Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC tHX8tGGMs854jmDCfKr7y6d S0066-782X2019000200147 S0066-782X2018005020107 10.5935/abc.20180254 Original Article Dyslipidemia in Adolescents Seen in a University Hospital in the city of Rio de Janeiro/Brazil: Prevalence and Association 0000-0003-4558-5287 Vizentin Nathalia Pereira 1 Cardoso Paula Mendonça Santos 1 Maia Camila Aparecida Gomes 1 Alves Isabela Perez 1 Aranha Gabriel Lunardi 2 Giannini Denise Tavares 1 Hospital Universitário Pedro Ernesto Núcleo de Estudos da Saúde do Adolescente Rio de Janeiro RJ Brazil Núcleo de Estudos da Saúde do Adolescente do Hospital Universitário Pedro Ernesto, Rio de Janeiro, RJ - Brazil Faculdade de Ciências Médicas e da Saúde de Juiz de Fora Hospital Maternidade Therezinha de Jesus Juiz de Fora MG Brazil Hospital Maternidade Therezinha de Jesus da Faculdade de Ciências Médicas e da Saúde de Juiz de Fora, Juiz de Fora, MG - Brazil Mailing Address: Nathalia Pereira Vizentin • Estrada do Cabuçu, 4601; casa 60. Postal Code 23017-250, Campo Grande, Rio de Janeiro, RJ - Brazil E-mail: nathalia.nut@hotmail.com, gabriell.aranha@gmail.com

Author contributions

Conception and design of the research, acquisition of data, analysis and interpretation of the data, writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content: Vizentin NP, Cardoso PMS, Maia CAG, Alves IP, Aranha GL, Giannini DT; statistical analysis: Vizentin NP, Giannini DT.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 17 12 2018 02 2019 112 2 147 151 24 03 2018 18 07 2018 05 09 2018 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Abstract Background:

Early exposure to obesity favors greater risks of cardiovascular factors such as dyslipidemia.

 Objectives:

To establish the prevalence of dyslipidemia, and to evaluate its association with nutritional status of the adolescents attended at the ambulatory of the Adolescent Health Studies Center of the University Hospital Pedro Ernesto.

 Methods:

This is a cross-sectional, observational study, the sample of which was of convenience, consisting of adolescents from 12 to 18 years old of both genders. The lipid profile was evaluated, along with its association with the anthropometric indicators: body mass index and waist circumference. For statistical analysis, a significance level of 5% was used.

 Results:

A total of 239 adolescents, 104 boys (43.5%) and 135 girls (56.5%) were evaluated and, of these, 52 (21.8%) were eutrophic, 60 (25.1%) overweight, and 127 (53.1%) obese. Obeseadolescents had significantly lower mean values of HDL-cholesterol (44.7 mg/dl vs 53.9 mg/dl; p < 0.001) and higher triglycerides (109.6 mg/dl vs 87.3 mg/dl; p = 0.01). The changes with higher prevalence were low HDL-cholesterol (50.6%), hypercholesterolemia (35.1%), and hypertriglyceridemia (18.4%). A negative association of HDL-cholesterol with body mass index and a positive association of triglycerides with body mass index could be observed, even after adjustment for gender and skin color.

 Conclusion:

This study demonstrated high prevalence of dyslipidemia among adolescents. In view of the significant association between lower levels of HDL-cholesterol and increased triglycerides with overweight, the control of these factors should receive attention, with the precocious diagnosis of the dyslipidemia being important, mainly if it is associated with another cardiovascular risk, to develop effective intervention strategies.

 Keywords: Hyperlipidemias Adolescent Obesity Sedentary Lifestyle Anthropometry Cardiovascular Diseases Risk Factors Introduction

Adolescence is a period of intense modification that takes place between childhood and adulthood, and is highlighted by explicit development, growth and body changes. During adolescence there is a physiological increase of the tissues, including adipose tissue, especially in girls, being a critical period to initiate or exacerbate obesity.1-3

In the current scenario, low consumption of fruit and vegetables and high consumption of processed food,3,4 along with excessive use of electronic devices and low frequency of regular practice of physical activities were observed among adolescents. It is also observed that the omission of meals and the intake of fast food are also common habits in this age group. Such conditions favor weight gain and risk factors for chronic diseases.2-6

Data from the Brazilian Institute of Geography and Statistics (IBGE) show a clear increase in the prevalence of overweight and obesity in adolescents in the last 34 years in Brazil, from 1974-1975 to 2008-2009, from 3.7% to 21.7% in boys and 7.6% to 19.4% in girls.7 This situation is a concern because obesity is a considerable risk factor for chronic non-communicable diseases, being highlighted among dyslipidemias, which is even more pronounced when associated with a sedentary lifestyle.8 Early exposure to obesity favors a higher cardiovascular risk not only in childhood and adolescence, but also a high incidence of premature mortality in adults who were obese in these phases of life.9,10 Overweight in childhood and adolescence is considered a more powerful predictor of these risks than overweight in adulthood.9-11

Dyslipidemia is understood as changes in the lipid profile, which may occur by the elevation in total cholesterol (TC), LDL-cholesterol (LDL-c), triglycerides (TG), or decrease in HDL-cholesterol (HDL-c), with these being primary (genetic factors) or secondary (environmental factors) causes.8,12-14 These changes alone and mainly when accompanied of other risk factors may lead to the development of atherosclerosis.13

The present study aimed to establish the prevalence of dyslipidemia and to evaluate its association with the nutritional status of adolescents seen at the secondary care clinic of the University Hospital Pedro Ernesto (HUPE) Center of Adolescent's Health Studies (NESA).

 Methods

This is an observational, cross-sectional study, the sample of which was of convenience, consisting of adolescents aged between 12 and 18 years of age, of both genders, referred internally or through the National Regulation System (SISREG) to the Nutrition service with a diagnosis of overweight, dyslipidemia, glucose metabolism changes, or other comorbidity, being attended at the NESA outpatient clinic. Adolescents with a diagnosis of thinness according to body mass index (BMI)/Age; using drugs that may interfere with laboratory tests (statins, steroids, bile acid sequestrants); or who are followed due to genetic syndromes, nephrotic syndrome, familial hypercholesterolemia, rheumatic diseases, type 1 Diabetes Melittus, hypothyroidism, eating disorder, or disabsorption diseases were excluded.

Demographic data such as age, gender, skin color, and anthropometric data such as weight, height and waist circumference (WC) were collected. The weight (kg) was measured using a Micheliti® electronic digital scale, with an accuracy of 0.1 kg and a maximum of 200 kg, with the adolescent in his/her barefoot, wearing light clothes, and in an orthostatic position.15 For height (cm), a Sanny® stadiometer fixed to the wall was used, with a precision of 0.1 cm, with the adolescent in his/her barefoot, and the body in anatomical position, head parallel to the ground according to Frankfurt plane.15 Such measurements were used for the assessment of the adolescent’s nutritional status through the BMI for age in z-scores, and the proposal of the World Health Organization for children and adolescents from 5 to 19 years being adopted as reference.16

WC measurements were performed using an anthropometric inelastic tape with a 0.1 centimeter scale at the midpoint between the last costal arch and the iliac crest at the end of normal expiration. They were classified according to the proposal by Fernández et al.,17 with the WC being elevated when ≥ 75th percentile. The lipid profile evaluation consisted of the following laboratory tests: TC, TG, HDL-c, and LDL-c. To obtain the glucose and lipid profile data, the blood test was always performed with a previous fasting of 12 hours. TG, TC, and HDL-c were measured through the enzymatic colorimetric method, and LDL-c calculated with Friedewald’s formula.18 The reference values used were those recommended by the I Guidelines for the prevention of atherosclerosis in childhood and adolescence.8

Statistical analysis

The analyzes were performed using STATA 14 software. The continuous variables were presented as mean and standard deviation and the categorical variables as absolute frequency. The distribution of variables was assessed using the Kolgomorov-Sminorv test. The comparisons of the continuous variables with normal distribution were performed with the unpaired Student’s t-test and for more than two independent groups, one way variance analysis (ANOVA) and Post Hoc test were used. For the comparisons of categorical variables, the chi-square test or Fisher’s exact test was used. For the study of the association, correlation analyzes (Pearson or Spearman) and simple and multiple linear regression were performed. A significance level of 5% was considered in all analyzes. The research project was approved by the Research Ethics Committee of HUPE/UERJ, registry CEP/HUPE: 3051/2011; CAAE: 0193.0.228.000-11.

 Results

A total of 239 adolescents with a mean age of 14.4 ± 1.8 years was evaluated, with 104 boys (43.5%), and 135 girls (56.5%). Table 1 describes the anthropometric characteristics and the lipid profile mean of the population evaluated according to gender. The girls had statistically higher BMI mean values, and HDL-c, while THE mean height was higher in boys.

Mean and standard deviation of the anthropometric and lipid profiles of the total sample, stratified by gender
Variable Gender p value
Total (n = 239) Female (n = 135) Male (n = 104)
Mean SD Mean SD Mean SD
Weight (kg) 76.2 ± 22.4 74.8 ± 22.2 77.9 ± 22.7 0.14
Height (cm) 162.8 ± 0.1 159.0 ± 0.1 167.6 ± 0.1 < 0.01*
BMI (kg/m2) 28.5 ± 7.4 29.4 ± 7.8 27.5 ± 6.8 0.02*
WC (cm) 89.9 ± 15.1 92.3 ± 15.9 88.1 ± 14.4 0.06
TC (mg/dl) 160.3 ± 34.1 163.3 ± 34.9 156.5 ± 32.9 0.06
LDL-C (mg/dl) 93.9 ± 29.2 95.5 ± 29.3 92.0 ± 29.0 0.18
HDL-C (mg/dl) 47.6 ± 14.0 49.4 ± 15.4 45.2 ± 11.6 0.01*
TG (mg/dl) 99.4 ± 53.7 99.1 ± 53.8 99.9 ± 53.8 0.46

Statistical test: unpaired Student's t test;

Statistically significant difference (p < 0.05); SD: standard deviation; BMI: body mass index; WC: waist circumference; TC: total cholesterol; LDL-c: low density lipoprotein; HDL-c: high density lipoprotein; TG: triglycerides.

Table 2 describes the anthropometric characteristics and the lipid profile of the population evaluated according to nutritional status. The nutritional status classification revealed that 53.1% of the adolescents were obese, 25.1% overweight, and 21.8% eutrophic. The eutrophic adolescents had mean values of HDL-c significantly higher than the obese ones. Regarding triglycerides, the obese adolescents had values that were significantly higher than the eutrophic ones.

Mean and standard deviation of anthropometric characteristics and lipid profile according to nutritional status
Variable Nutritional status according to BMI p value
Eutrophy (n = 52) Overweight (n = 60) Obesity (n = 127)
Mean SD Mean SD Mean SD
Weight (kg) 52.3 ± 10.5 66.9 11.7 ± 90.3 19.0 < 0.01*
Height (cm) 162.0 ± 0.1 162.1 0.1 ± 163.3 0.1 0.62
BMI (kg/m2) 19.7 ± 2.3 25.3 2.1 ± 33.7 5.9 < 0.01*
WC (cm) 77.3 ± 10.1 82.6 9.8 ± 96.5 14.9 < 0.01*
TC (mg/dl) 158.6 ± 34.8 159.1 35.6 ± 161.6 33.4 0.82
LDL-C (mg/dl) 87.2 ± 26.2 94.8 29.1 ± 96.3 30.1 0.16
HDL-C (mg/dl) 53.9 ± 16.2 48.2 12.6 ± 44.7 12.9 < 0.01*
TG (mg/dl) 87.3 ± 45.1 88.5 46.2 ± 109.6 58.3 0.01*

Statistical test: ANOVA (One Way) and Post Hoc test;

Statistically significant difference (p < 0.05); BMI: body mass index; WC: waist circumference; CT: total cholesterol; LDL-c: low density lipoprotein; HDL-c : high density lipoprotein; TG: triglycerides.

The most prevalent changes were low HDL-c (50.6%), hypercholesterolemia (35.1%), and hypertriglyceridemia (18.4%). Regarding the prevalence of lipid profile changes, according to gender, it was observed that the girls showed higher prevalence of change, but with no statistically significant difference. The prevalence of lipid profile changes in girls and boys were respectively 64.3% and 35.7% (p = 0.07) for high TC, 73.1% and 26.9% (p = 0.07) in the LDL-c, 50.4% and 49.6% (p = 0.05) in HDL, and 59.1% and 40.6% (p = 0.07) in TG. Table 3 presents the prevalence of changes in lipid profile according to the nutritional status by BMI. The prevalence of low HDL-c was significantly higher (p = 0.01) in obese patients.

Prevalence of dyslipidemias according to nutritional status by BMI
Lipids Nutritional diagnosis p value
Total (n: 239) Eutrophy (n: 52) Overweight (n: 60) Obesity (n: 127)
TC (mg/dl)
Normal 155(64.8%) 35 (22.6%) 39 (25.2%) 81 (52.3%) 0.90
Changed 84(35.2%) 17 (20.2%) 21 (25%) 46 (54.8%)
LDL-C (mg/dl)
Normal 213 (89.1%) 43 (23%) 50 (23.5%) 114 (53.5%) 0.18
Changed 26 (10.9%) 3 (11.5%) 10 (38.5%) 13 (50.0%)
HDL-C (mg/dl)
Normal 118 (49.4%) 35 (29.7%) 31 (26.3%) 52 (44.0%) 0.01*
Changed 121 (50.6%) 17 (14.0%) 29 (24.0%) 75 (62.0%)
TG (mg/dl)
Normal 195 (81.6%) 47 (24.1%) 51 (26.2%) 97 (49.7%)
Changed 44 (18.4%) 5 (11.4%) 9 (20.4%) 30 (68.2%) 0.06

Statistical test: Chi square;

Statistically significant difference (p < 0.05); TC: total cholesterol; LDL-c: low density lipoprotein; HDL-c: high density lipoprotein; TG: triglycerides.

In this study, a negative correlation was observed between BMI and HDL-c (r = -0.23, p < 0.01) and a positive correlation between BMI (r = 0.25, p < 0.01) and WC (r = 0.20, p = 0.03) with TG. In the bivariate and multivariate linear regression analysis the negative association of BMI with HDL-c was maintained, as well as the positive association of BMI and WC with TG even after adjustment for gender and skin color (Table 4).

Bivariate and multivariate linear regression analysis between lipid profile and anthropometric variables<xref ref-type="table-fn" rid="TFN9">**</xref>
Variables BMI WC p value
Gross Coef(95% CI) p value Adjusted Coef (95% CI) p value Gross Coef (95% CI) p value Adjusted Coef (95% CI)
TC (mg/dl) 0.02 (-0.01 - 0.04) 0.19 0.01 (-0.01 - 0.04) 0.33 0.05 (-0.02 - 0.13) 0.17 0.06 (-0.02 - 0.13) 0.13
LDL-c (mg/dl) 0.03 (-0.00 - 0.06) 0.07 0.02 (-0.01 - 0.06) 0.14 0.07 (-0.01 - 0.16) 0.08 0.08 (-0.01 - 0.16) 0.08
HDL-c (mg/dl) -0.12 (-0.18 - -0.05) p < 0.01 * -0.13 (-0.20 - -0.07) p < 0.01 * -0.22 (-0.47 - 0.02) 0.07 -0.23 (-0.47 - 0.02) 0.07
TG (mg/dl) 0.03 (0.02 - 0.06) p < 0.01 * 0.04 (0.02 - 0.05) p < 0.01 * 0.05 (0.00 - 0.10) 0.03* 0.06 (0.01 - 0.10) 0.02*

Statistical test: Bivariate and multivariate linear regression;

Statistically significant difference (p < 0.05);

Adjusted for gender and skin color; BMI: body mass index; WC: waist circumference; COEF: coefficient; CI: confidence interval; TC: total cholesterol; LDL-c: low density lipoprotein; HDL-c: high density lipoprotein; TG: triglyceride.

 Discussion

This study presented higher mean values of the lipid profile than others in the literature.19-21 HDL-c, a lipoprotein that acts as a protective factor against cardiovascular diseases, was the component with the highest change prevalence found among adolescents, as well as in the study by Ribas and da Silva, 2009.22 Another population-based study with more than 30,000 participants also found similar results.19

This fact is extremely worrying, because dyslipidemia alone and mainly accompanied by other factors, either environmental or genetic, can condition the development of atherosclerosis and, consequently, increase the risk of cardiovascular events. It is fundamental to always consider the prevention and treatment of dyslipidemias, from childhood to adolescence, to reduce the risks of cardiovascular diseases.11,13

The lipid profile may vary during adolescence, and the female gender usually has higher levels, a fact that may be justified by the menarche.23 Although no significant difference between the lipid profile means within the genders was observed, it is possible to notice that the girls had higher values for all parameters, and this is commonly observed in the literature.19,22,24

In the study by Garcez MR et al.,20 it was observed that overweight adolescents had higher mean values for TC, LDL-c and TG, as well as low HDL-c, as in this study.20 Similarly, Oliveira et al.24 found such results when they assessed the lipid profile according to the nutritional status.24 The main changes that are usually associated with obesity in this age group, and which have been observed as the standard are changes in HDL-c and TG.25,26 This study demonstrated an association between HDL-c/TG and WC/BMI, showing the relationship with adiposity. This same association was seen in other studies, such as in the one by Pavão et al.,21 when they evaluated adolescents in a municipality of the state of Paraná and observed a predisposition to dyslipidemia when abdominal obesity, seen through WC, was present. Another study in the city of Recife showed that adolescents with overweight or abdominal obesity had higher values of TG and lower levels of HDL-c.25 This study had as a limitation a convenience sample, which does not allow the generalization of results.

 Conclusions

The present study demonstrated a high prevalence of dyslipidemia among adolescents seen at NESA outpatient clinic, mainly low HDL-c in obese adolescents. Considering the significant association between low levels of HDL-c and TG increased with adiposity, the control of these factors should receive attention, with the investigation and early diagnosis of the lipid change being important, especially if it is associated with another cardiovascular risk such as obesity, to develop effective intervention strategies. In addition, data presented show an alert to the multiprofessional team about the need for a greater incentive to healthy lifestyle measures in the above-mentioned population.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This study is not associated with any thesis or dissertation work.

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee of theCEP-HUPE under the protocol number 0193.0.228.000-11. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

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Growth reference data for 5-19 years, WHO reference 2007. [citado 2018 out 11]. Disponível em: http://www.who.int/growthref/en/. World Health Organization. (WHO) Growth reference data for 5-19 years, WHO reference 2007 2018 out 11 Disponível em: http://www.who.int/growthref/en/ 17 Fernández JR, Redden DT, Pietrobelli A, Allison DB. Waist circumference percentiles in nationally representative samples of African-American, European-American, and Mexican-American children and adolescents. J Pediatr. 2004;145(4):439-44. Fernández JR Redden DT Pietrobelli A Allison DB Waist circumference percentiles in nationally representative samples of African-American, European-American, and Mexican-American children and adolescents J Pediatr 2004 145 4 439 444 18 Friedewald WT, Levy RI, Fredrickson DS. Estimation of the concentration of low-density lipoprotein cholesterol in plasma, without use of the preparative ultracentrifuge. Clin Chem. 1972;18(6):499-502. Friedewald WT Levy RI Fredrickson DS Estimation of the concentration of low-density lipoprotein cholesterol in plasma, without use of the preparative ultracentrifuge Clin Chem 1972 18 6 499 502 19 Faria Neto JR, Bento VFR, Baena CP, Olandoski M, Gonçalves LGO, Abreu GA, et al. ERICA: prevalence of dyslipidemia in Brazilian adolescents. Rev Saúde Pública. 2016;50(Suppl 1):10s. Faria JR Neto Bento VFR Baena CP Olandoski M Gonçalves LGO Abreu GA ERICA: prevalence of dyslipidemia in Brazilian adolescents Rev Saúde Pública 2016 50 Suppl 1 10s 10s 20 Garcez MR, Pereira JL, Fontanelli MM, Marchioni DM, Fisberg RM. Prevalence of dyslipidemia according to the nutritional status in a representative sample of São Paulo. Arq Bras Cardiol. 2014;103(6):476-84. Garcez MR Pereira JL Fontanelli MM Marchioni DM Fisberg RM Prevalence of dyslipidemia according to the nutritional status in a representative sample of São Paulo Arq Bras Cardiol 2014 103 6 476 484 21 Pavão FH, Schiavoni D, Pizzi J, Silva KES, Serassuelo Junior, H. Dislipidemia em adolescentes residentes em um município do Paraná e sua associação com a obesidade abdominal. Rev Educ Fis. 2015;26(3):473-81. Pavão FH Schiavoni D Pizzi J Silva KES Serassuelo H Junior Dislipidemia em adolescentes residentes em um município do Paraná e sua associação com a obesidade abdominal Rev Educ Fis 2015 26 3 473 481 22 Ribas SA, Silva LCS. Dislipidemia em escolares na rede privada de Belém. Arq Bras Cardiol. 2009;92(6):446-51. Ribas SA Silva LCS Dislipidemia em escolares na rede privada de Belém Arq Bras Cardiol 2009 92 6 446 451 23 Brotons C, Ribera A, Perich RM, Abrodos D, Magaña P, Pablo S, et al. Worldwide distribution of blood lipids and lipoproteins in childhood and adolescence: a review study. Atherosclerosis. 1998;139(1):1-9. Brotons C Ribera A Perich RM Abrodos D Magaña P Pablo S Worldwide distribution of blood lipids and lipoproteins in childhood and adolescence: a review study Atherosclerosis 1998 139 1 1 9 24 Oliveira TMS, Faria FR, Faria ER, Pereira PF, Franceschini SCC, Priore SE. Estado nutricional, alterações metabólicas e células brancas na adolescência. Rev Paul Pediatr. 2014;32(4):351-9. Oliveira TMS Faria FR Faria ER Pereira PF Franceschini SCC Priore SE Estado nutricional, alterações metabólicas e células brancas na adolescência Rev Paul Pediatr 2014 32 4 351 359 25 Pereira PB, Arruda IKG, Cavalcanti AMTS, Diniz AS. Perfil lipídico em escolares de Recife - PE. Arq Bras Cardiol. 2010;95(5):606-13. Pereira PB Arruda IKG Cavalcanti AMTS Diniz AS Perfil lipídico em escolares de Recife - PE Arq Bras Cardiol 2010 95 5 606 613 26 Kavey RE. Combined dyslipidemia in childhood. J Clin Lipidol. 2015;9(5 Suppl):S41-56. Kavey RE Combined dyslipidemia in childhood J Clin Lipidol 2015 9 5 Suppl S41 S56 Artigo Original Dislipidemia em Adolescentes Atendidos em um Hospital Universitário no Rio de Janeiro/Brasil: Prevalência e Associação 0000-0003-4558-5287 Vizentin Nathalia Pereira 1 Cardoso Paula Mendonça Santos 1 Maia Camila Aparecida Gomes 1 Alves Isabela Perez 1 Aranha Gabriel Lunardi 2 Giannini Denise Tavares 1 Núcleo de Estudos da Saúde do Adolescente do Hospital Universitário Pedro Ernesto,Rio de Janeiro, RJ - Brasil Hospital Maternidade Therezinha de Jesus da Faculdade de Ciências Médicas e da Saúde de Juiz de Fora,Juiz de Fora, MG - Brasil Correspondência: Nathalia Pereira Vizentin • Estrada do Cabuçu, 4601; casa 60. CEP 23017-250, Campo Grande, Rio de Janeiro, RJ - Brasil E-mail: nathalia.nut@hotmail.com, gabriell.aranha@gmail.com

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa, obtenção de dados, análise e interpretação dos dados, redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Vizentin NP, Cardoso PMS, Maia CAG, Alves IP, Aranha GL, Giannini DT; análise estatística: Vizentin NP, Giannini DT.

Potencial conflito de interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 Resumo Fundamentos:

Exposição precoce à obesidade favorece maiores riscos de fatores cardiovasculares como dislipidemias.

 Objetivos:

Estabelecer a prevalência de dislipidemia e avaliar sua associação com o estado nutricional de adolescentes atendidos no ambulatório de atenção secundária do Núcleo de Estudos da Saúde do Adolescente do Hospital Universitário Pedro Ernesto.

 Métodos:

Estudo transversal observacional, cuja amostra foi de conveniência e compreendeu adolescentes de 12 a 18 anos de ambos os sexos. Avaliado o perfil lipídico e sua associação com os indicadores antropométricos: índice de massa corporal e circunferência da cintura. Para as análises estatísticas foi utilizado nível de significância de 5%.

 Resultados:

Foram avaliados 239 adolescentes, 104 meninos (43,5%) e 135 meninas (56,5%) e destes, 52 (21,8%) apresentaram eutrofia, 60 (25,1%) sobrepeso e 127 (53,1%) obesidade. Os adolescentes com obesidade apresentaram valores médios de HDL-colesterol significativamente menores (44,7 mg/dl vs. 53,9 mg/dl; p < 0,001) e triglicerídeos maiores (109,6 mg/dl vs. 87,3 mg/dl; p = 0,01). As alterações com maior prevalência foram HDL-colesterol baixo (50,6%), hipercolesterolemia (35,1%) e hipertrigliceridemia (18,4%). Foi possível observar associação negativa do HDL-colesterol com o índice de massa corporal e associação positiva dos triglicerídeos com o índice de massa corporal, mesmo após ajuste para gênero e cor da pele.

 Conclusão:

Este estudo demonstrou alta prevalência de dislipidemia entre os adolescentes. Tendo em vista a associação significativa entre baixos níveis de HDL-colesterol e triglicerídeos aumentados com excesso de peso, o controle destes fatores deve receber atenção, sendo importante o diagnóstico precoce da dislipidemia principalmente se associada a outro risco cardiovascular, para desenvolvimento de estratégias de intervenção.

 Palavras-chaves: Hiperlipidemias Adolescente Obesidade Sedentarismo Antropometria Doenças Cardiovasculares Fatores de Risco Introdução

A adolescência é um período de intensas modificações que ocorre entre a infância e a vida adulta, destacado por um expresso desenvolvimento, crescimento e mudanças corporais. Durante a adolescência há o aumento fisiológico dos tecidos, incluindo o tecido adiposo, especialmente em meninas, sendo um período crítico para dar início ou exacerbar a obesidade.1-3

No cenário atual, observamos baixo consumo de frutas e hortaliças acompanhado por alto consumo de alimentos industrializados3,4e associado ao uso excessivo de aparelhos eletrônicos e baixa frequência de prática regular de atividade física entre os adolescentes. Observa-se também que a omissão de refeições e o consumo de fast-foods também são hábitos comuns nessa faixa etária. Tais condições favorecem o ganho de peso e fatores de risco para doenças crônicas.2-6

Dados do IBGE mostram um evidente crescimento da prevalência de excesso de peso e obesidade em adolescentes nos últimos 34 anos no Brasil, decorridos de 1974-1975 a 2008-2009, de 3,7% para 21,7% em meninos e de 7,6% para 19,4% em meninas.7 Esta situação é preocupante, uma vez que a obesidade é um fator de risco considerável para doenças crônicas não transmissíveis, destacando dentre as dislipidemias, acentuando-se ainda mais quando associado ao sedentarismo.8 A exposição precoce à obesidade favorece maior risco cardiovascular não apenas na infância e adolescência, mas também de elevada incidência de mortalidade prematura em adultos que apresentaram obesidade nestas fases.9,10 Considera-se que excesso de peso na infância e adolescência seja um preditor mais poderoso desses riscos do que o excesso de peso na idade adulta.9-11

A dislipidemia é entendida como alterações no perfil lipídico, que podem ocorrer por elevação de colesterol total (CT), LDL-colesterol (LDL-c), triglicerídeos (TG) ou diminuição do HDL-colesterol (HDL-c) sendo essas decorrentes de causas primárias (fatores genéticos) ou secundárias (fatores ambientais).8,12-14 Essas alterações por si só e principalmente acompanhadas de outros fatores de risco podem levar ao desenvolvimento da aterosclerose.13

O presente estudo teve como objetivo estabelecer a prevalência de dislipidemia e avaliar sua associação com o estado nutricional dos adolescentes atendidos no ambulatório de atenção secundária do Núcleo de Estudos da Saúde do Adolescente (NESA) do Hospital Universitário Pedro Ernesto (HUPE).

 Métodos

Trata-se de um estudo transversal observacional cuja amostra foi de conveniência, compreendendo adolescentes com idade entre 12 e 18 anos, de ambos os sexos, encaminhados internamente ou via SISREG para o serviço de Nutrição com diagnóstico de excesso de peso, dislipidemia, alterações no metabolismo glicídico ou outra comorbidade, sendo atendidos no ambulatório do NESA. Foram excluídos os adolescentes com diagnóstico de magreza segundo índice de massa corporal (IMC)/Idade, em uso de medicamentos que possam interferir nos exames laboratoriais (estatinas, corticoides, sequestrantes de ácido biliar), ou que fazem acompanhamento por síndromes genéticas, síndrome nefrótica, hipercolesterolemia familiar, doenças reumatológicas, Diabetes Melittus tipo 1, hipotireoidismo, transtorno alimentar, doenças disabsortivas.

Foram coletados dados demográficos como idade, sexo, cor da pele e antropométricos como peso, estatura e circunferência da cintura (CC). O peso (Kg) foi aferido através de uma balança digital eletrônica da marca Micheliti®, com precisão de 0,1 Kg e máximo de 200 Kg, com o adolescente descalço, com roupas leves e em posição ortostática.15 Para estatura (cm) foi utilizado um estadiômetro fixado à parede da marca Sanny®, com precisão de 0,1 cm, com adolescente descalço e com o corpo em posição anatômica e cabeça paralela ao solo de acordo com o plano de Frankfurt.15 Tais medidas foram utilizadas para a avaliação do estado nutricional do adolescente por meio do IMC para idade em escores-z, sendo adotada como referência a proposta da Organização Mundial da Saúde para crianças e adolescentes de 5 a 19 anos.16

As medidas de CC foram realizadas com o uso de fita inelástica antropométrica com escala de 0,1 centímetros, no ponto médio entre o último arco costal e a crista ilíaca ao final de uma expiração normal. Foram classificados conforme a proposta de Fernández et al.,17 sendo a CC elevada ≥ ao percentil 75. A avaliação do perfil lipídico constou com os seguintes exames laboratoriais: CT, TG, HDL-c e LDL-c. Para obtenção dos dados de perfil glicídico e lipídico, o exame de sangue foi sempre realizado com jejum prévio de 12 horas. A dosagem de TG, CT e HDL-c foram realizadas pelo método colorimétrico enzimático e o LDL-c calculado pela fórmula de Friedewald.18 Os valores de referência utilizados foram os recomendados pela I Diretriz de prevenção da aterosclerose na infância e na adolescência.8

Análise estatística

As análises foram realizadas utilizando-se o software STATA 14. As variáveis contínuas foram apresentadas como média e desvio padrão e as categóricas como frequência absoluta. A distribuição das variáveis foi avaliada através do teste Kolgomorov-Sminorv. As comparações entre as variáveis contínuas com distribuição normal foram realizadas com o teste t de Student não pareado e para mais de dois grupos independentes, utilizou-se a análise de variância (ANOVA) One Way e teste Post Hoc. Para as comparações de variáveis categóricas foi utilizado o teste qui-quadrado ou o exato de Fisher. Para o estudo da associação foram realizadas análises de correlação (Pearson ou Spearman) e regressão linear simples e múltipla. Em todas as análises foi considerado um nível de significância de 5%. O projeto de pesquisa foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa do HUPE/UERJ, registro CEP/HUPE: 3051/2011; CAAE: 0193.0.228.000-11.

 Resultados

Foram avaliados 239 adolescentes com média de idade 14,4 ± 1,8 anos, sendo 104 meninos (43,5%) e 135 meninas (56,5%). A Tabela 1 descreve as características antropométricas e a média do perfil lipídico da população avaliada de acordo com o gênero. As meninas apresentaram valores médios estatisticamente maiores de IMC e HDL-c, já a média da altura foi maior nos meninos.

Média e desvio padrão das características antropométricas e do perfil lipídico da amostra total e estratificado por gênero
Variável Sexo Valor de p
Total (n = 239) Feminino (n = 135) Masculino (n = 104)
Média DP Média DP Média DP
Peso (kg) 76,2 ± 22,4 74,8 ± 22,2 77,9 ± 22,7 0,14
Altura (cm) 162,8 ± 0,1 159,0 ± 0,1 167,6 ± 0,1 < 0,01*
IMC (kg/m2) 28,5 ± 7,4 29,4 ± 7,8 27,5 ± 6,8 0,02*
CC (cm) 89,9 ± 15,1 92,3 ± 15,9 88,1 ± 14,4 0,06
CT (mg/dl) 160,3 ± 34,1 163,3 ± 34,9 156,5 ± 32,9 0,06
LDL-C (mg/dl) 93,9 ± 29,2 95,5 ± 29,3 92,0 ± 29,0 0,18
HDL-C (mg/dl) 47,6 ± 14,0 49,4 ± 15,4 45.2 ± 11,6 0,01*
TG (mg/dl) 99,4 ± 53,7 99,1 ± 53,8 99,9 ± 53,8 0,46

Teste estatístico: t student não pareado;

Diferença estatisticamente significativa (p < 0,05); DP: desvio padrão; IMC: índice de massa corporal; CC: circunferência da cintura; CT: colesterol total; LDL-c: low density lipoprotein (Lipoproteína de baixa densidade); HDL-c: high density lipoprotein (Lipoproteína de alta densidade); TG: triglicerídeos.

A Tabela 2 descreve as características antropométricas e o perfil lipídico da população de acordo com o estado nutricional. A classificação do estado nutricional revelou que 53,1% dos adolescentes apresentavam obesidade, 25,1% sobrepeso e 21,8% eutrofia. Os adolescentes eutróficos apresentaram valores médios de HDL-c significativamente maiores do que os obesos. Em relação ao triglicerídeo os adolescentes obesos apresentaram valores significativamente maiores do que os eutróficos.

Média e desvio padrão das características antropométricas e perfil lipídico de acordo com o estado nutricional
Variável Estado nutricional de acordo com o IMC Valor de p
Eutrofia (n = 52) Sobrepeso (n = 60) Obesidade (n = 127)
Média DP Média DP Média DP
Peso (kg) 52,3 ± 10,5 66,9 11,7 ± 90,3 19,0 < 0,01*
Altura (cm) 162,0 ± 0,1 162,1 0,1 ± 163,3 0,1 0,62
IMC (kg/m2) 19,7 ± 2,3 25,3 2,1 ± 33,7 5,9 < 0,01*
CC (cm) 77,3 ± 10,1 82,6 9,8 ± 96,5 14,9 < 0,01*
CT (mg/dl) 158,6 ± 34,8 159,1 35,6 ± 161,6 33,4 0,82
LDL-C (mg/dl) 87,2 ± 26,2 94,8 29,1 ± 96,3 30,1 0,16
HDL-C (mg/dl) 53,9 ± 16,2 48,2 12,6 ± 44,7 12,9 < 0,01*
TG (mg/dl) 87,3 ± 45,1 88,5 46,2 ± 109,6 58,3 0,01*

Teste estatístico: ANOVA (One Way) e teste Post Hoc;

Diferença estatisticamente significativa (p < 0,05); IMC: índice de massa corporal; CC: circunferência da cintura; CT: colesterol total; LDL-c: low density lipoprotein (Lipoproteína de baixa densidade); HDL-c: high density lipoprotein (Lipoproteína de alta densidade); TG: triglicerídeos.

As alterações com maior prevalência encontradas foram HDL-c baixo (50,6%), hipercolesterolemia (35,1%) e hipertrigliceridemia (18,4%). Em relação à prevalência de alterações no perfil lipídico, de acordo com o gênero foi observado que as meninas apresentaram maior prevalência de alteração, mas, sem diferença estatisticamente significativa. As prevalências de alteração no perfil lipídico de meninas e meninos foram respectivamente 64,3% e 35,7% (p = 0,07) para CT elevado, 73,1% e 26,9% (p = 0,07) no LDL-c, 50,4% e 49,6% (p = 0,05) no HDL e 59,1% e 40,6% (p = 0,07) no TG. A tabela 3 apresenta a prevalência de alterações no perfil lipídico de acordo com o estado nutricional pelo IMC. A prevalência de HDL-c baixo foi significativamente maior (p = 0,01) nos pacientes obesos.

Prevalência de dislipidemias de acordo com o estado nutricional pelo IMC
Lipídeos Diagnóstico nutricional Valor de p
Total (n:239) Eutrofia (n:52) Sobrepeso (n:60) Obesidade (n:127)
CT (mg/dl)
Normal 155(64,8%) 35 (22,6%) 39 (25,2%) 81 (52,3%) 0,90
Alterado 84(35,2%) 17 (20,2%) 21 (25%) 46 (54,8%)
LDL-c (mg/dl)
Normal 213 (89,1%) 43 (23%) 50 (23,5%) 114 (53,5%) 0,18
Alterado 26 (10,9%) 3 (11,5%) 10 (38,5%) 13 (50,0%)
HDL-c (mg/dl)
Normal 118 (49,4%) 35 (29,7%) 31 (26,3%) 52 (44,0%) 0,01*
Alterado 121 (50,6%) 17 (14,0%) 29 (24,0%) 75 (62,0%)
TG (mg/dl)
Normal 195 (81,6%) 47 (24,1%) 51 (26,2%) 97 (49,7%) 0,06
Alterado 44 (18,4%) 5 (11,4%) 9 (20,4%) 30 (68,2%)

Teste estatístico: Qui quadrado;

Diferença estatisticamente significativa (p < 0,05); CT: colesterol total; LDL-c: low density lipoprotein (Lipoproteína de baixa densidade); HDL-c: high density lipoprotein (Lipoproteína de alta densidade); TG: triglicerídeos.

Nesse estudo foi observada uma correlação negativa entre IMC e o HDL-c (r = -0,23; p < 0,01) e uma correlação positiva do IMC (r = 0,25; p < 0,01) e da CC (r = 0,20; p = 0,03) com o TG. Na análise de regressão linear bivariada e multivariada a associação negativa do IMC com o HDL-c foi mantida assim como a associação positiva do IMC e da CC com o TG mesmo após ajuste para sexo e cor da pele (Tabela 4).

Análise de regressão linear bivariada e multivariada entre perfil lipídico e variáveis antropométricas<xref ref-type="table-fn" rid="TFN18">**</xref>
Variáveis IMC CC Valor de p
Coef bruto (IC95%) Valor de p Coef ajustado (IC95%) Valor de p Coef bruto (IC95%) Valor de p Coef ajustado (IC95%)
CT (mg/dl) 0,02 (-0,01 - 0,04) 0,19 0,01 (-0,01 - 0,04) 0,33 0,05 (-0,02 - 0,13) 0,17 0,06 (-0,02 - 0,13) 0,13
LDL-c (mg/dl) 0,03 (-0,00 - 0,06) 0,07 0,02 (-0,01 - 0,06) 0,14 0,07 (-0,01 - 0,16) 0,08 0,08 (-0,01 - 0,16) 0,08
HDL-c (mg/dl) -0,12 (-0,18 - -0,05) p < 0,01* -0,13 (-0,20 - -0,07) p < 0,01* -0,22 (-0,47 - 0,02) 0,07 -0,23 (-0,47 - 0,02) 0,07
TG (mg/dl) 0,03 (0,02 - 0,06) p < 0,01* 0,04 (0,02 - 0,05) p < 0,01* 0,05 (0,00 - 0,10) 0,03* 0,06 (0,01 - 0,10) 0,02*

Teste Estatístico: Regressão linear bivariada e multivariada;

Diferença estatisticamente significativa (p < 0,05);

Ajustado pelo sexo e cor da pele; IMC: índice de massa corporal; CC: circunferência da cintura; COEF: coeficiente; IC: intervalo de confiança; CT: colesterol total; LDL-c: low density lipoprotein (Lipoproteína de baixa densidade); HDL-c: high density lipoprotein (Lipoproteína de alta densidade); TG: triglicerídeo.

 Discussão

Esse estudo apresentou valores médios maiores do perfil lipídico que outros da literatura.19-21 O HDL-c, lipoproteína que atua como fator protetor contra doenças cardiovasculares, foi o componente com a maior prevalência de alteração encontrada entre os adolescentes, assim como no estudo de Ribas e da Silva, 2009.22 Outro estudo de base populacional, com mais de 30 mil participantes, também encontrou resultados semelhantes.19

Este fato é extremamente preocupante, pois a dislipidemia sozinha e principalmente acompanhada de outros fatores, sejam eles ambientais ou genéticos, pode condicionar o desenvolvimento de aterosclerose e consequentemente, aumentar o risco de ocorrência de eventos cardiovasculares. É fundamental sempre considerar a prevenção e o tratamento de dislipidemias desde a infância e adolescência com o intuito de diminuir os riscos de doenças cardiovasculares.11,13

O perfil lipídico pode sofrer variações durante a adolescência e o sexo feminino geralmente apresenta níveis mais elevados, fato este que pode ser justificado pela menarca.23 Apesar de não ter sido observada nesse estudo diferença significativa entre as médias do perfil lipídico entre os sexos, foi possível notar que as meninas apresentaram valores mais elevados para todos os parâmetros e isso é comumente observado na literatura.19,22,24

No estudo de Garcez MR et al.,20 foi observado que os adolescentes com excesso de peso apresentaram valores médios maiores para CT, LDL-c e TG, além de HDL-c baixo assim como neste trabalho.20 Da mesma forma, Oliveira et al.,24 encontraram tais resultados quando avaliaram o perfil lipídico de acordo com o estado nutricional.24 As principais alterações que costumam estar associadas à obesidade nessa faixa etária e que vêm sendo observadas como padrão são as alterações do HDL-c e TG.25,26 Este estudo demonstrou uma associação entre o HDL-c e o TG com CC e com o IMC, mostrando a relação com adiposidade. Esta mesma associação foi vista em outros estudos, como por Pavão et al.,21 quando avaliaram adolescentes em um município do Paraná e observaram uma predisposição a dislipidemia quando a obesidade abdominal, vista através da CC, estava presente. Outro estudo em Recife demonstrou que adolescentes com excesso de peso ou com obesidade abdominal apresentaram valores mais elevados de TG e mais baixos de HDL-c.25Este estudo teve como limitação uma amostra de conveniência o que não permite a generalização dos resultados.

 Conclusões

O presente estudo demonstrou alta prevalência de dislipidemia entre os adolescentes atendidos no ambulatório do NESA, principalmente HDL-c baixo nos adolescentes com obesidade. Tendo em vista a associação significativa entre baixos níveis de HDL-c e TG aumentado com adiposidade, o controle destes fatores deve receber atenção, sendo importante a investigação e diagnóstico precoce da alteração lipídica principalmente se esta estiver associada a outro risco cardiovascular como a obesidade, para que se desenvolvam estratégias de intervenção eficazes. Além disso, os dados apresentados mostram um alerta para a equipe multiprofissional sobre a necessidade de um maior incentivo a medidas de estilo de vida saudável na referida população.

Fontes de financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

Vinculação acadêmica

Não há vinculação deste estudo a programas de pós‑graduação.

Aprovação ética e consentimento informado

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética do CEP‑HUPE sob o número de protocolo 0193.0.228.000-11. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.