Arq Bras CardiolabcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCdvXbKnMGXnxb3BW7bSCKHXHS0066-782X201800060057710.5935/abc.20180097Review ArticlePulmonary Ultrasound in Patients with Heart Failure - Systematic ReviewMunizRafael Tostes12MesquitaEvandro Tinoco1SouzaCelso ValeJunior2MartinsWolney de Andrade12Universidade Federal FluminensePrograma de Pós-graduação em Ciências CardiovascularesNiteróiRJBrazilPrograma de Pós-graduação em Ciências Cardiovasculares da Universidade Federal Fluminense (UFF), Niterói, RJ - BrazilComplexo Hospitalar de NiteróiNiteróiRJBrazilComplexo Hospitalar de Niterói, Niterói, RJ - BrazilMailing Address: Rafael Tostes Muniz. Hospital Universitário Antônio Pedro - Rua Marques de Paraná, 330, 4º andar - prédio anexo. Postal Code 24240-670, Niterói, RJ - Brazil. E-mail: dr.rtmuniz@gmail.com
Author contributions
Conception and design of the research: Muniz RT, Mesquita ET; Acquisition of data and analysis and interpretation of the data: Muniz RT, Mesquita ET, Souza Junior CV; Writing of the manuscript and critical revision of the manuscript for intellectual content: Muniz RT, Mesquita ET, Martins WA.
Potential Conflict of Interest
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
0620181106577584141120171303201821032018This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited.Abstract
Pulmonary congestion is an important clinical finding in patients with heart failure (HF). Physical examination and chest X-ray have limited accuracy in detecting congestion. Pulmonary ultrasound (PU) has been incorporated into clinical practice in the evaluation of pulmonary congestion. This paper aimed to perform a systematic review of the use of PU in patients with HF, in different scenarios. A search was performed in the MEDLINE and LILACS databases in February 2017 involving articles published between 2006 and 2016. We found 26 articles in the present review, 11 of which in the emergency setting and 7 in the outpatient setting, with diagnostic and prognosis defined value and poorly studied therapeutic value. PU increased accuracy by 90% as compared to physical examination and chest X-ray for the diagnosis of congestion, being more sensitive and precocious. The skill of the PU performer did not interfere with diagnostic accuracy. The presence of B-lines ≥ 15 correlated with high BNP values (≥ 500) and E/e' ratio ≥ 15, with prognostic impact in IC patients at hospital discharge and those followed up on an outpatient basis. In conclusion, when assessing pulmonary congestion in HF, PU has an incremental value in the diagnostic and prognostic approach in all scenarios studied.
Heart failure (HF) is one of the major causes of hospitalization of adults in Brazil. The BREATHE Registry is the first to include a large sample of hospitalized patients with decompensated HF of different regions from Brazil,1 that being the first cause of hospitalization of patients older than 65 years,2 one fourth of whom are readmitted to the hospital within 30 days.3 In Europe, 44% of the patients with HF are readmitted at least once every 12 months.4 Acute or progressive dyspnea due to pulmonary congestion is the major reason why patients seek care in emergency units.5 Subclinical congestion is associated with a worse clinical outcome.3,4
Physical examination and chest X-ray are widely used by emergency doctors; however, they have low accuracy to diagnose pulmonary congestion. In addition, chest X-ray often depends on the radiologist's assessment, which delays decision-making.6
Pulmonary ultrasound (PU) was previously considered of little clinical usefulness in classic cardiology textbooks.5 However, since the study by Daniel Lichtenstein in 1997,6 PU has become widely used to assess alveolar-interstitial syndrome, which encompasses pulmonary congestion of cardiac origin,6 in intensive care and emergency settings, for hospitalized patients before hospital discharge, and for patients with HF undergoing outpatient follow-up.
The major use of PU for the cardiologist is to assess B-lines.7-9 The analysis of B-lines (ultrasound lung comets) allows the detection of alveolar-interstitial syndrome and the access to extravascular lung water.6,7 The B-lines are laser-like vertical hyperechoic reverberation artifacts that arise from the pleural line, extend to the bottom of the screen without fading and move synchronously with lung sliding.10 Several B-lines are present in pulmonary congestion and can aid the detection, semiquantification and monitoring of extravascular lung water, the differential diagnosis of dyspnea and the prognostic stratification of chronic and acute HF.6,11 When three or more B-lines are identified, the zone or field is considered positive.7,10,12
Different methodologies have been applied to PU to analyze B-lines, from the prehospital setting, where only 2 lung fields are assessed,13,14 to more detailed assessments with 28 fields, as described by Jambrik12,15 (Figure 1). Most studies, however, have used the 8-field methodology as shown in Figure 2.
Methodology for pulmonary ultrasound assessment: 28 fields (zones). Modified from Jambrik et al.<xref ref-type="bibr" rid="B15">15</xref>
Methodology for pulmonary ultrasound assessment: 8 fields (zones). Modified from Volpicelli et al.<xref ref-type="bibr" rid="B12">12</xref> PSL: para-sternal line; AAL: anterior axillary line; PAL: posterior axillary line.
Pulmonary ultrasound has shown better accuracy than physical examination and lung X-ray for the diagnosis of pulmonary congestion, even when performed by physicians lacking training in the method or physicians other than radiologists.16,17 This method adds value to neuropeptides [brain natriuretic peptide (BNP) and NTpro-BNP] for the diagnosis,18 prognosis and treatment of patients with decompensated HF.
This study was aimed at conducting a systematic review about the use of PU for patients with HF in different clinical scenarios, to identify its role in the diagnosis, prognosis and treatment of the condition. We hypothesized that PU applied to the analysis of pulmonary congestion in different clinical scenarios for patients with HF can contribute to clinical practice.
MethodsBibliographic search
The search was conducted in the MEDLINE (accessed via PubMed) and LILACS databases. The descriptors used were "heart failure", "pulmonary ultrasound", "thoracic ultrasound". The search in the databases used the following connectors: (heart failure) AND (pulmonary ultrasound) AND (thoracic ultrasound). The inclusion criteria adopted in the studies were: articles written in English, Portuguese or Spanish, approaching PU for the assessment of dyspnea or congestion in patients with HF. The data were extracted in a standardized way, by two independent researchers responsible for assessing the methodological quality of the manuscripts. Duplicate articles, reviews, editorials, letter to the editor, and studies conducted on animals and populations younger than 18 years were excluded. The search in the literature was performed in February 2017 and included articles from 2006 to 2016.
The articles were selected in two steps. In the first, the abstracts were read and those not meeting the inclusion criteria were excluded. In the second step, the studies selected based on their abstracts were fully read, and those not meeting the inclusion criteria were excluded, according to the PRISMA model (Figure 3).
Structured search according to the PRISMA model of systematic reviews.
ResultsInterobserver assessment in pulmonary ultrasound and comparison with other diagnostic methods
Gustafsson et al.19 have observed that nurses specialized in HF and trained in PU for 4 hours achieved a substantial level of interobserver analysis when compared to cardiologists (k = 0.71 and 0.66) to assess B-lines and pleural effusion, respectively.19 Those results and other data are shown in Table 1.
Summary of the articles selected and their results.
Diagnostic assessment of dyspnea in prehospital settings (AHF or DCHF)
PU was useful for the diagnosis in 68% of dyspneic patients in the prehospital setting with no delay in treatment and/or transportation, PE being present in 100% of those with decompensated HF, in 17% of patients with ACS, and in 20% of patients with COPD (p < 0.01), PE thus being a diagnostic marker in patients with decompensated HF.13 In the diagnosis of HF on PU, the S = 100% and E = 95% were comparable to those of NT-proBNP (> 1.000 pg/mL), S = 92% and E = 89%, and superior to those of the modified Boston criteria, S = 85% and E = 86%. The combination of PU and NT-proBNP showed S and E of 100%.18
Diagnostic assessment of dyspnea in emergency settings (AHF or DCHF)
Studies reported S ranging from 70% to 96.2% and E from 54% to 75%,23-25,27,29,31 diagnostic reclassification ranging from 19% to 47%,23,24 with change in treatment in 43% of the cases,24 figures comparable to those of BNP > 500 (S = 75% and E = 83%).27 PU accuracy of 90% versus 67% (p = 0.0001) for clinical examination, and 81% (p = 0.04) for the combination of clinical examination + NT-proBNP + X-ray.25 PU was better for the diagnosis of DCHF (S = 100%) and of PNM (S = 75%) as compared to stethoscope auscultation (S = 89% and S = 73%, respectively).26 Interobserver agreement was better in the anterior/superior thoracic zones for both pairs expert/expert and expert/beginner,16 and the PU performed by beginners versus experts had S and E of 79-85% and 84-88%, respectively,17,37 and PPV of 64-75% and NPV of 90.9-94%.17,29 Global agreement with the gold-standard method for pulmonary edema interpretation on PU was 74%, higher than that with X-ray (58%, p< 0.0001).28 A combination of PU and US of IVC had S = 94.3%, E = 91.9%, NPV = 91.9% and PPV = 94.3% to differentiate AHF from pulmonary disease,29 and JVD-US is a sensitive test (S = 98.2%) to identify pulmonary edema in dyspneic patients with suspicion of congestive AHF.30 Studies have shown an LR(+) of PU of 3.88-4.8% and an LR(-) of PU of 0.20-0.50%24,31 for the diagnosis of AHF or DCHF, being higher than the LR(+) of NT‑proBNP [= 2.3] and similar to the LR(-) of NT-proBNP [= 0.24].31
Diagnostic assessment in intensive care settings (AHF or DCHF)
Agreement of PU with the final diagnosis was 84%, with S = 86% and E = 87% for cardiac pulmonary edema,32 and IVC values > 9 mm on B mode had S = 84.4% and E = 92.9% [LR(+) = 11.8, LR(-) = 0.16] for the diagnosis of cardiac dyspnea.33
Diagnostic assessment in outpatient settings
Primary outcome (hospitalization due to DCHF and all-cause death) was 4x more frequent in patients of the third tertile than in patients of the first tertile with B-lines ≥ 3 (p < 0.001), whose time alive or outside the hospital was shorter (p< 0.001).36 The finding of B-lines or PE or both increased the risk of death or hospitalization (p< 0.05)19 and correlated in a paired way with the estimates of PCWP (p < 0.001) and with the fluid impedance index (p < 0.001); the impedance monitoring alert detected clinical deterioration of HF with S = 92%, while B-lines ≥ 5 showed S = 83%.35 HF decompensation was present in 68% of the patients when the number of B-lines ≥ 15, and correlated with NT-proBNP > 1000 (p < 0.0001) and with an E/e’ ratio > 15 (p < 0.0001).34
Prognostic assessment
Event-free survival (all-cause death and re-hospitalization) of patients with HF and B-lines ≥ 30 was shorter than that of patients with B-lines < 30 (p < 0.0001) in 3 months10 and of patients with B-lines ≥ 15 in 6 months,11 and the presence of B-lines ≥ 30 was a predictor of death with BNP > 700 (p = 0.002).10
Therapeutic assessment
The number of B-lines reduced with treatment (p < 0.05), and the PU score showed a linear correlation with the radiologic (p < 0.05) and clinical scores (p < 0.05) and with BNP levels (p < 0.05).8
Assessment of PU as compared to other diagnostic methods
An increase in the number of B-lines correlated with LVEDV (p = 0.036);20 LV end-systolic diameter (p = 0.026);20 PW (p = 0.009);20 LV mass index (p = 0.001);20 RA volume index (p = 0.005);20 TR velocity (p = 0.005);20 measures of RA, DPAP, MPAP, PVR, all p < 0,005,21 and SPAP (p = 0.003-0,005),20-21 and, for each B-line, there was an increase of 1 mm Hg in SPAP and of 0.1 Woods units in RVP.21 In the analysis of the number of B-lines, the US device types used did not statistically differ (4 or 8 zones assessed; p= 0.67),22 but the clip duration did differ: 4 versus 2 seconds (p < 0.001 for 4 and 8 zones) and 6 versus 4 seconds (p = 0.057 for 4 zones; and p = 0.018 for 8 zones).22
Platz et al.,20 assessing the B-lines with Doppler echocardiographic data, have found a correlation with left ventricular (LV) end-diastolic diameter (EDD - p = 0.036) and LV end-systolic diameter (p = 0.026), with septal wall thickening (p = 0.009), LV mass index (p = 0.001), left atrial volume index (p = 0.005), tricuspid valve regurgitation velocity (p = 0.005) and systolic pulmonary artery pressure (SPAP, p = 0.003).
In two distinct studies, Platz et al.21,22 have concluded that the clip duration is more important than the type of device used to analyze B-lines, and that the number of B-lines correlate with right atrial pressures, diastolic and systolic pulmonary artery pressures and central venous pressure, but correlated with neither pulmonary artery occlusion pressure nor cardiac index.
In our initial experience, pulmonary congestion detected on PU correlated better with SPAP than with EDD, 86% and 58%, respectively.
Pulmonary ultrasound and diagnostic assessment
A study has identified pleural effusion in 100% of the patients with decompensated HF in the prehospital setting,13 and another by Prosen et al.18 has concluded that PU can differentiate cardiac from pulmonary dyspnea, mainly when associating with the use of BNP, observing an increase in diagnostic sensitivity and specificity for the association of PU and BNP.
In the emergency setting, Pivetta et al.23 have observed an increase in diagnostic accuracy, with reclassification of the diagnosis in 19% of the patients after PU. Russel et al.24 have found a change in treatment in the acute phase of around 47% of the cases. Gallard et al.25 have reported an accuracy of 90% when PU was compared to the clinical examination (67%, p = 0.001), as well as compared to the combination of clinical examination with NT-proBNP and chest X-ray (81%, p = 0.04). Oskan et al.,26 when comparing the diagnostic performance of PU and auscultation for the diagnosis of decompensated HF and pneumonia, have found sensitivity of 100% and 89% vs. 75% and 73%, respectively. Gullet et al.16 and Chiem et al.17 have found agreement between the little or newly trained observer and the highly trained observer in the interobserver analysis for the diagnosis of patients with dyspnea in the emergency setting. Regarding the diagnosis of decompensated HF in patients with dyspnea in the emergency setting, Anderson et al.27 have found similar values for PU (S = 70%) and BNP > 500 pg/mL (S = 75%). Martindale et al.28 have reported the superiority of PU (74%) versus chest X-ray (58%) in the global agreement with the gold-standard method for the diagnosis of pulmonary edema. Kajimoto et al.29 have reported that inferior vena cava (IVC) ultrasound associated with PU increases diagnostic sensitivity in acute HF versus primary pulmonary disease. Jang et al.30 have reported that the longitudinal and cross-sectional measures of the internal jugular vein at the end of exhalation is a sensitive test to identify pulmonary edema on chest X-ray in patients with suspected HF. Liteplo et al.31 have reported the superiority of PU as compared to NT-proBNP to differentiate chronic HF from chronic obstructive pulmonary disease with a positive likelihood ratio (LR)(+) of 3.88 (99% CI = 1.55 - 9.73), while NT-proBNP had a LR(+) of 2.3 (95% CI = 1.41 - 3.76).
In the intensive care setting, Dexheimer Neto et al.,32 using the BLUE protocol in dyspneic patients, have found an 84% agreement between PU and the final diagnosis of pneumonia or acute pulmonary edema (total kappa = 0.81). Yamanoglu et al.33 have detected the cardiac origin of dyspnea by using the caval index (sensitivity= 84.4% and specificity= 92.9%).
In our clinical practice, we observed that PU increases the diagnostic accuracy of pulmonary congestion, being better than the stethoscope auscultation in both the emergency and the cardiac intensive care unit settings.
In the outpatient care setting, Miglioranza et al.34 have reported that a number of B-lines ≥15 correlates with NT-proBNP > 1000 (p < 0.001), E/e' ratio >15 (p = 0.001) and clinical assessment (p < 0.001), with sensitivity of 85% and specificity of 83%, for the risk of decompensated HF. Maines et al.35 have reported a correlation between the presence of B-lines and the impedance fluid index (p < 0.001) of patients with HF at regular outpatient follow-up.
Pulmonary ultrasound and prognostic assessment
In the outpatient clinic context, Platz et al.36 have identified that patients with more than three B-lines had a four-fold increase in the chance of hospitalization due to HF or of all-cause death, being worth noting that 81% of those patients had no compatible alteration in lung auscultation. Gustafsson et al.,37 studying 104 patients, have identified that the presence of B-lines or pleural effusion or both correlated with the increased risk of death or hospitalization (HR: 3-4; p < 0.05). In 2015, Gargani et al.9 and Corio et al.10 found prognostic value on hospital discharge for the number of B-lines ≥ 30 and ≥ 15, respectively, for all-cause death or event-free hospitalization in 3 and 6 months (p < 0.001 for both).
We found a mean number of B-lines of 12.2 ± 7.3 on hospital discharge. Five patients were hospitalized again in 90 days, with an event-free mean of 63.6 ± 25.7 days and a mean BNP value of 450.10 ± 409.96 pg/mL.
Pulmonary ultrasound and therapeutic assessment
Volpicelli et al.8 have concluded that B-line pattern mostly clears after medical treatment and correlates with other parameters, such as radiologic (p < 0.05) and clinical (p < 0.05) scores of congestion and BNP levels (p < 0.05).
Discussion
This systematic review was aimed at identifying scientific evidence about PU in HF. The results showed it increases the HF diagnosis accuracy in the prehospital and hospital settings with incremental prognostic value on the discharge of patients with decompensated HF and might play a role in guiding the treatment of patients with HF.
Figure 4 shows the progressive increase in the number of publications on PU in HF over the past 10 years; however, several studies were clinical reviews,7,38,39 others were editorials, and there was a methodological description.40
Distribution of specific publications about pulmonary ultrasound in heart failure in the 2006-2016 period.
There are several scenarios for the applicability of PU in assessing dyspneic patients with decompensated or presumed HF. As shown in Figure 5, the emergency application of PU was the most studied. It is believed that one of the reasons for that would be the low accuracy of physical examination and of chest X-ray6 for a rapid and more accurate diagnosis.23,24 A review study with 100 patients in the emergency department and using a pocket-sized cardiac ultrasound device has shown that PU can rapidly aid the diagnosis of HF, providing a more adequate and early treatment.38
Distribution of the number of publications about pulmonary ultrasound in heart failure according to the assessment setting. AU: admission unit; ICU: intensive care unit.
In that context of emergency assessment, Miglioranza et al.34 and Facchini et al.41 have reported positive correlations between PU data and neuropeptide levels. That information can be useful, mainly when the measurement of natriuretic peptides is not available for the initial assessment. Another author,42 using PU in the emergency setting, has reported that the identification of multiple B-lines bilaterally was a sensitive, but not specific, predictor of BNP elevation > 500 pg/mL. That was the first study correlating B-lines with BNP.42 In addition, it was confirmed that the presence of alveolar-interstitial syndrome, identified by the presence of B-lines, can represent a precise and reproducible test to discriminate between cardiac and noncardiac dyspnea in the emergency setting, with sensitivity of 93.6%, specificity of 84%, positive predictive value of 87.9% and negative predictive value of 91.3%.43 Those findings also correlate with the NYHA functional class, left ventricular ejection fraction and grade of diastolic dysfunction.44
Several studies5,18,23,24 have correlated the presence of B-lines on PU with a sensitive marker for the diagnosis of decompensated HF; however, B-lines are not an exclusivity of decompensated HF. They can appear in adult respiratory distress syndrome and pulmonary interstitial fibrosis.12
Another review study of patients with HF followed up on an outpatient basis has concluded that PU has great diagnostic potential for identifying pulmonary congestion signs at the bedside, can become a state-of-the-art marker of interstitial fluid, and that the B-line pattern usually disappears after proper treatment of acute HF, revealing itself as an alternative diagnostic tool of easy use and therapeutic applicability.8 A recent systematic review has shown that the PU findings can rapidly change with therapy for HF, and that the identification of residual congestion in patients with acute HF at hospital discharge or in patients with chronic HF followed up on an outpatient basis can indicate those at higher risk for adverse events.45
Gullet et al.16 and Bedetti et al.46 have reported the excellent correlation between two observers with different specific expertise regarding PU for the analysis of B-lines at the bedside of patients with known or presumed HF.
In a study on stable patients undergoing dialysis, the identification of B-lines on PU correlated with pre-dialysis diastolic blood pressure (p = 0.015) and with the combination of reduced ejection fraction and reduced blood volume percentage at the end of hemodialysis (p = 0.028).47
We trained two non-specialized physicians on PU to assess congestion. We concluded that 4 hours of theoretical training and performing 15 tests were sufficient for them to develop similar accuracy in quantifying pulmonary congestion. Our tests are validated by a specialist radiologist (AMB), emphasizing our commitment with performance areas and need for proficiency-training.
In addition, in our medical practice, we identified the superiority of PU over stethoscope auscultation to assess pulmonary congestion. Furthermore, the presence of B-lines (mean value of 12.2 ± 7.3) was a marker of re-admission for one fourth of the patients in 90 days, and the presence of moderate congestion was a predictor of re-admission in 100% of the cases.
Pulmonary ultrasound and evidence-based recommendations
Volpicelli et al.12 have proposed the first document to provide evidence-based recommendations for clinical use of point-of-care PU. In that document, those authors have determined the levels of evidence for each applicability, establishing that, when assessing interstitial syndrome, the ultrasonographic technique consists ideally of the assessment of 8 regions (range: from 2 to 28). A positive region is defined by the presence of at least three B-lines on a longitudinal plane between two ribs.
The ultrasonographic definition of B-line and the positive zone criterion (presence of ≥ 3 B-lines per field analyzed) were criteria used by all the authors of the present review. In addition, the criterion to define alveolar-interstitial syndrome (≥ 3 B-lines per field analyzed bilaterally) was common among the authors.
Limitations
The present systematic review had as limitation the small sample size. The lack of standardization of the scores used for semiquantitative analysis was also a limiting factor.
Conclusion
The use of PU to assess dyspneic patients and those with HF in different clinical settings increases the sensitivity, specificity and accuracy of the diagnosis and prognosis of pulmonary congestion in patients with HF.
Pulmonary ultrasound adds value to the diagnosis, facilitating decision-making in the assessment of acutely dyspneic patients, to whom HF is one of the differential diagnoses, minimizing treatment errors and improving the clinical outcome of this patient model.
Sources of Funding
There were no external funding sources for this study.
Study Association
This article is part of the thesis of master submitted by Rafael Tostes Muniz, from Universidade Federal Fluminense.
Ethics approval and consent to participate
This article does not contain any studies with human participants or animals performed by any of the authors.
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Contribuição dos autores
Concepção e desenho da pesquisa: Muniz RT, Mesquita ET; Obtenção de dados e análise e interpretação dos dados: Muniz RT, Mesquita ET, Souza Junior CV; Redação do manuscrito e revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Muniz RT, Mesquita ET, Martins WA.
Potencial conflito de interesses
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
Resumo
A congestão pulmonar é um achado clínico importante em paciente com insuficiência cardíaca (IC). Exame físico e radiografia do tórax têm acurácia limitada na detecção da congestão. A ultrassonografia pulmonar (UP) vem sendo incorporada à prática clínica na avaliação da congestão pulmonar. Este artigo teve como objetivo realizar revisão sistemática sobre a utilização da UP em pacientes com IC, nos diferentes cenários. Foi realizada uma pesquisa nas bases de dados MEDLINE e LILACS no mês de fevereiro de 2017 envolvendo artigos publicados entre 2006 e 2016. Foram encontrados 26 artigos na presente revisão, 11 deles no cenário da emergência e 7 em cenário ambulatorial, com valor diagnóstico e prognóstico definido e valor terapêutico pouco estudado. A UP aumentou a acurácia em 90% em relação ao exame físico e à radiografia do tórax para o diagnóstico da congestão, sendo mais sensível e precoce. A qualificação do executor da UP não interferiu na acurácia diagnóstica. O achado de linhas B ≥ 15 teve correlação com BNP elevado (≥ 500) e relação E/e' ≥ 15, com impacto prognóstico em pacientes com IC ambulatoriais e na alta hospitalar. Conclui-se que, na avaliação da congestão pulmonar na IC, a UP tem valor incremental na abordagem diagnóstica e prognóstica em todos os cenários encontrados.
A insuficiência cardíaca (IC) é uma das principais causas de hospitalização em adultos no Brasil. O registro BREATHE é o primeiro a incluir uma ampla amostra de pacientes hospitalizados com IC descompensada de diferentes regiões do Brasil,1 sendo a primeira causa de hospitalização em pacientes acima de 65 anos,2 um quarto dos quais é re-hospitalizado em 30 dias.3 Na Europa, 44% dos pacientes com IC são re-hospitalizados pelo menos uma vez em 12 meses.4 A dispneia aguda ou progressiva devido a congestão pulmonar é o principal fator para os pacientes procurarem atendimento nas emergências.5 A congestão subclínica está associada a um pior desfecho clínico.3,4
O exame físico e a radiografia do tórax são amplamente utilizados pelos emergencistas; mostram-se, entretanto, de baixa acurácia para o diagnóstico da congestão pulmonar. Ademais, a radiografia do tórax frequentemente depende da avaliação do radiologista, o que atrasa a tomada de decisão.6
A ultrassonografia pulmonar (UP) foi anteriormente tida como de baixa utilidade clínica em livros textos clássicos de cardiologia.5 Entretanto, há cerca de 20 anos, com o trabalho de Daniel Lichtenstein em 1997,6 a UP passou a ser amplamente estudada na avaliação da síndrome intersticial alveolar, a qual engloba a congestão pulmonar de origem cardíaca,6 nos cenários de terapia intensiva e sala de emergência, assim como em pacientes internados, na pré-alta hospitalar e nos pacientes ambulatoriais com IC.
A principal aplicação da UP para o cardiologista é a avaliação das linhas B.7-9 A análise da linha B - sinal do cometa - permitiu a detecção de síndrome alveolar intersticial e o acesso à água pulmonar extravascular.6,7 As linhas B são descritas com um artefato de reverberação hiperecoica semelhante ao feixe de laser vertical, que se origina da linha pleural, estende-se para a parte inferior da tela sem desvanecimento e move-se de forma sincrônica com o deslizamento do pulmão.10 Várias linhas B estão presentes na congestão pulmonar e podem auxiliar na detecção, semiquantificação e monitorização da água pulmonar extravascular, no diagnóstico diferencial de dispneia e na estratificação prognóstica de IC crônica e aguda.6,11 É considerado como zona ou campo positivo quando se identificam três ou mais linhas B.7,10,12
Metodologias diferentes têm sido aplicadas à UP para a análise das linhas B, desde o cenário pré-hospitalar, onde se avaliam 2 campos pulmonares apenas13,14 até avaliações mais detalhadas com 28 campos, conforme descrito por Jambrik12,15 (Figura 1). No entanto, a maioria dos trabalhos usou a metodologia de 8 campos conforme a Figura 2.
Esquema de 28 campos (zonas) para avaliação de ultrassonografia pulmonar adaptado segundo Jambrik et al.<xref ref-type="bibr" rid="B15">15</xref>
Esquema de oito campos (zonas) para avaliação de ultrassonografia pulmonar adaptado de Volpicelli et al.<xref ref-type="bibr" rid="B12">12</xref>Legenda: LPE: linha paraesternal; LAA: linha axilar anterior; LAP: linha axilar posterior.
A UP tem se mostrado de melhor acurácia que o exame físico e a radiografia pulmonar para o diagnóstico de congestão pulmonar, mesmo quando realizada por médicos poucos experientes no método ou por médicos não radiologistas.16,17 Esse método agrega valor aos neuropeptídeos [peptídeo natriurético tipo B (BNP) e NTpró-BNP] no diagnóstico,18 prognóstico e tratamento dos pacientes com IC descompensada.
O objetivo deste trabalho foi realizar uma revisão sistemática acerca da utilização da UP em pacientes com IC em diferentes cenários clínicos, buscando identificar seu papel no diagnóstico, no prognóstico e na orientação terapêutica. Nossa hipótese é que a UP aplicada à análise da congestão pulmonar em diferentes cenários clínicos em pacientes com IC possa oferecer real contribuição à prática clínica.
MétodosLevantamento bibliográfico
Foram pesquisadas as bases de dados MEDLINE (acessado via PubMed) e LILACS. Os descritores utilizados foram "heart failure", "pulmonary ultrasound", "thoracic ultrasound". A pesquisa nas bases de dados foi realizada com os seguintes conectores: (heart failure) AND (pulmonary ultrasound) AND (thoracic ultrasound). Adotaram-se como critérios de inclusão dos estudos: artigos escritos em inglês, português ou espanhol, que abordaram a UP na avaliação da dispneia ou congestão em pacientes com IC. Os dados foram extraídos de forma padronizada, por dois investigadores independentes responsáveis pela avaliação da qualidade metodológica dos manuscritos. Foram excluídos artigos em duplicidade, revisões, editoriais, carta ao editor e aqueles feitos em animais e em populações menores de 18 anos. A busca na literatura foi realizada em fevereiro de 2017, incluindo artigos de 2006 a 2016.
A seleção dos artigos ocorreu respeitando-se duas etapas. Na primeira, foi realizada leitura dos resumos e foram excluídos aqueles que não se enquadraram nos critérios de inclusão. Na segunda etapa, os estudos restantes foram lidos na íntegra e, da mesma forma, foram excluídos aqueles que não se adequaram aos critérios de inclusão, segundo modelo PRISMA (Figura 3).
Elaboração da busca estrutural segundo o modelo PRISMA de revisões sistemáticas.
ResultadosAvaliação interobservador na ultrassonografia pulmonar e comparação com outros métodos diagnósticos
Gustafsson et al.,19 verificaram que enfermeiros especializados em IC, treinados por 4 horas em UP, atingiram nível substancial de análise interobservador quando comparados a cardiologistas para análise de linhas B e derrame pleural (k = 0,71 e 0,66, respectivamente).19 Esses resultados e demais dados estão apresentados na Tabela 1.
Resumo dos artigos encontrados e seus respectivos resultados
Avaliação diagnóstica de dispneia pré-hospitalar (ICA ou ICCD)
UP foi útil para o diagnóstico em 68% dos pacientes dispneicos pré-hospitalar sem atraso no tratamento e/ou transporte, onde a presença de DP em pacientes com IC descompensada foi de 100%, em pacientes com SCA (17%) e em pacientes com DPOC (20%; p < 0,01), sendo o DP marcador diagnóstico em pacientes com IC descompensada.13 Sensibilidade de 100% e especificidade de 95% para o diagnóstico de IC pela UP foram comparáveis às do NT-próBNP (> 1,000 pg/mL), S = 92% e E = 89%, e superior às dos critérios de Boston modificado: S = 85% e E = 86%. A combinação de UP e NT-próBNP teve S e E de 100%.18
Avaliação diagnóstica de dispneia na emergência (ICA ou ICCD)
Estudos apresentaram S variando de 70% a 96,2% e E de 54% a 75%,23-25,27,29,31 sendo que a reclassificação diagnóstica variou de 19% a 47%,23,24 havendo mudança de tratamento em 43%,24 com valores comparáveis aos do BNP > 500 (S = 75% e E = 83%).27 Acurácia de 90% da UP versus 67% (p = 0,0001) para exame clínico, e acurácia de 81% (p = 0,04) para a combinação de exame clínico, NT-próBNP e raioX.25 A UP foi superior para o diagnóstico de ICCD com S = 100% e de PNM com S = 75% comparada ao estetoscópio (S = 89% e S = 73%, respectivamente).26 A concordância interobservador foi melhor nas zonas torácicas anterior/superior, por ambos os pares perito/perito e perito/iniciante,16 sendo que a UP feita por iniciantes versus especialista teve S e E de 79-85% e 84-88%, respectivamente,17,37 VPP de 64-75% e VPN de 90,9-94%.17,29 A concordância global com o padrão-ouro na interpretação de edema pulmonar na UP foi 74%, superior à do raioX (58%, p < 0,0001).28 UP e US de VCI integradas apresentou S= 94,3%, E= 91,9%, VPN= 91,9% e VPP= 94,3% para diferenciar ICA de doença pulmonar,29 e a DVJ-US é teste sensível (S = 98,2%) para identificar edema pulmonar em pacientes dispneicos com suspeita de ICA congestiva.30 Estudos revelaram LR(+) da UP de 3,88-4,8% e LR(-) da UP de 0,20-0,50%24,31 para um diagnóstico de ICA ou ICCD, sendo superior à LR(+) do NT-próBNP [= 2,3] e semelhante à LR(-) do NT-próBNP [= 0,24].31
Avaliação diagnóstica na terapia intensiva (ICA ou ICCD)
Concordância da UP com diagnóstico final foi de 84%, tendo o edema pulmonar cardiogênico S = 86% e E = 87%,32 e valores de VCI > 9 mm, no modo-B, tiveram S = 84,4% e E = 92,9% [LR(+) = 11,8, LR(-) = 0,16] para diagnóstico de dispneia cardiogênica.33
Avaliação diagnóstica ambulatorial
O desfecho primário (internação por ICCD e morte por todas as causas) ocorreu 4x mais nos pacientes no terceiro tercil do que nos pacientes no primeiro tercil com ≥ 3 linhas B (p < 0,001), que ficaram menos tempo vivos e menos dias fora do hospital (p < 0,001).36 O achado de linhas B ou DP ou ambos aumentou o risco de morte ou hospitalização (p < 0,05)19 e correlacionou-se de forma pareada com as estimativas de PCAP (p < 0,001) e com o índice de impedância de fluidos (p < 0,001); o alerta de impedância detectou deterioração clínica de IC com S = 92% e ≥ 5 linhas B mostrou S = 83%.35 A descompensação da IC esteve presente em 68% dos pacientes quando o número de linhas B foi ≥ 15, tendo correlação com o NT-próBNP > 1000 (p< 0,0001) e a relação E/e’ > 15 (p < 0,0001).34
Avaliação prognóstica
A sobrevida livre de eventos (morte por todas as causas ou reinternação) em pacientes com IC e com ≥ 30 linhas B foi menor que em pacientes com < 30 linhas B (p < 0,0001) em 3 meses10 e em pacientes com ≥ 15 linhas B em 6 meses,11 sendo que um número ≥ 30 linhas B foi preditor de morte juntamente com BNP > 700 (p = 0,002).10
Avaliação terapêutica
Houve redução do número de linhas B com o tratamento (p < 0,05), havendo correlação linear do escore da UP com o escore radiológico (p < 0,05), o escore clínico (p < 0,05) e o nível de BNP (p < 0,05).8
Avaliação da UP em comparação com outros métodos diagnósticos
Achado de aumento de linhas B correlacionou-se com VDFVE (p = 0,036);20 diâmetro sistólico final VE (p = 0,026);20 PP (p = 0.009)20; índice massa VE (p = 0,001);20 índice volume AE (p = 0,005);20 velocidade da RT (p = 0,005);20 medida de AD, PDAP, PAPM, RVP, todos p < 0,005,21 e PSAP (p = 0,003-0,005);20,21 e, para cada linha B, houve aumento de 1 mmHg na PSAP e 0,1 ui Woods na RVP.21 Não houve diferença estatística na análise de número de linhas B entre os tipos de aparelhos de US usados, seja 4 ou 8 zonas avaliadas (p = 0.67),22 mas houve diferença na duração do clip 4 versus 2 segundos (p < 0,001 para 4 e 8 zonas) e clip 6 versus 4 segundos (p = 0,057 para 4 zonas e p = 0,018 para 8 zonas).22
ICA: insuficiência cardíaca aguda; ICCD: insuficiência cardíaca crônica descompensada; IC: insuficiência cardíaca; UP: ultrassonografia pulmonar; DPOC: doença pulmonar obstrutiva crônica; DP: derrame pleural; SCA: síndrome coronariana aguda; S: sensibilidade; E: especificidade; VPN: valor preditivo negativo; VPP: valor preditivo positivo; NT-próBNP: N-terminal pró-peptídeo natriurético cerebral; LR(+): razão de verossimilhança positiva; LR(-): razão de verossimilhança negativa; US: ultrassom; raioX: radiografia do tórax; PNM: pneumonia; VCI: veia cava inferior; DVJ-US: distensão da veia jugular ao ultrassom; PCAP: pressão capilar da artéria pulmonar; BNP: peptídeo natriurético tipo B; VDFVE: volume diastólico final do ventrículo esquerdo; PP: parede posterior; VE: ventrículo esquerdo; AE: átrio esquerdo; RT: regurgitação tricúspide; AD: átrio direito; PDAP: pressão diastólica da artéria pulmonar; PAPM: pressão arterial pulmonar média; RVP: resistência vascular pulmonar; PSAP: pressão sistólica da artéria pulmonar; ui: unidades internacionais.
Platz et al.,20 ao analisarem as linhas B com dados do doppler cardiográfico, encontraram correlação com diâmetro diastólico final (DDF) do ventrículo esquerdo (VE; p = 0,036) e diâmetro sistólico final do VE (p = 0,026), com espessamento da parede septal (p = 0,009), índice de massa do VE (p = 0,001), índice de volume do átrio esquerdo (p = 0,005), velocidade da regurgitação tricúspide (p = 0,005) e pressão sistólica da artéria pulmonar (PSAP, p = 0,003).
Platz et al.,21,22 concluíram, em dois trabalhos distintos, que a duração dos vídeos ("clips") é mais importante que o tipo de aparelho usado na análise das linhas B e que as linhas B se correlacionam com pressões do átrio direito, pressão arterial diastólica e sistólica pulmonar e pressão venosa central, mas não se correlacionaram com a pressão de oclusão da artéria pulmonar nem com o índice cardíaco.
Em nossa experiência inicial, a congestão pulmonar detectada à UP correlacionou-se mais com a PSAP do que com o DDF, 86% e 58% respectivamente.
Ultrassonografia pulmonar e avaliação diagnóstica
Foi identificado derrame pleural em 100% dos pacientes com IC descompensada em cenário pré-hospitalar,13 e Prosen et al.,18 concluíram que a UP tem potencial para diferenciar dispneia de origem cardiogênica ou pulmonar, principalmente quando associado ao uso do BNP, onde se observou aumento da sensibilidade e especificidade diagnóstica para associação do UP com o BNP.
No cenário da emergência, Pivetta et al.,23 observaram aumento da acurácia diagnóstica e 19% dos pacientes foram reclassificados quanto ao diagnóstico após a realização da UP. Russel et al.,24 encontraram uma mudança de conduta na fase aguda em torno de 47% dos casos. Gallard et al.,25 encontraram uma acurácia de 90% quando a UP foi comparada ao exame clínico (67%, p = 0,001) e quando comparada ao exame clínico acrescido de NT-próBNP e radiografia do tórax (81%, p = 0,04). Oskan et al.,26 ao compararem o desempenho diagnóstico entre UP e ausculta, encontraram sensibilidade de 100% e 89% vs. 75% e 73%, respectivamente, para o diagnóstico de IC descompensada e pneumonia. Tanto Gullet et al.,16 quanto Chiem et al.,17 encontraram concordância entre o executor com pouca experiência ou recém-treinado e o especialista na análise interobservador para o diagnóstico de pacientes dispneicos na sala de emergência. Quanto ao diagnóstico de IC descompensada em pacientes dispneicos na emergência, Anderson et al.,27 encontraram valores semelhantes para a UP (S = 70%) e o BNP > 500 pg/mL (S = 75%). E Martindale et al.,28 encontraram superioridade da UP (74%) versus radiografia do tórax (58%) na concordância global com o padrão-ouro para o diagnóstico de edema pulmonar. Kajimoto et al.,29 constataram que a ultrassonografia de veia cava inferior (VCI) aliada à UP aumenta a sensibilidade diagnóstica na IC aguda versus doença pulmonar primária. Jang et al.,30 constataram que a medida longitudinal e transversal da veia jugular interna no final da expiração é teste sensível para identificar edema pulmonar em radiografia do tórax em pacientes com suspeita de IC. Liteplo et al.,31 observaram a superioridade da UP comparada ao NT-próBNP para diferenciar IC crônica de doença pulmonar obstrutiva crônica, com verossimilhança positiva [LR(+)] de 3,88 (99% [IC] = 1,55 a 9,73), enquanto o NT-próBNP teve uma LR(+) de 2,3 (95% [IC] = 1,41 a 3,76).
Em ambiente de terapia intensiva, Dexheimer Neto et al.,32 usaram o protocolo BLUE em pacientes dispneicos e encontraram uma concordância da UP com o diagnóstico final de pneumonia ou edema agudo pulmonar de 84% (kappa total = 0,81). E Yamanoglu et al.,33 detectaram a origem cardíaca da dispneia através do índice de colapsabilidade da VCI (sensibilidade = 84,4% e especificidade = 92,9%).
Temos observado em nossa prática clínica que a UP aumenta a acurácia diagnóstica de congestão pulmonar, sendo superior ao estetoscópio tanto na emergência quanto na unidade de terapia intensiva cardiológica.
No cenário ambulatorial, Miglioranza et al.,34 verificaram que o número de linhas B ≥ 15 correlacionou-se ao NT-próBNP > 1000 (p < 0,001), à relação E/e' > 15 (p = 0,001) e à avaliação clínica (p< 0,001), com sensibilidade de 85% e especificidade de 83%, para o risco de IC descompensada. Maines et al.,35 obtiveram correlação da presença das linhas B com o índice de impedância dos fluidos (p < 0,001) em pacientes ambulatoriais com IC.
Ultrassonografia pulmonar e avaliação prognóstica
No âmbito ambulatorial, Platz et al.,36 identificaram que pacientes que apresentaram mais de três linhas B tiveram quatro vezes mais chances de internação por IC ou mortes por todas as causas, ressaltando-se que 81% desses não apresentaram alterações compatíveis na ausculta pulmonar. Gustafsson et al.,37 verificaram em 104 pacientes que a presença de linhas B ou derrame pleural ou ambos se correlacionou com risco aumentado de morte ou hospitalização (HR: 3-4; p < 0,05). Gargani et al.,9 e Corio et al.,10 ambos em 2015, encontraram valor prognóstico na alta hospitalar, quando linhas B ≥ 30 e ≥ 15, respectivamente, para morte por todas as causas ou internação em 3 meses (p < 0,001) e 6 meses livre de eventos (p< 0,001).
Em nossa casuística, encontramos um número médio de linhas B de 12,2 ± 7,3, no momento da alta hospitalar. Cinco pacientes reinternaram em 90 dias, com uma média livre de eventos de 63,6 ± 25,7 dias e valor médio de BNP de 450,10 ± 409,96 pg/mL.
Ultrassonografia pulmonar e avaliação terapêutica
Volpicelli et al.,8 concluíram haver redução das linhas B após instituição do tratamento e correlação dessa melhora com outros parâmetros, como o escore radiológico de congestão (p < 0,05), o escore clínico (p< 0,05) e o nível de BNP (p < 0,05).
Discussão
Esta revisão sistemática teve como objetivo identificar as evidências científicas sobre UP na IC. Os resultados mostram o aumento da acurácia no diagnóstico da IC no ambiente pré-hospitalar e hospitalar, com valor incremental no prognóstico na alta dos pacientes com IC descompensada e um provável papel para guiar o tratamento nos pacientes portadores de IC.
Nota-se que, ao longo desses 10 últimos anos, houve um aumento progressivo de publicações sobre UP na IC, conforme a Figura 4, sendo, porém, muitos trabalhos de revisão clínica,7,38,39 descrição metodológica40 e editoriais.
Distribuição de publicações específicas sobre ultrassonografia pulmonar aplicada à insuficiência cardíaca ao longo do período (2006-2016).
Diversos são os cenários de aplicabilidade da UP na avaliação de pacientes dispneicos com IC descompensada ou IC presumida. A aplicação emergencial foi a mais estudada conforme a Figura 5. Acredita-se que um dos fatores seja a baixa acurácia do exame físico e da radiografia do tórax6 para um diagnóstico rápido e mais preciso.23,24 Um estudo de revisão que envolveu 100 pacientes na sala de emergência e usou ultrassom cardíaco portátil revelou que a UP pode rapidamente auxiliar no diagnóstico de IC e facilitar o tratamento mais adequado e precoce.38
Distribuição do número de publicações sobre ultrassonografia pulmonar aplicada à insuficiência cardíaca conforme cenário de avaliação. UI: unidade de internação; UTI: unidade de tratamento intensivo.
Ainda nesse contexto de avaliação emergencial, Miglioranza et al.,34 e Facchini et al.,41 concluíram haver correlações positivas entre dados da UP e níveis de neuropeptídeos. Essa informação pode ser útil, principalmente quando não se dispõe dos peptídeos natriuréticos para avaliação inicial. Outro autor42 também aplicou a UP no cenário emergencial e constatou que a identificação de múltiplas linhas B bilateralmente foi preditor sensível, mas não específico, para elevação do BNP > 500 pg/mL. Esse foi o primeiro trabalho publicado que correlacionou as linhas B com BNP.42 Também há confirmação de que a presença de síndrome intersticial alveolar, identificada pela presença de linhas B, pode representar um teste preciso e reprodutível na discriminação entre dispneia cardiogênica e não cardiogênica na sala de emergência, com sensibilidade de 93,6%, especificidade de 84%, valor preditivo positivo de 87,9% e valor preditivo negativo de 91,3%,43 e esses achados também possuem correlação com classe funcional da NYHA, fração de ejeção ventricular esquerda e graus de disfunção diastólica.44
Diversos trabalhos5,18,23,24 correlacionaram a presença de linhas B na UP com marcador sensível para o diagnóstico de IC descompensada; no entanto, a presença de linhas B não é exclusiva da IC descompensada. Elas também ocorrem na síndrome da angústia respiratória do adulto e na fibrose intersticial pulmonar.12
Em outro estudo de revisão com pacientes ambulatoriais com IC, concluiu-se que a UP tem grande potencial diagnóstico à beira do leito para identificar sinais de congestão pulmonar, podendo vir a ser "state-of-the-art" como marcador de fluido intersticial, e esse padrão de linha B geralmente desaparece após tratamento adequado da IC aguda, revelando-se instrumento diagnóstico alternativo de fácil utilização com aplicabilidade terapêutica.8 Em trabalho recente de revisão sistemática, foi constatado que os achados da UP podem modificar-se rapidamente com a terapia para IC, e que a identificação de congestão residual em pacientes de alta hospitalar com IC aguda ou pacientes ambulatoriais com IC crônica pode indicar aqueles sob maior risco de eventos adversos.45
Autores como Gullet et al.,16 e Bedetti et al.,46 concluíram ótima correlação entre dois observadores com diferentes expertises em UP para análise de linhas B à beira do leito, em pacientes com IC tanto conhecida quanto presumida.
Num trabalho em pacientes dialíticos estáveis, o achado de linhas B à UP correlacionou-se com a pressão arterial diastólica pré-diálise (p = 0,015) e com a combinação de fração de ejeção reduzida e o percentual de volume sanguíneo reduzido no final da hemodiálise (p = 0,028).47
Tivemos a oportunidade de treinar dois médicos não especialistas em UP para avaliação de congestão. Percebemos que 4 horas de teoria e 15 exames práticos foram satisfatórios para que eles apresentassem acurácia semelhante na quantificação da congestão pulmonar. Nossos exames são validados por um radiologista especialista pela AMB, reforçando nosso compromisso com áreas de atuação e necessidade de proficiência-capacitação.
Também podemos constatar, em nossa prática médica, que a UP é superior ao estetoscópio na avaliação da congestão pulmonar, que a presença de linhas B (valor médio de 12,2 ± 7,3) foi marcador de reinternação para um quarto dos pacientes em 90 dias, e que a presença de congestão moderada foi preditor de reinternação em 100% dos casos.
Ultrassonografia pulmonar e recomendações baseadas em evidências
O primeiro documento a apresentar recomendações baseadas em evidências sobre o uso clínico da UP no "point-of-care" foi de Volpicelli et al.,12 Esses autores determinaram os níveis de evidência para cada aplicabilidade, tendo ficado definido que, na avaliação da síndrome intersticial, a técnica do exame de ultrassonografia consiste idealmente em avaliação de 8 regiões, podendo variar de 2 a 28. Uma região positiva é definida pela presença de três ou mais linhas B em um plano longitudinal entre duas costelas.
A definição ultrassonográfica da linha B e de zona positiva - presença de ≥ 3 linhas por campo analisado - foram critérios usados por todos os autores da presente revisão. Também o critério de definição de síndrome intersticial alveolar (≥ 3 linhas por campo analisado bilateralmente) foi comum entre os autores.
Limitações
A presente revisão sistemática teve como limitação o reduzido tamanho amostral. A falta de padronização dos escores utilizados para análise semiquantitativa também foi fator limitante.
Conclusão
O uso da UP na avaliação de pacientes dispneicos e aqueles com IC em diferentes cenários clínicos na abordagem diagnóstica e prognóstica possui valor incremental na sensibilidade, especificidade e acurácia para o diagnóstico da congestão pulmonar em pacientes com IC.
A UP agrega valor ao diagnóstico, facilitando a tomada de decisão na avaliação do paciente agudo e dispneico, onde a IC é um dos diagnósticos diferenciais, minimizando erros de tratamento e melhorando o desfecho clínico desse modelo de paciente.
Fontes de financiamento
O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.
Vinculação acadêmica
Este artigo é parte de dissertação de Mestrado de Rafael Tostes Muniz pela Universidade Federal Fluminense.
Aprovação ética e consentimento informado
Este artigo não contém estudos com humanos ou animais realizados por nenhum dos autores.