Arq Bras CardiolabcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCHBL8GX8n6CxPwmhHkRDcDTvS0066-782X2019000500534S0066-782X201900500610210.5935/abc.20190050Original ArticleThermoregulation in Hypertensive Rats during Exercise: Effects of Physical Training0000-0002-2459-6094GomesLuis Henrique Lobo Silame10000-0002-6042-7757DrummondLucas Rios20000-0001-5720-8054CamposHelton Oliveira20000-0003-3942-3353RezendeLeonardo Mateus Teixeira de10000-0001-5354-7913Carneiro-JúniorMiguel Araújo10000-0003-3510-7070OliveiraAlessandro30000-0002-4927-4024NataliAntônio José10000-0002-4001-4429Prímola-GomesThales Nicolau1Universidade Federal de ViçosaViçosaMGBrazilUniversidade Federal de Viçosa (UFV), Viçosa, MG - BrazilUniversidade Federal de Minas GeraisBelo HorizonteMGBrazilUniversidade Federal de Minas Gerais (UFMG), Belo Horizonte, MG - BrazilUniversidade Federal de São João del-ReiSão João del-ReiMGBrazilUniversidade Federal de São João del-Rei, São João del-Rei, MG - BrazilMailing Address: Thales Nicolau Prímola Gomes, Universidade Federal de Viçosa - Departamento de Educação Física, Av. Ph. Rolfs, s/n. Postal Code 36570-000, Campus Universitário, Viçosa, MG - Brazil. E-mail: thales.gomes@ufv.br, thalesprimola@gmail.com
Author contributions
Conception and design of the research: Gomes LHLS, Natali AJ, Prímola-Gomes TN; Acquisition of data: Gomes LHLS, Rezende LMT, Prímola-Gomes TN; Analysis and interpretation of the data and critical revision of the manuscript for intellectual content: Gomes LHLS, Drummond LR, Campos HO, Rezende LMT, Carneiro-Júnior MA, Oliveira A, Natali AJ, Prímola-Gomes TN; Statistical analysis: Gomes LHLS, Drummond LR, Campos HO, Rezende LMT, Oliveira A, Prímola-Gomes TN; Obtaining financing: Prímola-Gomes TN; Writing of the manuscript: Gomes LHLS, Drummond LR, Campos HO, Carneiro-Júnior MA, Prímola-Gomes TN.
Potential Conflict of Interest
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
140320190520191125534542230420181508201915082019This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly citedAbstractBackground:
Spontaneously hypertensive rats (SHR) show deficit in thermal balance during physical exercise.
Objective:
To assess the effects of low-intensity physical exercise training on thermal balance of hypertensive rats undergoing an acute exercise protocol.
Methods:
Sixteen-week-old male Wistar rats and SHR were allocated into four groups: control Wistar rats (C-WIS), trained Wistar (T-WIS), control SHR (C-SHR) and trained SHR (T-SHR). Treadmill exercise training was performed for 12 weeks. Blood pressure, resting heart rate and total exercise time was measured before and after the physical exercise program. After the exercise program, a temperature sensor was implanted in the abdominal cavity, and the animals subjected to an acute exercise protocol, during which internal body temperature, tail skin temperature and oxygen consumption until fatigue were continuously recorded. Mechanical efficiency (ME), work, heat dissipation threshold and sensitivity were calculated. Statistical significance was set at 5%.
Results:
Physical training and hypertension had no effect on thermal balance during physical exercise. Compared with C-WIS, the T-WIS group showed higher heat production, which was counterbalanced by higher heat dissipation. Hypertensive rats showed lower ME than normotensive rats, which was not reversed by the physical training.
Conclusion:
Low-intensity physical training did not affect thermal balance in SHR subjected to acute exercise.
Keywords:RatsHypertensionExercise/physiologyPhysical ExertionBody Temperature ChangesFatigueIntroduction
During exercise, elevation of core body temperature (CBT) results from an imbalance between heat production and dissipation, since heat production increases exponentially before the mechanisms of heat dissipation are activated.1,2 Hyperthermia may be a sign that individuals will reach fatigue and interrupt exercise, and hence an adequate control of the CBT is critical for maintenance of physical performance.3
Arterial hypertension is a public health problem in the world and considered one of the main risk factors for cardiovascular diseases.4 Among the experimental models used in studies on the pathophysiology of arterial hypertension, the spontaneously hypertensive rats (SHR) is the most commonly used. Similar to humans, SHR develop progressive left ventricular hypertension in response to blood pressure elevation and to increased peripheral vascular resistance.5,6
In recent studies of our group, we observed that untrained SHR showed disturbances in the regulation of body temperature during acute physical exercise. During exercise, hypertensive animals showed lower heat dissipation and higher heat production, leading to marked increase in CBT compared with normotensive animals.7,8 This was associated with lower mechanical efficiency (ME) in hypertensive animals.7
Several benefits of aerobic physical training have been demonstrated in hypertensive individuals, including reduction of blood pressure, improvement of cardiac function, and reduction in total peripheral resistance.9,10 However, the effects of low-intensity, aerobic physical training on thermal balance in hypertensive animals have not been investigated.
Thus, the present study aimed to evaluate the effects of low-intensity physical training on thermal balance of hypertensive rats subjected to an acute physical exercise protocol. We tested the hypothesis that low-intensity exercise could promote positive adaptations and reversal of the effects on the thermal balance in SHRs.
MethodsExperimental animals
Sixteen-week-old normotensive Wistar rats and SHR were randomly stratified into four groups: control Wistar rats (C-WIS, n = 8), trained Wistar (T-WIS, n = 8), control SHR (C-SHR, n = 8) and trained SHR (T-SHR, n =8). Sample size was determined based on sample size calculation.11 The animals were housed in group cages in a temperature-controlled room under a 12-h light-dark cycle, and had free access to water and food. Systolic blood pressure (SBP), diastolic blood pressure (DPB) and mean blood pressure (MBP) were measured using tail plethysmography (LE5001; Panlab, Spain). Resting heart rate (RHR) was measured through the sensor placed on the tail, connected to a computer system (PowerLab 4/30; LabChart/ADInstruments, USA) before the first and 48 hours after the last session of physical training. All exercise protocols were approved by the Ethics Committee of Universidade Federal de Viçosa (Protocol # 76/2014) and conducted according to the Helsinki declaration.
Physical training protocol
Prior to the beginning of exercise training, rats were adapted to a motorized treadmill (Insight Instruments, Brazil), five minutes/day at 5 m/min for five days. In addition, all animals underwent an incremental exercise test (starting at 5 m/min, increasing by 3 m/min every 3 minutes until fatigue) at the beginning of the study, at week 4 and at week 8 of training to determine total exercise time (TET) and maximum running speed (MRS). The exercise program was performed five days a week, 60 minutes/day, at 50-60% MRS for 12 weeks, in a temperature-controlled room (approximately 22ºC). Both intensity and duration of exercise were gradually increased as proposed by Lavorato et al.12 Animals of the control group were handled in the same manner as the hypertensive group and underwent the same treadmill exercise program two days a week, 5 minutes/day at 5 m/minute.12
Experimental protocol following the physical trainingFamiliarization with the experimental protocol
The animals were familiarized with the treadmill (Panlab, Harvard Apparatus, Spain) - five minutes per day, 5 degrees of inclination for three consecutive days, at 11 m/min, 13 m/min and 15 m/min). A thermocouple was taped to the tail of the rat and the electrical stimulation delivered at 0.4 - 0.6 mA.7 This protected the animals from having their legs wrapped around the thermocouple wire and reduced their exposure to electrical stimulation during the running test.13
Temperature sensor implantation
Immediately prior to the surgery, the animals received a prophylactic dose of antibiotic (enrofloxacin 10 mg. kg-1, intramuscular) and analgesics (tramadol, 4 mg.kg-1, subcutaneously). Anesthesia was induced with 1.5% isoflurane (BioChimico, Brazil) and 100% oxygen (White-Martins, Brazil) at constant flow of 1L/min. Following preparation of the incision site, a temperature sensor (G2 E-Mitter, Mini-Mitter, USA) was implanted in the abdominal cavity.14 After this procedure, the animals were housed in individual boxes and received two additional doses of tramadol in regular intervals of 8 hours.
Acute physical exercise protocol
After 48 hours of recovery from the surgery, each animal underwent to two exercise sessions at constant speed (60% of MRS), 5º slope and electrical stimulation (0.4-0.6 mA) until fatigue. Treadmill speed was 16.0 ± 0.4 m/min; 23.0 ± 0.7 m/min; 16.2 ± 0.5 m/min; 19.6 ± 0.8 m/min for C-WIS, T-WIS, C-SHR and T-SHR, respectively. Fatigue was defined as the point when the animals were unable to keep pace with the treadmill. The animals received electrical stimulation up to ten seconds.15 The experimental conditions were randomized and balanced. All exercise sessions were carried out from 7 to 12 o’clock, with 48-hour interval between the sessions.
During each session, CBT, skin temperature (Tskin) and VO2 were recorded every minute. Measurements of the CBT were made by telemetry (ER-4000 energizer/receptor, Mini-Mitter Respironics, USA). Tskin was measured using a thermometer (THR-140, Instrutherm Instruments, Brazil) connected to a thermocouple (S-09K, Instrutherm Instruments, Brazil) using an impermeable adhesive tape at approximately 20 mm from the lateral base of the tail.16 VO2 (ml.Kg-0.75.min-1) was measured by an open-circuit indirect calorimetry system (Panlab, Harvard Apparatus, Spain). The temperature was maintained at 25ºC throughout the exercise session.
Calculations
Work (W) = body mass (Kg)·force of gravity (9.8 m/s2) ·TET (min)·treadmill speed (m.min-1)·cos θ (treadmill slope).17 ME = (W/energy cost)·100.7
The threshold for cutaneous heat loss was defined as the mean CBT registered at the time when Tskin significantly increased from the lowest measure registered during exercise.8
Heat loss sensitivity was calculated from the regression slope of CBT and Tskin during the first four minutes after the threshold was achieved.8 Heat accumulation (HA) = (ΔCBT)·body mass (g)·h, where ΔCBT corresponded to variation of CBT (Tfinal-Tinitial), and h corresponds to specific heat of body tissues (0.826 cal.g-1.ºC-1).18 HA was normalized by 100 g of body mass. The HA/W ratio (cal.j-1) was considered an index of thermal efficiency.
Statistical analysis
Data normality was tested using the Shapiro-Wilk test. Normally distributed variables were expressed as mean ± SD. CBT, Tskin and VO2 were compared using the two-way ANOVA followed by post-hoc analysis with t-test (LSD, Least Significant Difference) or the Scott Knott test, as appropriate. TET, E, ME, SBP, diastolic blood pressure (DBP), MBP and RHR were analyzed by two-way ANOVA followed by Tukey’s post-hoc test. Paired t-test was used to assess the effects of low-intensity exercise on body mass, SBP, DBP, MBP and RHR. The level of significance was set at 5%. All statistical analyses were performed using the Sisvar software, version 5.6 (Brazil).
Results
The effects of physical training on body mass, SBP, DBP, MBP, RHR and TET are described in Table 1. Body mass increased in all groups after 12 weeks of training. Lower body mass and higher SBP, DBP, MBP and RHR were observed in SHRs compared with Wistar rats. After the exercise program, RHR was significantly lower in Wistar rats, which was not observed in SHRs. Besides, the low-intensity physical training significantly reduced SBP (12%), DBP (18%) and MBP (12%) in T-SHR, whereas the SBP increased in C-SHR after 12 weeks. The exercise training increased physical performance in both Wistar and SHR groups. Also, T-SHR showed lower physical capacity compared with T-WIS.
General characteristics of the animals studied; data expressed as mean ± standard deviation
Variable
C-WIS (n = 8)
T-WIS (n = 8)
C-SHR (n = 8)
T-SHR (n = 8)
Initial BM (g)
390.0 ± 16.9
356.6 ± 23.7 #
258.6 ± 14.7 +
271.3 ± 13.5 +
Final BM (g)
462.6 ± 15.8 *
421.0 ± 35.9 *#
326.5 ± 20.9 *+
309.1 ± 24.6 *+
Initial SBP (mmHg)
132.2 ± 9.8
123.7 ± 7.6
172.5 ± 14.9 +
189.7 ± 9.6 #+
Final SBP (mmHg)
129.6 ± 7.6
127.8 ± 8.7
190.0 ± 8.4 *+
167.3 ± 16.6 *#+
Initial DBP (mmHg)
84.0 ± 13.2
90.0 ± 13.2
135.5 ± 18.1 +
143.3 ± 17.8 +
Final DBP (mmHg)
90.3 ± 7.9
98.5 ± 14.1
144.5 ± 18.6 +
117.3 ± 28.0 *#+
Initial MBP (mmHg)
100.3 ± 10.7
100.8 ± 10.7
147.6 ± 16.1 +
157.7 ± 14.9 #+
Final MBP (mmHg)
104.0 ± 7.3
107.2 ± 13.2
158.6 ± 12.1 +
133.1 ± 22.6 *#+
Initial RHR (bpm)
338.7 ± 19.5
340.2 ± 12.1
374.2 ± 11.0 +
370.1 ± 12.4 +
Final RHR (bpm)
337.5 ± 10.7
311.7 ± 12.1 *#
374.2 ± 16.4 +
365.7 ± 18.6 +
TET (min)
21.9 ± 1.9
34.8 ± 4.2 #
23.4 ± 2.5
28.4 ± 3.6 #+
C-WIS: control Wistar; T-WIS: trained Wistar, C-SHR: control SHR, T-SHR: trained SHR. BM: body mass; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; MBP: mean blood pressure; RHR: resting heart rate; TET: total exercise time at week 8 of the incremental test.
p < 0.05: initial vs. final.
p < 0.05: trained vs. controls within same lineage;
p < 0.05: WIS vs. SHR at the same training level
The effects of acute exercise (at 60% of RMS) on CBT, VO2 and Tskin are described in Figure 1. Hypertension and physical training had no effect on CBT during moderate exercise (Figure 1A). The T-WIS group showed higher VO2 (from 6 minutes to 16 minutes, and at the point of fatigue; Figure 1B) and Tskin (from 14 minutes to 18 minutes, and at the point of fatigue; Figure 1 C) compared with the WIS-C. The C-SHR group showed higher Tskin than the C-WIS (from 13 minutes to 17 minutes; Figure 1C). Low-intensity training had no effect on Tskin or VO2 in SHR during moderate exercise. In addition, a lower Tskin was found in the T-SHR group at the point of fatigue compared with the T-WIS (Figure 1C).
Internal body temperature (CBT, A), oxygen consumption (VO<sub>2</sub>, B) and tail skin temperature (T<sub>skin</sub>, C) during acute exercise, until fatigue. Control Wistar (C-WIS), trained Wistar (T-WIS), control SHR (C-SHR), trained SHR (T-SHR). Data expressed as mean ± SD; * p < 0.05: C-SHR vs. C-WIS; # p < 0.05: T-WIS vs. C-WIS; + p < 0.05: T-SHR vs. T-WIS.
Figure 2 shows the threshold and sensitivity of heat dissipation during acute exercise. These parameters did not change with hypertension or low-intensity physical training.
Heat dissipation threshold (ºC) (A) and sensitivity (B) during the acute physical exercise protocol. Data expressed as mean ± SD. C-WIS: control Wistar, T-WIS: trained Wistar, C-SHR: control SHR, T-SHR: trained SHR.
In addition, neither hypertension nor physical training affected W during acute exercise (Figure 3A). Hypertensive animals showed lower ME compared with normotensive animals, both in control and trained groups (Figure 3B). Also, physical training had no effect on ME in both Wistar and SHR (Figure 3B).
Work (W, A) and mechanical efficiency (ME, B) during the acute physical exercise protocol. Data expressed as mean ± SD; * p < 0.05: C-SHR vs. C-WIS; + p < 0.05: T-SHR vs. T-WIS. C-WIS: control Wistar, T-WIS: trained Wistar, C-SHR: control SHR, T-SHR: trained SHR.
Results of HA and HA/W ratio are illustrated in Figure 4. The T-WIS group showed higher HA than the C-WIS (Figure 4A), and the T-SHR had lower HA compared with T-WIS (Figure 4A). However, when HA was corrected for W, no difference was found in the effects of SAH and physical training (Figure 4B).
Heat accumulation (HA, A) and heat accumulation/work ratio (HA/W, B). Data expressed as mean ± SD; # p < 0.05: T-WIS vs. C-WIS. + p < 0.05: T-SHR vs. T-WIS, C-WIS: control Wistar, T-WIS: trained Wistar, C-SHR: control SHR, T-SHR: trained SHR.
Discussion
The present study aimed to evaluate the effects of low-intensity physical training on thermal balance in hypertensive rats subjected to an acute exercise program. We tested the hypothesis that low-intensity training could promote positive adaptations and ultimately reversal of the changes in the thermal balance of SHRs. For this purpose, we evaluated CBT, heat production and heat dissipation in response to exercise. Altogether, our results showed that low-intensity physical training did not cause significant changes in the variables related to thermal balance, and thus, our hypothesis was rejected.
Thermal balance results from the relationship between heat production and dissipation,18 resulting in the CBT regulation within satisfactory limits. During acute physical exercise, heat production occurs before heat dissipation, and consequently CBT increases more rapidly than dissipation.19 This dynamics was observed in the present study (Figure 1) for the thermal balance variables in all experimental groups, i.e., for heat production (VO2), heat dissipation (Tskin) and resulting outcome (CBT). Throughout the exercise session, the CBT threshold for heat dissipation is achieved and the thermoeffector response of heat dissipation occurs, measured by vasodilation in the tail skin. These adaptations allow achievement of thermal balance and regulation of CBT within adequate limits,20 which was also observed in our study. An important adjustment, commonly reported in the literature, that confirms this pattern of response is the absence of vasodilation, and even occurrence of vasoconstriction, in the animals’ tails in the beginning of exercise19 (Figure 1C).
Although recent studies of our group have shown that untrained SHR show disturbances in the regulation of body temperature during acute exercise, findings of the present study do not confirm the hypothesis that these thermal balance changes could be reversed by low-intensity aerobic physical training. In these previous studies, untrained SHR showed higher CBT during constant-intensity acute exercise (60% MRS) associated with higher heat production and dissipation.7,8 It is worth pointing out that the age of the animals and the absolute running speed during the acute exercise protocol were different among these studies, which could explain this difference. Future studies should test other exercise intensities and duration, since the effects of training are known to be dependent on these variables.21
In the present study, the intensity of acute physical exercise (60% of MRS) was established according to the American College of Sports Medicine recommendations.22 It is of note that, during the acute exercise session, although the animals were subjected to the same relative exercise intensity, the absolute speed was higher in trained animals. Gant et al.23 analyzed the relationship between CBT and relative exercise intensity. Although the authors did not observe differences in CBT between groups of animals with different VO2max throughout one hour of exercise at 60% of VO2max, when subjected to exercise at similar absolute intensity, these groups showed different CBT between them. These data suggest that the magnitude of hyperthermia may be associated with the absolute exercise load, regardless of the training status. In the present study, the T-WIS group showed greater heat production compared with the C-WIS group. This may be due to the higher intensity of exercise, which was counterbalanced by higher heat dissipation, resulting in comparable CBT values in relation to the C-WIS group.
Low-intensity physical exercise increased physical capacity in SHR and reduced blood pressure, without promoting resting bradycardia. The mechanisms responsible for the reduction of blood pressure levels in hypertensive rats following aerobic physical training include structural, vascular and neurohumoral adaptations, such as reduction in sympathetic vasomotor activity,24,25 lower vascular reactivity,26 reduction in peripheral vascular resistance,27,28 reduction of oxidative stress,29 and changes in the endothelium-derived relaxing and contractile factors.30
Hypertensive animals showed lower ME compared with normotensive animals, as previously described.7 This could be explained, at least in part, by the higher proportion of type IIA fibers to type I fibers in the soleus muscle, as type I fibers are inherently more efficient than type IIA fibers.31 The physiological mechanisms responsible for the change of the muscle fiber profile may be associated with microcirculation rarefaction that precedes microvascular apoptosis, which would result in reduction of type I muscle fibers and augmented muscle anaerobiosis.31 However, the lower ME did not compromised work performance in the SHR group during acute physical exercise. Low-intensity exercise did not increase ME, neither in normotensive nor in hypertensive rats.
The present study has some limitations. It is possible that the difference in body mass between hypertensive and normotensive animals may have influenced the changes in CBT induced by exercise, since the energy cost of running and heat dissipation from the skin depend on body mass.32 Nevertheless, this limitation is somewhat expected when both normotensive animals and SHR are studied, especially when they are matched by age.7,8,10 On the other hand, Drummond et al.8 demonstrated that differences in the thermoregulation between normotensive animals and SHR during acute exercise were not dependent on variations of body mass. These differences could also affect the ability of the animals to be trained, since they could be associated with differences in body composition, and consequently in differences in physical capacity. Finally, we cannot affirm that the results would have been the same if physical training had been started before a SBP higher than 150 mmHg was achieved by the SHR, or if animals of different ages were studied.
Conclusion
Low-intensity physical training did not affect thermal balance in hypertensive rats subjected to an acute exercise protocol.
Sources of Funding
This study was funded by FAPEMIG, CNPq and CAPES.
Study Association
This article is part of the thesis of master submitted by Luis Henrique Lobo Silame Gomes, from Universidade Federal de Viçosa.
Ethics approval and consent to participate
This study was approved by the Ethics Committee of the Universidade Federal de Viçosa under the protocol number 76/2014. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.
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Rolfs, s/n. CEP 36570-000, Campus Universitário, Viçosa, MG - Brasil. E-mail: thales.gomes@ufv.br, thalesprimola@gmail.com
Contribuição dos autores
Concepção e desenho da pesquisa: Gomes LHLS, Natali AJ, Prímola-Gomes TN; Obtenção de dados: Gomes LHLS, Rezende LMT, Prímola-Gomes TN; Análise e interpretação dos dados e Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Gomes LHLS, Drummond LR, Campos HO, Rezende LMT, Carneiro-Júnior MA, Oliveira A, Natali AJ, Gomes TNP; Análise estatística: Gomes LHLS, Drummond LR, Campos HO, Rezende LMT, Oliveira A, Prímola-Gomes TN; Obtenção de financiamento: Prímola-Gomes TN; Redação do manuscrito: Gomes LHLS, Drummond LR, Campos HO, Carneiro-Júnior MA, Prímola-Gomes TN.
Potencial conflito de interesses
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
ResumoFundamento:
Ratos espontaneamente hipertensos (SHR) apresentam déficits no balanço térmico durante o exercício físico.
Objetivo:
Avaliar os efeitos do treinamento físico de baixa intensidade sobre o balanço térmico de ratos hipertensos submetidos a um protocolo de exercício físico agudo.
Métodos:
Ratos machos Wistar e SHR, com 16 semanas de idade, foram divididos em quatro grupos experimentais: Wistar controle (WIS-C), Wistar treinado (WIS-T), SHR controle (SHR-C) e SHR treinado (SHR-T). O treinamento físico em esteira rolante foi realizado durante 12 semanas. A pressão arterial, a frequência cardíaca de repouso e o tempo de exercício foram medidos previamente e após o programa de treinamento físico. Após o programa de treinamento físico, um sensor de temperatura foi implantado na região intraperitoneal e os ratos foram submetidos a um protocolo de exercício físico agudo com registros contínuos da temperatura corporal interna, temperatura da pele da cauda e do consumo de oxigênio até a fadiga. A eficiência mecânica (EM), o trabalho, o limiar e a sensibilidade para dissipação de calor foram calculados. Para as análises estatísticas o nível de significância adotado foi de 5%.
Resultados:
O treinamento físico e a hipertensão arterial não alteraram o balanço térmico durante o exercício físico. O grupo WIS-T quando comparado ao WIS-C, apresentou maior produção de calor, que foi contrabalanceado por uma maior dissipação de calor. Os animais hipertensos apresentaram menor EM em comparação aos animais normotensos, e o treinamento físico não foi capaz de reverter esta alteração.
Conclusão:
O treinamento físico de baixa intensidade não provocou alterações no balanço térmico de ratos hipertensos submetidos a um protocolo de exercício físico agudo.
Palavras-chave:RatosHipertensãoExercício/fisiologiaEsforço FísicoAlterações na Temperatura CorporalFadigaIntrodução
A elevação da temperatura corporal interna (Tint) durante o exercício físico é resultante do desequilíbrio entre a produção e a dissipação de calor, uma vez que a produção de calor aumenta exponencialmente antes da ativação dos mecanismos de dissipação de calor.1,2 Dessa forma, o controle da Tint é crítico para a manutenção do esforço físico, já que a hipertermia pode ser um sinal que desencadeará a fadiga, levando à interrupção do exercício.3
A hipertensão arterial é um problema de saúde pública mundial e considerada um dos principais fatores de risco para as doenças cardiovasculares.4 Dentre os modelos experimentais utilizados para a compreensão da fisiopatologia da hipertensão arterial, o SHR (ratos espontaneamente hipertensos, do inglês spontaneously hypertensive rat) tem sido o mais utilizado. Tais animais, à semelhança dos seres humanos, desenvolvem hipertrofia ventricular esquerda gradualmente, em resposta à elevação da pressão arterial e ao aumento da resistência vascular periférica.5,6
Em estudos recentes de nosso grupo, observou-se que os animais SHR não treinados apresentaram desequilíbrios na regulação da temperatura corporal durante o exercício físico agudo. Foi demonstrado que durante o exercício os animais hipertensos apresentam menor dissipação de calor e maior produção de calor, resultando em um aumento exacerbado da Tint quando comparado aos animais normotensos.7,8 Associado a isso foi evidenciado uma menor eficiência mecânica (EM) nos animais hipertensos.7
Diversos benefícios do treinamento físico aeróbico têm sido demonstrados em hipertensos, dentre eles, a redução dos níveis pressóricos, melhora da função cardíaca e redução da resistência periférica total.9,10 No entanto, os efeitos do treinamento físico aeróbico de baixa intensidade sobre o balanço térmico em animais hipertensos ainda não foram estudados.
Assim, o presente estudo teve como objetivo avaliar os efeitos do treinamento físico de baixa intensidade sobre o balanço térmico de ratos hipertensos submetidos a um protocolo de exercício físico agudo. Foi testada a hipótese de que o treinamento de baixa intensidade poderia promover adaptações positivas, de forma a reverter os desequilíbrios previamente observados no balanço térmico de SHRs.
MétodosAnimais experimentais
Foram utilizados ratos Wistar normotensos e SHR, com 16 semanas de idade no início do período experimental. Os animais foram divididos randomicamente, por estratificação, em 4 grupos: Wistar controle (WIS-C, n = 8); Wistar treinado (WIS-T, n = 8); Hipertenso controle (SHR-C, n = 8) e Hipertenso treinado (SHR-T, n = 8). O tamanho da amostra foi determinado baseando-se em cálculo amostral.11 Os animais foram alojados em caixas coletivas em uma sala com temperatura de 22 ± 2ºC, ciclo claro-escuro (12:12h) e com livre acesso à ração e água. A pressão arterial sistólica (PAS), a pressão arterial diastólica (PAD) e a pressão arterial média (PAM) foram obtidas por pletismografia de cauda (LE5001; Panlab, Espanha). A frequência cardíaca de repouso (FCR) foi medida com o uso de um sensor de cauda acoplado a um sistema computadorizado (PowerLab 4/30; LabChart/ADInstruments, EUA) antes da primeira e 48 horas após a última sessão de treinamento físico. Todos os protocolos experimentais foram aprovados pelo Comitê de Ética da Universidade Federal de Viçosa (Protocolo # 76/2014) e foram realizados de acordo com a Declaração de Helsinki.
Protocolo de treinamento físico
Previamente ao treinamento físico, os animais foram adaptados a uma esteira rolante motorizada (Insight Instruments, Brasil) durante 5 dias, 5 min/dia, na velocidade de 5 m/min. Todos os animais realizaram um teste incremental (velocidade inicial: 5 m/min, com incrementos de 3 m/min a cada 3 minutos até a fadiga) para determinar o tempo total de exercício (TTE) e a velocidade máxima de corrida (VMC) no início, no fim da 4ª e 8ª semana de treinamento. O programa de treinamento físico foi realizado 5 dias/semana, 60 min/dia, 50-60% VMC, durante 12 semanas, em uma sala com temperatura ambiente de aproximadamente 22ºC. A intensidade e a duração foram gradualmente aumentadas como previamente descrito por Lavorato et al.,12 Os animais dos grupos controle foram manipulados de maneira semelhante ao grupo treinado e colocados na esteira 2 dias/semana, 5 min/dia a 5 m/min.12
Protocolo experimental pós-treinamento físicoFamiliarização ao protocolo experimental
Os animais foram familiarizados (5 min/dia, 5º de inclinação, durante 3 dias consecutivos, com velocidades de 11 m/min, 13 m/min e 15 m/min) ao exercício em esteira rolante individual (Panlab, Harvard Apparatus, Espanha). Um termopar foi fixado à cauda do animal e a estimulação elétrica mantida entre 0,4 - 0,6 mA.7 Este procedimento foi realizado a fim de evitar que o animal entrelaçasse no fio do termopar, além de reduzir a exposição dos mesmos ao estímulo elétrico durante a corrida.13
Implante de sensor de temperatura
Imediatamente antes da cirurgia, os animais foram tratados com uma dose profilática de antibiótico (enrofloxacina, 10 mg. kg-1, via intramuscular) e de analgésico (tramadol, 4 mg.kg-1, via subcutânea). A anestesia foi induzida por isoflurano 1,5% (BioChimico, Brasil) e oxigênio 100% (White-Martins, Brasil), em fluxo constante de 1L/min. Após a preparação do local da incisão, um sensor de temperatura G2 E-Mitter (Mini Mitter, EUA) foi implantado na região intraperitoneal.14 Após a cirurgia, os animais foram alojados em caixas individuais e mais duas doses do mesmo analgésico foram administradas em intervalos regulares de 8 horas.
Protocolo de exercício físico agudo
Após 48 horas de recuperação da cirurgia, cada animal foi submetido a duas sessões de exercício com velocidade constante (60% VMC), 5º de inclinação com estimulação elétrica (0,4 - 0,6 mA), até a fadiga. A velocidade da esteira foi de 16,0 ± 0,4 m/min; 23,0 ± 0,7 m/min; 16,2 ± 0,5 m/min; 19,6 ± 0,8 m/min para os grupos WIS-C, WIS-T, SHR-C e SHR-T, respectivamente. A fadiga foi determinada como o momento em que os animais não eram mais capazes de manter o ritmo de corrida, submetendo-se à estimulação elétrica por até dez segundos.15 As situações experimentais foram randomizadas e equilibradas. O exercício foi realizado sempre entre 7:00-12:00 h, com intervalo de 48 horas entre as sessões.
Durante o exercício foram realizados registros da Tint, da Tpele e do VO2 a cada minuto. A Tint foi registrada por telemetria (ER-4000 energizer/receptor, Mini-Mitter Respironics, EUA). A Tpele foi medida utilizando um termômetro (THR-140, Instrutherm Instruments, Brasil), acoplado a um termopar (S-09K, Instrutherm Instruments, Brasil), fixado por uma fita adesiva impermeável cerca de 20 mm a partir da base lateral da cauda.16 O VO2 (ml.Kg-0,75.min-1) foi mensurado por um sistema de calorimetria indireta de fluxo aberto (Panlab, Harvard Apparatus, Espanha). Durante toda a coleta de dados a temperatura no interior da esteira foi mantida em 25ºC.
Cálculos
Trabalho (W) = massa corporal (Kg)·força da gravidade (9,8 m/s2) ·TTE (min)·velocidade da esteira (m.min-1)·cos θ (inclinação da esteira).17 EM = (W/custo energético)·100.7
O limiar para dissipação de calor cutânea foi obtido como o valor médio de Tint registrado no momento em que a Tpele aumentava significativamente em comparação com o valor mais baixo atingido após o início do exercício.8
A sensibilidade termoefetora foi calculada pela inclinação da reta gerada pela regressão linear construída a partir dos valores de Tint e Tpele dos 4 primeiros minutos após o alcance do limiar.8 Acúmulo de calor (AC) = (ΔTint)·massa corporal (g)·c, onde ΔTint representa a variação na Tint (Tfinal-Tinicial) e c corresponde ao calor específico dos tecidos do corpo (0,826 cal.g-1.ºC-1).18 O AC foi normalizado por 100 g de massa corporal. A razão AC/W (cal.j-1) foi considerada como um índice de eficiência térmica.
Análise estatística
Para avaliar a normalidade dos dados foi utilizado o teste de Shapiro-Wilk. Uma vez que as variáveis apresentaram distribuição normal, os dados foram expressos como a média ± DP. A Tint, a Tpele e o VO2 foram comparadas utilizando ANOVA two-way com parcelas subdivididas, seguido do post hoc mais adequado, teste t (LSD) ou Scott Knott. O TTE, o W, a EM, a PAS, a PAD, a PAM e a FCR foram analisados por ANOVA two way, seguido do post hoc de Tukey. O teste t pareado foi aplicado para identificar os efeitos do treinamento de baixa intensidade na massa corporal, na PAS, na PAD, na PAM e na FCR. O nível de significância foi de 5%. Todas as análises estatísticas foram realizadas utilizando-se o software Sisvar, versão 5.6 (Brasil).
Resultados
Os resultados dos efeitos do treinamento físico na massa corporal, PAS, PAD, PAM, FCR e TTE são apresentados na Tabela 1. A massa corporal aumentou em todos os grupos após 12 semanas. Os SHRs apresentaram uma menor massa corporal e maiores valores de PAS, PAD, PAM e FCR comparados aos ratos Wistar. A FCR dos ratos Wistar foi reduzida após o treinamento físico, no entanto, esta redução não foi observada nos SHRs. O treinamento físico de baixa intensidade reduziu significativamente a PAS (12%), a PAD (18%) e a PAM (12%) nos SHRs. Enquanto, no grupo SHR-C a PAS aumentou após o período de 12 semanas. O treinamento físico aumentou o desempenho tanto no grupo Wistar quanto no SHR. Além disso, o grupo SHR-T apresentou uma menor capacidade física quando comparado ao grupo WIS-T.
Características gerais. Dados expressos como média ± DP
Variável
WIS-C (n = 8)
WIS-T (n = 8)
SHR-C (n = 8)
SHR-T (n = 8)
MC inicial (g)
390,0 ± 16,9
356,6 ± 23,7 #
258,6 ± 14,7 +
271,3 ± 13,5 +
MC final (g)
462,6 ± 15,8 *
421,0 ± 35,9 *#
326,5 ± 20,9 *+
309,1 ± 24,6 *+
PAS inicial (mmHg)
132,2 ± 9,8
123,7 ± 7,6
172,5 ± 14,9 +
189,7 ± 9,6 #+
PAS final (mmHg)
129,6 ± 7,6
127,8 ± 8,7
190,0 ± 8,4 *+
167,3 ± 16,6 *#+
PAD inicial (mmHg)
84,0 ± 13,2
90,0 ± 13,2
135,5 ± 18,1 +
143,3 ± 17,8 +
PAD final (mmHg)
90,3 ± 7,9
98,5 ± 14,1
144,5 ± 18,6 +
117,3 ± 28,0 *#+
PAM inicial (mmHg)
100,3 ± 10,7
100,8 ± 10,7
147,6 ± 16,1 +
157,7 ± 14,9 #+
PAM final (mmHg)
104,0 ± 7,3
107,2 ± 13,2
158,6 ± 12,1 +
133,1 ± 22,6 *#+
FCR inicial (bpm)
338,7 ± 19,5
340,2 ± 12,1
374,2 ± 11,0 +
370,1 ± 12,4 +
FCR final (bpm)
337,5 ± 10,7
311,7 ± 12,1 *#
374,2 ± 16,4 +
365,7 ± 18,6 +
TTE (min)
21,9 ± 1,9
34,8 ± 4,2 #
23,4 ± 2,5
28,4 ± 3,6 #+
WIS-C: Wistar controle; WIS-T: Wistar treinado; SHR-C: SHR controle; SHR-T: SHR treinado; MC: massa corporal; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; PAM: pressão arterial média; FCR: frequência cardíaca de repouso; TTE: tempo total de exercício no teste progressivo na 8ª semana.
p < 0,05: inicial vs. final.
p < 0,05: treinado vs. controle dentro da mesma linhagem.
p < 0,05: WIS vs. SHR no mesmo nível de treinamento.
As respostas da Tint, do VO2 e da Tpele durante o protocolo de exercício físico agudo a 60% VMC são apresentadas na Figura 1. A hipertensão e o treinamento físico não modificaram a Tint durante o exercício moderado (Figura 1A). O grupo WIS-T apresentou maior VO2 (minuto 6 ao 16 e no ponto de fadiga; Figura 1B) e Tpele (minuto 14 ao 18 e no ponto de fadiga; Figura 1C) quando comparado ao grupo WIS-C. A Tpele do grupo SHR-C foi maior em relação ao grupo WIS-C (minuto 13 ao 17; Figura 1C). O treinamento físico de baixa intensidade não alterou a Tpele e o VO2 em SHRs durante o exercício moderado. Além disso, o grupo SHR-T apresentou uma menor Tpele no momento de fadiga, quando comparada ao WIS-T (Figura 1C).
Temperatura corporal interna (T<sub>int</sub>, A), consumo de oxigênio (VO<sub>2</sub>, B) e temperatura da pele da cauda (T<sub>pele</sub>, C) durante protocolo de exercício físico agudo até a fadiga. Wistar controle (WIS-C), Wistar treinado (WIS-T), SHR controle (SHR-C), SHR treinado (SHR-T). Dados expressos como média ± DP. * p < 0,05: SHR-C vs. WIS-C. # p < 0.05: WIS-T vs. WIS-C. + p < 0.05: SHR-T vs. WIS-T.
A Figura 2 apresenta os valores do limiar (Figura 2A) e sensibilidade (Figura 2B) para a dissipação de calor durante o protocolo de exercício físico agudo. A hipertensão arterial e o treinamento físico de baixa intensidade não alteraram esses parâmetros.
Limiar para dissipação de calor (ºC) (A) e sensibilidade (B) durante protocolo de exercício físico agudo. Dados expressos como média ± DP. WIS-C: Wistar controle); WIS-T: Wistar treinado; SHR-C: SHR controle; SHR-T: SHR treinado.
Não houve efeito da hipertensão arterial e do treinamento físico sobre o W realizado durante o exercício físico agudo (Figura 3A). Os animais hipertensos apresentaram menor EM em comparação aos animais normotensos, tanto no grupo controle quanto no treinado (Figura 3B). Além disso, não houve efeito do treinamento físico sobre a EM nas duas linhagens (Figura 3B).
Trabalho (W, A) e eficiência mecânica (EM, B) durante protocolo de exercício físico agudo. Dados expressos como média ± DP. * p < 0,05: SHR-C vs. WIS-C. + p < 0,05: SHR-T vs. WIS-T. Wistar controle); WIS-T: Wistar treinado; SHR-C: SHR controle; SHR-T: SHR treinado.
Os valores referentes ao AC e a relação AC/W são mostrados na Figura 4. O grupo WIS-T apresentou um maior AC em relação ao grupo WIS-C (Figura 4A). Além disso, o grupo SHR-T apresentou menor AC em comparação ao grupo WIS-T (Figura 4A). Porém, quando o AC foi corrigido pelo W realizado não foram observados os efeitos da hipertensão arterial e do treinamento físico (Figura 4B).
Acúmulo de calor (AC, A) e razão acúmulo de calor /trabalho (AC/W, B). Dados expressos como média ± DP. # p < 0,05: WIS-T vs. WIS-C. + p < 0,05: SHR-T vs. WIS-T. WIS-T: Wistar treinado; SHR-C: SHR controle; SHR-T: SHR treinado
Discussão
O presente estudo teve como objetivo avaliar os efeitos do treinamento físico de baixa intensidade sobre o balanço térmico de ratos hipertensos submetidos a um protocolo de exercício físico agudo. Foi testada a hipótese de que o treinamento de baixa intensidade poderia promover adaptações positivas, de forma a reverter os desequilíbrios previamente observados no balanço térmico de SHRs. Para tal, foram avaliadas as respostas da Tint, da produção de calor e da dissipação de calor. Os principais resultados encontrados, quando analisados em conjunto, mostraram que o treinamento físico de baixa intensidade não foi capaz de gerar adaptações significativas nas variáveis associadas ao balanço térmico. Assim, nossa hipótese de que o treinamento de baixa intensidade poderia promover adaptações positivas, de forma a reverter os desequilíbrios previamente observados no balanço térmico de SHRs não foi confirmada.
O balanço térmico ocorre por meio da relação entre a produção e a dissipação de calor,18 resultando na regulação da Tint em limites adequados. Durante o exercício físico agudo em ratos, a produção de calor tem uma cinética temporal de aumento adiantada em relação à dissipação, fazendo com que a Tint aumente mais rapidamente no início do exercício.19 Esta dinâmica foi observada no presente trabalho (Figura 1) em todos os grupos experimentais para as variáveis do balanço térmico, ou seja, para a produção de calor (VO2), para a dissipação de calor (Tpele) e para a variável resultante (Tint). Com o passar do tempo de exercício o limiar de Tint para a dissipação de calor é atingido e a resposta termoefetora de dissipação se inicia, medida por meio da vasodilatação da pele da cauda. Tais ajustes atuam para que o equilíbrio térmico seja alcançado e haja a regulação da Tint em limites adequados,20 o que também ocorreu no presente trabalho. Um ajuste importante, comumente observado na literatura, que confirma este padrão de resposta é a ausência de vasodilatação, ocorrendo até mesmo vasoconstrição, na cauda dos animais no início do exercício19 (Figura 1C).
Embora estudos recentes de nosso grupo tenham mostrado que animais SHR não treinados apresentaram desequilíbrios no balanço térmico para regular a temperatura corporal durante o exercício físico agudo, o presente trabalho não confirmou a hipótese de que estes desequilíbrios poderiam ser revertidos pelo treinamento físico aeróbico de baixa intensidade. Estes estudos anteriores demonstram que animais SHRs não treinados apresentaram maiores valores de Tint durante o exercício físico agudo de intensidade constante (60% VMC), associados à maior produção e à menor dissipação de calor.7,8 Vale ressaltar que a idade dos animais e a velocidade absoluta de corrida durante o protocolo de exercício agudo foram diferentes entres estes estudos, o que poderia explicar o presente resultado. Estudos futuros deverão testar também outras intensidades e durações de exercício, pois sabe-se que os efeitos do treinamento são dependentes destas variáveis.21
No presente estudo a intensidade do exercício físico agudo (60% VMC) foi determinada de acordo com as recomendações propostas pelo American College of Sports Medicine para hipertensos.22 É interessante ressaltar que durante o exercício físico agudo, os animais exercitaram-se em uma mesma intensidade relativa, no entanto, com velocidades absolutas maiores nos grupos treinados. Gant et al.,23 analisaram a relação entre a Tint e intensidade relativa de exercício. Durante 1h de exercício a 60% do VO2max não encontraram diferenças na Tint entre grupos com diferentes VO2max. Porém, diferenças na Tint foram encontradas quando as intensidades absolutas de exercício foram semelhantes entre os grupos. Estes dados sugerem que a magnitude da hipertermia pode estar associada à carga absoluta de exercício, independente do estado de treinamento. No presente trabalho, o grupo WIS-T, quando comparado ao WIS-C, apresentou maior produção de calor. Isso pode ter ocorrido devido à maior intensidade de exercício, que foi contrabalanceada por uma maior dissipação de calor e consequente manutenção da Tint em valores semelhantes aos do grupo WIS-C.
O treinamento físico de baixa intensidade aumentou a capacidade física dos SHRs e foi eficiente na redução da pressão arterial, porém não promoveu bradicardia de repouso. Os mecanismos responsáveis pela redução dos níveis pressóricos em hipertensos após o treinamento físico aeróbio incluem adaptações estruturais, vasculares e neuro-humorais, tais como: redução da atividade vasomotora simpática,24,25 menor reatividade vascular,26 redução da resistência vascular periférica,27,28 redução do estresse oxidativo29 e alteração do balanço entre fatores relaxantes e contráteis derivados do endotélio.30
Os animais hipertensos apresentaram menor EM em comparação aos animais normotensos, como previamente descrito.7 Esta menor EM exibida pelos SHRs pode ser explicada, pelo menos parcialmente, pela maior razão de fibras musculares do tipo IIA por fibras tipo I no músculo sóleo. Sabe-se que as fibras do tipo I são inerentemente mais eficientes.31 Os mecanismos fisiológicos que alteram o perfil de fibra muscular podem estar associados à rarefação da microcirculação, que levariam à apoptose dos microcapilares, diminuindo então as fibras musculares do tipo I e gerando um estado elevado de anaerobiose muscular.31 Entretanto, a menor EM não comprometeu o trabalho realizado pelos SHRs durante o exercício físico agudo. O treinamento físico de baixa intensidade não foi capaz de aumentar a EM, tanto em ratos normotensos quanto em hipertensos.
O presente estudo apresenta limitações. A diferença entre a massa corporal de animais hipertensos e normotensos apresentadas no presente trabalho pode ter interferido nas alterações na temperatura interna induzidas pelo exercício, já que o custo energético da corrida e a dissipação de calor cutânea são dependentes da massa corporal.32 Porém, essa é uma limitação esperada quando se trabalha com animais normotensos e SHRs e se faz a opção por parear os animais pela idade.7,8,10 No entanto, Drummond et al.,8 demonstraram que as diferenças termorregulatórias encontradas entre animais normotensos e SHRs durante o exercício físico agudo não foram dependentes das diferenças na massa corporal. Estas diferenças poderiam interferir também na treinabilidade dos animais, uma vez que poderiam estar associadas a diferenças na composição corporal e, consequentemente, na capacidade física. Por fim, o presente trabalho não pode afirmar que os resultados encontrados seriam os mesmos caso o treinamento físico fosse iniciando antes dos SHRs apresentarem níveis pressóricos sistólicos acima de 150 mmHg, bem como em outras idades.
Conclusão
O treinamento físico de baixa intensidade não provocou alterações no balanço térmico de ratos hipertensos submetidos a um protocolo de exercício físico agudo.
Fontes de financiamento
O presente estudo foi financiado pela FAPEMIG, CNPq e CAPES.
Vinculação acadêmica
Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de Luis Henrique Lobo Silame Gomes pela Universidade Federal de Viçosa.
Aprovação ética e consentimento informado
Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética da Universidade Federal de Viçosa sob o número de protocolo 76/2014. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.