Arq Bras Cardiol abc Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBC ZC63GxSrtTKRmqChgFGPqJK S0066-782X2018000500430 10.5935/abc.20180073 Original Article Metabolism/Nutrition Prevalence of Metabolic Syndrome and Framingham Risk Score in Apparently Healthy Vegetarian and Omnivorous Men Navarro Julio Cesar Acosta 1 2 Antoniazzi Luiza 1 Oki Adriana Midori 1 Bonfim Maria Carlos 1 Hong Valeria 1 Bortolotto Luiz Aparecido 1 Acosta-Cardenas Pedro 1 Sandrim Valeria 3 Miname Marcio Hiroshi 1 Santos Raul Dias dos Filho 1 Universidade de São Paulo Faculdade de Medicina São Paulo SP Brazil Instituto do Coração (InCor) - Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP - Brazil Universidade de São Paulo Hospital Regional de Ferraz de Vasconcelos São Paulo SP Brazil Hospital Regional de Ferraz de Vasconcelos - Osiris Florindo,São Paulo, SP - Brazil Universidade Estadual Paulista Instituto de Biociências de Botucatu Departamento de Farmacologia São Paulo SP Brazil Departamento de Farmacologia do Instituto de Biociências de Botucatu - Universidade Estadual Paulista (UNESP), São Paulo, SP - Brazil Universidade Estadual Paulista Mailing Address: Julio Cesar Acosta Navarro, Av. Dr. Enéas de Carvalho Aguiar, 44. Postal Code 05403-900, Cerqueira César, São Paulo, SP - Brazil. E-mail: jnavarro_2@hotmail.com

Author contributions

Conception and design of the research: Navarro JCA; Acquisition of data: Navarro JCA, Antoniazzi L, Oki AM, Bonfim MC, Hong V, Acosta-Cardenas P; Analysis and interpretation of the data: Navarro JCA, Antoniazzi L, Oki AM, Bonfim MC, Hong V, Bortolotto LA; Statistical analysis: Navarro JCA, Antoniazzi L, Hong V; Writing of the manuscript: Acosta-Cardenas P; Critical revision of the manuscript for intellectual content: Navarro JCA, Antoniazzi L, Oki AM, Hong V, Sandrim V, Miname MH, Santos Filho RD.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 05 2018 110 5 430 437 27 05 2017 12 12 2017 12 12 2017 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution License, which permits unrestricted use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited Abstract Background:

Recent studies have shown a lower prevalence of metabolic syndrome (MSyn) in vegetarians (VEG) despite the inconclusive evidence from others.

 Objective:

To verify the association between diet and other lifestyle characteristics and the prevalence of MSyn, cardiovascular risk factors (CRF), and Framingham Risk Score (FRS) in apparently healthy VEG and omnivorous (OMN) men.

 Methods:

In this cross-sectional study, 88 apparently healthy men ≥ 35 years, 44 VEG and 44 OMN, were assessed for anthropometric data, blood pressure, blood lipids, glucose, C-reactive protein (CRP) and FRS. To test the association between lifestyle and MSyn, Student t test, chi-square test, and multiple logistic regression model were used. A significance level of 5% was considered in all statistical analyses.

 Results:

Several CRF were significantly lower in VEG than in OMN: body mass index, systolic blood pressure, diastolic blood pressure, fasting serum total cholesterol, LDL-cholesterol, apolipoprotein b, glucose, and glycated hemoglobin (all p < 0.05). The FRS mean was lower in VEG than in OMN (2.98 ± 3.7 vs 4.82 ± 4.8, p = 0.029). The percentage of individuals with MSyn was higher among OMN than among VEG (52.3 vs.15.9%) (p < 0.001). The OMN diet was associated with MSyn (OR: 6.28 95%CI 2.11-18.71) and alterations in most MSyn components in the multiple regression model independently of caloric intake, age and physical activity.

 Conclusion:

The VEG diet was associated with lower CRF, FRS and percentage of individuals with MSyn.

 Keywords: Metabolic Syndrome Coronary Artery Disease Vegetarians Men Risk Factors Diet, Vegetarian Introduction

The number of individuals consuming a vegetarian (VEG) or plant-based diet is increasing, and there is evidence that this habit is associated with a lower prevalence of risk factors for cardiovascular diseases (CVD).1-5 A few studies in the literature have evaluated the association between the VEG diet and the lower risk of coronary heart disease (CHD),5,6 according to the Framingham Risk Score (FRS), an algorithm for assessing risk for CHD in the short term (< 10 years).7 Furthermore, recent studies have shown a lower prevalence of metabolic syndrome (MSyn) in VEG8,9 despite the inconclusive evidence from others.10-14 The only study found in the scientific literature that evaluated the relationship in a Latin American population has demonstrated no association.5 The importance of MSyn rests in the fact that approximately one in four adults in the United States has MSyn, which is considered a risk factor for atherosclerotic cardiovascular disease.15 In addition, 20-25% of adults worldwide have MSyn, which doubles the risk for having a heart attack and triples the risk for stroke,16-18 in addition to increasing the risk of death in the general population.19 The aim of this observational study was to investigate the association between the type of diet and the prevalence of MSyn assessed in apparently healthy VEG and omnivorous (OMN) men. Our hypothesis is that VEG men have better indicators of these conditions compared to OMN men.

 Methods

In the recently published cross-sectional Carotid Atherosclerosis and Arterial Stiffness in Vegetarians and Omnivorous Subjects (CARVOS) study,20 745 adult volunteers initially were recruited in São Paulo through social activities and the Internet. The participants filled out questionnaires regarding past medical history, family history, dietary preferences, and personal data. Exclusion criteria were: 1) being female 2) history of diabetes; 3) history of dyslipidemia; 4) history of CVD or cerebrovascular diseases; 5) history of hypertension or intake of antihypertensive medication; and 6) smoking. All individuals who declared themselves to be “smokers” or “occasional smokers” at the interview or had quit smoking in the last month prior to the interview were considered smokers.

Although the exclusion criteria of the research project were related to factors that are MSyn components, they were the reference of the individual on previous diagnosis, and it was verified that several individuals presented MSyn, enabling the development of the present study, which aims to compare the percentage of individuals with MSyn in the two groups according to the type of diet.

Healthy participants ≥ 35 years were divided into two groups - VEG and OMN - according to their dietary patterns. Vegetarian men were defined as exclusively consuming a vegetarian diet void of meat, fish, and poultry for at least four years; these men could be lacto-ovo-vegetarians (consuming eggs, milk, and dairy products), lacto-vegetarians (consuming milk and dairy products) or vegans (consuming no eggs or milk or dairy products). Matched OMN men were defined as consuming any type of meat at least four or more servings per week.

From June 2013 to January 2014, after applying inclusion and exclusion criteria, 88 apparently healthy men were enrolled in the study (44 VEG and 44 OMN).

All 88 subjects were screened for health status with questionnaires regarding educational level, personal data, past medical history, smoking status and habitual alcohol consumption (yes or no).

Systolic blood pressure (SBP) and diastolic blood pressure (DBP) were measured twice in the right arm after a 10-minute rest in a supine position using a calibrated and averaged digital sphygmomanometer.

Subjects were interviewed, and the average of two 24-hour dietary recalls (one on weekdays and one on weekends) was used to estimate daily consumption of different nutrients. A database for Brazilian food composition was used to calculate the daily energy and nutrient intake.21

For measuring weight, we used a 150-kg platform scale (Filizola®) with 100-gram divisions. The patient was positioned in the center of the scale, standing barefoot, wearing as little clothing and as few accessories as possible. To measure height, a portable stadiometer was used, positioned in an appropriate place, with the barefoot volunteer with feet together, standing erect, with the back of the head, shoulders, buttocks, calves and heels touching the wall, and the head in the Frankfurt horizontal plane (imaginary line from the external auditory canal to the lower eye socket).22

Body mass index (BMI) was calculated by dividing body weight (kg) by the square of height (m).

To measure waist circumference (WC), the individual remained upright with arms relaxed along the body, with the region for measurement unclothed. For WC, the measurement was made with a tape measure at the midpoint between the last rib and the iliac crest, with the abdomen relaxed, at the end of expiration.23

All measures were performed in triplicate, and the mean value was used for analysis.

After fasting for 10-12 hours overnight, participants had blood samples drawn from the antecubital vein. Serum lipids, including triglycerides (TG), total cholesterol (TC), and high-density lipoprotein cholesterol (HDL-c), were assayed by using enzymatic methods with an automatic multichannel chemical analyzer (Siemens Healthcare, Newark, USA) in the central laboratory of the InCor. Low-density lipoprotein cholesterol (LDL-c) was calculated using the Friedewald formula.24

Glycosylated hemoglobin (HbA1c) was determined using the immunoturbidimetric method certified by the NGSP-National Glycohemoglobin Standardization Program, using the Flex kit (Siemens Healthcare, Newark, USA). For apolipoprotein b (Apo b) and fasting glucose measurements, blood samples were centrifuged at 3000 rpm for 15 minutes within 60 minutes of collection and stored at −70ºC until analysis. Fasting serum glucose (FSG) was determined by the glucose oxidase method using a Dimension RXL (Siemens Healthcare, Newark, NJ, USA) through standard laboratory techniques. Quality control assessment was performed daily for all determinations.

Subjects reported activity levels using the International Physical Activity Questionnaire-Short Form (IPAQ),25 which measures leisure time, domestic, work-related, and transport-related physical activities. Four domains were measured: sitting, walking, moderate-intensity activity, and vigorous-intensity activity during the previous seven days.

For analysis, we considered the following categorization: physically active (≥ 20 minutes/vigorous activity sessions ≥ 3 days/week; and/or ≥ 30 minutes/moderate activity sessions or hiking ≥ 5 days/week; and/or ≥ 150 minutes/week of any added activities - vigorous or moderate or walking), and irregularly active (<150 minutes/week of any added activities - vigorous or moderate or walking).26

Metabolic syndrome (MSyn) was defined according to the criteria of the International Diabetes Federation (IDF), that considers that an individual with MSyn must have central obesity (defined as WC with ethnicity specific values) plus any two of the following four factors: TG ≥ 150 mg/dL (1.7 mmol/L) or specific treatment for this lipid abnormality, HDL-c < 40 mg/dL (1.03 mmol/L) in males or specific treatment for this lipid abnormality, SBP ≥ 130 mm Hg or DBP ≥ 85 mm Hg or treatment of previously diagnosed hypertension, FSG ≥ 100 mg/dL (5.6 mmol/L) or previously diagnosed type 2 diabetes.16,17

For South and Central Americans, the IDF recommends the use of South Asian WC values until more specific data are available. Thus, this study considered the WC value to be ≥ 90 cm.18 The BMI was categorized according to the values suggested by the World Health Organization.27

The Framingham Heart Study provides an algorithm for assessing risk for CHD in the short term (≤ 10 years). The FRS classifies the individual CHD risk based on assigned points for age, TC, HDL-c, smoking status, SBP, and the use of medication to treat high blood pressure. The results of the FRS range are from 1% to 30% of CHD risk in 10 years.7

Statistical analysis

The continuous variables were tested by the Kolmogorov-Smirnov test and presented Gaussian distribution, being demonstrated in means ± standard deviation (SD). Unpaired Student's t test was used for testing differences for numerical variables. The chi-square test was used to compare categorical variables between groups. Level of significance was set p < 0.05.

To test the association between the type of diet (OMN or VEG) and MSyn and its components, multiple logistic regression was used. The magnitude of effect was measured by using the OR (odds ratio) and respective 95% confidence interval (95%CI). Univariate analysis and variables with p < 0.20 were included in the multiple regression, and adjusted for caloric intake, age, physical activity level, and alcohol consumption. All analyses were performed using Stata 10.0.

 Results

No difference was found in age between the VEG and OMN groups. Vegetarians had significantly lower values for BMI, WC, SBP, DBP, TC, LDL-c, Apo b, TG, TC/HDL-c ratio, FSG, and HbA1c. Most of the individuals had less than 10 points on the FRS, only three VEG and eight OMN had FRS 10 to 20 points. No statistical difference was found when this distribution was compared by categories, but the CHD risk evaluated by FRS was higher in OMN based on a comparison of the mean score between the two groups (Table 1).

Anthropometric, clinical and biochemical characteristics of apparently healthy vegetarian and omnivorous men
Vegetarian (n = 44) Omnivorous (n = 44) p
Age 45.5 ± 7.8 46.8 ± 9.6 0.23
BMI (kg/m2) 23.1 ± 2.9 27.2 ± 4.8 < 0.001
WC (cm) 84.9 ± 7.71 95.7 ± 13.8 < 0.001
SBP (mm Hg) 119.5 ± 10.4 129.2 ± 15.1 < 0.001
DBP (mm Hg) 75.2 ± 8.6 83.9 ± 10.4 < 0.001
TC (mg/dL) 180.1 ± 40.5 202.7 ± 35.3 0.003
LDL-c (mg/dL) 110 ± 33.2 128.5 ± 32.4 0.005
Apo b (mg/L) 0.88 ± 0.28 1.01 ± 0.26 0.009
TG (mg/dL) 112.2 ± 72.2 143.9 ± 64 0.016
HDL-c (mg/dL) 47.6 ± 9.3 45.5 ± 11.6 0.17
TC/HDL-c ratio 4.0 ± 1.3 4.7 ± 1.3 0.005
FSG (mg/dL) 94.8 ± 7.2 102.9 ± 13.1 < 0.001
HbA1c (%) 5.3 ± 0.3 5.5 ± 0.5 0.004
FRS 2.98 ± 3.70 4.82 ± 5.17 0.029

Data are means ± SD. Significant values for p < 0.05. Unpaired Student's t-test. BMI: body mass index; WC: waist circumference; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; TC: total cholesterol; LDL-c: low-density lipoprotein cholesterol; Apo b: apolipoprotein b; TG: triglycerides; HDL-c: high-density lipoprotein cholesterol; FSG: fasting serum glucose; HbA1c: glycosylated hemoglobin; FRS: Framingham Risk Score.

Although there was no significant difference in caloric intake between the two groups, VEG consumed significantly more carbohydrates (63.2 vs. 51.9% of energy, p > 0.001), dietary fiber (28.2 vs 17.9 g, p < 0.001), and polyunsaturated fat (4.0 vs. 2.7% of energy, p = 0.004) than OMN did. Moreover, OMN ingested significantly greater amounts of protein (19.5 vs. 17.1% of energy, p = 0.04), total fat (29.1 vs. 24.8% of energy, p = 0.006), saturated fat (6.9 vs. 4.4% of energy, p < 0.001), and monounsaturated fat (6.8 vs. 4.5% of energy, p < 0.001) (Table 2).

Pattern of energy and nutrient ingestion of apparently healthy vegetarian and omnivorous men.
Energy and nutrient ingestion Vegetarian (n = 44) Omnivorous (n = 44) p
Energy (kcal) 2,177 ± 559 2,348 ± 736 0.11
Protein (% of energy) 17.1 ± 7.8 19.5 ± 4.5 0.04
Carbohydrates (% of energy) 63.2 ± 11.6 51.9 ± 9.7 < 0.001
Total Fat (% of energy) 24.8 ± 8.3 29.1 ± 7.2 0.006
Saturated fat (% of energy) 4.4 ± 3.2 6.9 ± 2.9 < 0.001
Mono-unsaturated fat (% of energy) 4.5 ± 2.4 6.8 ± 2.8 < 0.001
Polyunsaturated fat (% of energy) 4.0 ± 2.7 2.7 ± 1.6 0.004
Cholesterol (mg) 69.3 ± 224 258.1 ± 169 < 0.001
Fiber (g) 28.2 ± 15.9 17.9 ± 13.6 < 0.001

Data are means ± SD. Significant values for p < 0.05. Unpaired Student's t-test.

Most individuals had ≥ 8 years of schooling (83.2%), but a higher percentage of OMN (30.8%) had less than 8 years of schooling compared to VEG (4.6%) (p = 0.001). Considering physical activity assessed by IPAQ, a significantly greater number of VEG was classified as physically active (n = 36, 81.8%) compared to OMN (n = 25, 56.8%; p = 0.011). Regarding alcohol consumption, 43.2% of VEG (n = 19) and 59.1% (n = 26) of OMN reported drinking alcohol, but without a statistical difference (p = 0.14).

Considering the MSyn proposed by the IDF, there were more OMN (52.3%) than VEG (15.9%) with MSyn (p < 0.001). OMN had a significantly higher occurrence of abnormal values for most of the MSyn components, WC, TG, FSG, SBP, and DBP, as shown in Table 3.

Distribution of individuals with metabolic syndrome and inadequacy of its components in apparently healthy vegetarian and omnivorous men
Vegetarian (n = 44) % (n) Omnivorous (n = 44) % (n) p
MSyn 15.9 (7) 52.3 (23) < 0.001
WC (≥ 90 cm) 20.5 (9) 63.6 (28) < 0.001
SBP (≥ 130 mm Hg) 22.7 (10) 45.5 (20) 0.025
DBP (≥ 85 mm Hg) 13.6 (6) 40.9 (18) 0.004
TG (≥ 150 mg/dL) 25.0 (11) 45.5 (20) 0.045
HDL-c (< 40 mg/dL) 22.7 (10) 36.4 (16) 0.16
FSG (≥ 100 mg/dL) 27.3 (12) 63.6 (28) 0.001

Data are means ± SD. Significant values for p < 0.05. Chi-square test. MSyn: metabolic syndrome; WC: waist circumference; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; TG: triglycerides; HDL-c: high-density lipoprotein; FSG: fasting serum glucose.

Being OMN increased the chance of having MSyn (OR: 5.79, 95%CI 2.13-15.76) and having altered different MSyn components: WC (OR: 6.80, 95%CI 2.62-17.70), SBP (OR: 2.83, 95% CI 1.13-7.12), DBP (OR: 4.38, 95%CI 1.53-12.53), TG (OR: 2.5, 95%CI 1.01-6.18), and FSG (OR: 4.67, 95%CI 1.89-11.52). Despite the higher risk of OMN developing CHD according to FSG, this difference was not shown in the logistic regression model (OR: 3.04, 95%CI 0.75-12.32).

The OMN diet was associated with a prevalence of MSyn (OR: 6.28, 95%CI 2.11-18.71) and alterations in most MSyn components [WC (OR: 7.54, 95%CI 2.55-22.29), SBP (OR: 3.06, 95%CI 1.06-8.82), DBP (OR: 4.08, 95%CI 1.27-13.07), and FSG (OR: 5.38, 95%CI 1.95-14.88)] in the multiple regression, independently of caloric intake, age, level of physical activity, and alcohol consumption (Table 4).

Multivariate regression models of the association between type of diet and metabolic syndrome and its components
OR 95%CI p value p value of the model
MSyn
Vegetarian 1
Omnivorous 6.28 2.11-18.71 0.001 0.006
Caloric intake 1.00 0.99-1.00 0.783
Age 1.01 0.96-1.07 0.674
Physically active 0.56 0.18-1.71 0.307
Alcohol consumption 1.74 0.64-4.69 0.275
WC (≥ 90 cm)
Vegetarian 1
Omnivorous 7.54 2.55-22.29 <0.001 <0.001
Caloric intake 0.99 0.99-1.00 0.700
Age 1.01 0.96-1.08 0.636
Physically active 0.66 0.21-2.04 0.470
Alcohol consumption 3.04 1.11-8.25 0.029
SBP (≥ 130 mm Hg)
Vegetarian 1
Omnivorous 3.06 1.06-8.82 0.039 0.006
Caloric intake 1.00 0.99-1.00 0.843
Age 1.10 1.03-1.17 0.004
Physically active 0.84 0.27-2.55 0.751
Alcohol consumption 0.78 0.29-2.12 0.628
DBP (≥ 85 mm Hg)
Vegetarian 1
Omnivorous 4.08 1.27-13.07 0.018 0.007
Caloric intake 1.00 1.27-13.07 0.018
Age 1.09 1.02-1.16 0.012
Physically active 0.99 0.31-3.17 0.986
Alcohol consumption 1.32 0.45-3.86 0.617
TG (≥ 150 mg/dL)
Vegetarian 1
Omnivorous 3.46 1.25-9.64 0.017 0.079
Caloric intake 0.99 0.99-1.00 0.293
Age 0.99 0.93-1.04 0.611
Physically active 0.35 0.11-1.07 0.066
Alcohol consumption 1.68 0.66-4.30 0.280
FSG (≥ 100 mg/dL)
Vegetarian 1
Omnivorous 5.38 1.95-14.88 0.001 0.005
Caloric intake 1.00 0.99-1.00 0.974
Age 1.06 0.99-1.12 0.084
Physically active 0.79 0.27-2.29 0.666
Alcohol consumption 0.67 0.26-1.74 0.407

OR: odds ratio; 95%CI: 95% confidence interval. Multiple logistic regression adjusted for caloric intake, age, physical activity, and alcohol consumption. MSyn: metabolic syndrome; WC: waist circumference; SBP: systolic blood pressure; DBP: diastolic blood pressure; TG: triglycerides; FSG: fasting serum glucose.

 Discussion

This study brought the scientific evidence that in apparently healthy men a VEG diet was associated with a lower percentage of individuals with MSyn compared to an OMN diet. This difference remained after the adjustment of other lifestyle characteristics, such as smoking, alcohol intake, and physical activity. In addition, FRS and other cardiovascular risk factors (CRF) were also lower in VEG subjects.

Our study is considered a pioneer for being the first to prove the association between the VEG diet and the development of MSyn in a population of Brazilian men, although an association has been reported between red meat consumption and an increase in the risk of developing MSyn after adjusting for confounders, in a cohort of Japanese-Brazilians.28

In the present study, VEG had significantly lower values for BMI, WC, SBP, DBP, TC, LDL-c, Apo b, TG, TC/HDL-c ratio, FSG, and HbA1c, which is in accordance with other studies around the world.

The Lima Study, conducted in Peru, with 45 OMN, 105 VEG, and 34 semi-vegetarians, has reported lower TC and LDL-c values in VEG compared to OMN.1 In a cross-sectional analysis of 773 subjects from the Adventist Health Study 2, in the United States, a VEG dietary pattern was associated with a more favorable profile for BMI, WC, SBP, DBP, TG, and FSG.8,29 Studies in the Brazilian population have found similar results to these of the present study. A study with OMN, VEG, and semi-vegetarians from the Adventist Church of São Paulo has found lower values for SBP, DBP, TC, and LDL-c in the VEG group.5

In another study comparing 56 VEG and 40 OMN in São Paulo, the VEG group had lower BMI and WC, but the levels of TG, TC, and LDL-c were equal between the groups, and VEG had higher HDL-c,30 in contrast to our study, in which HDL was similar between groups.

In addition, a few studies in the literature have evaluated the association of the VEG diet with FRS,5,6 which is an algorithm for assessing risk for CHD in the short term.7 In a study conducted with 67 VEG and 134 OMN, the MONICA Project, in the state of Espírito Santo, Brazil, blood pressure, FSG, TC, LDL-c, TG, and FRS were lower among VEG.6

In a sample of 391 female VEG and 315 OMN from Taiwan, the VEG status was associated with lower BMI, smaller WC, lower TC, LDL-c, HDL-c, TC/HDL-c and LDL-c/HDL-c ratios.9

Regarding the differences in CRF between VEG and OMN, one seems more consistent in the literature, the difference in blood pressure. In an elderly Taiwanese population, SBP was independently associated with VEG status,11 and a recent meta-analysis confirms that a VEG diet is associated with lower blood pressure.4

Despite scientific plausibility that can explain the impact of the higher fat content of the OMN diet on lipid metabolism, a large number of studies has found that glucose profile is improved by adopting a VEG diet. In a study conducted with a sample of 425 adults from the Isfahan Diabetes Prevention Study, a population-based prospective cohort in Iran, the VEG dietary pattern was inversely associated with the risk of abnormal FSG levels.3 In Taiwan, OMN had a greater risk of developing high FSG (HR: 1.16, 95%CI 1.02-1.32).12 In our study, similar differences were observed in indices evaluated in glucose metabolism.

We found no difference between the levels of HDL-c, but other studies have found statistical differences in this lipoprotein. Gadgil et al.13 have observed a higher amount of HDL-c in VEG Asian Indians living in the San Francisco Bay area. In São Paulo, VEG individuals have higher HDL-c too.28 In Taiwan, OMN individuals had a smaller risk of having lower HDL-c.12

A significantly greater number of VEG individuals was classified as physically active compared to OMN individuals. Data from the Elderly Nutrition and Health Survey in Taiwan (1999-2000) have shown that regular exercise was independently associated with VEG status.11 Pimentel has observed a higher tendency to be physically active among VEG individuals living in São Paulo, compared to OMN individuals.30 In this study, VEG individuals were more physically active; however, the observed differences in CRF were due to neither physical activity nor caloric intake.

In our study, the OMN diet was associated with the prevalence of MSyn and alterations in most of the MSyn components (WC, SBP, DBP, and FSG), independently of caloric intake, age, and level of physical activity. Some studies with different populations have shown this association, as discussed below.

A study aiming to verify the association of MSyn risk factors with selected markers of oxidative status (advanced glycation end products, advanced oxidation protein products) and microinflammation (C-reactive protein and leukocytes) in healthy OMN and VEG individuals has found that OMN individuals consumed significantly more protein, total fat, saturated as well as unsaturated fatty acids, and dietary cholesterol, and less dietary fiber; in addition, the VEG diet seems to exert beneficial effects on MSyn and risk factors associated with microinflammation.10

Rizzo et al.8 have observed in subjects from the Adventist Health Study 2 that a VEG dietary pattern was associated with a lower risk of MSyn, and this relationship persists after adjusting for lifestyle and demographic factors. For the female VEG individuals from a Buddhist hospital in Taiwan, the risks for MSyn were lower for ovo-lacto-vegetarians of 1-11 years and > 11 years, respectively, 45% and 42%, compared to OMN individuals after adjusting for other covariates.9

It should be noted that although the sample from the CARVOS study includes only men who are self-assessed as "healthy", many individuals were found to have MSyn among those who consumed an OMN diet. MSyn is defined by a constellation of interconnected physiological, biochemical, clinical, and metabolic factors that directly increase the risk of atherosclerotic cardiovascular disease, type 2 diabetes mellitus, and all-cause mortality. Lifestyle is one of the major predisposing factors of MSyn.31

In our study, the multivariate regression models show that the VEG diet was independently the best indicator of MSyn, and was associated with its components WC, SBP, DBP, and FSG, suggesting that the prevalence of MSyn could be due to the influences on its components. We hypothesize that the mechanism responsible for these differences exists in the composition of one’s diet. VEG subjects consume smaller amounts of total fat, saturated fat, and cholesterol, and larger amounts of unsaturated fat and fiber than OMN subjects do.10,14 The absence of red and processed meat intake could have an additional role.14

In our study, VEG and OMN individuals did not have a significant difference in caloric intake. VEG consumed significantly more carbohydrates, dietary fiber, and polyunsaturated fat. Moreover, OMN significantly ingested larger amounts of protein, total fat, saturated fat, and monounsaturated fat.

In addition, dietary patterns like VEG and the Mediterranean diet have a beneficial synergistic combination of antioxidants, fiber, potassium, magnesium, and phytochemicals,31 which may be responsible for the health benefits demonstrated in several scientific studies.

There are some limitations to this study. It had a relatively small number of subjects, and the cross-sectional design did not allow us to draw conclusions in terms of causal relationships. Future research must be conducted, especially prospective cohort studies in different populations to prove the impact of the vegetarian diet on the outcomes evaluated in this study.

The strength of our study is its highly homogenized sample, where all were nonsmokers, had no previous diagnosis of diabetes, dyslipidemia, cardiovascular or cerebrovascular diseases, hypertension or intake of antihypertensive medication, and had no difference in the frequency of alcohol beverage intake. The only difference between groups was our independent variable, diet, and physical activity, which was demonstrated but did not account for the differences found. In addition, we found in the same sampling a better profile of subclinical vascular disease evaluated by arterial stiffness, determined by carotid-femoral pulse wave velocity and carotid intima-media thickness, and distensibility in VEG compared to OMN subjects.20

Our study is important because its sample included only apparently healthy men, which is a large segment of society and, therefore, of great interest in terms of primary prevention of CVD. The study findings therefore will have a great positive impact in terms of public health economics and quality of life.

 Conclusion

This study provides evidence that, in apparently healthy men, a VEG diet is associated with lower levels of some CRF, as well as lower FRS and percentage of individuals with MSyn, suggesting a VEG diet can be considered a protective factor against the development of CVD.

Sources of Funding

There were no external funding sources for this study.

Study Association

This article is part of the thesis of Post Doctoral submitted by Julio Cesar Acosta Navarro, from Instituto do Coração (InCor) - Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo.

Ethics approval and consent to participate

This study was approved by the Ethics Committee of the Instituto do Coração (InCor) da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo under the protocol number CAAE: 03540812.2.0000.0068. File: 35704. All the procedures in this study were in accordance with the 1975 Helsinki Declaration, updated in 2013. Informed consent was obtained from all participants included in the study.

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Sabate J Wien M A perspective on vegetarian dietary patterns and risk of metabolic syndrome Br J Nutr 2015 113 Suppl 2 S136 S143 Artigo Original Metabolismo/Nutrição Prevalência de Síndrome Metabólica e Escore de Risco de Framingham em Homens Vegetarianos e Onívoros Aparentemente Saudáveis Navarro Julio Cesar Acosta 1 2 Antoniazzi Luiza 1 Oki Adriana Midori 1 Bonfim Maria Carlos 1 Hong Valeria 1 Bortolotto Luiz Aparecido 1 Acosta-Cardenas Pedro 1 Sandrim Valeria 3 Miname Marcio Hiroshi 1 Santos Raul Dias dos Filho 1 Instituto do Coração (InCor) - Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP - Brasil Hospital Regional de Ferraz de Vasconcelos - Osiris Florindo, São Paulo, SP - Brasil Departamento de Farmacologia do Instituto de Biociências de Botucatu - Universidade Estadual Paulista (UNESP), São Paulo, SP - Brasil Correspondência: Julio Cesar Acosta Navarro, Av. Dr. Enéas de Carvalho Aguiar, 44. CEP 05403-900, Cerqueira César, São Paulo, SP - Brasil. E-mail: jnavarro_2@hotmail.com

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa: Navarro JCA; Obtenção de dados: Navarro JCA, Antoniazzi L, Oki AM, Bonfim MC, Hong V, Acosta-Cardenas P; Análise e interpretação dos dados:Navarro JCA, Antoniazzi L, Oki AM, Bonfim MC, Hong V, Bortolotto LA; Análise estatística: Navarro JCA, Antoniazzi L, Hong V; Redação do manuscrito: Acosta-Cardenas P; Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual importante: Navarro JCA, Antoniazzi L, Oki AM, Hong V, Sandrim V, Miname MH, Santos Filho RD.

Potencial conflito de interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

Fontes de financiamento

O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.

 Resumo Fundamento:

Estudos recentes mostraram menor prevalência de Síndrome Metabólica (SM) em vegetarianos (VEG), apesar de evidências inconclusivas de outros.

 Objetivo:

Verificar associação entre dieta e características do estilo de vida e a prevalência de SM, fatores de risco cardiovascular (FRCV) e Escore de Framingham (EF) em homens VEG e onívoros (ONI) aparentemente saudáveis.

 Métodos:

Neste estudo transversal, 88 homens aparentemente saudáveis ≥ 35 anos, VEG (n = 44) e ONI (n = 44), foram avaliados quanto a dados antropométricos, pressão arterial, lípides plasmáticos, glicemia, proteína C reativa e EF. Para testar associação entre estilo de vida e SM, o teste t de Student, o teste qui-quadrado e a regressão logística múltipla foram utilizados. Foi considerado nível de significância de 5% em todas as análises estatísticas.

 Resultados:

Os níveis dos FRCV avaliados foram menores nos VEG do que nos ONI: índice de massa corporal, pressão arterial sistólica e diastólica, colesterol total, LDL-colesterol, apolipoproteína b, glicemia e hemoglobina glicada (p < 0,05). O EF foi menor nos VEG do que nos ONI (2,98 ± 3,7 vs. 4,82 ± 4,8; p = 0,029). A porcentagem de indivíduos com SM foi maior entre ONI do que entre VEG (52,3 vs.15,9%) (p < 0,001). A dieta ONI foi associada com a SM (OR: 6,28 IC95% 2,11-18,71) e alterações na maioria dos componentes da SM no modelo de regressão logística múltipla, independentemente de ingestão calórica, idade e atividade física.

 Conclusão:

A dieta VEG foi associada com menores taxas de FRC e menores EF e porcentagem de indivíduos com SM.

 Palavras-chave: Síndrome Metabólica Doença Arterial Coronariana Vegetarianos Homens Fatores de Risco Dieta Vegetariana Introdução

Cresce o número de indivíduos que consome uma dieta vegetariana (VEG) ou à base de vegetais, havendo evidência de que tal hábito acha-se associado a uma menor prevalência dos fatores de risco para doenças cardiovasculares (DCV).1-5 Poucos estudos na literatura avaliaram a associação entre dieta VEG e menor risco de doença arterial coronariana (DAC),5,6 usando o Escore de Risco de Framingham (EF), um algoritmo para avaliar o risco de DAC em curto prazo (< 10 anos).7 Estudos recentes mostraram uma menor prevalência de síndrome metabólica (SM) entre indivíduos VEG,8,9 a despeito das evidências inconclusivas de outros.10-14 O único estudo da literatura científica que avaliou a relação em uma população latino-americana não demonstrou associação.5 A importância da SM está no fato de que cerca de um em quatro adultos nos Estados Unidos tem SM, considerada fator de risco para doença aterosclerótica cardiovascular.15 Ademais, 20-25% dos adultos no mundo têm SM, que dobra o risco de infarto e triplica o risco de acidente vascular encefálico,16-18 além de elevar o risco de morte na população geral.19 O objetivo deste estudo observacional foi investigar a associação entre o tipo de dieta e a prevalência de SM avaliada em homens VEG e onívoros (ONI) aparentemente saudáveis. Nossa hipótese é que homens VEG têm melhores indicadores para essa condição do que homens ONI.

 Métodos

No estudo transversal recentemente publicado Carotid Atherosclerosis and Arterial Stiffness in Vegetarian and Omnivorous Subjects (CARVOS),20 745 adultos voluntários foram inicialmente recrutados em São Paulo através de atividades sociais e da Internet. Os participantes completaram questionários sobre história médica pregressa, história familiar, preferências dietéticas e dados pessoais. Os critérios de exclusão consistiram em: 1) sexo feminino; 2) histórico de diabetes; 3) histórico de dislipidemia; 4) histórico de DCV ou doença cerebrovascular; 5) histórico de hipertensão ou uso de anti-hipertensivos; e 6) tabagismo. Todos que se autodeclararam “fumantes” ou “fumantes ocasionais” na entrevista ou que tinham parado de fumar no último mês antes da entrevista foram considerados fumantes.

Embora os critérios de exclusão do projeto de pesquisa fossem relacionados aos componentes da SM, eram a referência do diagnóstico prévio, observando-se que vários indivíduos apresentaram SM, sendo possível desenvolver o presente estudo que visou comparar a porcentagem de indivíduos com SM nos dois grupos conforme o tipo de dieta.

Participantes saudáveis ≥ 35 anos foram divididos em dois grupos - VEG e ONI - de acordo com seus padrões dietéticos. Homens VEG foram definidos como aqueles que consumissem exclusivamente uma dieta vegetariana sem carne, peixe e ave por pelo menos quatro anos. Esses homens podiam ser lacto-ovo-vegetarianos (consumo de ovos, leite e produtos lácteos), lacto-vegetarianos (consumo de leite e produtos lácteos) ou veganos (não consumiam ovos, nem leite, nem produtos lácteos). Os homens ONI pareados foram definidos como aqueles que consumissem pelo menos quatro porções por semana de qualquer tipo de carne.

De junho de 2013 a janeiro de 2014, após aplicar critérios de inclusão e exclusão, 88 homens aparentemente saudáveis foram arrolados no estudo (44 VEG e 44 ONI).

Todos os 88 indivíduos foram investigados quanto ao seu estado de saúde com questionários sobre o nível educacional, dados pessoais, história médica pregressa, tabagismo e consumo usual de álcool (sim ou não).

Pressão arterial sistólica (PAS) e pressão arterial diastólica (PAD) foram medidas duas vezes no braço direito após repouso de 10 minutos na posição supina, usando esfigmomanômetro digital calibrado.

Os indivíduos foram entrevistados, e usou-se a média de dois recordatórios alimentares de 24 horas (um de dia útil e um de final de semana) para estimar o consumo diário de diferentes nutrientes. A base de dados para a composição de alimentos brasileiros foi usada para calcular a ingestão diária de energia e nutrientes.21

Os participantes foram pesados em uma balança de plataforma de 150 kg (Filizola®) com divisão de 100 gramas, posicionados no centro, em pé e descalços, vestindo o mínimo de roupas e acessórios. Para medir a altura, usou-se um estadiômetro portátil posicionado em local apropriado, estando o participante em pé, descalço e com os pés juntos, tendo a parte posterior da cabeça, ombros, nádegas, panturrilhas e tornozelos encostados na parede, com a cabeça no plano horizontal de Frankfurt (linha imaginária que vai do canal auditivo externo até o ponto mais baixo da margem orbitária).22

Calculou-se o índice de massa corporal (IMC) dividindo-se o peso corporal (kg) pelo quadrado da altura (m).

Para medir a circunferência abdominal (CA), o indivíduo permaneceu em pé, com os braços relaxados ao lado do corpo, e a região a ser medida descoberta. Utilizou-se uma fita métrica no ponto médio entre a última costela e a crista ilíaca, com o abdome relaxado, ao final de uma expiração.23

Todas as medidas foram tomadas três vezes, usando-se o valor médio para análise.

Após jejum noturno de 10-12 horas, amostras de sangue foram colhidas da veia antecubital. Os lípides plasmáticos, incluindo triglicérides (TG), colesterol total (CT) e colesterol da lipoproteína de alta densidade (HDL-c), foram dosados pelos métodos enzimáticos com um analisador químico multicanal automático (Siemens Healthcare, Newark, EUA) no laboratório central do InCor. O colesterol da lipoproteína de baixa densidade (LDL-c) foi calculado com a fórmula de Friedewald.24

Determinou-se a hemoglobina glicada (HbA1c) pelo método imunoturbidimétrico certificado pelo NGSP - National Glycohemoglobin Standardization Program, usando-se o kit Flex (Siemens Healthcare, Newark, EUA). Para medir a apolipoproteína b (Apo b) e a glicemia de jejum (GJ), amostras de sangue foram centrifugadas a 3000 rpm por 15 minutos em até 60 minutos após a coleta, e armazenadas a −70ºC até a análise. Determinou-se a GJ pelo método da glicose oxidase, usando o sistema Dimension RXL (Siemens Healthcare, Newark, NJ, EUA) com técnicas laboratoriais padronizadas. Avaliou-se o controle de qualidade diariamente em todas as determinações.

Os participantes informaram os níveis de atividade física usando a versão curta do Questionário Internacional de Atividade Física (IPAQ),25 que mede a atividade física no período de lazer, nas tarefas domésticas, no trabalho e como meio de transporte. Quatro domínios foram avaliados: sedentarismo, caminhada, atividade física de intensidade moderada e atividade física de intensidade vigorosa nos sete dias precedentes.

Foram consideradas as seguintes categorias para análise: fisicamente ativo (≥ 20 minutos/sessão de atividade vigorosa ≥ 3 dias/semana; e/ou ≥ 30 minutos/sessão de atividade moderada ou caminhada ≥ 5 dias/semana; e/ou ≥ 150 minutos/semana de qualquer atividade - vigorosa ou moderada ou caminhada), e irregularmente ativo (< 150 minutos/semana de qualquer atividade - vigorosa ou moderada ou caminhada).26

Síndrome metabólica (SM) foi definida conforme os critérios da Federação Internacional de Diabetes (IDF), que considera que um indivíduo com SM tem que ter obesidade central (definida pela CA com valores específicos para etnia) mais dois dos quatro fatores: TG ≥ 150 mg/dl (1,7 mmol/l) ou tratamento específico para essa anormalidade lipídica; HDL-c < 40 mg/dl (1,03 mmol/l) em homens ou tratamento específico para essa anormalidade lipídica; PAS ≥ 130 mmHg ou PAD ≥ 85 mmHg ou tratamento de hipertensão diagnosticada previamente; e GJ ≥ 100 mg/dl (5,6 mmol/l) ou diabetes tipo 2 diagnosticada previamente.16,17

Para os nativos da América do Sul ou Central, a IDF recomenda o uso dos valores da CA do sul da Ásia até que dados mais específicos estejam disponíveis. Logo, este estudo considerou o valor da CA aumentado quando ≥ 90 cm.18 Classificou-se o IMC conforme os valores sugeridos pela Organização Mundial da Saúde.27

O Framingham Heart Study fornece um algoritmo para avaliar o risco de DAC em curto prazo (≤ 10 anos). O EF classifica o risco individual de DAC com base em pontos atribuídos para idade, CT, HDL-c, status de fumante, PAS e uso de medicação para tratar elevação da pressão arterial. O escopo do EF varia de 1% a 30% de risco para DAC em 10 anos.7

Análise estatística

As variáveis contínuas foram avaliadas com o teste de Kolmogorov-Smirnov, tendo apresentado distribuição Gaussiana, sendo expressas como média ± desvio-padrão (DP). O teste t de Student não pareado foi usado para avaliar as diferenças entre as variáveis numéricas. O teste qui-quadrado foi usado para comparar as variáveis categóricas entre os grupos. Adotou-se o nível de significância de p < 0,05.

Para avaliar a associação entre o tipo de dieta (ONI ou VEG) e SM e seus componentes, usou-se regressão logística múltipla. A magnitude do efeito foi medida usando-se OR (odds ratio) e respectivo intervalo de confiança a 95% (IC95%). Análise univariada e as variáveis com p < 0,20 foram incluídas na regressão múltipla, realizando-se ajuste para ingestão calórica, idade, nível de atividade física e consumo de álcool. Todas as análises foram realizadas usando-se o programa Stata 10.0.

 Resultados

Não houve diferença de idade entre os grupos VEG e ONI. O grupo VEG apresentou valores significativamente mais baixos para IMC, CA, PAS, PAD, CT, LDL-c, Apo b, TG, relação CT/HDL-c, GJ e HbA1c. A maioria dos indivíduos teve menos de 10 pontos no EF, sendo que apenas três no grupo VEG e oito no grupo ONI pontuaram entre 10 e 20 no EF. Não houve diferença estatística quando essa distribuição foi comparada por categorias, mas o risco de DAC avaliado pelo EF foi maior no grupo ONI com base em uma comparação do escore médio entre os dois grupos (Tabela 1).

Características antropométricas, clínicas e bioquímicas de homens aparentemente saudáveis vegetarianos e onívoros
Vegetarianos (n = 44) Onívoros (n = 44) p
Idade 45,5 ± 7,8 46,8 ± 9,6 0,23
IMC (kg/m2) 23,1 ± 2,9 27,2 ± 4,8 < 0,001
CA (cm) 84,9 ± 7,71 95,7 ± 13,8 < 0,001
PAS (mm Hg) 119,5 ± 10,4 129,2 ± 15,1 < 0,001
PAD (mm Hg) 75,2 ± 8,6 83,9 ± 10,4 < 0,001
CT (mg/dl) 180,1 ± 40,5 202,7 ± 35,3 0,003
LDL-c (mg/dl) 110 ± 33,2 128,5 ± 32,4 0,005
Apo b (mg/l) 0,88 ± 0,28 1,01 ± 0,26 0,009
TG (mg/dl) 112,2 ± 72,2 143,9 ± 64 0,016
HDL-c (mg/dl) 47,6 ± 9,3 45,5 ± 11,6 0,17
Relação CT/HDL-c 4,0 ± 1,3 4,7 ± 1,3 0,005
GJ (mg/dl) 94,8 ± 7,2 102,9 ± 13,1 < 0,001
HbA1c (%) 5,3 ± 0,3 5,5 ± 0,5 0,004
EF 2,98 ± 3,70 4,82 ± 5,17 0,029

Dados expressos como média ± DP. Valores significativos para p < 0,05. Teste t de Student não pareado. IMC: índice de massa corporal; CA: circunferência abdominal; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; CT: colesterol total; LDL-c: colesterol da lipoproteína de baixa densidade; Apo b: apolipoproteína b; TG: triglicérides; HDL-c: colesterol da lipoproteína de alta densidade; GJ: glicemia de jejum; HbA1c: hemoglobina glicada; EF: Escore de Risco de Framingham.

Embora não tenha havido significativa diferença quanto à ingestão calórica entre os dois grupos, o grupo VEG consumiu significativamente mais carboidratos (63,2 vs. 51,9% de energia, p > 0,001), fibras dietéticas (28,2 vs 17,9 g, p < 0,001) e gordura poli-insaturada (4,0 vs. 2,7% de energia, p = 0,004) do que o grupo ONI. Por outro lado, o grupo ONI ingeriu quantidades significativamente maiores de proteína (19,5 vs. 17,1% de energia, p = 0,04), gordura total (29,1 vs. 24,8% de energia, p = 0,006), gordura saturada (6,9 vs. 4,4% de energia, p < 0,001) e gordura monoinsaturada (6,8 vs. 4,5% de energia, p < 0,001) (Tabela 2).

Padrão de ingestão de energia e nutrientes de homens aparentemente saudáveis vegetarianos e onívoros
Ingestão de energia e nutrientes Vegetarianos (n = 44) Onívoros (n = 44) p
Energia (kcal) 2.177 ± 559 2.348 ± 736 0,11
Proteína (% de energia) 17,1 ± 7,8 19,5 ± 4,5 0,04
Carboidratos (% de energia) 63,2 ± 11,6 51,9 ± 9,7 < 0,001
Gordura total (% de energia) 24,8 ± 8,3 29,1 ± 7,2 0,006
Gordura saturada (% de energia) 4,4 ± 3,2 6,9 ± 2,9 < 0,001
Gordura monoinsaturada (% de energia) 4,5 ± 2,4 6,8 ± 2,8 < 0,001
Gordura poli-insaturada (% de energia) 4,0 ± 2,7 2,7 ± 1,6 0,004
Colesterol (mg) 69,3 ± 224 258,1 ± 169 < 0,001
Fibra (g) 28,2 ± 15,9 17,9 ± 13,6 < 0,001

Dados expressos como média ± DP. Valores significativos para p < 0,05. Teste t de Student não pareado.

A maioria dos indivíduos tinha escolaridade ≥ 8 anos (83,2%), mas, no grupo ONI, mais indivíduos (30,8%) tinham escolaridade inferior a 8 anos quando comparado ao grupo VEG (4,6%) (p = 0,001). Quanto à atividade física avaliada pelo IPAQ, um número significativamente maior de indivíduos VEG foi classificado como fisicamente ativo (n = 36, 81,8%) em comparação ao grupo ONI (n = 25, 56,8%; p = 0,011). Quanto ao consumo de álcool, 43,2% do grupo VEG (n = 19) e 59,1% (n = 26) do grupo ONI relataram fazer uso da bebida, mas sem diferença estatisticamente significativa (p = 0,14).

Considerando a definição de SM proposta pela IDF, houve mais indivíduos com SM no grupo ONI (52,3%) do que no VEG (15,9%; p < 0,001). O grupo ONI apresentou ocorrência significativamente maior de valores anormais para a maioria dos componentes da SM: CA, TG, GJ, PAS e PAD (Tabela 3).

Distribuição de indivíduos com síndrome metabólica e inadequação de seus componentes em homens aparentemente saudáveis vegetarianos e onívoros
Vegetarianos (n = 44) % (n) Onívoros (n = 44) % (n) p
SM 15,9 (7) 52,3 (23) < 0,001
CA (≥ 90 cm) 20,5 (9) 63,6 (28) < 0,001
PAS (≥ 130 mm Hg) 22,7 (10) 45,5 (20) 0,025
PAD (≥ 85 mm Hg) 13,6 (6) 40,9 (18) 0,004
TG (≥ 150 mg/dl) 25,0 (11) 45,5 (20) 0,045
HDL-c (< 40 mg/dl) 22,7 (10) 36,4 (16) 0,16
GJ (≥ 100 mg/dl) 27,3 (12) 63,6 (28) 0,001

Dados expressos como média ± DP. Valores significativos para p < 0,05. Teste qui-quadrado. SM: síndrome metabólica; CA: circunferência abdominal; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; TG: triglicérides; HDL-c: colesterol da lipoproteína de alta densidade; GJ: glicemia de jejum.

Ser ONI aumentou a chance de ter SM (OR: 5,79; IC95%: 2,13-15,76) e apresentar alteração nos diferentes componentes da SM: CA (OR: 6,80; IC95%: 2,62-17,70), PAS (OR: 2,83; IC95%: 1,13-7,12), PAD (OR: 4,38; IC95%: 1,53-12,53), TG (OR: 2,5; IC95%: 1,01-6,18) e GJ (OR: 4,67; IC95%: 1,89-11,52). A despeito do maior risco de um indivíduo ONI desenvolver DAC de acordo com a GJ, tal diferença não foi mostrada no modelo de regressão logística (OR: 3,04; IC95%: 0,75-12,32).

A dieta ONI foi associada com prevalência de SM (OR: 6,28; IC95%: 2,11-18,71) e alterações na maioria dos componentes da SM [CA (OR: 7,54; IC95%: 2,55-22,29), PAS (OR: 3,06; IC95%: 1,06-8,82), PAD (OR: 4,08; IC95%: 1,27-13,07) e GJ (OR: 5,38; IC95%: 1,95-14,88)] na regressão múltipla, independentemente de ingestão calórica, idade, nível de atividade física e consumo de álcool (Tabela 4).

Modelos de regressão multivariada da associação entre tipo de dieta e síndrome metabólica e seus componentes
OR IC95% p valor p valor do modelo
SM
Vegetarianos 1
Onívoros 6,28 2,11-18,71 0,001 0,006
Ingestão calórica 1,00 0,99-1,00 0,783
Idade 1,01 0,96-1,07 0,674
Fisicamente ativo 0,56 0,18-1,71 0,307
Consumo de álcool 1,74 0,64-4,69 0,275
CA (≥ 90 cm)
Vegetarianos 1
Onívoros 7,54 2,55-22,29 < 0,001 <0,001
Ingestão calórica 0,99 0,99-1,00 0,700
Idade 1,01 0,96-1,08 0,636
Fisicamente ativo 0,66 0,21-2,04 0,470
Consumo de álcool 3,04 1,11-8,25 0,029
PAS (≥ 130 mmHg)
Vegetarianos 1
Onívoros 3,06 1,06-8,82 0,039 0,006
Ingestão calórica 1,00 0,99-1,00 0,843
Idade 1,10 1,03-1,17 0,004
Fisicamente ativo 0,84 0,27-2,55 0,751
Consumo de álcool 0,78 0,29-2,12 0,628
PAD (≥ 85 mmHg)
Vegetarianos 1
Onívoros 4,08 1,27-13,07 0,018 0,007
Ingestão calórica 1,00 1,27-13,07 0,018
Idade 1,09 1,02-1,16 0,012
Fisicamente ativo 0,99 0,31-3,17 0,986
Consumo de álcool 1,32 0,45-3,86 0,617
TG (≥ 150 mg/dl)
Vegetarianos 1
Onívoros 3,46 1,25-9,64 0,017 0,079
Ingestão calórica 0,99 0,99-1,00 0,293
Idade 0,99 0,93-1,04 0,611
Fisicamente ativo 0,35 0,11-1,07 0,066
Consumo de álcool 1,68 0,66-4,30 0,280
GJ (≥ 100 mg/dl)
Vegetarianos 1
Onívoros 5,38 1,95-14,88 0,001 0,005
Ingestão calórica 1,00 0,99-1,00 0,974
Idade 1,06 0,99-1,12 0,084
Fisicamente ativo 0,79 0,27-2,29 0,666
Consumo de álcool 0,67 0,26-1,74 0,407

OR: odds ratio; IC95%: intervalo de confiança a 95%. Regressão logística múltipla ajustada para ingestão calórica, idade, atividade física e consumo de álcool. SM: síndrome metabólica; CA: circunferência abdominal; PAS: pressão arterial sistólica; PAD: pressão arterial diastólica; TG: triglicérides; GJ: glicemia de jejum.

 Discussão

Este estudo apresenta evidência científica de que em homens aparentemente saudáveis, uma dieta VEG, em comparação a uma dieta ONI, associou-se com menor porcentagem de indivíduos com SM. Essa diferença permaneceu após ajuste para outras características de estilo de vida, como tabagismo, ingestão de álcool e atividade física. Além disso, o EF foi mais baixo e outros fatores de risco cardiovascular (FRCV) foram menos prevalentes nos indivíduos VEG.

Nosso estudo é pioneiro por ser o primeiro a provar a associação entre dieta VEG e o desenvolvimento de SM em uma população de homens brasileiros, embora uma associação tenha sido relatada entre o consumo de carne vermelha e o aumento do risco de se desenvolver SM após ajuste para fatores confundidores em uma coorte nipo-brasileira.28

No presente estudo, o grupo VEG apresentou valores significativamente mais baixos para IMC, CA, PAS, PAD, CT, LDL-c, Apo b, TG, relação CT/HDL-c, GJ e HbA1c, o que está de acordo com outros estudos internacionais.

O Estudo Lima, conduzido no Peru com 45 indivíduos ONI, 105 indivíduos VEG e 34 semi-vegetarianos, relatou valores menores de CT e LDL-c em indivíduos VEG em comparação a indivíduos ONI.1 Em uma análise transversal de 773 indivíduos no Adventist Health Study 2, nos Estados Unidos, um padrão de dieta VEG foi associado a um perfil mais favorável para IMC, CA, PAS, PAD, TG e GJ.8,29 Estudos na população brasileira obtiveram resultados similares aos do presente trabalho. Um estudo com indivíduos ONI, VEG e semi-vegetarianos da Igreja Adventista de São Paulo mostrou valores mais baixos para PAS, PAD, CT e LDL-c no grupo VEG.5

Em outro estudo comparando 56 indivíduos VEG e 40 ONI em São Paulo, o grupo VEG apresentou menor IMC e CA, mas níveis de TG, CT e LDL-c iguais nos dois grupos, enquanto que o grupo VEG apresentou níveis mais altos de HDL-c,30 ao contrário do nosso estudo, que achou níveis similares de HDL nos dois grupos.

Além disso, poucos estudos avaliaram a associação da dieta VEG com o EF,5,6 que é um algoritmo para avaliar o risco de DAC em curto prazo.7 Em estudo conduzido com 67 indivíduos VEG e 134 ONI, o Projeto MONICA, no Espírito Santo, Brasil, os indivíduos VEG apresentaram pressão arterial, GJ, CT, LDL-c, TG e EF mais baixos.6

Em amostra de 391 mulheres VEG e 315 ONI de Taiwan, o status VEG foi associado a valores menores de IMC, CA, CT, LDL-c, HDL-c e relações CT/HDL-c e LDL-c/HDL-c.9

Quanto às diferenças nos FRCV entre indivíduos VEG e ONI, a diferença na pressão arterial parece ser a mais consistente na literatura. Em uma população mais idosa de Taiwan, a PAS mostrou-se independentemente associada com o status VEG,11 e uma recente meta-análise confirma que a dieta VEG associa-se com menor pressão arterial.4

A despeito da plausibilidade científica que pode explicar o impacto do maior conteúdo de gordura da dieta ONI no metabolismo lipídeo, um grande número de estudos mostrou que o perfil da glicose melhora ao se adotar uma dieta VEG. Em uma amostra de 425 adultos do Isfahan Diabetes Prevention Study, uma coorte populacional prospectiva no Irã, o padrão dietético VEG foi inversamente associado ao risco de níveis anormais de GJ.3 Em Taiwan, indivíduos ONI apresentaram maior risco para elevação da GJ (HR: 1.16; IC95%: 1,02-1,32).12 No nosso estudo, diferenças similares foram observadas nos índices do metabolismo da glicose avaliados.

Não observamos diferença entre os níveis de HDL-c, mas outros estudos mostraram diferença estatística nessa lipoproteína. Gadgil et al.,13 relataram maiores níveis de HDL-c em indianos asiáticos VEG morando na área da baía de São Francisco, nos Estados Unidos. Em São Paulo, indivíduos VEG apresentaram níveis mais elevados de HDL-c.28 Em Taiwan, indivíduos ONI apresentaram menor risco para níveis mais baixos de HDL-c.12

Um número significativamente maior de indivíduos VEG foi classificado como fisicamente ativo em comparação aos ONI. Dados do Elderly Nutrition and Health Survey em Taiwan (1999-2000) mostraram que a prática regular de exercício foi independentemente associada com o status VEG.11 Pimentel observou maior tendência à prática de atividade física entre os indivíduos VEG em comparação aos ONI em São Paulo.30 No nosso estudo, os indivíduos VEG foram mais fisicamente ativos; entretanto, as diferenças observadas nos FRCV não foram devidas a atividade física nem a ingestão calórica.

No nosso estudo, a dieta ONI foi associada com a prevalência de SM e alterações na maioria dos seus componentes (CA, PAS, PAD e GJ), independentemente de ingestão calórica, idade e nível de atividade física. Alguns estudos com diferentes populações mostraram essa associação (discussão a seguir).

Um estudo para verificar a associação dos fatores de risco para SM com marcadores selecionados do status oxidativo (produtos finais de glicação avançada, produtos de oxidação proteica avançada) e microinflamação (proteína C reativa e leucócitos) em indivíduos saudáveis ONI e VEG descobriu que os ONI consumiam significativamente mais proteína, gordura total, ácidos graxos saturados e insaturados e colesterol dietético, mas menos fibras dietéticas; além disso, a dieta VEG parece exercer efeitos benéficos na SM e nos fatores de risco associados com microinflamação.10

Rizzo et al.,8 observaram em participantes do Adventist Health Study 2 que o padrão dietético VEG associou-se com mais baixo risco de SM, persistindo tal relação após ajuste para estilo de vida e fatores demográficos. Considerando mulheres VEG de um hospital budista em Taiwan, os riscos de SM foram menores para as ovo-lacto-vegetarianas (1-11 anos, 45%; e > 11 anos, 42%) em comparação às ONI após ajuste para outras covariáveis.9

Importante notar que, embora a amostra do Estudo CARVOS inclua apenas homens que se autodenominam "saudáveis", descobriu-se que, entre os que consumiam uma dieta ONI, muitos apresentavam SM. A SM é definida por uma constelação de fatores interconectados fisiológicos, bioquímicos, clínicos e metabólicos que aumentam diretamente o risco de doença aterosclerótica cardiovascular, diabetes mellitus tipo 2 e mortalidade por todas as causas. Estilo de vida é um dos principais fatores predisponentes à SM.31

No nosso estudo, os modelos de regressão multivariada mostram que a dieta VEG foi independentemente o melhor indicador de SM, estando associada com seus componentes CA, PAS, PAD e GJ, sugerindo que a prevalência de SM possa dever-se a influências em seus componentes. Levantamos a hipótese de que o mecanismo responsável por essas diferenças exista na composição da dieta. Indivíduos VEG consomem menores quantidades de gordura total, gordura saturada e colesterol, e maiores quantidades de gordura insaturada e fibra do que indivíduos ONI.10,14 A não ingestão de carne vermelha e processada poderia desempenhar um papel adicional.14

No nosso estudo, indivíduos VEG e ONI não diferiram significativamente quanto à ingestão calórica. Os indivíduos VEG consumiam significativamente mais carboidratos, fibras dietéticas e gordura poli-insaturada. Além disso, indivíduos ONI ingeriam significativamente maiores quantidades de proteína, gordura total, gordura saturada e monoinsaturada.

Além disso, padrões dietéticos como VEG e dieta Mediterrânea têm uma benéfica combinação sinergística de antioxidantes, fibras, potássio, magnésio e fitoquímicos,31 que podem ser responsáveis por benefícios à saúde demonstrados em muitos estudos científicos.

Este estudo apresenta algumas limitações. Seu relativamente pequeno tamanho amostral e o desenho transversal não permitiram que tirássemos conclusões em termos de relação causal. Pesquisas futuras devem ser conduzidas, em especial estudos de coorte prospectivos em diferentes populações para provar o impacto da dieta VEG nos desfechos avaliados neste estudo.

A força do nosso estudo é sua amostra altamente homogênea, em que todos eram não fumantes, sem diagnóstico prévio de diabetes, dislipidemia, DCV ou doenças cerebrovasculares, hipertensão ou uso de anti-hipertensivos, e não diferiam quanto à frequência de ingestão de álcool. Os grupos diferiram apenas quanto à variável independente ‘dieta’ e à atividade física, que, ainda que demonstrada, não foi responsável pelas diferenças encontradas. Além disso, descobrimos na mesma amostra um melhor perfil de doença vascular subclínica avaliada por rigidez arterial, determinada pela velocidade da onda de pulso carótida-femoral e pela espessura médio-intimal da carótida, e por distensibilidade, no grupo VEG em comparação ao ONI.20

A importância do nosso estudo está no fato de incluir apenas homens aparentemente saudáveis, que correspondem a uma grande parte da sociedade, sendo, portanto, de grande interesse na prevenção primária de DCV. Os achados deste estudo, portanto, terão grande impacto positivo na economia de saúde pública e qualidade de vida.

 Conclusão

Este estudo fornece evidência de que, em homens aparentemente saudáveis, uma dieta VEG associa-se com níveis mais baixos de alguns FRCV, assim como menores EF e porcentagem de indivíduos com SM, sugerindo que uma dieta VEG possa ser considerada um fator protetor contra o desenvolvimento de DCV.

Vinculação acadêmica

Este artigo é parte de tese de Pós-doutorado de Julio Cesar Acosta Navarro pelo Instituto do Coração (InCor) - Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo.

Aprovação ética e consentimento informado

Este estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética do Instituto do Coração (InCor) da Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo sob o número de protocolo CAAE: 03540812.2.0000.0068; arquivo: 35704. Todos os procedimentos envolvidos nesse estudo estão de acordo com a Declaração de Helsinki de 1975, atualizada em 2013. O consentimento informado foi obtido de todos os participantes incluídos no estudo.