abcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCSão Paulo, SP, BrazilHJbnyF4gfHL9ShKJTLwc8rzS0066-782X2013002800010S0066-782X(13)1010020001010.5935/abc.20130142Artigos OriginaisO impacto da obesidade isolada na função do ventrículo direito em adultos jovensSokmenAbdullahSokmenGulizarAcarGurkanAkcayAhmetKorogluSedatKoleogluMuratYalcintasSilaAydinM. NaciKahramanmarasKahramanmaras Sütçü Imam UniversityFaculdade de Medicina Departmento de CardiologiaTurkeyKahramanmarasHospital Estadual AfsinClínica de Cardiologia TurkeyHatayHospital Estadual DortyolClínica de Cardiologia TurkeyKahramanmarasHospital Privado Ozel YasamClínica de Cardiologia Turkey0820131012160168211220121803201327022013This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.
FUNDAMENTO: A obesidade é um fator de risco independente para as doenças cardiovasculares. Os efeitos da obesidade sobre a estrutura e função do ventriculo esquerdo têm sido relatados, mas, relativamente, pouco se sabe sobre o funcionamento do ventrículo direito (VD) na obesidade. OBJETIVOS: Avaliar as alterações subclínicas do VD em adultos jovens obesos, porém saudáveis, por ecocardiografia convencional e Doppler tecidual (TDI). MÉTODOS: Neste estudo, foram incluídos 35 indivíduos saudáveis de peso normal, com um índice de massa corporal (IMC) < 25 kg/m2 (grupo I), 27 indivíduos com um IMC de 30-34,99 kg/m2 (grupo II) e 42 indivíduos com um IMC > 35 kg/m2 (grupo III). Todos os indivíduos foram submetidos a ecocardiografia transtorácica. Além de medidas ecocardiográficas padrão, as velocidades sistólicas de pico do anel tricúspide (Sm), e as velocidado pico diastólico precoce (Em) e final (Am), tempo de contração isovolumétrica (TCIm), tempo de relaxamento isovolumétrico (TRIm), e o tempo de ejecção (TEm) foram obtidos por TDI e o índice de desempenho do miocárdico do VD (IDMm) foi calculado. RESULTADOS: No grupo II, a razão Em/Am do VD foi significativamente menor e o TRIm e o IDMm foram significativamente maiores em relação ao grupo I (p < 0,01). A Sm, Em, e a razão Em/Am do VD foram significativamente menores e TRIm e IDMm do VD foram significativamente maiores no grupo III em relação ao grupo II (p < 0,05 para Sm e TRIm do VD e p < 0,01 para os outros parâmetros). A Am do VD diferiu significativamente entre os grupos I e III (p < 0,05). O IMC teve uma correlação negativa significante com a Sm, Em, e a razão Em/Am do VD, mas uma correlação positiva com o IDM do VD (p < 0,01). CONCLUSÃO: Nosso estudo mostrou que a obesidade isolada em adultos jovens normotensos foi associada com disfunções subclínicas na estrutura e função do VD.
O impacto da obesidade isolada na função do ventrículo direito em adultos jovens
Abdullah SokmenI; Gulizar SokmenI; Gurkan AcarI; Ahmet AkcayI; Sedat KorogluII; Murat KoleogluIII; Sila YalcintasIV; M. Naci AydinI
IKahramanmaras Sutcu Imam University - Faculdade de Medicina - Departmento de Cardiologia, Kahramanmaras, Turquia
IIHospital Estadual Afsin - Clínica de Cardiologia - Kahramanmaras, Turquia
IIIHospital Privado Ozel Yasam - Clínica de Cardiologia, Kahramanmaras, Turquia
IVHospital Estadual Dortyol - Clínica de Cardiologia, Hatay, Turquia
Correspondência
RESUMO
FUNDAMENTO: A obesidade é um fator de risco independente para as doenças cardiovasculares. Os efeitos da obesidade sobre a estrutura e função do ventriculo esquerdo têm sido relatados, mas, relativamente, pouco se sabe sobre o funcionamento do ventrículo direito (VD) na obesidade.
OBJETIVOS: Avaliar as alterações subclínicas do VD em adultos jovens obesos, porém saudáveis, por ecocardiografia convencional e Doppler tecidual (TDI).
MÉTODOS: Neste estudo, foram incluídos 35 indivíduos saudáveis de peso normal, com um índice de massa corporal (IMC) < 25 kg/m2 (grupo I), 27 indivíduos com um IMC de 30-34,99 kg/m2 (grupo II) e 42 indivíduos com um IMC > 35 kg/m2 (grupo III). Todos os indivíduos foram submetidos a ecocardiografia transtorácica. Além de medidas ecocardiográficas padrão, as velocidades sistólicas de pico do anel tricúspide (Sm), e as velocidado pico diastólico precoce (Em) e final (Am), tempo de contração isovolumétrica (TCIm), tempo de relaxamento isovolumétrico (TRIm), e o tempo de ejecção (TEm) foram obtidos por TDI e o índice de desempenho do miocárdico do VD (IDMm) foi calculado.
RESULTADOS: No grupo II, a razão Em/Am do VD foi significativamente menor e o TRIm e o IDMm foram significativamente maiores em relação ao grupo I (p < 0,01). A Sm, Em, e a razão Em/Am do VD foram significativamente menores e TRIm e IDMm do VD foram significativamente maiores no grupo III em relação ao grupo II (p < 0,05 para Sm e TRIm do VD e p < 0,01 para os outros parâmetros). A Am do VD diferiu significativamente entre os grupos I e III (p < 0,05). O IMC teve uma correlação negativa significante com a Sm, Em, e a razão Em/Am do VD, mas uma correlação positiva com o IDM do VD (p < 0,01).
CONCLUSÃO: Nosso estudo mostrou que a obesidade isolada em adultos jovens normotensos foi associada com disfunções subclínicas na estrutura e função do VD.
A obesidade é uma doença crônica e progressiva que tem tido um aumento da prevalência tanto nos países desenvolvidos como nos países em desenvolvimento e representa um fator de risco independente para a hipertensão arterial, diabetes mellitus, dislipidemia e doenças cardiovasculares, tais como doença arterial coronariana, fibrilação atrial e insuficiência cardíaca congestiva1-3. Embora os mecanismos que levam a insuficiência cardíaca em pacientes obesos não sejam totalmente esclarecidos, a obesidade tem sido associada a um espectro de alterações cardiovasculares que vão de circulação hiperdinâmica à alterações subclínicas em estrutura cardíaca que eventualmente se manifesta na insuficiência cardíaca3.
A obesidade aumenta a carga de trabalho do coração por aumentar o volume total de sangue e o débito cardíaco. Aumentos crescentes na pressão de enchimento e volume do ventrículo esquerdo (VE) pode levar à dilatação da câmara e hipertrofia do mesmo2. Muitos estudos têm demonstrado hipertrofia excêntrica do VE, disfunção diastólica do VE e, ocasionalmente, disfunção sistólica do VE decorrente da obesidade de longo prazo3-10. Assim como ocorre com o VE, a obesidade pode afetar a função do ventrículo direito (VD) pelo aumento do débito cardíaco e pela apnéia obstrutiva do sono relacionadas à obesidade, os quais aumentam a pressão da artéria pulmonar podendo levar à disfunção do VD. No entanto, estudos têm revelado dados conflitantes sobre os efeitos da obesidade no VD, e se conhece muito pouco sobre a estrutura e função do VD em indivíduos obesos11-15.
A avaliação clínica da função do VD por ecocardiograma é um desafio devido à sua posição retroesternal e à sua forma complexae, embora a ecocardiografia tridimensional ter proporcionado resultados promissores, ainda é uma prática demorada e limitada. Doppler tecidual (TDI- iniciais do termo em ingles: Tissue Doppler imaging) é uma nova técnica ecocardiográfica que permite a avaliação não-invasiva das velocidades regionais do miocárdio e oferece vantagens sobre os métodos convencionais de imagem do VD pois é clinicamente útil e potencialmente menos dependente da carga do que outros marcadores ecocardiográficos da função do VD16.
No presente estudo, nós avaliamos o impacto da obesidade isolada na estrutura e função do VD em adultos jovens normotensos (idade < 40 anos) com o uso de medidas obtidas pelo TDI, além de parâmetros ecocardiográficos convencionais17.
Métodos
Seleção dos pacientes
No presente estudo, nós recrutamos 69 indivíduos obesos (30 homens e 39 mulheres, com idade < 40 anos e média de idade 32,0 ± 5,3 anos) que foram admitidos em nossa clínica de cardiologia para avaliação cardiovascular de rotina, e não apresentaram doenças cardiovasculares e pulmonares. Voluntários que incluíram funcionários do hospital ou seus parentes, com idade e sexo correspondentes, saudáveis e de peso normal constituíram o grupo controle (grupo I, n = 35, 15 homens e 20 mulheres, com média de idade de 30,1 ± 4,9 anos). A obesidade foi definida pelo índice de massa corporal (IMC) > 30 kg/m2 e o peso normal pelo IMC < 25 kg/m2 17. Os pacientes obesos foram divididos em dois subgrupos: (1) pacientes apresentando IMC de 30-34,9 kg / m2 (grupo II, n = 27) e (2) pacientes apresentando IMC > 35 kg/m2 (grupo III, n = 42 ). Nós excluímos indivíduos com imagens de ecocardiografia de baixa qualidade, hipertensão, diabetes mellitus, doença arterial coronariana, insuficiência cardíaca, doença valvar cardíaca, arritmia e doenças hepáticas, renais, endócrinas ou respiratórias. Todos os participantes forneceram consentimento informado e o protocolo do estudo foi aprovado pelos comitês de ética das instituições participantes.
Avaliação clínica
Informações demográficas, incluindo idade, sexo, história familiar, hábitos pessoais (ou seja, a ingestão de álcool, tabagismo, consumo de drogas e patologias conhecidas), estado funcional e duração da obesidade foram obtidos de todos os pacientes. A pressão arterial foi aferida em indivíduos após um período de > 5 min de repouso na posição sentada e em uma sala silenciosa. Um exame físico detalhado foi realizado para excluir comorbidades endócrinas e cardiovasculares e um ECG de 12 derivações. Exame hematológico de rotina e alterações bioquímicas foram determinados a partir de amostras de sangue em jejum e incluiram glicose, colesterol total, triglicerídeos, colesterol de lipoproteína de alta densidade, uréia, creatinina, provas de função hepática, triiodotironina livre, tiroxina livre, hormônio estimulante da tireóide e hemograma completo. Em pacientes com queixa de dor no peito foram administrados os testes de esforço e adicional cintilografia de perfusão miocárdica, quando indicado para excluir doença arterial coronariana.
Medidas ecocardiográficas padrão
Todos os participantes do estudo foram submetidos a exames de ecocardiografia transtorácica (Vivid 7 Pro; com transdutor de phased-array de 2-4 MHz; GE Vingmed Ultrasound AS, Horten, Noruega) por um cardiologista sem conhecimento dos dados clínicos. As medidas do modo-M e do Doppler convencional foram feitas de acordo com as diretrizes da Sociedade Americana de Ecocardiografia e a média de três ciclos cardíacos foi calculada pra cada parâmetro18,19. O diâmetro e espessura da parede do VD foram medidos a partir dos traçados do modo-M, no final da diástole com a visão paraesternal do eixo longo. O diâmetro interno do átrio direito foi medido como a dimensão linear horizontal da vista apical 4-câmaras. As velocidades do fluxo de entrada tricúspide, ou seja, pico da onda E (diastólica precoce) e pico da onda A (diastólica tardia), foram mensuradas através da onda de Doppler pulsátil, obtidas pela colocação do volume da amostra nos bordos livres dos folhetos e a média de três batimentos consecutivos foi calculada. A velocidade da via de saida pulmonar foi mensurada por onda de Doppler pulsátil no nível logo distal das bordas das válvulas pulmonares e o tempo de aceleração pulmonar (TAP) foi medido.
Doppler tecidual (TDI)
TDI foi realizada no corte apical 4-câmaras usando um volume da amostra de 5 mm posicionado nas laterais do anel tricúspide. Utilizou-se o ganho mínimo para assegurar os limites do Doppler tecidual pulsátil claros e bem definidos. As configurações foram ajustados para uma taxa de quadros de 120-180 Hz e foram medidos o pico sistólico do miocardio (Sm, VD), as velocidades de pico diastólico precoce (Em, VD), pico diastólico final (Am, VD), tempo de contração isovolumétrica (TCIm, VD), tempo de relaxamento isovolumétrico (TRIm, VD) e o tempo de ejecção (TEm, VD). Três registros consecutivos foram medidos para cada parâmetro, e as médias para cada medição foram calculadas. O índice de desempenho do miocárdico do VD (IDMm, VD) foi calculado a partir da fórmula: IDMm, VD = (TRIm + TCIm) / TEm. Os pacientes com uma razão Em / Am do VD < 1 foram considerados como tendo disfunção diastólica do VD20.
Análise Estatística
Todas as análises foram realizadas utilizando o programa estatístico SPSS para Windows 15.0 (SPSS, Inc., Chicago, IL, EUA). As variáveis contínuas foram expressas como média ± desvio padrão, enquanto que as variáveis categóricas foram expressas em percentuais. O teste qui-quadrado foi utilizado para avaliar as diferenças entre as variáveis categóricas. A análise de variância foi utilizada para comparar os parâmetros entre os três grupos. O coeficiente de correlação de Pearson foi utilizado para avaliar a força da relação entre as variáveis contínuas. Um valor de p < 0,05 foi considerado estatisticamente significativo.
Resultados
Características dos grupos de estudo
As características clínicas dos pacientes estão apresentados na Tabela 1. Apenas o peso e o IMC foram significativamente diferentes entre os grupos. A duração média de obesidade foi de 7,3 ± 2,9 e 7,7 ± 2,3 anos (variando entre 2 e 13 anos) nos grupos II e III, respectivamente. Embora as pressões sistólica e diastólica e a média da pressão arterial tenham sidas ligeiramente elevadas no grupo III em relação aos grupos I e II, as diferenças não alcançaram significância estatística.
Parâmetros ecocardiográficos convencionais
Os índices ecocardiográficos estruturais e funcionais do VD obtidos por ecocardiografia padrão e pelo Doppler tecidual são mostrados na Tabela 2. A espessura da parede do VD, o diâmetro do átrio direito e o diâmetro do VD foram significativamente maiores nos grupos de obesos (grupos II e III), em comparação com o grupo controle (p < 0,01; p < 0,01 e p < 0,001, respectivamente). As medidas das câmaras cardíacas direitas foram também significativamente maiores no grupo III em relação ao grupo II (p < 0,01 para a espessura da parede do VD e p < 0,05 para as outras medidas). A razão da velocidade de enchimento da tricúspide precoce (E) e final (atrial - A) (E/A) foi significativamente reduzida no grupo II, em comparação com o grupo controle (p < 0,001). Embora a razão E/A tenha sido menor no grupo III em relação ao grupo II, essa diferença não foi estatisticamente significativa. O TAP foi significativamente reduzido nos grupos II e III (p < 0,001) e também diferiu significativamente entre os grupos II e III (p < 0,05).
Resultados obtidos com Doppler Tecidual
Considerando a função diastólica do VD, a Am do VD não foi significativamente diferente entre os grupos I e II, embora tenha sido significativamente elevada no grupo III (p < 0,01). A Em do VD foi significativamente menor no grupo III (p < 0,01). A razão Em/Am do VD foi significativamente menor no grupo II em comparação com o grupo controle (p < 0,01) e menor no grupo III que no grupo II (p <0,01). O TRIm do VD foi significativamente maior no grupo II em comparação com o grupo controle (p < 0,01) e maior no grupo III em comparação com o grupo II (p < 0,05). O TCIm do VD não diferiu significativamente entre os grupos. O número de indivíduos com uma razão Em/Am < 1 foram 4 (11,4%), 12 (44,4%), e 25 (69%) nos grupos I, II, e III, respectivamente, e as diferenças entre os grupos foram estatisticamente significativas (p < 0,01 para o grupo I versus II e p < 0,05 para o grupo II versus III) (Figura 1).
A Sm do VD foi significativamente diminuída no grupo III, em comparação com os Grupos I e II (p < 0,01 e p < 0,05, respectivamente), mas não diferiu significativamente entre os grupos I e II. Houve diferenças estatísticas entre os grupos em relação ao IDMm do VD, que aumentou com o IMC e significativamente maior nos grupos II e III em comparação com o grupo controle (p < 0,001) e também maior no grupo III em relação ao grupo II (p < 0,01).
Houve uma correlação significativa entre IMC e parâmetros ecocardiográficos nos pacientes do presente estudo (Tabela 3). O IMC teve uma correlação positiva com a IDMm do VD, enquanto teve uma correlação negativa com o Sm e a razão Em/Am do VD (Figuras 2, 3 e 4).
Discussão
Os resultados mais importantes do presente estudo incluem: (1) a obesidade isolada foi associada com disfunção subclínica nas funções diastólica e sistólica do VD e dilatação das câmaras cardíacas direitas em indivíduos jovens e saudáveis; (2) essas mudanças desfavoráveis foram mais pronunciados em indivíduos severamente obesos, e pareceu se relacionar com o grau de obesidade.
Tem sido demostrado que a obesidade afeta a estrutura e função cardiovascular. O excesso de tecido adiposo impõe um aumento da demanda metabólica do corpo e tanto o débito cardíaco quanto o volume total de sangue são elevados na obesidade, o que leva a uma circulação hiperdinâmica, provocando mudanças estruturais no VE e VD e, subsequentemente, o aumento da massa ventricular e dilatação da cavidade2,3. Estudos anteriores sugeriram que a obesidade está associada com a hipertrofia, dilatação e disfunção diastólica do VE e, ocasionalmente, com a disfunção sistólica do VE3-10,21. A estrutura e a função do VD também têm sido avaliadas em vários estudos, mas os resultados são conflitantes11-15,22.
O presente estudo demostrou que a obesidade sem complicações foi associado com a dilatação do VD e do átrio direito, além do aumento da espessura da parede livre do VD. Além disso, esses índices estruturais foram positivamente correlacionados com o IMC. Da mesma forma, em um estudo anterior que avaliou a estrutura e a função do VD por ecocardiografia, também foi observado um aumento da massa e do volume do VD em indivíduos obesos11. Recentemente, Chahal e cols.13 relataram que o volume diastólico final e a massa do VD foram maiores nos indivíduos com sobrepeso e obesos, o que está de acordo com os nossos resultados. No entanto, a média de idade dos pacientes nesse estudo foi maior e a morfologia do VD foi avaliada por ressonância magnética cardíaca13. Por outro lado, alguns estudos não revelaram nenhuma relação entre a obesidade e o diâmetro do VD14,15. Nós também observamos que a razão E/A da tricúspide foi reduzida, indicando dano no relaxamento do VD e o TAP foi significativamente reduzido, indicando um aumento da resistência vascular pulmonar em indivíduos obesos.
As causas prováveis do aumento da massa e da dilatação do VD, menor TAP e o subsequente comprometimento da função do VD em pessoas obesas incluem o aumento do volume total de sangue e pré-carga, hiperinsulinemia e resistência à insulina, alterações na carga de trabalho respiratório, presença de apnéia obstrutiva do sono, que tem sido frequentemente associada com obesidade severa, entre outros mecanismos. Cada uma destas alterações podem ocorrer em na obesidade em diferentes graus e desempenhar uma função nas alterações da resistência vascular pulmonar e na estrutura e função do VD23-25.
O TDI pulsátil é um método único para medir as velocidades sistólica e diastólica do miocárdio. A determinação das velocidades de movimento anular da tricúspide tem sido confirmada como uma nova ferramenta para avaliar a função diastólica e sistólica do VD em várias doenças16,26. O presente estudo detectou o comprometimento da função diastólica do VD, como indicado pela diminuição da razão Em/Am do VD e aumento da TRI do VD em indivíduos obesos. Além disso, a função diastólica do VD foi ainda mais prejudicada em indivíduos com obesidade severa e intimamente relacionada com o IMC. Para evitar o efeito da idade nos danos do relaxamento do VD, a nossa amostra experimental consistiu em adultos jovens (idade < 40 anos). Nós também encontramos uma deficiência subclínica na função sistólica do VD, que foi demonstrada pela diminuição da Sm do VD em indivíduos obesos com um IMC > 35 kg/m2. A preservação da Sm do VD em indivíduos com obesidade moderada, a qual foi significativamente menor nos indivíduos com obesidade severa, sugere que a função sistólica do VD foi afetada posteriormente com o decorrer da obesidade. Considerando que indivíduos obesos apresentando outras morbidades não foram incluídos no estudo presente e as pressões arteriais foram semelhantes nos grupos de indivíduos obesos e com peso normal, os danos na função do VD observadas no presente estudo podem ser atribuídos à incidência da obesidade isolada. Na literatura, estudos têm revelado funções sistólicas e diastólicas normais do VD14,27 ou danos na função diastólica do VD em conjunto com a função sistólica preservada12,22. No entanto, consistente com o presente estudo, a maioria dos estudos anteriores relataram funções prejudicadas do VD em indivíduos obesos11,12,15,22 com alguns deles relatando melhora da função do VD após uma contínua perda de peso28,29.
O IDMm introduzido por Tei é um índice derivado do Doppler que reflete tanto a função sistólica quanto a diastólica dos ventrículos30. O IDMm obtido pelo TDI tem a vantagem de medir os intervalos de tempo sistólico e diastólico dentro do mesmo ciclo cardíaco. O IDMm é uma ferramenta útil para a medida não invasiva da função do VD31. Na literatura, poucos estudos investigaram o IDM do VD em indivíduos obesos e os resultados são conflitantes14,32,33. Em nosso estudo, o IDM do VD derivado do TDI foi maior em indivíduos obesos saudáveis e significativamente correlacionado com o IMC. Da mesma forma, Maniscalco e cols.32 constataram que o IDM do VD foi significativamente elevado na obesidade severa sem complicações e melhorou após a perda contínua de peso. Por outro lado, Yildirimturk e cols.14 relataram não haver nenhuma mudança no IDMm do VD em indivíduos com obesidade moderada; no entanto, isso pode ser explicado pelas características demográficas da população do estudo, bem como a duração e gravidade da obesidade. Embora nossos dados revelam aumentos significativos do IDMm do VD nos dois grupos de indivíduos obesos, o aumento foi mais pronunciado naqueles com IMC > 35 kg/m2, o que ocorreu provavelmente devido aos danos subclínicos da função sistólica do VD, além de disfunção diastólica do VD observada na obesidade severa.
Limitações do estudo
A obesidade foi medida usando-se apenas o IMC e as medidas de distribuição de gordura corporal não foram feitas. Uma melhor correlação poderia ter sido encontrada entre obesidade abdominal e as alterações ecocardiográficas. Nós não realizamos um estudo do sono para determinar a contribuição da apnéia obstrutiva do sono nas mudanças do VD. No entanto, os pacientes com sintomas de apnéia obstrutiva do sono, como ronco e apnéia testemunhada foram excluídos. Outra limitação do presente estudo foi a falta de um acompanhamento longitudinal dos indivíduos obesos para documentar o desenvolvimento de insuficiência cardíaca. Por último, o número de pacientes foi relativamente limitado no presente estudo, por conseguinte, os resultados podem não ser idênticos quando aplicados a grandes populações.
Conclusão
Este estudo demonstrou que a obesidade isolada em adultos jovens foi associada a disfunções subclínicas na estrutura e função do VD. A detecção precoce de danos da função do VD pode ser importante no controle da obesidade e o TDI pode ser uma ferramenta útil para monitorar o envolvimento cardíaco subclínico em indivíduos obesos.
Contribuição dos autores
Concepção e desenho da pesquisa: Sokmen A; Obtenção de dados: Sokmen A, Sokmen G, Acar G, Akcay A, Koroglu S, Koleoglu M, Yalcintas S, Aydin MN; Análise e interpretação dos dados: Sokmen A, Sokmen G; Análise estatística e Redação do manuscrito: Sokmen A, Acar G; Revisão crítica do manuscrito quanto ao conteúdo intelectual: Sokmen A, Sokmen G, Akcay A.
Potencial Conflito de Interesses
Declaro não haver conflito de interesses pertinentes.
Fontes de Financiamento
O presente estudo não teve fontes de financiamento externas.
Vinculação Acadêmica
Não há vinculação deste estudo a programas de pós-graduação.
Abdullah Sokmen
Kahramanmaras Sutcu Imam University, Faculty of Medicine, Cardiology Department
46050, Kahramanmaras, Turkey
E-mail:
abdullahs27@yahoo.com
Artigo recebido em 21/12/12; revisado em 27/02/13; aceito em 18/03/13.
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BACKGROUND: Obesity is an independent risk factor for cardiovascular diseases. The effects of obesity on left ventricular structure and function have been reported, but relatively little is known regarding right ventricular (RV) function in obesity. OBJECTIVE: To evaluate subclinical RV alterations in obese, but otherwise healthy, young adults by conventional echocardiography and tissue Doppler imaging (TDI). METHODS: In this study, we included 35 normal weight healthy subjects with a body mass index (BMI) < 25 kg/m² (group I), 27 subjects with a BMI of 30-34.99 kg/m² (group II), and 42 subjects with a BMI > 35 kg/m² (group III). All subjects underwent transthoracic echocardiography. In addition to standard echocardiographic measurements, tricuspid annular peak systolic (Sm), peak early (Em), and late diastolic (Am) velocities, isovolumetric contraction (ICTm), relaxation (IRTm) time, and ejection time (ETm) were obtained by TDI, and RV myocardial performance index (MPIm) was calculated. RESULTS: In group II, RV Em/Am was significantly decreased and IRTm and MPIm were significantly increased compared to group I (p < 0.01). RV Sm, Em, and the Em/Am ratio were significantly lower and RV IRTm and MPIm were significantly higher in group III than in group II (p < 0.05 for RV Sm and IRTm and p < 0.01 for others). RV Am differed significantly between groups III and I (p < 0.05). BMI was significantly and negatively correlated with RV Sm, Em, and the Em/Am ratio, but positively correlated with RV MPI (p < 0.01). CONCLUSION: Our study showed that isolated obesity in young normotensive adults was associated with subclinical abnormalities in RV structure and function.
Abdullah SokmenI; Gulizar SokmenI; Gurkan AcarI; Ahmet AkcayI; Sedat KorogluII; Murat KoleogluIII; Sila YalcintasIV;M. Naci AydinI
IKahramanmaras Sutcu Imam University - Faculdade de Medicina - Departmento de Cardiologia, Kahramanmaras, Turquia
IIHospital Estadual Afsin - Clínica de Cardiologia - Kahramanmaras, Turquia
IIIHospital Prıvado Ozel Yasam - Clínica de Cardiologia, Kahramanmaras, Turquia
IVHospital Estadual Dortyol - Clínica de Cardiologia, Hatay, Turkey
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ABSTRACT
BACKGROUND: Obesity is an independent risk factor for cardiovascular diseases. The effects of obesity on left ventricular structure and function have been reported, but relatively little is known regarding right ventricular (RV) function in obesity.
OBJECTIVE: To evaluate subclinical RV alterations in obese, but otherwise healthy, young adults by conventional echocardiography and tissue Doppler imaging (TDI).
METHODS: In this study, we included 35 normal weight healthy subjects with a body mass index (BMI) < 25 kg/m2 (group I), 27 subjects with a BMI of 30-34.99 kg/m2 (group II), and 42 subjects with a BMI > 35 kg/m2 (group III). All subjects underwent transthoracic echocardiography. In addition to standard echocardiographic measurements, tricuspid annular peak systolic (Sm), peak early (Em), and late diastolic (Am) velocities, isovolumetric contraction (ICTm), relaxation (IRTm) time, and ejection time (ETm) were obtained by TDI, and RV myocardial performance index (MPIm) was calculated.
RESULTS: In group II, RV Em/Am was significantly decreased and IRTm and MPIm were significantly increased compared to group I (p < 0.01). RV Sm, Em, and the Em/Am ratio were significantly lower and RV IRTm and MPIm were significantly higher in group III than in group II (p < 0.05 for RV Sm and IRTm and p < 0.01 for others). RV Am differed significantly between groups III and I (p < 0.05). BMI was significantly and negatively correlated with RV Sm, Em, and the Em/Am ratio, but positively correlated with RV MPI (p < 0.01).
CONCLUSION: Our study showed that isolated obesity in young normotensive adults was associated with subclinical abnormalities in RV structure and function.
Keywords: Obesity; Young Adult; Ventricular Function, Right; Echocardiography, Doppler.
Introduction
Obesity is a chronic, progressive disease with increasing prevalence in both developed and developing countries, and represents an independent risk factor for hypertension, diabetes mellitus, dyslipidemia, and cardiovascular diseases, such as coronary artery disease, atrial fibrillation, and congestive heart failureI-3. Although the exact mechanisms leading to heart failure in obese patients have not been clarified, obesity has been linked to a spectrum of cardiovascular changes from hyperdynamic circulation through subclinical changes in cardiac structure that eventually manifest in heart failure3.
Obesity increases cardiac workload by increasing total blood volume and cardiac output. Incremental increases in left ventricular (LV) filling pressure and volume may ultimately produce chamber dilatation and LV hypertrophy2. Many studies have shown eccentric LV hypertrophy, LV diastolic dysfunction, and occasionally LV systolic dysfunction in long standing obesity3-10. Similar to that of the LV, obesity may affect right ventricular (RV) function through increased cardiac output and obesity-related obstructive sleep apnea, both of which increase pulmonary artery pressure and might lead to RV dysfunction. However, previous studies have revealed conflicting data regarding the effects of obesity on the RV and still less is known about RV structure and function in obese subjects11-15.
Clinical assessment of RV function by echocardiography is challenging due to the retrosternal position and complex shape of the RV and although three-dimensional echocardiography has provided promising results, it is time consuming and has limited practicability. Tissue Doppler imaging (TDI) is a novel echocardiographic technique that allows noninvasive assessment of regional myocardial velocities and offers advantages over conventional imaging of RV because it is clinically useful and potentially less load-dependent than other echocardiographic markers of RV function16.
In this study, we evaluated the impact of isolated obesity on RV structure and function in normotensive young adults (age < 40 years) by use of TDI measurements in addition to conventional echocardiographic parameters17.
Methods
Patient selection
In the present study, we enrolled 69 obese subjects (30 males and 39 females; age < 40 years; mean age 32.0 ± 5.3 years) who were admitted to our cardiology clinic for routine cardiovascular assessment and found to be free of cardiovascular and pulmonary diseases. Age- and sex-matched, healthy, normal weight volunteers among hospital staff or their relatives served as the control group (group I; n = 35; 15 men and 20 women; mean age 30.1 ± 4.9 years). Obesity was defined as a body mass index (BMI) of > 30 kg/m2 and normal weight as a BMI of < 25 kg/m2 17. Obese patients were further divided into two subgroups: (1) patients with a BMI of 30-34.9 kg/m2 (group II, n = 27) and (2) patients with BMI > 35 kg/m2 (group III, n = 42). We excluded subjects with poor quality echocardiographic images, hypertension, diabetes mellitus, coronary artery disease, heart failure, cardiac valve disease, arrhythmia, and hepatic, renal, endocrine, or respiratory diseases. All participants provided informed consent and the study protocol was approved by the institutional ethics committees of the participating institutions.
Clinical assessment
Demographic information including age, gender, family history, personal habits (i.e., alcohol intake, tobacco consumption, drug ingestion, and known pathological conditions), functional status, and duration of obesity were obtained from all patients. Arterial blood pressure was measured after subjects had rested for > 5 min in a sitting position in a quiet room. A detailed physical examination was conducted to exclude endocrine and cardiovascular comorbidities and a 12-lead ECG was obtained. Routine hematological and biochemical variables were determined from fasting blood samples and included glucose, total cholesterol, triglycerides, high density lipoprotein cholesterol, urea, creatinine, liver function tests, free triiodothyronine, free thyroxine, thyroid-stimulating hormone, and complete blood count. Patients complaining of chest pain were administered exercise stress tests and additional myocardial perfusion scintigraphy when indicated to exclude coronary artery disease.
Standard echocardiographic measurements
All of the study participants were subjected to transthoracic echocardiographic examinations (Vivid 7 Pro; 2-4 MHz phased-array transducer; GE Vingmed Ultrasound AS, Horten, Norway) by a cardiologist unaware of the clinical data. M-mode and conventional Doppler measurements were made according to the American Society of Echocardiography guidelines and averaged from three cardiac cycles18,19. The RV diameter and wall thickness were measured from the M-Mode tracings at the end-diastole in the parasternal long axis view. The inner diameter of the right atrium was measured as the horizontal linear dimension from the apical four-chamber view. Pulsed wave Doppler measurements of tricuspid inflow velocities, namely peak E (early diastolic) and peak A (late diastolic), were obtained by placing the sample volume at the tip of the leaflets and averaged from 3 consecutive beats.The velocity of the pulmonary outflow tract was recorded by pulsed wave TDI at a level just distal to the pulmonary valve tips, and pulmonary acceleration time (PAT) was measured.
Tissue Doppler Imaging
TDI was performed in the apical four-chamber view using a 5-mm sample volume placed at the lateral tricuspid annulus. We used the minimal gain to assure clear and well-defined pulsed TDI wave borders. Settings were adjusted for a frame rate of 120-180 Hz and myocardial peak systolic (RV Sm), peak early diastolic velocity (RV Em), peak late diastolic velocity (RV Am), isovolumetric contraction (RV ICTm), relaxation time (RV IRTm), and ejection time (RV ETm) were measured. All measurements were averaged from three consecutive recordings. The RV myocardial performance index (RV MPIm) was calculated from the formula: RV MPIm = (IRTm + ICTm) / ETm. The patients with an RV Em / Am ration < 1 were considered to have RV diastolic dysfunction20.
Statistical Analysis
All analyses were conducted using SPSS statistical software for Windows 15.0 (SPSS, Inc., Chicago, IL, USA). Continuous variables were expressed as mean ± standard deviation, whereas categorical variables were presented as percentages. The chi-square statistic was used to assess differences between categorical variables. Analysis of variance was used to compare parameters among the three groups. Pearson's correlation coefficient was used to assess the strength of the relationship between continuous variables. A p-value < 0.05 was considered statistically significant.
Results
Characteristics of the study groups
Clinical patient characteristics are presented in Table 1. Only weight and BMI were significantly different between groups. The average duration of obesity was 7.3 ± 2.9 and 7.7 ± 2.3 years (range, 2-13 years) in groups II and III, respectively. Although systolic, diastolic, and mean arterial blood pressures were slightly higher in group III, as compared to groups I and II, the differences did not reach statistical significance.
Conventional echocardiographic parameters
Structural and functional echocardiographic indices of the RV obtained by standard and tissue Doppler echocardiography are shown in Table 2. RV wall thickness, right atrial diameter, and RV diameter were significantly higher in the obese groups (groups II and III) as compared to the control group (p < 0.01, p < 0.01, and p < 0.001, respectively). The measurements of the right cardiac chambers were also significantly higher in group III than group II (p < 0.01 for RV wall thickness and p < 0.05 for other measurements). The tricuspid early (E) and late (atrial - A) (E/A) ventricular filling velocity ratio was significantly decreased in group II as compared to the control group (p < 0.001). Although the E/A ratio was further decreased in group III, as compared to group II, the difference was not statistically significant. PAT was found to be significantly shortened in groups II and III (p < 0.001), and also differed significantly between groups II and III (p < 0.05).
Tissue Doppler imaging findings
Considering RV diastolic function, RV Am did not significantly differ between groups I and II, although it was significantly increased in group III (p < 0.01). RV Em was significantly lower in group III (p < 0.01). RV Em/Am was significantly lower in group II compared to the control group (p < 0.01) and lower in group III than group II (p < 0.01). RV IRTm was significantly increased in group II compared to the control group (p < 0.01) and increased in group III compared to group II (p < 0.05). RV ICTm did not differ significantly between groups. The number of subjects with an Em/Am ratio < 1 was 4 (11.4%), 12 (44.4%), and 25 (69%) in groups I, II, and III, respectively, and the differences between groups were statistically significant (p < 0.01 for group I vs. II and p < 0.05 for group II vs. III) (Figure 1).
RV Sm was significantly decreased in group III as compared to groups I and II (p < 0.01 and p < 0.05, respectively), but did not differ significantly between groups I and II. There were statistical differences between groups in regard to RV MPIm, which increased with BMI and was significantly increased in groups II and III as compared to the control group (p < 0.001), and also increased in group III as compared to group II (p < 0.01).
There was a significant correlation between BMI and echocardiographic parameters in the study patients (Table 3). BMI was found to be positively correlated with RV MPIm, while it was negatively correlated with RV Sm and Em/Am (Figures 2, 3, and 4).
Discussion
The most important findings of the present study were that (1) isolated obesity was associated with subclinical impairment in RV diastolic and systolic functions and dilatation of right cardiac chambers in young healthy subjects, and (2) these unfavorable changes were more pronounced in severely obese subjects, and appeared to be related to the degree of obesity.
Obesity has been shown to have many effects on cardiovascular structure and function. Excess adiposity imposes an increased metabolic demand on the body and both cardiac output and total blood volume are elevated in obesity leading to hyperdynamic circulation, which causes LV and RV structural changes in obesity and subsequently leads to increased ventricular mass and cavity dilatation2,3. Previous studies have suggested that obesity is associated with LV hypertrophy, LV dilatation, LV diastolic dysfunction, and occasionally LV systolic dysfunction3-10,21. RV structure and function have also been evaluated in several studies, but the results are conflicting11-15,22.
The present study showed that uncomplicated obesity was associated with RV and right atrial dilatation, and increased thickness of the RV free wall. Also, these structural indices were found to be positively correlated with BMI. Similarly, in a previous study evaluating RV structure and function by echocardiography, RV mass and volume was found to be increased in obese subjects11. Recently, Chahal et al13 reported that RV end-diastolic volume and mass were increased in overweight and obese subjects, which was in accordance with our results. However, the mean patient age in that study was greater and RV morphology was assessed by cardiac magnetic resonance imaging13. On the other hand, some studies revealed no relation between obesity and RV diameter14,15. We also found that the tricuspid E/A ratio was decreased, indicating impaired RV relaxation, and PAT was significantly shortened, indicating increased pulmonary vascular resistance in obese subjects.
Likely causes of the increased RV mass, RV dilatation, shortened PAT, and subsequent impairment of RV function in obese persons include increased total blood volume and preload, hyperinsulinemia and insulin resistance, changes in respiratory workload, presence of obstructive sleep apnea, which has been frequently associated with severe obesity, among other mechanisms. Each of these changes may occur in obesity to different degrees and play a role in alterations of pulmonary vascular resistance and RV structure and function23-25.
Pulsed TDI is a unique method to measure systolic and diastolic myocardial velocities. The determination of velocities of tricuspid annular motion has been confirmed as a new tool to assess RV systolic and diastolic function in various diseases16,26. This study detected impaired RV diastolic function, as indicated by a decreased RV Em/Am ratio and increased RV IRT in obese subjects. Moreover, RV diastolic function was further impaired in severely obese subjects and closely related with BMI. To avoid the contributory effect of aging to impaired RV relaxation, our study population consisted of young adults (age < 40 years). We also found subclinical impairment in RV systolic function demonstrated by decreased RV Sm in obese subjects with a BMI > 35 kg/m2. The preservation of RV Sm in mildly obese subjects, while significantly decreasing RV Sm in those severely obese, suggested that RV systolic function was affected late in the course of obesity. Since obese subjects with co-morbidities were not included in the present study and blood pressures were similar in obese and normal weight groups, impaired RV function can be attributed to the isolated incidence of obesity in this study. In the literature, studies have revealed normal RV systolic and diastolic function14,27 or impaired RV diastolic function together with preserved systolic function12,22. However, consistent with the present study, most of previous studies reported impaired RV functions in obese subjects11,12,15,22 with some of them reporting improvement in RV function after continuous weight loss28,29.
The MPIm introduced by Tei is a Doppler-derived index to reflect both systolic and diastolic function of the ventricles30. MPIm obtained via TDI has the advantage of measuring systolic and diastolic time intervals within the same cardiac cycle. The MPIm is a useful tool to noninvasively measure RV function31. In the literature, there are few studies that have investigated RV MPI in obese subjects and they revealed conflicting results14,32,33. In our study, TDI-derived RV MPIm was found to be increased in otherwise healthy obese subjects and was significantly correlated with BMI. Similarly, Maniscalco et al32 found that RV MPI was significantly increased in uncomplicated severe obesity and improved after continuous weight loss. On the other hand, Yildirimturk et al14 reported no change in RV MPIm in mildly obese subjects; however, this may be explained by the demographic features of the study population as well as the duration and severity of obesity. Although we found significant increases in RV MPIm in both obese groups, the increase was more pronounced in patients with a BMI > 35 kg/m2, which was most likely due to subclinical impairment of RV systolic function in addition to RV diastolic dysfunction in severe obesity.
Study limitations
Obesity was measured using only BMI and no measurements of body fat distribution were made. A better correlation might have been found between abdominal obesity and echocardiographic alterations. We did not perform a sleep study to determine the contribution of obstructive sleep apnea to RV changes. However, patients with obstructive sleep apnea symptoms, such as habitual snoring and witnessed apnea, were excluded. Another limitation to the present study was the lack of a longitudinal follow-up of the obese subjects to document the development of heart failure. Finally, the number of patients was relatively limited in this study; therefore, the results may not be identical when applied to larger populations.
Conclusion
This study demonstrated that isolated obesity in young adults was associated with subclinical abnormalities in RV structure and function. The early detection of impaired RV function may be important in obesity management and TDI may provide a useful tool to monitor subclinical cardiac involvement in obese subjects.
Author contributions
Conception and design of the research: Sokmen A; Acquisition of data: Sokmen A, Sokmen G, Acar G, Akcay A, Koroglu S, Koleoglu M, Yalcintas S, Aydin MN; Analysis and interpretation of the data: Sokmen A, Sokmen G; Statistical analysis and Writing of the manuscript: Sokmen A, Acar G; Critical revision of the manuscript for intellectual content: Sokmen A, Sokmen G, Akcay A.
Potential Conflict of Interest
No potential conflict of interest relevant to this article was reported.
Sources of Funding
There were no external funding sources for this study.
Study Association
This study is not associated with any post-graduation program.