participants and 33 controls. Anthropometric, biochemical, hemodynamic and imaging parameters were evaluated. Arterial stiffness was assessed by oscillometric measurement of the brachial artery. Intima-media thickness (IMT) and left ventricular diastolic function were assessed by Doppler echography and echocardiography. Between-group comparisons of numerical variables were performed by the Student’s t-test or Wilcoxon Mann-Whitney test for independent samples. Significance level was set at 5%.

 Results:

Psoriatic patients showed increased pulse wave velocity (PWV) (9.1 ± 1.8 vs 8.0 ± 2 m/s, p = 0.033), IMT of the left common carotid artery (p = 0.018) and a higher percentage of patients above the 75th percentile according to the ELSA table when compared with controls (54.5 vs 18.2%, p = 0.045). Psoriatic patients also showed an increase in peripheral/central systolic blood pressure (137.1 ± 13.2 vs 122.3 ± 11.6 mmHg, p = 0.004)/(127 ± 13 vs 112.5 ± 10.4 mmHg, p = 0.005), peripheral/central diastolic blood pressure (89.9 ± 8.9 vs 82.2 ± 8, p = 0.022)/(91 ± 9.3 vs 82.2 ± 8.3, p = 0.014), total cholesterol (252 ± 43.5 vs 198 ± 39.8 mg/dL, p < 0.001), LDL cholesterol (167 ± 24 vs 118 ± 40.8 mg/dL, p < 0.001) and C-reactive protein (7.6 ± 35.4 vs 1 ± 1.2 mg/L p < 0.001) compared with controls.

 Conclusion:

Psoriasis patients show increased PWV, IMT, peripheral and central blood pressures, and serum cholesterol and C-reactive protein levels, denoting a higher cardiovascular risk.

 Keywords: Cardiovascular Diseases Psoriasis Arterial Stiffness Hypertension Hypercholesterolemia Oscillometry/mehods Brachial Artery Introduction

Psoriasis is an immune-mediated, recurrent chronic inflammatory disease of the skin and joints, affecting 2-4% of the adult population in the world.1,2 Vulgar psoriasis is the most common type and occurs in 85-90% of psoriasis patients. It is phenotypically characterized by dry, red, scaly, silvery-white, well-defined plaques that appear mainly on elbows, knees, scalp, and the lumbar area.3 The cause of psoriasis is multifactorial, with numerous key components including genetic susceptibility, environmental triggers in combination with skin barrier disruption and immune dysfunction.3,4

Similarly to other autoimmune diseases, psoriasis is associated with well-documented systemic changes, including joint, endocrine, and cardiovascular dysfunctions.5-8 Atherosclerosis is considered a chronic inflammatory disease of blood vessels and one of the most common mechanisms involved in the development of cardiovascular diseases (CVDs). The incidence of atherosclerosis is increased in psoriatic patients and seems to be directly associated with the severity of skin manifestations in these patients.6 In addition, previous epidemiological studies have shown the high prevalence of cardiovascular risk factors in psoriatics, including metabolic syndrome, obesity, hypertension, diabetes mellitus, insulin resistance and dyslipidemia.6,7,9-11

CVDs are the main cause of mortality in Brazil and in the world. For this reason, it is important to identify and correct their risk factors.12-14 There are several clinical and subclinical markers for early detection of cardiovascular risk, including physical examination findings, and metabolic, functional and imaging tests.15

Considering the close relationship between psoriasis and cardiovascular events, this study aimed to investigate subclinical cardiovascular change, measured by arterial stiffness (AS), common carotid artery intima-media thickness (IMT), and left ventricle diastolic dysfunction (LVDD), in addition to clinical and laboratory parameters in patients with moderate-to-severe psoriasis. The detection of these changes would contribute to early preventive and therapeutic measures.

 Methods Type of study

This was a cross-sectional, analytical, observational study conducted between May 2016 and March 2018.

 Participants

Psoriasis group (PG) was composed of 11 male volunteers, without evidence of CVD, aged between 40 and 65 years, with Psoriasis Area and Severity Index (PASI) > 7.16 All patients were consecutively included during their medical visit at a public health care center in Belo Horizonte, Brazil. All patients were classified as PASI > 10, indicating severe skin manifestations of the disease. For the control group (CG), we selected 33 healthy men, without evidence of CVD or psoriasis, matched by age, recruited from the same health care center and from a private clinic in the same city. For the CG, patients seen for dermatological assessment due to conditions other than psoriasis. The number of subjects recruited was obtained by specific sample calculation proposed by Siqueira et al.17 Sample size was calculated assuming that variations in AS between PG and CG were similar. We also considered a proportion of three controls to one case, due to the low prevalence of severe psoriasis.

Exclusion criteria for both groups were: chronic diseases requiring nonsteroidal anti-inflammatory drugs (NSAIDs) or systemic corticosteroids, treatment for neoplasms or diagnosis of neoplasms less than five years, severe chronic kidney failure (glomerular filtration rate < 30 mL/min), liver failure or previous coronary diseases, peripheral vascular disease and HF with reduced ejection fraction. We also excluded from the study psoriasis patients with PASI < 7.

All patients were seen by a cardiologist and assessed for smoking habit (smokers were considered those patients who smoked at least one cigarette per day in the last 12 months),18 alcohol consumption (15 doses/week in the last 12 months - 1 dose corresponded to one can of beer),19 systemic arterial hypertension (according to the 2017 Brazilian Guidelines on Dyslipidemias and Prevention of Atherosclerosis),12 diabetes mellitus (according to the 2018 American Diabetes Association guidelines),20 use of medications, and any other factor that may be related to the exclusion criteria of the study.

All volunteers had their body weight and height measured for body mass index (BMI) calculation, body surface area (BSA) measured, and waist and hip circumferences measured for waist-to-hip ratio (WHR) calculation. These measurements were obtained using calibrated and certified (by INMETRO/ANVISA) equipment.

Blood samples were collected for laboratory tests and measurement of C-reactive protein (CRP), LDL cholesterol, HDL cholesterol, and total cholesterol (TC).

Patients of the PG were classified according to the PASI, developed by Fredriksson and Pettersson in 1978 to assess the extent of the psoriatic plaques.21 This is the method of choice for the classification of the disease severity,16 and was applied by a dermatologist. Analysis of the severity and extent of the disease was made in four anatomical regions: head, trunk and upper and lower limbs.

Measurements of blood pressure (both peripheral/arm and central) and AS were obtained non-invasively using the monitor Mobil-O-Graph NG (IEM, Stolberg, Germany), with ARC Solver algorithm (the ARC Solver method, Austrian Institute of Technology). This is an oscillometric, 24-hour ambulatory blood pressure monitoring device, approved by the USA Food and Drug Administration and the Conformité Européenne. The method was validated according to the British Hypertension Society and recently by the American Heart Association’s Council on Hypertension.22-24 After the measurement of the arm circumference and selection of the arm cuff, the device was positioned as proposed by the Brazilian Society of Cardiology.12 Three consecutive readings were taken automatically and the results were expressed as the mean of these three measurements. AS was estimated using the variables pulse wave velocity (PWV) and augmentation index (AIx) adjusted for a heart rate (HR) of 75 beats per minute (Alx@75). The monitor also provided the measurements of HR, systolic blood pressure (SBP), diastolic blood pressure (DBP) and peripheral and central pulse pressure (PP).

The analysis of IMT was performed by duplex scanning of the carotid arteries using the two-dimensional mode, and linear probe 10-MHZ Vivid S6 (GE healthcare, Telaviv, Israel), according to the recommendations of the Department of Cardiovascular Imaging of the Brazilian Society of Cardiology.25 The measurement of IMT was semi-automatically obtained one centimeter from the posterior wall of the common carotid artery. To determine the IMT percentile, the mean IMT (without including the plaque) of each segment was compared with those of the reference tables. The highest percentile for age of each participant was obtained. We used the tables obtained from the Brazilian Longitudinal Study of Adult Health (ELSA-Brasil),26 that evaluates chronic diseases in the Brazilian population aged from 40 to 65 years, of white, mulatto and black ethnicity, and from the Multi Ethnic Study of Atherosclerosis (MESA).27 Measures above the 75th percentile were considered as significant increases.

A two-dimensional echocardiography with Doppler and tissue Doppler was performed following the American Society of Echocardiography (ASE) recommendations.(28 )We analyzed the electrocardiographic images of three cardiac cycles for the dimensions of the left ventricle, left atrial volume (LAV), parietal thickness, left ventricular mass index, left ventricular ejection fraction and color Doppler images of all valves. Analysis of the left ventricular diastolic function (LVDF) was performed according to the 2016 recommendations of the American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging.29 The following parameters were obtained: early left ventricular filling (E-wave), peak atrial filling wave (A-wave), E/A ratio, E-wave deceleration time, and isovolumic relaxation time. Tissue Doppler velocity measurements were obtained in the medial and in the lateral mitral annulus, in the four-chamber view, for the measurement of the peak early diastolic velocity (e’). The 2016,29 American Society of Echocardiography recommendations were also used for classification of diastolic function - normal function, diastolic dysfunction grade II (pseudonormal pattern), and diastolic dysfunction grade III (restrictive pattern). Subclinical dysfunction (i.e., asymptomatic condition) was diagnosed by left ventricular systolic and/or diastolic dysfunction.

The echocardiographist could not be blinded to psoriasis, since skin manifestations of the disease are clinically evident.

 Statistical analysis

Categorical variables were expressed as counts and percentages. Numerical variables were tested for normality by the Shapiro-Wilk test and expressed as mean ± standard deviation (SD) (normally distributed variables) or median and interquartile range (variables without normal distribution). Association between categorical variables was assessed by Fisher’s exact test or the chi-square test of independence. Between-group comparisons of numerical variables were performed by the Student’s t-test or the Wilcoxon Mann-Whitney test, according to the normality of data distribution. The analysis was performed using the R software, version 3.3.2 and a 5% significance level was used.

Mean differences of AS between PG and CG were estimated, and the sample size was calculated to test the difference between two means. For calculation of the sample size, we assumed that the variance of the AS measurements in PG and CG would be the same. In addition, we used a ratio of three controls to one psoriatic patient, due to the difficulty in identifying patients with moderate or severe psoriasis (PASI ≥ 7), not using corticosteroids, considering a significance level of α = 5% and power (1 - β) of 80%.

 Results

The study sample was composed of 44 subjects, 11 of the PG and 33 of the CG. Mean age was 60.5 ± 11.3 years and 59.1% was white. Mean values of BSA, BMI and WHR were 1.93 ± 0.20 m2, 28.1 ± 5.2 kg/m2 and 0.96 ± 0.06, respectively. Age was not different between the groups (Table 1).

Regarding lifestyle and comorbidities, 29.5% of participants consumed alcohol, 29.5% were smokers, 40.9% had systemic arterial hypertension, 20.5% had diabetes and 29.5% dyslipidemia, with no difference between the groups. With respect to laboratory tests, PG showed higher levels of TC, LDL cholesterol, and C-reactive protein (p < 0.01) (Table 1).

Anthropometric and lifestyle data, comorbidities, and laboratory test results of patients with psoriasis (n=11) and control subjects (n = 33)
Variables Control group (n = 33) Psoriatic group (n = 11) p-value
Age (years) 60 ± 9 64 ± 12.5 0.391*
Ethnicity 0.479†
White 21 (63.6%) 5 (45.5%)
Pardo (multiracial)/Black 12 (36.4%) 6 (54.5%)
BSA (m2) 1.92 ± 0.20 1.94 ± 0.23 0.835‡
Weight (kg) 79.8 ± 15.1 84.7 ± 21.6 0.494‡
BMI (kg/m2) 27.2 ± 4.7 30.9 ± 5.9 0.079‡
Waist-hip ratio 0.96 ± 0.06 0.97 ± 0.05 0.576‡
Habits
Smoking 7 (21.2%) 6 (54.5%) 0.086†
Alcohol consumption 10 (30.3%) 3 (27.3%) 1.000§
Comorbidities
Hypertension 11 (33.3%) 7 (63.6%) 0.093§
Dyslipidemia 10 (30.3%) 3 (27.3%) 1.000§
Diabetes mellitus 6 (18.2%) 3 (27.3%) 0.669§
Laboratory tests
Total Cholesterol (mg/dL) 198 ± 39.8 252 ± 43.5 < 0.001*
HDL Cholesterol (mg/dL) 46 ± 13.5 38 ± 16.5 0.283*
LDL Cholesterol (mg/dL) 118 ± 40.8 167 ± 24 < 0.001*
C-reactive protein (mg/L) 1 ± 1.2 7.6 ± 35.4 < 0.001*

Wilcoxon Mann-Whitney test for independent samples (mean ± SD),

chi-square test of independence;

Student's t-test for independent samples (mean ± SD),

Fisher's exact test; BMI: body mass index; BSA: body surface area.

The most common medication in the study group was angiotensin II receptor blockers (29.5%), statins (22.7%) and diuretics (18.2%), with no difference between the groups (data not shown). For the psoriasis treatment, two patients (18%) of the PG used methotrexate. Only one patient of the PG (9%) used topical corticosteroids regularly for the skin lesions during the study period.

PG patients showed increased PWV (9.1 ± 1.8 and 8 ± 2 m/s, p = 0.033), increased IMT of the left common carotid artery (p = 0.018) and higher percentage of patients above the 75th percentile according to the ELSA table (54.5 and 18.2%, p = 0,045) when compared with the CG.

Compared with the CG, the PG also showed increased peripheral SBP (137.1 ± 13.2 vs. 122.3 ± 11.6 mmHg, p = 0.004), central SBP (127 ± 13 vs. 112.5 ± 10.4 mmHg, p = 0.005), peripheral DBP (89.9 ± 8.9 vs. 82.2 ± 8 mmHg, p = 0.022), central DBP (91 ± 9.3 vs. 82.2 ± 8.3 mmHg, p = 0.014), total cholesterol (252 ± 43.5 vs. 198 ± 39.8 mg/dL, p < 0.001), LDL cholesterol (167 ± 24 vs. 118 ± 40.8 mg/dL, p < 0.001) and C-reactive protein (7.6 ± 35.4 vs. 1 ± 1.2 mg/L, p < 0,001).

There was no difference in AIx@75 between the groups (Table 2).

Ultrasound and oscillometry parameters of the brachial artery
Parameters Control group (n = 33) Psoriatic group (n = 11) p-value
IVRT (ms) 94 ± 15 104 ± 12 0.106*
DT (ms) 180 ± 43 190 ± 36.5 0.322*
E/A ratio 0.86 ± 0.47 0.88 ± 0.18 0.456*
Lateral E/e' ratio 5.96 ± 1.42 5.90 ± 2.28 0.937‡
Septal E/e' ratio 6.92 ± 1.82 7.17 ± 3.14 0.616*
LA volume (mL/m2) 18.41 ± 4.55 17.50 ± 5.48 0.626‡
LVESV (mL) 34 ± 9 38 ± 8 0.086*
LVEDV (mL) 106 ± 26 113 ± 17 0.606*
LVEF (%) 68 ± 3 68 ± 3 0.763*
Right IMT (mm) 0.60 ± 0.12 0.62 ± 0.16 0.481*
Left IMT (mm) 0.61 ± 0.14 0.72 ± 0.21 0.018*
MEDA > 75th percentile 6 (18.2%) 3 (27.3%) 0.669§
ELSA >75th percentile 6 (18.2%) 6 (54.5%) 0.045§
Plaques 9 (27.3%) 5 (45.5%) 0.287§
Peripheral SBP (mmHg) 122.3 ± 11.6 137.1 ± 13.2 0.004‡
Peripheral DBP (mmHg) 82.2 ± 8 89.9 ± 8.9 0.022‡
MBP (mmHg) 99.2 ± 11.5 108.3 ± 16 0.105‡
PP (mmHg) 39.8 ± 6 47.3 ± 11.4 0.058‡
Heart rate (bpm) 70 ± 14 72 ± 11 0.989*
Central SBP (mmHg) 112.5 ± 10.4 127 ± 13 0.005‡
Central DBP (mmHg) 82.2 ± 8.3 91 ± 9.3 0.014‡
Central PP (mmHg) 29.3 ± 7 36 ± 8.8 0.020*
AIx @75(l/min/m2) 17.64 ± 10.84 19.15 ± 10 0.675‡
PWV (m/s) 8 ± 2 9.1 ± 1.8 0.033*

Wilcoxon Mann-Whitney test (mean ± SD),

t-Student (mean ± SD) for independent samples and

Fisher's exact. IVRT: isovolumic relaxation time; DT: deceleration time; E/A ratio: ratio of the E-wave and A-wave of the left ventricular diastolic filling, LA: left atrial; LVESV: left ventricular end-systolic volume; LVEDV: left ventricular end-diastolic volume; LVEF: left ventricular ejection fraction; IMT: intima-media thickness; MESA: Multi-Ethnic Study of Atherosclerosis; ELSA: Brazilian Longitudinal Study of Adult Health; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; MBP: mean blood pressure; PP: pulse pressure. AIx @75: Augmentation Index adjusted for a heart rate of 75 beats per minute; PWV: pulse wave velocity.

 Discussion

Psoriasis has been considered an autoimmune, inflammatory disease with important consequences in other systems.5,6,8 There are evidences of higher incidence of obesity, diabetes mellitus, arterial hypertension and CVDs - such as acute myocardial infarction and stroke among psoriatic patients.30,31 Thus, skin manifestations seem to be just one of the factors associated with this complex condition. It has been speculated that the high amounts of blood inflammatory mediators in psoriatics, in addition to C-reactive protein, such as TNFa and IL-6 may be associated with the inflammatory response to vascular remodeling and cardiovascular changes.31,32

In the present study, we included psoriasis patients with PASI>7, i.e., with moderate and severe psoriasis. High C-reactive protein levels found in PG compared with the CG suggests increased inflammatory response, which was associated with higher blood pressure and LDL-cholesterol levels, may contribute to arterial remodeling, as well as to structural and hemodynamic changes observed in these patients.7,10 Coban et al.33 showed that systemic inflammation in psoriasis leads to insulin resistance, which, in turn, causes changes in the synthesis of adipokines, including visfatin, vaspin, omentin and adiponectin, which can increase blood pressure, and LDL-cholesterol and TC levels.33 In the pathogenesis of atherosclerosis, factors like an altered lipid metabolism, and inappropriate immune response are involved, resulting in arterial wall inflammation. The increased levels of circulating inflammatory mediators contribute to vascular inflammatory response associated with migration of monocytes and oxidation of LDL-cholesterol, which are key elements in the formation of atherosclerotic plaque.31,32 However, there are also reports describing the so-called “lipid paradox” in inflammatory diseases, mainly rheumatoid arthritis, marked by a significant decrease in LDL-cholesterol and TC levels 3-5 years before the onset of signs of the disease.34,35 There also evidences of possible influence of pharmacological interventions on lipid profile of these patients.36

In our study, despite considerable impairment observed in psoriatic patients, this group showed significant increase in atherogenic lipoprotein levels compared with the CG. Only two (18%) patients used systemic medication, particularly methotrexate. None of the patients used biological drugs. The use of systemic corticosteroids was an exclusion criterion to avoid a bias in the findings.

A systematic review evaluated the metabolic effects of methotrexate in patients with rheumatoid arthritis;37 while one study reported differences in lipid profile after one year of treatment, another study reported improvement in lipid concentrations, and their correlation with changes in C-reactive protein levels and blood sedimentation rate, and another study did not find any change in the levels of lipoproteins, even with reduced C-reactive protein levels. Thus, in light of the conflicting results of these studies and the low percentage of patients using methotrexate, we infer that the possible influence of medications is not relevant on our result.37

Among the hemodynamic changes in the PG, the increase in AS, illustrated by an increased PWV, indicates an early vascular aging.38 Our results are in accordance with previous studies that reported an increase in PWV in psoriasis patients.39-45 Increased PWV has been considered an important predictive factor for cardiovascular outcomes and higher mortality.38

Carotid atherosclerosis can be assessed by the IMT measurement and presence of plaques. In our study, we also used imaging test, which confirmed the increased left IMT in the PG. This is in agreement with other studies that showed similar results regardless of other risk factors.43,44 Comparison of our results with reference values obtained in the ELSA, we showed a higher percentage of patients above the 75th percentile in the PG. However, this was not true when the results were compared with the MESA. This finding highlights the need for the use of reference tables developed in specific populations.

Regarding the presence of plaques, the apparently higher incidence of plaques in PG compared with the CG was not statistically significant, probably due to the sample size. Also, although a higher incidence of diastolic dysfunction in patients with psoriasis was found in the study by Shang et al.,45 we did not find significant differences in echocardiographic parameters between the groups. The increased peripheral and central SBP and DBP values found in the PG may be related to the vascular changes observed in these patients, which has also been described in other studies.46,47 Although the small number of patients in the PG is a limitations of the study, because of the difficulty in detecting patients who met the inclusion criteria including a PASI>7, we were able to show a close relationship between psoriasis and the factors associated with higher probability to develop cardiovascular outcomes. Such associations, found in moderate-to-severe psoriasis patients, are significantly greater than those reported in the general population. More comprehensive studies, including larger sample sizes are suggested, to demonstrate the importance of other predictive factors of CVDs, including an increased AIx@75 and the IMT of the right carotid artery, which did not show statistical difference in our study.

Current guidelines recognize the increased risk for CVDs in patients with psoriasis and the need for its early identification and better stratification.48 However, predictive algorithms of cardiovascular risk, such as the Framingham risk score, do not consider the systemic inflammatory effect secondary to psoriasis.9,49 Functional parameters, such as the measurement of the AS, as well as structural parameters, such as the use of cardiac and vascular imaging tests, and laboratory biomarkers could be used to improve the sensitivity of traditional algorithms of risk stratification in patients with psoriasis.

 Conclusion

Our study shows that psoriatic patients have elevations in carotid IMT and PWV, in addition to increased central and peripheral blood pressure, and serum cholesterol and C-reactive protein levels.

Limitations

One possible limitation of this study is the small sample size, due to the difficulty in recruiting patients with moderate and severe psoriasis (PASI>7), not using corticosteroids, which could affect the outcome measures. Another possible limitation is the recruitment of patients from one location only.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This article is part of the thesis of master submitted by Angélica Navarro de Oliveira, from Faculdade de Ciências Medicas de Minas Gerais.

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee of the Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais under the protocol number 1.267.197. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

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Nunan D Wassertheurer S Lasserson D Hametner B Fleming S Ward A Assessment of central haemomodynamics from a brachial cuff in a community setting BMC Cardiovasc Disord 2012 12 48 48 25 Freire CM, Alcantara ML, Santos SN, Veloso O, Porto CLL, Barros MV, et al. Recomendação para a Quantificação pelo Ultrassom da Doença Aterosclerótica das Artérias Carótidas e Vertebrais: Grupo de Trabalho do Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia - DIC - SBC. Arq Bras Cardiol: Imagem cardiovasc. 2015 Abril; 28:e1- 64 Freire CM Alcantara ML Santos SN Veloso O Porto CLL Barros MV Recomendação para a Quantificação pelo Ultrassom da Doença Aterosclerótica das Artérias Carótidas e Vertebrais: Grupo de Trabalho do Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia - DIC - SBC Arq Bras Cardiol: Imagem cardiovasc 04 2015 28 e1 64 26 Aquino EM, Barreto SM, Bensenor IM, Carvalho MS, Chor D, Duncan BB, et al. 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Total cholesterol and LDL levels decrease before rheumatoid arthritis. Ann Rheum Dis. 2010;69(7):1310-4. Myasoedova E Crowson CS Kremers HM Fitz-Gibbon PD Therneau TM Gabriel SE Total cholesterol and LDL levels decrease before rheumatoid arthritis Ann Rheum Dis 2010 69 7 1310 1314 35 Soeiro AM, Haddad M, de Almeida MC, Ruppert AD, Serrano CV. Rheumatoid arthritis and cardiovascular disease: what is known about this relationship and what can currently be done for affected patients? Rev Port Cardiol. 2012;31(3):225-32. Soeiro AM Haddad M de Almeida MC Ruppert AD Serrano CV Rheumatoid arthritis and cardiovascular disease: what is known about this relationship and what can currently be done for affected patients? Rev Port Cardiol 2012 31 3 225 232 36 Urruela MA, Suarez-Almazor ME. Lipid paradox in rheumatoid arthritis: changes with rheumatoid arthritis therapies. Curr Rheumatol Rep. 2012;14(5):428-37. 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Prevalence of cardiovascular risk factors in patients with psoriasis. J Am Acad Dermatol. 2006;55(5):829-35. Neimann AL Shin DB Wang X Margolis DJ Troxel AB Gelfand JM Prevalence of cardiovascular risk factors in patients with psoriasis J Am Acad Dermatol 2006 55 5 829 835 40 Anandarajah AP, Ritchlin CT. Pathogenesis of psoriatic arthritis. Curr Opin Rheumatol. 2004;16(4):338-43. Anandarajah AP Ritchlin CT Pathogenesis of psoriatic arthritis Curr Opin Rheumatol 2004 16 4 338 343 41 Costa L, Caso F, D'Elia L, Atteno M, Peluso R, Del Puente A, et al. Psoriatic arthritis is associated with increased arterial stiffness in the absence of known cardiovascular risk factors: a case control study. Clin Rheumatol. 2012;31(4):711-5. 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Roubille C Richer V Starnino T McCourt C McFarlane A Fleming P Evidence-based Recommendations for the Management of Comorbidities in Rheumatoid Arthritis, Psoriasis, and Psoriatic Arthritis: Expert Opinion of the Canadian Dermatology-Rheumatology Comorbidity Initiative J Rheumatol 2015 42 10 1767 1780 49 Eder L, Chandran V, Gladman DD. The Framingham Risk Score underestimates the extent of subclinical atherosclerosis in patients with psoriatic disease. Ann Rheum Dis. 2014;73(11):1990-6. Eder L Chandran V Gladman DD The Framingham Risk Score underestimates the extent of subclinical atherosclerosis in patients with psoriatic disease Ann Rheum Dis 2014 73 11 1990 1996 Artigo Original Risco Cardiovascular em Pacientes Psoriásicos: Avaliação de Parâmetros Clínicos, Funcionais e Morfológicos 0000-0002-7909-9095 Oliveira Angélica Navarro de Simões Marcela M. Simões Ricardo 0000-0002-8171-3920 Malachias Marcus Vinicius Bolivar 0000-0002-4460-0572 Rezende Bruno Almeida Faculdade de Ciências Medicas de Minas Gerais - Instituto de Pós-Graduação, Belo Horizonte, MG - Brazil Correspondência: Angélica Navarro Navarro de Oliveira, Faculdade de Ciências Medicas de Minas Gerais - Instituto de Pós-Graduação - Alameda Ezequiel Dias, 275. CEP 30130-110, Belo Horizonte, MG - Brasil. Email: angelicanavarro@terra.com.br

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa e Análise e interpretação dos dados: Oliveira AN, Simões MM, Simões R, Rezende BA, Malachias MVB; Obtenção de dados: Oliveira AN, Simões MM, Rezende BA, Malachias MVB; Redação do manuscrito e Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Oliveira AN, Rezende BA, Malachias MVB.

Potencial conflito de interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 Resumo Fundamento:

A psoríase correlaciona-se a distúrbios metabólicos, ateromatose precoce e aumento do risco cardiovascular.

 Objetivos:

Avaliar marcadores de doença cardiovascular na população psoriásica.

 Métodos:

Estudo observacional transversal, envolvendo 11 participantes psoriásicos e 33 controles. Foram avaliados parâmetros antropométricos, laboratoriais, hemodinâmicos e de imagem. A rigidez arterial foi avaliada por oscilometria da artéria braquial. A espessura médio-intimal (EMI) e a função diastólica do ventrículo esquerdo foram avaliadas por meio da ecografia e ecocardiografia Doppler. As comparações de variáveis numéricas entre grupos foram realizadas por teste t-Student e Wilcoxon Mann-Whitney para amostras independentes, adotando-se o nível de significância de 5%.

 Resultados:

Os pacientes psoriásicos apresentaram aumento de VOP (9,1 ± 1,8 e 8 ± 2 m/s, p = 0,033), EMI da artéria carótida comum esquerda (p = 0,018) e maior proporção de percentil > 75 pela tabela ELSA (54,5 e 18,2%, p = 0,045) e) quando comparados aos controles. Pacientes psoriásicos também mostraram aumento nos seguintes parâmetros em relação ao grupo controle, respectivamente: pressão arterial sistólica periférica/central (137,1 ± 13,2 e 122,3 ± 11,6 mmHg, p = 0,004)/(127 ± 13 e 112,5 ± 10,4 mmHg, p = 0,005), pressão arterial diastólica periférica/central (89,9 ± 8,9 e 82,2 ± 8 mmHg, p = 0,022) / (91 ± 9,3 e 82,2 ± 8,3 mmHg, p = 0,014), colesterol total (252 ± 43,5 e 198 ± 39,8 mg/dL, p < 0,001), colesterol LDL (167 ± 24 e 118 ± 40,8 mg/dL, p < 0,001) e proteína C reativa (7,6 ± 35,4 e 1 ± 1,2 mg/L, p<0,001).

 Conclusão:

Pacientes psoriásicos apresentam elevações de VOP e EMI, além de maiores pressões arteriais periféricas e centrais, níveis séricos de colesterol e de proteína C reativa, denotando maior risco cardiovascular.

 Palavras-chave: Doenças Cardiovasculares Psoríase Rigidez Vascular Hipertensão Hipercolesterolemia Oscilometria/métodos Artéria Braquial Introdução

A psoríase é uma doença crônica inflamatória imunomediada e recidivante que afeta a pele e articulações, acometendo 2 a 4% da população adulta mundial.1,2 A psoríase vulgar é a variação mais comum e incorre em cerca de 85% a 90% dos pacientes psoriásicos. Fenotipicamente é caracterizada por placas cutâneas secas, vermelhas, com escamas branco-prateadas e bem definidas, principalmente em cotovelos, joelho, couro cabeludo e região lombar.3 As causas da psoríase são multifatoriais, com numerosos componentes chaves, incluindo susceptibilidade genética e gatilhos do meio ambiente, em combinação com ruptura da barreira cutânea e imunodisfunção.3,4

A psoríase, assim como outras doenças auto-imunes, está associada a alterações sistêmicas já bem documentadas, como disfunções articulares, endócrinas e do sistema cardiovascular.5-8 A aterosclerose é um dos mecanismos mais frequentes das doenças cardiovasculares (DCV) e considerada uma doença inflamatória crônica dos vasos sanguíneos. Sabe-se que a incidência de aterosclerose está aumentada na psoríase e parece estar diretamente associada à gravidade do acometimento cutâneo observado nesta doença.6 Além disso, estudos epidemiológicos prévios demonstram a alta prevalência de fatores de risco cardiovascular nos psoriásicos, incluindo síndrome metabólica, obesidade, hipertensão, diabetes mellitus, resistência à insulina e dislipidemia.6,7,9-11

As doenças cardiovasculares são a principal causa de mortalidade no Brasil e no mundo, sendo fundamental a identificação e a correção de seus fatores de risco.12-14 Existem diversos marcadores clínicos e subclínicos de detecção precoce do risco cardiovascular, incluindo achados de exame físico, avaliação por testes metabólicos, métodos funcionais e de imagem.15

Considerando a estreita relação entre a psoríase e o desenvolvimento de eventos cardiovasculares, este trabalho propôs investigar alterações cardiovasculares subclínicas, mediante a avaliação da rigidez arterial (RA), da medida da espessura médio-intimal da artéria carótida comum (EMI) e alterações na função diastólica do ventrículo esquerdo (FDVE), além de parâmetros clínicos e laboratoriais em pacientes psoriásicos de estágios moderado e grave. A identificação destas alterações pode contribuir para que medidas preventivas e terapêuticas precoces possam ser instituídas neste perfil de paciente.

 Métodos Tipo de estudo

Trata-se de um estudo observacional transversal, analítico, realizado entre Maio de 2016 e Março de 2018.

 Participantes

Para o grupo de pacientes psoriásicos (GP) foram recrutados 11 voluntários do sexo masculino, sem evidência de DCV conhecida ou aparente, com idade entre 40 e 65 anos, classificados pelo Psoriasis Area and Severity Index (PASI) >716 de forma consecutiva, durante atendimento médico em um centro de especialidades médicas público em Belo Horizonte, MG. Todos os 11 pacientes recrutados no grupo GP, contudo, apresentavam PASI > 10, demonstrando signficativo acometimento cutâneo pela doença. Para o grupo controle (GC) foram selecionados 33 voluntários do sexo masculino saudáveis e sem evidências de DCV diagnosticada ou aparente, não acometidos por psoríase, pareados por idade, oriundos do mesmo centro de especialidades e também de uma clínica particular da mesma cidade. O recrutamento do GC se deu por meio de convite durante avaliação dermatológica para outras doenças que não a psoríase. O numero de indivíduos recrutados foi obtido a partir de cálculo amostral especifico proposto por Siqueira et al.17. Na ocasião do cálculo do tamanho da amostra foi feita a suposição de que as variâncias das medidas de RA dos participantes do GP e do GC são iguais. Além disso, considerou-se uma razão de 3 controles para 1 caso, devido à baixa prevalência de psoríase grave.

Os critérios de exclusão para ambos os grupos foram: acometimento por doença crônica que requeira uso de anti-inflamatórios não esteroides (AINE) ou corticoterapia sistêmica, acometimento por neoplasias em tratamento ou com menos de 5 anos de diagnóstico, insuficiência renal crônica grave (ritmo de filtração glomerular < 30 ml/min), insuficiência hepática ou diagnóstico prévio de doenças coronarianas, doença vascular periférica e insuficiência cardíaca com fração de ejeção reduzida (ICFER). Foram excluídos do estudo os pacientes psoriásicos que apresentaram PASI < 7 (na avaliação dos participantes do GP).

 Métodos

Todos os pacientes foram avaliados por médico cardiologista e foram investigadas condições como tabagismo (considerados fumantes os pacientes que relataram fumar pelo menos 1 cigarro ao dia nos últimos 12 meses),18 etilismo (ingestão de15 doses/semana nos últimos 12 meses - 1 dose equivale a uma lata de cerveja),19 hipertensão arterial (de acordo com a 7(a) Diretriz Brasileira de Hipertensão Arterial, 2016),12 dislipidemia (de acordo com a atualização da Diretriz Brasileira de Dislipidemias e Prevenção da Aterosclerose, 2017),14diabetes mellitus (de acordo com diretriz da American Diabetes Association - 2018)20 e uso de medicamentos e fatores que pudessem estar relacionados aos critérios de exclusão do estudo.

Também se submeteram à verificação de peso, altura e cálculo do índice de massa corporal (IMC), área de superfície corporal (ASC), medidas da cintura, do quadril e relação cintura/quadril (RCQ). Foram utilizados equipamentos calibrados e certificados por IMETRO/ANVISA.

Foram obtidas amostras para exames laboratoriais e dosagem de Proteína C Reativa (PCR), colesterol LDL, colesterol HDL e colesterol total (CT).

Os pacientes pertencentes ao GP foram classificados segundo o PASI, índice elaborado por Fredriksson e Pettersen em 1978,21 para a avaliação da extensão das placas. Essa metodologia foi adotada por ser a ferramenta de escolha na classificação da gravidade da doença,16 tendo sido realizada por um dermatologista. A análise da extensão e intensidade do acometimento é feita em quatro regiões anatômicas: cabeça, tronco, membros inferiores e membros superiores.

As mensurações das pressões arteriais periférica (braquial,) central e dos parâmetros de avaliação da RA foram adquiridos de forma não invasiva pelo equipamento Mobil-O-Graph NG (IEM, Stolberg, Alemanha), com algoritmo ARC Solver (the ARC Solver method, Austrian Institute of Technology) embutido. Este dispositivo é um monitor oscilométrico de pressão braquial ambulatorial de 24 horas, aprovado pela Food and Drug Administration dos Estados Unidos da América e Enne Conformite da Europa. Sua unidade de detecção de pressão arterial e RA é validada de acordo com as recomendações da British Hypertension Society e recentemente pelo American Heart Association Councilon Hypertension.22-24 Após a medida do perímetro do membro e escolha do manguito adequado, o aparelho foi posicionado de maneira semelhante aos procedimentos definidos por diretrizes da Sociedade Brasileira de Cardiologia.12 Foram executadas três medições consecutivas de maneira automatizada e os resultados foram expressos como a média entre as medições obtidas. A estimativa da RA foi feita por meio das variáveis velocidades de onda de pulso (VOP), augmentation índex (AIx) ajustado para a frequência cardíaca (FC) de 75 batimentos por minuto (AIx@75). O equipamento também forneceu as medidas de frequência cardíaca (FC), pressões arteriais sistólica (PAS), diastólica (PAD) e pressão de pulso (PP), periféricas e centrais.

A análise da EMI foi obtida após estudo completo pelo duplex scan de artérias carótidas, por meio do modo bidimensional, com um transdutor linear de 10-MHZ Vivid S6 (GE healthcare, Telaviv, Israel), de acordo com as recomendações do Departamento de Imagem Cardiovascular da Sociedade Brasileira de Cardiologia.25 A seguir foi obtido a medida a um centímetro distal da artéria carótida comum, de forma semi-automática, na parede posterior do vaso. Considerou-se a EMI média, não incluindo as placas, para a determinação do percentil da medida da EMI. Uma vez obtidos os valores médios da EMI de cada lado, foram comparados com a tabela sugerida, para a obtenção do percentil equivalente. O maior percentil deve ser considerado aquele no qual se encontra o indivíduo estudado, de acordo com a faixa etária. No presente estudo, utilizamos a tabela do Estudo Longitudinal da Saúde do Adulto (ELSA-Brasil),26 que avalia as doenças crônicas na população brasileira, na faixa etária entre 40 e 65 anos, de etnia branca, mulata ou negra e comparada também com a tabela do estudo Multi Ethinic Study of Aterosclerosis (MESA).27 Foram consideradas como tendo aumento significativo as medidas acima do percentil 75.

Um exame ecocardiográfico bidimensional completo associado com estudo Doppler e Doppler tecidual foi realizado, de acordo com as recomendações da American Society of Echocardiography (ASE).28 Analisamos as imagens de três ciclos cardíacos associadas ao eletrocardiograma (ECG). Foram analisadas as medidas das dimensões do ventrículo esquerdo (VE), volume atrial esquerdo (AE), espessura parietal, massa ventricular esquerda indexada, fração de ejeção do VE e as imagens ao Color Doppler de todas as valvas. A análise da função diastólica do ventrículo esquerdo (FDVE) foi realizada de acordo com as recomendações da American Society of Echocardiography and the European Association of Cardiovascular Imaging, de 2016, pelo estudo Doppler.29 Foram obtidos os parâmetros de pico de velocidade da onda de enchimento precoce do VE (onda E), o pico de velocidade da onda de enchimento atrial (onda A), a relação E/A, o tempo de desaceleração da onda E (DT) e a medida do tempo de relaxamento isovolumétrico (TRIV). As velocidades do Doppler tecidual foram obtidas medial e lateralmente ao anel mitral, no corte de 4 câmaras para a medida do pico da velocidade diastólica inicial (e’). Foram adotados os critérios recomendados pela ASE, atualizados em 2016,29 tanto para a realização destas técnicas, quanto no tocante à classificação correspondente: função diastólica normal, disfunção diastólica em grau I (relaxamento anormal do VE), grau II (padrão pseudonormal) e grau III (padrão restritivo). A disfunção subclínica (ou seja, assintomática ou não evidente foi diagnosticada por meio das disfunções sistólica e/ou diastólica do VE.

Não foi possível a realização do cegamento do ecocardiografista para a psoríase, pois a manifestação cutânea da doença é clinicamente evidente.

Análise estatística

As variáveis categóricas foram apresentadas como contagens e percentuais. As variáveis numéricas foram submetidas ao teste de normalidade de Shapiro-Wilk, e foram apresentadas como média ± desvio-padrão (DP), em caso de normalidade, ou como mediana ± distância interquartílica ([DI] diferença entre o terceiro e o primeiro quartis), caso contrário. Na avaliação da associação entre variáveis categóricas foi empregado o teste exato de Fisher ou teste qui-quadrado de independência. A comparação de variáveis numéricas entre grupos foi realizada via teste t-Student ou Wilcoxon Mann-Whitney para amostras independentes, em caso de atendimento ou não à normalidade. A análise foi desenvolvida no programa R versão 3.3.2 e foi adotado nível de significância de 5%.

Para atender ao objetivo do estudo estimamos a diferença média das medidas de RA entre o GP e o GC. O cálculo do tamanho da amostra foi então realizado para se verificar o teste da diferença entre duas médias. Na ocasião do cálculo do tamanho da amostra foi feita a suposição de que as variâncias das medidas de RA dos psoriásicos e do grupo controle seriam iguais. Além disso, utilizou-se uma razão de 3 controles para 1 psoriásico, devido à dificuldade de identificação de pacientes em estágio moderado e grave (PASI ≥ 7) sem uso de corticoterapia, considerando-se nível de significância de α = 5% e poder de 1 - β = 80%.

 Resultados

A amostra do estudo foi composta por 44 indivíduos, sendo 33 do GC e 11 do GP. A mediana da idade foi 60,5 ± 11,3 anos e 59,1% eram da raça branca. Os valores médios para ASC, IMC e relação cintura/quadril foram 1,93 ± 0,20 m2, 28,1 ± 5,2 kg/m2 e 0,96 ± 0,06, respectivamente. Não houve diferença entre as idades para GC e GP (Tabela 1).

Dados antropométricos, estilo de vida, comorbidades e exames laboratoriais dos pacientes da amostra
Variáveis Grupo Controle (n = 33) Grupo Psoriásico (n = 11) Valor de p
Idade (anos) 60 ± 9 64 ± 12,5 0,391*
Raça 0,479†
Branca 21 (63,6%) 5 (45,5%)
Parda/Negra 12 (36,4%) 6 (54,5%)
ASC (m2) 1,92 ± 0,20 1,94 ± 0,23 0,835‡
Peso (kg) 79,8 ± 15,1 84,7 ± 21,6 0,494‡
IMC (kg/m2) 27,2 ± 4,7 30,9 ± 5,9 0,079‡
Relação cintura/quadril 0,96 ± 0,06 0,97 ± 0,05 0,576‡
Hábitos
Tabagismo 7 (21,2%) 6 (54,5%) 0,086†
Etilismo 10 (30,3%) 3 (27,3%) 1,000§
Comorbidades
Hipertensão 11 (33,3%) 7 (63,6%) 0,093§
Dislipidemia 10 (30,3%) 3 (27,3%) 1,000§
Diabetes mellitus 6 (18,2%) 3 (27,3%) 0,669§
Exames laboratoriais
Colesterol total (mg/dL) 198 ± 39,8 252 ± 43,5 < 0,001*
Colesterol HDL (mg/dL) 46 ± 13,5 38 ± 16,5 0,283*
Colesterol LDL (mg/dL) 118 ± 40,8 167 ± 24 < 0,001*
Proteína C Reativa (mg/L) 1 ± 1,2 7,6 ± 35,4 < 0,001*

Os p-valores referem-se aos testes

Wilcoxon Mann-Whitney para amostras independentes (dados como mediana ± DI),

qui-quadrado de independência,

t-Student para amostras independentes (dados como média ± DP) e

teste exato de Fisher. IMC: índice de massa corporal; ASC: área de superfície corporal.

Quanto ao estilo de vida e comorbidades, 29,5% eram etilistas, 29,5% tabagistas, 40,9% eram portadores de hipertensão arterial sistêmica, 20,5% de diabetes melito e 29,5% de dislipidemia. Os grupos de análise não diferiram em relação à presença de comorbidades. Na avaliação dos exames laboratoriais, o GP apresentou maiores níveis de colesterol total, colesterol LDL e proteína C reativa (todos com p < 0,001) (Tabela 1).

Os medicamentos de uso sistêmico mais utilizados pelos pacientes deste estudo foram bloqueadores dos receptores de angiotensina (29,5%), estatinas (22,7%) e diuréticos (18,2%), não havendo diferenças significativas para o uso destes medicamentos entre os grupos (dados não mostrados). Para o tratamento da psoríase, 2 pacientes (18%) do GP utilizavam metotrexato. Apenas 1 paciente pertencente ao GP (9%) utilizava corticoide tópico regularmente para controle das lesões cutâneas, no momento da realização do estudo.

Os pacientes do GP apresentaram aumento de VOP (9,1 ± 1,8 e 8 ± 2 m/s, p = 0,033), EMI da artéria carótida comum esquerda (p = 0,018) e maior proporção de percentil acima de 75 pela tabela ELSA (54,5 e 18,2%, p = 0,045) e) quando comparados ao GC.

O GP também apresentou aumento de PAS periférica (137,1 ± 13,2 e 122,3 ± 11,6 mmHg, p = 0,004), PAS central (127 ± 13 e 112,5 ± 10,4 mmHg, p = 0,005), PAD periférica (89,9 ± 8,9 e 82,2 ± 8 mmHg, p = 0,022), PAD central (91 ± 9,3 e 82,2 ± 8,3 mmHg, p = 0,014), colesterol total (252 ± 43,5 e 198 ± 39,8 mg/dL, p < 0,001), colesterol LDL (167 ± 24 e 118 ± 40,8 mg/dL, p < 0,001) e PCR (7,6 ± 35,4 e 1 ± 1,2 mg/L, p < 0,001).

Os grupos não diferiram em relação aos valores do AIx@75(Tabela 2).

Parâmetros avaliados por ultrassonografia e por oscilometria da artéria braquial
Parâmetros Grupo Controle (n = 33) Grupo Psoriásico (n = 11) Valor de p
TRIV (ms) 94 ± 15 104 ± 12 0,106*
TD (ms) 180 ± 43 190 ± 36,5 0,322*
E/A 0,86 ± 0,47 0,88 ± 0,18 0,456*
E/e' lateral 5,96 ± 1,42 5,90 ± 2,28 0,937‡
E/e' septal 6,92 ± 1,82 7,17 ± 3,14 0,616*
Volume AE (ml/m2) 18,41 ± 4,55 17,50 ± 5,48 0,626‡
VSFVE (ml) 34 ± 9 38 ± 8 0,086*
VDFVE (ml) 106 ± 26 113 ± 17 0,606*
FEVE (%) 68 ± 3 68 ± 3 0,763*
EMI D (mm) 0,60 ± 0,12 0,62 ± 0,16 0,481*
EMI E (mm) 0,61 ± 0,14 0,72 ± 0,21 0,018*
Percentil > 75 MESA 6 (18,2%) 3 (27,3%) 0,669§
Percentil > 75 ELSA 6 (18,2%) 6 (54,5%) 0,045§
PLACAS 9 (27,3%) 5 (45,5%) 0,287§
PAS periférica (mmHg) 122,3 ± 11,6 137,1 ± 13,2 0,004‡
PAD periférica (mmHg) 82,2 ± 8 89,9 ± 8,9 0,022‡
PAM (mmHg) 99,2 ± 11,5 108,3 ± 16 0,105‡
PP (mmHg) 39,8 ± 6 47,3 ± 11,4 0,058‡
Frequência cardíaca (bpm) 70 ± 14 72 ± 11 0,989*
PAS central (mmHg) 112,5 ± 10,4 127 ± 13 0,005‡
PAD central (mmHg) 82,2 ± 8,3 91 ± 9,3 0,014‡
PP central (mmHg) 29,3 ± 7 36 ± 8,8 0,020*
AIx @75(l/min/m2) 17,64 ± 10,84 19,15 ± 10 0,675‡
VOP (m/s) 8 ± 2 9,1 ± 1,8 0,033*

Os p-valores referem-se aos seguintes testes:

Wilcoxon Mann-Whitney (dados como mediana ± DI),

t-Student (dados como média ± DP) para amostras independentes e

exato de Fisher. Onda E: enchimento rápido do ventrículo esquerdo. Onda A: contração atrial. e': pico da velocidade diastólica inicial ao Doppler tecidual. VE: ventrículo esquerdo. TRIV: tempo de relaxamento isovolumétrico do ventrículo esquerdo, TD: tempo de desaceleração do ventrículo esquerdo, E/A: relação entre as ondas E e A do enchimento diastólico do ventrículo esquerdo, E/e': relação entre aos ondas E e e'. AE: átrio esquerdo. VSFVE: volume sistólico final do VE. VDFVE: volume diastólico final do VE. FEVE: fração de ejeção do VE. EMI: espessura médio-intimal. D: direita. E: esquerda. MESA: Multi Ethinic Study of Atherosclerosis. ELSA: Estudo Longitudinal da Saúde do Adulto.PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; PAM: pressão arterial média; PP: pressão de pulso; AIx @75 (Augmentation Index ajustado para a FC de 75 batimentos por minuto), VOP: velocidade da onda de pulso.

 Discussão

A psoríase tem sido considerada como uma condição inflamatória auto-imune com repercussões importantes em outros sistemas.5,6,8 Há evidências de maior incidência de obesidade, diabetes mellitus, hipertensão arterial e maior ocorrência de DCV - como infarto agudo do miocárdio e acidente vascular cerebral, entre psoriásicos.30,31 Desta forma, as manifestações cutâneas parecem ser apenas um dos fatores associados a esta doença complexa. Especula-se que a grande quantidade de mediadores inflamatórios circulantes nos pacientes psoriásicos, além da PCR, como TNFa, IL-6 possam ter relação com a resposta inflamatória relacionada ao remodelamento vascular, que possivelmente estaria associado às alterações cardiovasculares observadas.31,32

No presente estudo, foram selecionados pacientes psoriásicos com PASI > 7, ou seja, em graus moderado e grave da doença. O alto valor de PCR observado nestes pacientes, quando comparado ao grupo controle, sugere intensa resposta inflamatória que, associada aos mais altos níveis de pressão arterial e colesterol LDL, poderia contribuir para o remodelamento arterial e justificar as alterações hemodinâmicas e estruturais encontradas.7,10 Coban et al.33 demonstraram que a inflamação sistêmica da psoríase promove aumento da resistência à insulina, resultando em alterações da síntese de adipocinas, tais como visfatina, vaspina, omentina e adiponectina que podem elevar o LDL-colesterol e colesterol total, além da pressão arterial.33 Na patogênese da aterosclerose estão envolvidos o desequilíbrio do metabolismo lipídico e uma resposta imune mal-adaptada, implicando na inflamação da parede arterial. Os altos níveis circulantes de mediadores inflamatórios da psoríase contribuem para a geração de uma resposta inflamatória vascular associada a migração de monócitos e oxidação de colesterol LDL que são os elementos chave no desenvolvimento da placa aterosclerótica.31,32 Tem sido, contudo, descrito o chamado “paradoxo lipídico” nas doenças inflamatórias, predominantemente na artrite reumatoide, onde os níveis de colesterol total e LDL-colesterol diminuem significativamente nos 3 a 5 anos anteriores ao surgimento dos sinais da doença.34,35 Também há evidências de possíveis interferências das intervenções farmacológicas nos níveis lipídicos desses pacientes.36

Em nosso estudo, apesar do alto grau de comprometimento da doença, o GP apresentou significativa elevação das lipoproteínas aterogênicas em relação ao GC. Apenas 2 pacientes (18%) utilizavam medicação sistêmica, especificamente o metrotexate. Nenhum dos pacientes utilizava medicamentos biológicos. O uso de corticoterapia sistêmica foi fator de exclusão da amostra justamente para evitar um possível viés sobre os achados. Uma revisão sistemática avaliou os efeitos metabólicos do metrotexate em pacientes com atrite reumatoide;37 um estudo não encontrou diferenças no perfil lipídico após um ano de tratamento; outro relatou melhora nos valores lipídicos, correlacionando-se com mudanças nos níveis de PCR e velocidade de hemossedimentação; finalmente, outro não encontrou alterações das lipoproteínas, mesmo com reduções na PCR. Mediante os resultados conflitantes desses estudos e o baixo percentual de pacientes em uso de metrotexate, inferimos não ser relevante a possibilidade de interferência da medicação nos resultados do presente estudo.37

Entre as alterações hemodinâmicas observadas no GP, o aumento da RA demonstrado pela maior VOP revela um precoce envelhecimento vascular.38 Nossos resultados mostram-se concordantes com alguns outros trabalhos que já haviam reportado o aumento da VOP em pacientes psoriásicos.39-45 O aumento da VOP tem sido considerado um importante fator preditivo para desfechos cardiovasculares e maior mortalidade.38

A aterosclerose carotídea pode ser avaliada por meio da medida da EMI e da presença de placas. Para complementar nosso estudo, utilizamos métodos de imagem que confirmaram um aumento da EMI esquerda no GP, assim como em outros ensaios que encontraram resultado semelhante, independentemente de outros fatores de risco.43,44 Quando comparamos nossos achados aos valores de referência do estudo ELSA, revelamos uma maior incidência de percentil acima de 75 nos pacientes do GP. No entanto, o mesmo resultado não foi observado quando foram utilizados os valores de referência do estudo internacional MESA. Esse achado reflete a necessidade de utilização de tabelas de normalidade adequadas e validadas para populações específicas.

Em relação à presença de placas, a aparente maior incidência em pacientes com psoríase em comparação ao GC não foi estaticamente significativa, provavelmente devido ao tamanho da amostra. Do mesmo modo, apesar do estudo de Shang et al.45 ter apontado maior incidência de disfunção diastólica em pacientes com psoríase, não observamos diferença significativa nos parâmetros à ecografia cardíaca em nossa amostra. Os valores aumentados de PAS e PAD, tanto periférica quanto central, encontrados no grupo GP podem guardar relação com as alterações vasculares encontradas, fato também já descrito em outros trabalhos.46,47 Apesar do numero reduzido de pacientes no GP ser uma limitação do estudo, devido à dificuldade em se identificar pacientes com PASI > 7 que se enquadrassem nos critérios de inclusão, conseguimos demonstrar uma estreita relação entre a psoríase e fatores relacionados a maior probabilidade de desenvolvimento de desfechos cardiovasculares. Essas associações, verificadas nos casos de psoríase moderada a grave, são significativamente maiores que as encontradas na população geral. Estudos mais abrangentes, com uma amostragem maior, poderiam contribuir para demonstrar a importância de outros fatores preditivos de DCV, como elevação do AIx@75 e EMI direita, que não se mostraram significativos estatisticamente em nosso estudo.

Diretrizes atuais reconhecem o grau aumentado de risco cardiovascular em pacientes com psoríase e a necessidade de sua identificação e melhor estratificação.48 No entanto, os algorrítmos de predição de risco cardiovascular, como o de Framingham, não consideram o efeito inflamatório sistêmico secundário da doença psoriásica.9,49 Parâmetros funcionais, como a medida da RA; estruturais, como os recursos de imagem cardíaca e vascular, e os biomarcadores laboratoriais, poderiam ser utilizados para melhorar a sensibilidade dos tradicionais algoritmos de estratificação de risco nos pacientes com psoríase.

 Conclusão

Nosso estudo demonstra que pacientes psoriásicos apresentam elevações de EMI carotídea e VOP, além de maiores pressões arteriais centrais e periféricas, níveis séricos de colesterol e de PCR.

Limitações

O presente estudo apresenta como potencial limitação a amostra reduzida, tendo em vista a dificuldade de se identificar pacientes psoriásicos em estágio moderado e grave (PASI > 7), sem tratamento corticosteróide, fato que poderia influir nas variáveis avaliadas. A pesquisa também apresenta possível limitação por incluir voluntários de uma única localidade.

Fontes de financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação acadêmica

Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de Angélica Navarro de Oliveira pela Faculdade de Ciências Medicas de Minas Gerais.

Aprovação ética e consentimento informado

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Faculdade de Ciências Médicas de Minas Gerais sob o número de protocolo 1.267.197. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.