Arq. Bras. Cardiol. Arquivos Brasileiros de Cardiologia Arq. Bras. Cardiol. 0066-782X 1678-4170 Sociedade Brasileira de Cardiologia HKpJNBx6r6DH6GZFJcHNHGM S0066-782X2014000500004 00004 10.5935/abc.20140016 Artigos Originais Efeitos da Esqueletização em Comparação com a Manutenção do Pedículo da Artéria Radial sobre a Patência e Fluxo Pós-Operatórios do Enxerto Bonini Rômulo C. Arnal 1 Staico Rodolfo 2 Issa Mario 2 Arnoni Antoninho Sanfins 2 Chaccur Paulo 2 Abdulmassih Camilo Neto 2 Dinkhuysen Jarbas Jackson 2 Paulista Paulo Paredes 2 Souza Luiz Carlos Bento de 2 Moreira Luiz Felipe P. 1 Universidade de São Paulo Faculdade de Medicina Instituto do Coração São Paulo SP Brasil Instituto do Coração (Incor), Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP - Brasil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia São Paulo SP Brasil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, São Paulo, SP - Brasil Correspondência: Rômulo César Arnal Bonini, Divisão de Cirurgia Cardíaca do Hospital Regional - Rua Winston Churchill, 234, apto 1402. CEP 19013-710, Presidente Prudente, SP - Brasil. E-mail: romulobonini@terra.com.br

Potencial Conflito de Interesses

Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.

 05 2014 102 5 441 448 26 09 2013 04 10 2013 04 10 2013 This is an Open Access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution Non-Commercial License which permits unrestricted non-commercial use, distribution, and reproduction in any medium, provided the original work is properly cited. Fundamento:

O enxerto de artéria radial (AR) foi o segundo enxerto arterial a ser introduzido na prática clínica para revascularização miocárdica. A técnica de esqueletização da artéria torácica interna esquerda (ATIE) pode, de fato, alterar a capacidade de fluxo do enxerto com potenciais vantagens, o que leva à suposição de que o comportamento da AR, como enxerto coronariano, seja semelhante ao da ATIE esqueletizada.

 Objetivo:

Este estudo avaliou enxertos aortocoronários "livres" de AR, quer esqueletizados, quer com tecidos adjacentes.

 Métodos:

Foi realizado um estudo prospectivo randomizado comparando 40 pacientes distribuídos em dois grupos. No grupo I, foram utilizadas artérias radiais esqueletizadas (20 pacientes), e no grupo II, artérias radiais com tecidos adjacentes (20 pacientes). Após o procedimento cirúrgico, os pacientes foram submetidos a medidas da velocidade de fluxo.

 Resultados:

As principais variáveis cirúrgicas foram: diâmetro interno, comprimento e fluxo sanguíneo livre da AR. Os diâmetros médios dos enxertos de AR calculados através de angiografia quantitativa no pós-operatório imediato foram semelhantes, assim como as variáveis de medidas de velocidade de fluxo. Por outro lado, a cinecoronariografia mostrou a presença de oclusão em um enxerto de AR e estenose em cinco enxertos de AR no GII, enquanto que apenas um caso de estenose em um enxerto de AR no GI (p = 0,045).

 Conclusão:

Os resultados mostram que tanto as características morfológicas e anatomopatológicas quanto o desempenho hemodinâmico dos enxertos livres de artéria radial, quer preparados de forma esqueletizada ou com tecidos adjacentes, são semelhantes. Entretanto, pode-se observar um maior número de lesões não obstrutivas quando a AR é preparada com tecidos adjacentes.

 Enxerto Radial Revascularização Miocárdica Patência Angiográfica Introdução

O enxerto de artéria radial (AR) foi o segundo enxerto arterial a ser introduzido na prática clínica para revascularização miocárdica1, tendo apresentado, inicialmente, resultados angiográficos desfavoráveis. No entanto, com mudanças na técnica cirúrgica e o uso de vasodilatadores para a prevenção de vasoespasmo, a AR passou a ser utilizada de forma segura e com bons resultados no tratamento das doenças coronarianas2.

A dissecção esqueletizada da AR foi introduzida por Taggart et cols. em 20013, com base nos bons resultados obtidos com a esqueletização da artéria torácica interna esquerda (ATIE) introduzida por Cunningham et cols. em 19924. Não há dúvidas quanto aos efeitos da ATIE pediculada na revascularização miocárdica e, a despeito desses excelentes resultados, a técnica de esqueletização da ATIE pode, de fato, alterar a capacidade de fluxo do enxerto com potenciais vantagens4 , 5 , 6, o que leva à suposição de que o comportamento da AR, como enxerto coronariano, seja semelhante ao da ATIE esqueletizada.

Portanto, o objetivo deste estudo foi comparar, de forma randomizada, o desempenho hemodinâmico e funcional dos enxertos aortocoronários de AR, quer preparados de forma esqueletizada, quer com tecidos adjacentes, através de angiografia pós-cirúrgica e fluxometria realizada no pós-operatório imediato. Foram também comparadas as características morfológicas e anatomopatológicas desses enxertos.

 Pacientes e métodos População do estudo

Este é um estudo clínico randomizado com distribuição de vinte pacientes por grupo, de acordo com a técnica de dissecção e preparo da AR (Grupo I - enxerto de AR esqueletizada e Grupo II - enxerto de AR com tecidos adjacentes). Foram incluídos pacientes com diagnóstico de angina estável, angina instável, ou antecedente de infarto não agudo do miocárdio (com ou sem supradesnivelamento do segmento ST) após discussão livre e clara dos riscos, alternativas, e benefícios percebidos com as cirurgias. O protocolo do estudo foi aprovado pelo Comitê de Ética em Pesquisa e pelo Conselho de Revisão Científica da instituição e registrado no Conselho Nacional de Ética em Pesquisa (CONEP). Todos os pacientes assinaram o termo de consentimento livre e esclarecido.

Foram selecionados pacientes com cineangiografia mostrando estenoses coronarianas acima de 70% e boa anatomia distal7 em pelo menos dois ramos principais, incluindo o território da circunflexa, e testes de Allen clássico e modificado negativos8 , 9 no antebraço no qual seria realizada a dissecção da AR. Foram aplicados os seguintes critérios de exclusão: (a) idade acima de 70 anos; (b) obesidade grave; (c) teste de Allen positivo10 , 11; (d) pacientes com fístula arteriovenosa para hemodiálise, vasculite ou doença de Raynaud; (e) AR apresentando calcificações macroscopicamente visíveis ou doença aterosclerótica difusa; (f) reoperação; (g) procedimento adicional; (h) função do ventrículo esquerdo gravemente diminuída; (i) contraindicações para o uso de bloqueadores de canal de cálcio; (j) contraindicação para angiografia pós-operatória; (j) infarto agudo do miocárdio com ou sem supradesnivelamento do segmento ST; (k) pacientes portadores de insuficiência renal ou doença arterial periférica.

Foram selecionados quarenta pacientes para o estudo, sendo que todos apresentavam angina classe 2-4 segundo a Sociedade Cardiovascular Canadense. As variáveis infarto do miocárdio (IM) pregresso, número de vasos acometidos, idade, sexo, diabetes mellitus, hipertensão e outras características foram semelhantes em ambos os grupos e estão descritas na Tabela 1. Todos os pacientes foram submetidos à cirurgia de forma eletiva.

Variáveis clínicas e cirúrgicas
Grupo I ( n = 20) Grupo II ( n = 20) Valor de p
Idade (anos) 52 ± 6,8 54 ± 5 0,221
Sexo (M/F) 17/3 16/4 NS
Hipertensão arterial (n) 17 (85%) 19 (95%) 0,605
Dislipidemia (n) 8 (40%) 9 (45%) 0,749
Diabetes (n) 6 (30%) 5 (25%) 0,723
Tabagismo (n) 11 (55%) 10 (50%) 0,752
Angina estável (n) 17 (85%) 17 (85%) NS
IAM prévio (n) 3 (15%) 3 (15%) NS
Tempo de CEC (min) 86 ± 23,76 89,1 ± 21,3 0,862
Tempo de anoxia (min) 60,5 ± 13,6 64,7 ± 16,9 0,429
Revasc CE arterial (n) 2,2 ± 0,44 2,2 ± 0,4 NS
Total vasos revasc. (n) 3,25 ± 0,8 3,15 ± 0,8 NS
ATID (n) 2 4 NS
Veia safena (n) 17 15 NS
Técnica cirúrgica e protocolo farmacológico

Todos os pacientes foram operados sob circulação extracorporeal, hipotermia leve (32-34ºC) e pinçamento intermitente da aorta. Logo após a retirada da circulação extracorpórea, foi feita administração endovenosa de nitroglicerina por 48 horas, que foi posteriormente substituída por antagonista de canal de cálcio.

Foram realizados dissecção e preparo da AR concomitantemente à dissecção da ATIE. A técnica de dissecção da AR utilizada foi aquela proposta por Reyes et cols.12, e a esqueletização, quando utilizada, foi feita no antebraço com o auxílio de tesoura; os vasos colaterais foram ligados com fio de algodão 4-0. Foi realizado preenchimento intraluminal dos enxertos de AR com sangue heparinizado e papaverina tópica. A ATIE foi usada para enxertar a artéria descendente anterior esquerda e todas as AR foram usadas para enxertar a artéria marginal obtusa, o ramo intermediário ou o primeiro ramo diagonal com lesões > 75%. Os enxertos de AR foram anastomosados proximalmente na aorta (retroaórtico), através de orifício realizado com um bisturi, por meio de sutura contínua com polipropileno 6-0 ou 7-0, e distalmente aos ramos coronarianos, por meio de anastomose término-lateral contínua com fio de propileno 7-0. A artéria coronária direita e seus ramos, bem como as artérias com lesões > 75%, receberam enxertos de veia safena.

Foram analisadas as seguintes variáveis intraoperatórias: comprimento e fluxo livre da AR. Foi ainda realizado exame anatomopatológico para análise do comportamento endotelial da AR nos dois grupos.

Todos os pacientes receberam infusão de mononitrato de isossorbida (0,8 mg/kg por minuto) e diltiazem (2 mg/kg por minuto) no intraoperatório e até 24 horas após a cirurgia, seguidos de uma dose oral de, respectivamente, 20 mg e 180 mg/dia, além de antiplaquetários por pelo menos 6 meses. A ocorrência de IM foi monitorada por eletrocardiogramas e análises seriadas de CK-MB sérica.

 Angiografia e protocolo de fluxometria

Os pacientes foram submetidos a angiografia e fluxometria entre o sétimo e décimo pós-operatórios. O exame foi realizado através do acesso femoral. Os enxertos foram analisados por um cardiologista experiente e classificados de acordo com a presença ou ausência de: estenose não obstrutiva (< 50%), estenose obstrutiva (> 50%), e oclusão total.

A média do pico de velocidade e o fluxo do enxerto de AR foram registrados na porção inicial (a 3 cm da anastomose proximal) da AR nos dois grupos. Para essas medidas, foi utilizado um fio-guia de Doppler de 12 MHz de 0,014 polegadas (0,035 cm) de diâmetro, e 175 cm de comprimento (Flowire; Cardiometrics Inc)13. Os registros foram feitos em repouso e em hiperemia, que foi induzida através da injeção de 30 µg de adenosina diretamente no enxerto. A reserva de fluxo do enxerto consistiu na razão entre os picos de velocidade em hiperemia e em repouso. Calculou-se o fluxo sanguíneo na porção proximal dos enxertos pelo método de Doucette13, através da média de tempo do pico de velocidade e da área transversal do enxerto, a qual foi obtida após determinação do diâmetro por angiografia quantitativa para análise do contorno marginal. Foram calculadas as dimensões absolutas, tomando-se o diâmetro do cateter diagnóstico como referência.

 Análise estatística

Os dados são apresentados como média ± desvio padrão ou como porcentagens, e foram analisados através do teste não paramétrico de Mann-Whitney, teste do qui quadrado ou teste exato de Fisher, quando apropriado. O tamanho amostral foi projetado para um poder de 90% para identificar uma diferença de 10% na patência do enxerto, com nível de significância de 5%. Valores de p menores que 0,05 foram considerados significativos, conforme determinados através do programa SPSS para Windows, versão 13.0 (SPSS, Inc., Chicago, IL).

 Resultados

Cada grupo foi constituído por 20 pacientes. Não houve mortalidade hospitalar. As variáveis cirúrgicas estão apresentadas na Tabela 1. As complicações pós-operatórias foram: fibrilação atrial (cinco casos), taquicardia supraventricular paroxística (um caso), broncopneumonia (um caso), reoperação devido a sangramento no pós-operatório imediato (dois casos), infecção da incisão cirúrgica (um caso). O comprimento dos enxertos de AR no período intraoperatório foi, em média, de 171 ± 22,5 mm no GI, e de 163,5 ± 24,4 mm no GII (p = 0,414); o volume sistólico da AR livre, calculado com pressão arterial média semelhante, foi de 84,6 ± 53.1 mL/min no GI, e de 95,5 ± 63,3 mL/min no GII (p = 0,627). Não houve diferenças entre os grupos em relação aos exames anatomopatológicos.

Dados angiográficos

Foi realizada cateterização cardíaca no pós-operatório imediato em trinta e nove pacientes. No momento do procedimento, não houve variações na pressão arterial, frequência cardíaca, ou no hematócrito entre os grupos. A patência global prévia foi semelhante entre os grupos (p = NS), sendo de 100% no GI (n = 19), e de 95% no GII (n = 20). No entanto, houve diferença na patência perfeita (p = 0,045) devido ao fato de que o GI apresentou apenas um enxerto de AR com estenose não obstrutiva (< 50%), enquanto que o GII apresentou cinco enxertos de AR com estenose (Figura 1), além de uma oclusão (Figura 2).

Artéria radial pediculada com lesão não obstrutiva no terço proximal. Artéria radial pediculada ocluída proximalmente. Angiografia quantitativa

O diâmetro proximal médio da AR foi de 2,66 ± 0,11 mm no GI, e de 2,53 ± 0,05 mm no GII, com IC de 95% (Figura 3).

Diâmetro angiográfico proximal interno médio da artéria radial (p = 0,492). Média ± IC 95%.

As velocidades de pico médias da AR em repouso foram de 18,92 ± 1,75 cm/s no GI, e de 18 ± 1,9 cm/s no GII. A reserva de fluxo do enxerto de AR foi de 2,12 ± 0.11 no GI, e de 2,01 ± 0,1 no GII (Figura 4). O fluxo sanguíneo na porção inicial da AR foi de 54,92 ± 7,66 mL/min no GI, e de 44,19 ± 5,13 mL/min no GII (Figura 5).

Reserva de fluxo coronário da artéria radial (p = 0,624). Média ± IC 95%. Fluxo sanguíneo da artéria radial em repouso (p = 0,435). Média ± IC 95%. Discussão

O presente estudo não demonstrou diferenças entre as características cirúrgicas dos enxertos de AR. Taggart et cols. identificaram algumas vantagens da AR esqueletizada, prevendo claramente seu comprimento, oferecendo assim uma opção ao cirurgião quanto à escolha do tipo de anastomose (usando-a para mais de um enxerto sequencialmente, ou como extensão para outros vasos)3. Neste estudo, embora não tenhamos encontrado diferenças estatísticas entre os grupos quanto ao comprimento da AR, a esqueletização nos permitiu uma melhor noção da extensão do enxerto. Rukosujem observou diferenças no comprimento da AR esqueletizada em relação a AR com tecidos adjacentes dissecadas com o auxílio de tesoura e pinça14.

Não houve diferenças anatômicas ou anatomopatológicas entre os grupos, incluindo lesão endotelial grave devido a eletrocauterização e espessamento da íntima. Rukosujem observou um número maior de lesões endoteliais em pacientes cujas AR foram esqueletizadas com bisturi ultrassônico14.

Achouh e Acar discutiram os achados de acompanhamento de 629 enxertos de artéria radial realizados ao longo de 20 anos. Houve estenose focal em 3% das AR, ao passo que o sinal da corda foi observado em 0,9%. A patência geral dos enxertos foi de 83%. A patência do enxerto diminuiu exponencialmente durante o primeiro ano de pós-operatório, e posteriormente de forma linear com baixo atrito, sugerindo ausência de doença do enxerto radial15.

No presente estudo, a angiografia pós-operatória mostrou evidências de patência global semelhante entre os grupos, mas diferença na patência perfeita, devido a um maior número de estenoses não obstrutivas (< 50%) e a uma oclusão nos enxertos de AR com tecidos adjacentes. Através de uma inspeção visual mais confiável, a esqueletização permite a identificação de espasmos ou áreas com lesões, que podem não ser visíveis nos enxertos com tecidos adjacentes, melhorando, assim, a qualidade angiográfica do enxerto. A diferença entre a patência global e perfeita da AR com tecidos adjacentes tem sido demonstrada desde a década de 1990 por diversos autores. Parolari et cols.16 publicaram uma revisão de literatura apresentando uma patência global média precoce de 98,1%, e patência perfeita de 90,8% dos enxertos de AR com tecidos adjacentes17. Relataram, ainda, taxas de patência global média e perfeita de 93,3% e de 78,8%, respectivamente, entre 6 e 36 meses após a cirurgia. Diferenças semelhantes também foram observadas por outros autores18 , 19.

Corroborando os achados de nossa investigação angiográfica, Amano et cols, em uma série não randômica de casos, demonstraram uma patência total da AR em, respectivamente, 98,6% e 98,9% para AR esqueletizada e com tecidos adjacentes, enquanto que a patência perfeita foi de, respectivamente, 96,5% e 84,9%20. Em 2004, Hirose et cols. também publicaram os achados angiográficos após seguimento de um ano mostrando que 20 pacientes que receberam AR esqueletizada apresentaram uma taxa de patência perfeita de 95,2%22.

Ali e cols. concluíram que a esqueletização da AR oferece bons resultados quanto à patência. Assim, se for utilizada como conduto em cirurgia de revascularização, a AR pode ser preparada tanto na forma esqueletizada quanto na de pedículo; no entanto, o estudo desses autores sugeriu que a esqueletização pode conferir uma maior patência ao conduto radial em comparação com a técnica de pedículo23. Tokuda et cols. demonstraram que, para enxertos para o sistema coronário esquerdo, um fluxo médio < 15 m>/min, e < 20 mL/min para enxertos para o sistema coronariano direito foram preditivos de falência do enxerto24. Os diâmetros internos proximais dos enxertos de AR, calculados por angiografia quantitativa, foram semelhantes neste estudo. Não há informações prévias comparando o diâmetro interno proximal das AR. No entanto, quando esse parâmetro foi analisado em ATIE esqueletonizadas e pediculadas, através de angiografia quantitativa, observou-se aumento significativo do diâmetro interno proximal com a esqueletização5.

Webb e cols. relataram um diâmetro da artéria radial por angiografia coronária quantitativa de aproximadamente 2,7 m em 15 casos após 5 anos de acompanhamento25.

Na análise das variáveis de fluxo (fluxo sanguíneo intravascular, média de pico de velocidade, reserva de fluxo do enxerto de AR) através da fluxometria por Doppler no período pós-operatório imediato, não observamos diferenças estatísticas entre os dois grupos do estudo. A metodologia de Doppler intravascular empregada neste estudo para a obtenção de dados (velocidade do fluxo sanguíneo) é altamente confiável13. O comportamento do fluxo sanguíneo do enxerto de ATIE para a artéria descendente anterior esquerda já foi estudado por Akasaka et cols, através de fluxometria por Doppler, em 199526, tendo os autores demonstrado que o fluxo sanguíneo foi de 62 ± 17 mL/min em repouso e a reserva de fluxo coronário, de 1,8 ± 0,3 mL/min. Resultados semelhantes também foram obtidos por Gurné e cols27. Comparando duas estratégias de dissecção da ATIE - esqueletizada e pediculada, e usando fluxometria intraoperatória, Takami et cols.5 encontraram fluxo superior (42,6 ± 29,1 mL/min) na ATIE esqueletizada em relação à ATIE pediculada (26,4 ± 16,1 mL/min)21. Por outro lado, Rukosujew e cols15 calcularam o fluxo sanguíneo perivascular livre em 40 pacientes que receberam AR esqueletizada ou com tecidos adjacentes e não encontraram diferenças estatísticas entre os grupos, à semelhança do que foi observado no presente estudo.

Webb e cols. calcularam um valor basal de fluxo sanguíneo médio do enxerto coronariano de 35 mL/min em enxerto de artéria radial25. A reserva de fluxo coronário também tem sido uma variável cada vez mais utilizada para a avaliação de lesões coronarianas e resultados deintervenções percutâneas. À semelhança do que ocorre com o pico de velocidade médio, pode haver grandes variações desse parâmetro em pacientes com artérias angiograficamente normais. Com base na experiência com a análise da reserva de fluxo coronário na ATIE, e relatado por Webb et cols, a reserva de fluxo coronário média em enxerto de radial foi 2,3 com o uso de medidas de velocidade25.

Neste estudo, a reserva de fluxo do enxerto foi de 2,12 ± 0.11 no GI, e de 2,01 ± 0,1 no GII, o que pode ser considerado satisfatório, demonstrando assim uma perspectiva promissora da adaptabilidade da AR a diferentes territórios coronarianos.

Concluindo, os resultados do presente estudo, com um grupo selecionado de pacientes, nos permitem afirmar que o desempenho morfológico, funcional e hemodinâmico dos enxertos aortocoronarianos de AR para os ramos coronários esquerdos é semelhante, quer tenham sido preparados de forma esqueletizada, quer pediculada.

Entretanto, a maior frequência de obstrução e estenose observada com os enxertos pediculados pode comprometer seu desempenho em longo prazo.

Contribuição dos autores

Concepção e desenho da pesquisa e Análise estatística: Bonini RCA, Moreira, LFP; Obtenção de dados e Análise e interpretação dos dados: Bonini RCA, Staico R; Obtenção de financiamento e Redação do manuscrito: Bonini RCA; Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual: Bonini RCA, Dinkhuysen JJ, Moreira, LFP; Realizou cirurgia: Issa M, Arnoni AS, Chaccur P, Abdulmassih Neto C, Dinkhuysen JJ, Paulista PP, Souza LCB.

Fontes de Financiamento

O presente estudo foi financiado pelo Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia.

Vinculação Acadêmica

Este artigo é parte de tese de Doutorado de Rômulo C. Arnal Bonini pela Faculdade de Medicina da USP.

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Arnal 1 Staico Rodolfo 2 Issa Mario 2 Arnoni Antoninho Sanfins 2 Chaccur Paulo 2 Abdulmassih Camilo Neto 2 Dinkhuysen Jarbas Jackson 2 Paulista Paulo Paredes 2 Souza Luiz Carlos Bento de 2 Moreira Luiz Felipe P. 1 Universidade de São Paulo Faculdade de Medicina Instituto do Coração São Paulo SP Brazil Instituto do Coração (Incor), Faculdade de Medicina da Universidade de São Paulo, São Paulo, SP - Brazil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia São Paulo SP Brazil Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia, São Paulo, SP - Brazil Mailing Address: Rômulo César Arnal Bonini, Divisão de Cirurgia Cardiovascular do Hospital Regional. Rua Winston Churchill, 234, apto. 1.402, Jardim Paulistano. Postal Code 19013-710, Presidente Prudente, SP - Brazil E-mail: romulobonini@terra.com.br.

Potential Conflict of Interest

No potential conflict of interest relevant to this article was reported.

 Background:

Radial artery (RA) was the second arterial graft introduced in clinical practice for myocardial revascularization. The skeletonization technique of the left internal thoracic artery (LITA) may actually change the graft's flow capacity with potential advantages. This leads to the assumption that the behavior of the RA, as a coronary graft, is similar to that of the LITA, when skeletonized.

 Objective:

This study evaluated 'free' aortic-coronary radial artery (RA) grafts, whether skeletonized or with adjacent tissues.

 Methods:

A prospective randomized study comparing 40 patients distributed into two groups was conducted. In group I, we used skeletonized radial arteries (20 patients), and in group II, we used radial arteries with adjacent tissues (20 patients). After the surgical procedure, patients underwent flow velocity measurements.

 Results:

The main surgical variables were: RA internal diameter, RA length, and free blood flow in the radial artery. The mean RA graft diameters as calculated using quantitative angiography in the immediate postoperative period were similar, as well as the flow velocity measurement variables. On the other hand, coronary cineangiography showed the presence of occlusion in one RA graft and stenosis in five RA grafts in GII, while GI presented stenosis in only one RA graft (p = 0.045).

 Conclusion:

These results show that the morphological and pathological features, as well as the hemodynamic performance of the free radial artery grafts, whether prepared in a skeletonized manner or with adjacent tissues, are similar. However, a larger number of non-obstructive lesions may be observed when RA is prepared with adjacent tissues.

 Coronary Diseases / surgery Radial Artery / abnormalities Radial Artery / surgery Vascular Patency Introduction

Radial artery (RA) was the second arterial graft introduced in clinical practice for myocardial revascularization1. Initially, it presented unfavorable angiographic results. However, with changes in the surgical technique and the use of spasm-preventing vasodilators, RA started to be used safely and with good results in the treatment of coronary diseases2.

RA skeletonized dissection was introduced by Taggart et al in 20013, based on the good results obtained with skeletonization of the left internal thoracic artery (LITA), which started with Cunningham et al in 19924. There is no question about the effects of pedicled LITA for myocardial revascularization, and notwithstanding these excellent results, the skeletonization technique of LITA may actually change the graft's flow capacity with potential advantages4 - 6. This leads to the assumption that the behavior of the RA, as a coronary graft, is similar to that of the LITA, when skeletonized.

Therefore, the purpose of this study was to randomly compare the hemodynamic and functional performance of RA aorto-coronary grafts, prepared in a skeletonized manner or with adjacent tissues, by means of post-surgical angiography and flowmetry performed in the immediate postoperative period. Morphological and pathological features of these grafts were also compared.

 Methods Study population

This study was designed as a randomized clinical trial with distribution of twenty patients per group, according to RA dissection technique and preparation (Group I - skeletonized RA graft and Group II - RA graft with adjacent tissues). Patients diagnosed with stable angina, unstable angina, or a history of non-acute myocardial infarction (with or without ST-segment elevation) were included after free and clear discussion of risks, alternatives, and perceived benefits of the operations. The study protocol was approved by the institutional Research Ethics Committee and Scientific Review Board, and registered on the National Council of Research Ethics (CONEP). All patients gave written informed consent.

Patients with cineangiographic exams showing coronary stenoses above 70% and good distal anatomy7 in at least two main branches including the circumflex territory, and negative classic and modified Allen test8 , 9 in the forearm, which is intended for RA dissection, were selected. The following exclusion criteria were applied: (a) age over 70 years; (b) severe obesity; (c) positive Allen test10 , 11; (d) patients with arteriovenous fistula for hemodialysis, vasculitis, or Raynaud's disease; (e) RA presenting macroscopically visible calcifications or diffuse atherosclerotic disease; (f) redo operation; (g) additional procedure; (h) severely depressed left ventricular function; (i) contraindications for use of calcium-channel blockers; (j) contraindication for postoperative angiography; (j) acute myocardial infarct with or without ST-segment elevation; (k) patients with kidney failure, or peripheral arterial disease.

Forty patients were selected for this study. All patients had angina class 2-4 according to the Canadian Cardiovascular Society. Previous myocardial infarction (MI), number of diseased vessels, age, gender, diabetes mellitus, hypertension and others characteristics were similar for both groups and are shown in Table 1. All patients were operated on electively.

Clinical and surgical variables
Group I ( n = 20) Group II (n = 20) p-Value
Age (y) 52 ± 6.8 54 ± 5 0.221
Sex (M/F) 17/3 16/4 NS
High Blood Pressure (n) 17 (85%) 19 (95%) 0.605
Dislipidemia (n) 8 (40%) 9 (45%) 0.749
Diabetes (n) 6 (30%) 5 (25%) 0.723
Smoking habit (n) 11 (55%) 10 (50%) 0.752
Stable Angina (n) 17 (85%) 17 (85%) NS
Previous AMI (n) 3 (15%) 3 (15%) NS
CPB Time (min) 86 ± 23.76 89.1 ± 21.3 0.862
Anoxia Time (min) 60.5 ± 13.6 64.7 ± 16.9 0.429
Arterial Graft Revasc. (n) 2.2 ± 0.44 2.2 ± 0.4 NS
Total Revasc. Vessels (n) 3.25 ± 0.8 3.15 ± 0.8 NS
RITA (n) 2 4 NS
Saphenous veins(n) 17 15 NS
Surgical technique and pharmacological protocol

All patients were operated on under cardiopulmonary bypass with mild hypothermia (32-34°C) and intermittent aortic cross-clamping. Soon after discontinuation of cardiopulmonary bypass, intravenous nitroglycerin was administered for 48 hours, and replaced by an oral calcium-channel antagonist after this period.

The RA was dissected and prepared concomitantly with LITA dissection. The RA dissection technique was that proposed by Reyes et al12, and skeletonization, when applied, was performed out of the forearm with the use of scissors; collateral vessels were ligated using 4.0-cotton suture. Intraluminal filling of the RA grafts was performed using heparin-treated blood, and topical papaverine. LITA was used to graft the left anterior descending artery and all RA were used to graft the obtuse marginal artery, the intermediate branch or the first diagonal branch with lesions > 75%. RA grafts were anastomosed proximally in the aorta (retro-aortic), through the orifice performed with a scalpel, using continuous suture with 6.0 or 7.0 polypropylene, and distally to the coronary branches, using continuous end-to-side anastomosis with 7.0 polypropylene suture. The right coronary artery and its branches, as well as arteries with lesions > 75% received saphenous vein grafts.

The following intraoperative variables were analyzed: RA length and free RA flow. Pathological examination of RA endothelial behavior was also performed in both groups.

All patients received isosorbide mononitrate (0.8 mg/kg per min) and diltiazem (2 mg/kg per min) infused intraoperatively and up to 24 h after operation, followed by 20 mg and 180 mg/day orally, respectively, in addition to antiplatelet therapy for at least 6 months. The incidence of MI was monitored by electrocardiograms and serial analyses of serum CK-MB.

 Angiography and flowmetry protocol

Patients underwent angiography and flowmetry between postoperative days 7 and 10. The test was performed via the femoral access. The grafts were analyzed by a senior cardiologist and classified according to presence or absence of: non-obstructive stenosis (< 50%), obstructive stenosis (> 50%) and total occlusion.

The average peak velocity and the RA graft flow were recorded in the initial portion (3 cm of the proximal anastomosis) of the RA in both groups. For these measurements, we used a 12-MHz Doppler guide of 0.014 inches (0.035 cm) in diameter, and 175 cm in length (Flowire; Cardiometrics Inc)13. The records were performed at rest and in hyperemia, which was induced by the injection of 30 µg of adenosine directly into the graft. Graft flow reserve consisted of the ratio between the peak velocities in hyperemia and at rest. The blood flow at the proximal portion of the grafts was calculated using the Doucette method13, with the time average of peak velocity and the cross-sectional area of the graft. This area was obtained after determining the diameter by quantitative angiography for the analysis of the margin contour. Absolute dimensions were calculated, using the diagnostic catheter diameter as reference.

 Statistical analysis

Data are expressed as mean ± standard deviation or as percentages, and were analyzed using Mann-Whitney non-parametric test, chi-square or Fisher's exact test, when appropriate. The sample size was projected for a 90% power to identify a 10% difference in graft patency, with the significance level set at 5%. P values lower than 0.05 were considered significant, as determined using the SPSS for Windows, version 13.0 (SPSS, Inc., Chicago, IL).

 Results

Each group comprised 20 patients. There was no hospital mortality. The surgical variables are shown in TTable 1. The postoperative complications were: atrial fibrillation (five cases), paroxysmal supraventricular tachycardia (one case), bronchial pneumonia (one case), re-operation due to bleeding in the immediate post-operative period (two cases), surgical wound infection (one case). The length of the RA grafts in the intraoperative period was 171 ± 22.5 mm, on average, in GI, and 163.5 ± 24.4 mm in GII (p = 0.414); and the free RA stroke volume, as calculated with a similar mean blood pressure, was 84.6 ± 53.1 ml/min in GI, and 95.5 ± 63.3 ml/min in GII (p = 0.627). There were no differences between the groups as regards pathological examinations.

Angiographic data

Thirty-nine patients underwent cardiac catheterization in the immediate postoperative period. At the moment of the procedure, there were no variations in blood pressure, heart rate, and hematocrit between the groups. The previous global patency between the groups was similar (p = NS), of 100% in GI (n = 19), and of 95% in GII (n = 20); however, perfect patency was different (p = 0.045) due to the fact that GI presented only one RA graft with non-obstructive stenosis (< 50%), while GII presented five RA grafts with stenosis (Figure 1), in addition to one occlusion (Figure 2).

Pedicled radial artery with non-obstructive lesion in the proximal third. Pedicled radial artery proximally occluded. Quantitative Angiography

The mean proximal diameter of the RA was 2.66 ± 0.11 mm in GI, and 2.53 ± 0.05 mm in GII, with 95% CI (Figure 3).

Mean proximal internal angiographic diameter of the radial artery (p = 0.492). Mean ± 95% CI.

The average peak velocities in the initial portion of the RA at rest was 18.92 ± 1.75 cm/s in GI, and 18 ± 1.9 cm/s in GII. The RA graft flow reserve was 2.12 ± 0.11 in GI, and 2.01 ± 0.1 in GII (Figure 4). The blood flow in the initial portion of the RA was 54.92 ± 7.66 ml/min in GI, and 44.19 ± 5.13 in GII (Figure 5).

Coronary Flow Reserve of the radial artery (p = 0.624). Mean ± 95%CI. Blood flow of the radial artery at rest (p = 0.435). Mean ± 95% CI. Discussion

The present study did not demonstrate differences between the surgical characteristics of RA grafts. Taggart et al3 identified some advantages of the skeletonized RA, anticipating clearly its length, providing an option for the surgeon to choose the type of anastomosis (using it for more than one graft, sequentially, or also serving as an extension for other vessels)3. In this study, although we did not find any statistical differences between the groups regarding the RA length, skeletonization provided us with a better notion of the graft extension. Rukosujem observed the difference in the length of the skeletonized RA in relation to RAs with adjacent tissues, dissected with the use of scissors and clips14.

There were no anatomical and pathological differences between the groups. This includes severe endothelial lesion due to electrocauterization and intimal thickening. Rukosujem observed a larger number of endothelial lesions in patients that had RA skeletonized with ultrasonic scalpels14.

Achouh and Acar15 discussed the follow-up results of 629 radial artery grafts performed over 20 years. Focal stenosis occurred in 3% of RAs, while string signs were observed in 0.9%. Overall graft patency was 83%. Graft patency decreased exponentially during the first postoperative year, but patency declined at a linear rate with low attrition afterwards, suggesting a lack of radial graft disease15.

In the present study, the postoperative angiography showed evidences of a similar global patency between the groups, but a difference in perfect patency, due to the larger number of non-obstructive stenosis (<50%) and to an occlusion in the RA grafts with adjacent tissues. Skeletonization allows, thorough more faithful visual inspection, the identification of spasms or areas with lesions, which may not be visible in the grafts with adjacent tissues, thus improving the angiographic quality of the graft.

The difference between the global and perfect patency of the RA with adjacent tissues has been demonstrated since the 1990's by several authors. Parolari et al16 published a literature review presenting an early global average patency of 98.1%, and perfect patency of 90.8% of RA grafts with adjacent tissues17. The authors also reported average global and perfect patency rates of 93.3% and 78.8%, respectively, between 6 and 36 months after surgery. Similar differences were also observed by other authors18 , 19.

Corroborating the results of our angiographic investigation, Amano et al, in a non-random series of cases, found RA total patency of 98.6% and 98.8%, respectively, for skeletonized RA and with adjacent tissues; while perfect patency was of 96.5% and 84.9%, respectively20. Hirose et al showed early angiographic results of skeletonized RA with ultrasonic scalpels of 96% for perfect patency (free of stenosis), with no differences in comparison to the patency of other arterial grafts21. In 2004, Hirose et al also published angiographic outcomes of a one-year follow-up, showing that 20 patients who received skeletonized RA presented a perfect patency rate of 95.2%22.

Ali et al concluded that skeletonization of the RA provides valuable patency results. Therefore, if the RA is to be used as a conduit in Coronary Artery Bypass Graft surgery, it may be harvested in either a skeletonized or pedicled fashion, however, their study suggested that skeletonitazion may offer the radial conduit some patency benefit when compared to the pedicled technique23. Tokuda et al24 found that for grafts to the left coronary system, a mean flow < 15 ml/min, and for grafts to the right coronary system, a mean flow < 20 ml/min were predictive of graft failure.

The proximal internal diameters of the RA grafts, as calculated using the quantitative angiographic method were similar in this study. There is no previous information comparing the internal proximal diameter of RAs. However, when this parameter was analyzed in the skeletonized and pediculated LITA using quantitative angiography, a significant increase in the proximal internal diameter with skeletonization was described5.

Webb et al reported a radial artery diameter by quantitative coronary angiography of approximately 2.7 mm in 15 cases after a 5-year follow-up25.

In the analysis of the flow variables (intravascular blood flow, average peak velocity, RA graft flow reserve) using intravascular Doppler flowmetry in the immediate postoperative period, we did not observe any statistical difference between the two study groups. The intravascular Doppler methodology employed in this study for the collection of data (blood flow velocity) is highly reliable13. The behavior of blood flow of the LITA graft to the left anterior descending artery had already been studied by Akasaka et al using Doppler flowmetry in 199526. They showed that the blood flow was of 62±17 ml/min at rest and the coronary flow reserve, of 1.8 ± 0.3. Similar results were also observed by Gurné et al27. Takami and Ina5 compared two strategies for the dissection of LITA - skeletonized and pediculated, and, using intraoperative flowmetry, they found a superior flow (42.6 ± 29.1 ml/min) of skeletonized LITA in relation to pediculated LITA (26.4 ± 16.1 ml/min)21. On the other hand, Rukosujew et al15 calculated the perivascular free blood flow in 40 patients who received either skeletonized RA or with adjacent tissues, and found no statistical differences between the groups, similar to the results observed in the current study.

Webb et al25 calculated a mean coronary graft volume blood flow baseline of 35 ml/min in graft radial artery. The coronary flow reserve has also been a variable increasingly used for the assessment of coronary lesions and outcomes of percutaneous interventions. Similarly to average peak velocity, this parameter may display large variations in patients with angiographically normal arteries. Based on the experience with the analysis of coronary flow reserve in LITA, and reported by Webb et al25, the mean coronary flow reserve in radial graft was 2.3 with the use of velocity measurements.

In this study the RA graft flow reserve was 2.12±0.11 in GI, and of 2.01±0.1 in GII. We can conclude that it was satisfactory in this study, thus demonstrating a significant perspective of RA adaptability to different coronary territories.

In conclusion, the results of the present study, with a selected group of patients, allow us to state that the morphologic, functional and hemodynamic performances of RA aorto-coronary grafts to left coronary branches are similar, whether it is prepared in a skeletonized or pedicled manner. However, the higher frequency of obstruction and stenosis occurring in pedicled grafts may pose a limitation to their long-term performance.

Author contributions

Conception and design of the research and Statistical analysis: Bonini RCA, Moreira, LFP; Acquisition of data and Analysis and interpretation of the data: Bonini RCA, Staico R; Obtaining funding and Writing of the manuscript: Bonini RCA; Critical revision of the manuscript for intellectual content: Bonini RCA, Dinkhuysen JJ, Moreira, LFP; Performed surgery: Issa M, Arnoni AS, Chaccur P, Abdulmassih Neto C, Dinkhuysen JJ, Paulista PP, Souza LCB.

Sources of Funding

This study was funded by Instituto Dante Pazzanese de Cardiologia.

Study Association

This article is part of the thesis of Doctoral submitted by Rômulo C. Arnal Bonini from Faculdade de Medicina da USP.