abcArquivos Brasileiros de CardiologiaArq. Bras. Cardiol.0066-782X1678-4170Sociedade Brasileira de Cardiologia - SBCSão Paulo, SP, Brazil5YwkPRWyMsGMnWbgmDcdD6jS0066-782X2013000600005S0066-782X(13)1000060000510.5935/abc.20130099Artigos OriginaisAvaliação do ventrículo direito pelo ecocardiograma com doppler tecidual na embolia pulmonar agudaRodriguesAna Clara TudeCordovilAdrianaMonacoClaudiaGuimarãesLaiseCuryAlexandreNaccaratoGustavo A FLira-FilhoEdgarFischerClaudio HenriqueVieiraMarcelo Luiz CamposMorhySamiraSão PauloSão PauloHospital Israelita Albert EinsteinBrazil0620131006524530030620120201201327112012This work is licensed under a Creative Commons Attribution-NonCommercial 4.0 International License.
FUNDAMENTO: A avaliação da função Ventricular Direita (VD) pelo ecocardiograma em pacientes com Tromboembolismo Pulmonar (TEP) é complexa, frequentemente qualitativa; o Doppler tecidual tem sido utilizado para avaliação semiquantitativa dessa câmara, com algumas limitações. OBJETIVO: Avaliar a função do VD no TEP pelo ecocardiograma com Doppler tecidual, complementando com o peptídeo atrial natriurético (BNP). MÉTODOS: Foram estudados pacientes com TEP pelo ecocardiograma com Doppler tecidual e BNP até 24 horas do diagnóstico, obtendo-se as velocidades miocárdicas (s'), strain, strain rate e índice de performance miocárdica do VD; disfunção do VD foi iagnosticada por hipocinesia da câmara, movimento anormal septal e relação VD/VE >1. De acordo com o BNP os pacientes foram divididos em Grupo I, BNP < 50 pg/mL e Grupo II, BNP > 50 pg/mL. RESULTADOS: De 118 pacientes, 100 (60 homens, idade = 55 ± 17 anos) foram analisados; observou-se disfunção do VD em 28%, mais frequentemente no grupo II (19 vs. 9 pacientes, p < 0,001). O grupo II era mais idoso (64 ± 19 vs. 50 ± 15 anos), apresentava menor velocidade de s' (10,5 ± 3,5 vs. 13,2 ± 3,1 cm/s) e maior pressão pulmonar (48 ± 11 vs. 35 ± 11 mmHg), p < 0,001 para todos. O ponto de corte de s' para disfunção do VD foi de 10,8 cm/s (especificidade = 85%, sensibilidade = 54%), com moderada correlação entre o BNP e a onda s'(r = -0,39). CONCLUSÃO: No TEP, a disfunção do VD pelo ecocardiograma se acompanha de elevação do BNP; apesar confirmar adequadamente a presença de disfunção do VD, o Doppler tecidual apresenta sensibilidade limitada para este diagnóstico.
Avaliação do ventrículo direito pelo ecocardiograma com doppler tecidual na embolia pulmonar aguda
Ana Clara Tude Rodrigues; Adriana Cordovil; Claudia Monaco; Laise Guimarães; Alexandre Cury; Gustavo A F Naccarato; Edgar Lira-Filho; Claudio Henrique Fischer; Marcelo Luiz Campos Vieira; Samira Morhy
Hospital Israelita Albert Einstein - MDP - Ecocardiografia, São Paulo, SP - Brasil
Correspondência
RESUMO
FUNDAMENTO: A avaliação da função Ventricular Direita (VD) pelo ecocardiograma em pacientes com Tromboembolismo Pulmonar (TEP) é complexa, frequentemente qualitativa; o Doppler tecidual tem sido utilizado para avaliação semiquantitativa dessa câmara, com algumas limitações.
OBJETIVO: Avaliar a função do VD no TEP pelo ecocardiograma com Doppler tecidual, complementando com o peptídeo atrial natriurético (BNP).
MÉTODOS: Foram estudados pacientes com TEP pelo ecocardiograma com Doppler tecidual e BNP até 24 horas do diagnóstico, obtendo-se as velocidades miocárdicas (s'), strain, strain rate e índice de performance miocárdica do VD; disfunção do VD foi iagnosticada por hipocinesia da câmara, movimento anormal septal e relação VD/VE >1. De acordo com o BNP os pacientes foram divididos em Grupo I, BNP < 50 pg/mL e Grupo II, BNP > 50 pg/mL.
RESULTADOS: De 118 pacientes, 100 (60 homens, idade = 55 ± 17 anos) foram analisados; observou-se disfunção do VD em 28%, mais frequentemente no grupo II (19 vs. 9 pacientes, p < 0,001). O grupo II era mais idoso (64 ± 19 vs. 50 ± 15 anos), apresentava menor velocidade de s' (10,5 ± 3,5 vs. 13,2 ± 3,1 cm/s) e maior pressão pulmonar (48 ± 11 vs. 35 ± 11 mmHg), p < 0,001 para todos. O ponto de corte de s' para disfunção do VD foi de 10,8 cm/s (especificidade = 85%, sensibilidade = 54%), com moderada correlação entre o BNP e a onda s'(r = -0,39).
CONCLUSÃO: No TEP, a disfunção do VD pelo ecocardiograma se acompanha de elevação do BNP; apesar confirmar adequadamente a presença de disfunção do VD, o Doppler tecidual apresenta sensibilidade limitada para este diagnóstico.
O Tromboembolismo Pulmonar (TEP) é uma causa importante de morbimortalidade, com prognóstico reservado se associado à instabilidade hemodinâmica, quando a mortalidade pode atingir cerca de 20%1. A avaliação adequada da função do Ventrículo Direito (VD) é crucial no TEP1; no entanto, sua análise por métodos não invasivos como o ecocardiograma bidimensional é limitada, em razão da complexidade anatômica dessa câmara. Nesse sentido, outras técnicas ecocardiográficas como o Doppler tecidual têm sido agregadas para complementação diagnóstica2, com estudos mostrando uma correlação adequada entre as velocidades sistólicas do Doppler tecidual e a fração de ejeção do VD pela ressonância magnética3, bem como a identificação do acometimento do VD em pacientes com TEP4. A avaliação da função do VD pode ainda ser complementada pela medida do peptídeo atrial natriurético (BNP)5, que se encontra elevado na presença de aumento das pressões intracardíacas6. A relação entre as medidas do Doppler tecidual para a avaliação do VD no TEP, no entanto, não está completamente esclarecida, com valores distintos encontrados para as velocidades miocárdicas nessa situação7,8, sendo mais limitadas ainda para medidas como o strain e strain rate. Adicionalmente, seria de potencial interesse clínico comparar a relação entre a disfunção sistólica do VD pelo ecocardiograma com Doppler tecidual e o reflexo funcional da sobrecarga desta câmara, estimada a partir do BNP.
O objetivo deste estudo foi avaliar a função sistólica do VD a partir do ecocardiograma bidimensional com Doppler tecidual em pacientes com TEP agudo e analisar sua correlação com o BNP.
Métodos
Pacientes
De agosto de 2007 a janeiro de 2010, todos os pacientes que deram entrada na Unidade de Emergência ou pacientes internados com suspeita clínica de TEP (dor/dispneia de início súbito na última semana) foram solicitados a participar no estudo. O TEP foi confirmado pela tomografia multislice de tórax mostrando defeito de enchimento total ou parcial em ramos pulmonares ou a cintilografia de ventilação/perfusão pulmonar com alta probabilidade de TEP. Foram excluídos do estudo pacientes com disfunção Ventricular Esquerda (VE), dados como fração de ejeção < 55% pelo ecocardiograma, para minimizar sua influência nos níveis de BNP9. Outros critérios de exclusão foram a presença de doença pulmonar obstrutiva crônica, arritmias (fibrilação atrial ou extrassístoles frequentes) e janela ecocardiográfica inadequada. Todos os pacientes foram tratados com anticoagulação (heparina não fracionada ou de baixo peso molecular, a critério do clínico assistente); pacientes com instabilidade hemodinâmica (pressão arterial sistêmica < 90/60 mmHg, sinais de má perfusão periférica) receberam tratamento trombolítico (ativador do plasminogênio tecidual, 100 mg endovenoso em duas horas). O estudo foi aprovado pela Comissão de Ética em Pesquisa institucional, conforme a Declaração de Helsinki, e todos os pacientes deram consentimento por escrito para participação no mesmo.
Ecocardiograma
Os pacientes foram submetidos a um ecocardiograma (Vivid 7, GE Medical Systems, Horten, Norway) com medidas do VE e fração de ejeção de acordo com as recomendações da American Society de Echocardiography10 até 24 horas do diagnóstico de TEP agudo. Os diâmetros do VE e VD foram medidos no corte apical 4-câmaras para obtenção da relação VD/VE. Os cortes paraesternal, apical e subcostal foram utilizados para a avaliação subjetiva da função sistólica do VD. Foi considerada disfunção sistólica do VD a presença de hipocinesia da câmara; a movimentação anormal do septo (retificação) e/ou dilatação do VD (relação VD/VE > 1) foram acrescidos à análise subjetiva da função no intuito de refiná-la. A função do VD foi avaliada por dois observadores, e em caso de discordância foi solicitada a opinião de um terceiro observador. A pressão sistólica da artéria pulmonar foi obtida a partir do refluxo tricúspide adicionada à pressão do átrio direito estimada a partir do diâmetro e colapsabilidade da veia cava inferior. Foram realizadas medidas das velocidades das ondas E e A para análise da função diastólica do VE, obtidas a partir do fluxo transmitral.
Doppler tecidual
Traçados de Doppler tecidual foram obtidos do anel lateral e septal e do anel lateral tricúspide a partir do corte apical 4-câmaras para a obtenção das medidas de velocidades miocárdicas (ondas s' e e'), com o volume da amostra o mais paralelo possível à parede para minimizar a influência do ângulo sobre as velocidades do Doppler. A estimativa da pressão de enchimento do VE foi realizada a partir da razão entre a onda de enchimento precoce (E) transmitral e a média das ondas e' septal e lateral; foi considerado disfunção diastólica o aumento das pressões de enchimento do VE (E/e' > 13)11. As imagens foram obtidas com o paciente em apneia ou respirando lentamente, na medida quando possível. O mapeamento colorido foi usado para obtenção do Doppler tecidual no corte apical 4-câmaras com ajuste do setor e a profundidade para manter um número mínimo de 100 quadros/min. O Índice de Performance Miocárdica (IPM) do ventrículo direito foi calculado como a razão entre a soma dos Tempos de Contração Isovolumétrica (TCI) e o Tempo de Relaxamento Isovolumétrico (TRIV) dividido pelo Tempo de Ejeção (TE): MPI = (TCI + TRIV)/TE12, (está correto o sinal de igual?) com medidas obtidas a partir do Doppler tecidual do anel tricúspide. As imagens foram digitalizadas e utilizadas a média de 3-medidas, com posterior análise.
Medidas de BNP
O BNP plasmático foi medido até 24 horas após a confirmação do TEP. Após a coleta, o sangue foi colocado em um tubo contendo ácido etilenodiaminotetracético e separado por centrifugação, e o BNP medido usando um kit de radioimunoensaio (Advia Centaur assayÒ, Siemens Heathcare Diagnostics, Bayswater, Australia). Os pacientes foram divididos em dois grupos de acordo com os níveis de BNP13: grupo I, com < 50 pg/mL e grupo II com BNP > 50 pg/mL. Para o tromboembolismo pulmonar, valores de BNP < 50 pg/mL foram descritos como adequados para identificação de pacientes com menores pressões intracardíacas e consequentemente melhor prognóstico13.
Análise Estatística
As variáveis contínuas são apresentadas em média ± DP e as categóricas em porcentagens ou frequências observadas. Os grupos foram testados com teste t de Student para as variáveis contínuas e o qui-quadrado ou Fischer para variáveis categóricas. A curva ROC (Receiver Operating Characteristic) foi utilizada para identificar o melhor valor de ponto de corte das medidas de Doppler tecidual mais adequadas para identificar disfunção do VD. A correlação entre o BNP e as variáveis relacionadas ao VD foram testadas pela correlação de Pearson. A análise foi realizada pelo programa de estatística SPSS statistical software (version 17.0; SPSS, Inc, Chicago, IL), e o nível de significância de p foi de 0.05. As medidas das velocidades s', strain, strain rate obtidas a partir do Doppler tecidual foram repetidas após três meses pelo mesmo observador e por um observador distinto em 10 pacientes para medidas de variabilidade inter e intraobservador e comparadas usando o coeficiente de correlação intraclasse.
Resultados
Um total de 118 pacientes tiveram o diagnóstico de TEP confirmado pela tomografia (n = 114) ou cintilografia pulmonar (n = 4). Desses, 5 se recusaram a participar; 2 não tiveram o BNP colhido; 7 não apresentavam janela ecocardiográfica adequada; 2 mostravam disfunção ventricular esquerda; e 2, arritmia significativa. Dessa forma, o grupo final estudado se constituiu de 100 pacientes. Fatores predisponentes para TEP incluíram tromboembolismo venoso (29%), neoplasia (24%), cirurgia (22%) e viagem aérea de longa distância (6%). Em 19% dos pacientes não foram identificados fatores predisponentes para TEP. Somente 4 pacientes estavam hemodinamicamente instáveis e foram, portanto, submetidos a trombólise, sendo os demais tratados de maneira conservadora. A maior parte dos pacientes era do sexo masculino (60%), com média de idade de 55 ± 17 anos. O refluxo tricúspide esteve presente em 66 pacientes, e pressão sistólica da artéria pulmonar a partir do refluxo tricúspide foi de 41± 13 mmHg.
Avaliação do VD
Em todos os pacientes foi possível a obtenção de traçados adequados de Doppler pulsado tecidual para medidas da onda s; para medidas de strain, 17 % dos pacientes não apresentavam traçados satisfatórios para a análise e em 26 % dos pacientes não foram obtidos traçados satisfatórios para medidas de strain rate, não sendo essa medida utilizada para análise. A análise do Doppler tecidual mostrou média de velocidade da onda s' de 12,4 ± 3,4 cm/s, com valores médios de 21,4 ± 9,5 % para o strain, e o IPM aumentado (0,53 ± 0,25). Do total de 100 pacientes, 28 apresentavam disfunção sistólica do VD pelo ecocardiograma bidimensional. A capacidade da onda s' do Doppler tecidual em predizer disfunção sistólica do VD foi analisada pela curva ROC, que mostrou um valor de corte de 10,8 cm/s, com especificidade de 85 %, sensibilidade de 54% e área sob a curva de 0,78 (Figura 1). As medidas de strain não permitiram a identificação de um ponto de corte adequado para a identificação da disfunção do VD. Foi testada a correlação entre as medidas de BNP e as velocidades miocárdicas do Doppler tecidual, que mostraram uma correlação inversa significativa (p = 0,01), porém modesta (r = - 0,39, Figura 2). Não houve correlação significativa, no entanto, entre os níveis de BNP e o IPM, ou para as medidas de strain.
Avaliação dos grupos
Sessenta e oito pacientes apresentavam BNP < 50 pg/mL, sendo incluídos no grupo I. O grupo II (n = 32) consistia de pacientes mais idosos (Tabela 1), com maior prevalência de refluxo tricúspide (88% vs. 56%, p < 0,01) e pressões de artéria pulmonar mais elevadas (48 ± 11 vs. 35 ± 11 mmHg,p < 0,001) quando comparado com o grupo I. O grupo II ainda apresentava maior prevalência de disfunção sistólica do VD (59% vs. 13%, p <0,001) e menores velocidades da onda s' e do strain do VD. Não houve, no entanto, diferença entre o IPM, estando em ambos os grupos aumentado (Tabela 2). A estimativa das pressões de enchimento do VE (relação E/e) foi semelhante para ambos os grupos.
Variabilidade intra e interobservador
O coeficiente de correlação intraclasse foi de 0,98 (intraobservervador) e 0,96 (interobservador) para a velocidade da onda s', e 0,91 (intraobservador) e 0,90 (interobservador) para as medidas de strain . Os valores de strain rate não foram usados para análise em função de sua grande variabilidade e limitada obtenção.
Discussão
O tromboembolismo pulmonar é uma causa importante de morbimortalidade, e seu prognóstico está associado à instabilidade hemodinâmica decorrente da disfunção sistólica do VD1. Na literatura, a prevalência de disfunção do VD pelo ecocardiograma varia de 30% a 50%1,2; em nossa casuística a disfunção do VD foi um pouco menor (28%), possivelmente em razão da exclusão de pacientes com disfunção sistólica do VE, eliminando dessa forma eventual comprometimento do VD associado à cardiomiopatia. Níveis elevados de BNP (> 50 pg/mL) estiveram associados à maior prevalência de disfunção sistólica do VD, seja qualitativamente (pelo ecocardiograma bidimensional) ou de maneira semiquantitativa, pelas variáveis do Doppler tecidual (velocidades da onda s' e strain do VD). O Doppler tecidual constitui-se de um método simples, rápido e não invasivo para a avaliação da performance ventricular; porém os valores de corte para a identificação de disfunção sistólica do VD não são inteiramente consistentes7,8. Em nossa série, valores de onda s' < 10,8 cm/s foram capazes de identificar a disfunção sistólica do VD com boa especificidade; no entanto, a sua sensibilidade foi baixa. Acreditamos que isso se deva basicamente a duas razões: primeiramente, valores de velocidades miocárdicas são particularmente influenciados pela idade14; assim, a redução da onda s' na disfunção do VD poderia não ser tão marcante em pacientes mais jovens, que apresentam habitualmente velocidades miocárdicas maiores, sendo essa situação particularmente evidente na disfunção discreta do VD. Diferentemente da literatura, a idade média da nossa série é mais baixa (55 anos), com proporção significativa de jovens em pós-operatório. Adicionalmente, os valores de corte para velocidades s' propostos na literatura para a identificação da disfunção do VD foram obtidos de estudos incluindo populações completamente distintas, ou seja, a partir da comparação de um grupo de indivíduos sadios com pacientes com disfunção do VD, com resultante separação mais precisa entre os grupos. Hsiao e cols.15, estudando pacientes com TEP e Doppler tecidual, mostraram que os pacientes com TEP apresentavam menores valores de onda s' (10, 6 cm/s) comparados a um grupo de indivíduos normais (13,1 cm/s); Meluzin e cols.7, por sua vez, estudando pacientes com insuficiência cardíaca e disfunção ventricular direita, obtiveram um ponto de corte um pouco menor (10,5 cm/s) para a disfunção sistólica do VD concomitante, também comparado a indivíduos normais. Como nossa população consistiu-se exclusivamente de pacientes com a doença (TEP), observamos diferentes performances do VD, variando desde ventrículos completamente normais até falência global da câmara; nessa situação há maior probabilidade de sobreposição da estimativa, e consequentemente menor sensibilidade do método. Em alguns casos, observamos ainda que a avaliação da região basal do VD pelo Doppler tecidual não refletia a alteração visualizada nas demais paredes, que eventualmente poderiam apresentar-se hipocinéticas e/ou com dilatação localizada.
Avaliação das pressões intracardíacas pelo BNP
Em relação ao BNP, níveis aumentados desse biomarcador foram encontrados primordialmente na presença de disfunção sistólica do VD (predominantemente disfunção acentuada do VD), sugerindo que o acometimento significativo dessa câmara seja crucial para a elevação desse peptídeo. Em razão da vasoconstrição pulmonar resultante do TEP, ocorre um aumento do trabalho do VD na tentativa de manter elevada a pressão pulmonar; na dependência do grau de elevação da pressão, pode ocorrer a dilatação e falência do VD. Como o BNP é secretado em resposta a aumento do estresse ventricular ou atrial, reflete sobrecarga de volume ou pressão16, daí resultando sua elevação em pacientes com disfunção sistólica do VD. No entanto, a correlação entre a disfunção do VD e o BNP não é linear, havendo um sem número de fatores que influenciam essa relação, incluindo a secreção e a eliminação do biomarcador. A disfunção sistólica do ventrículo esquerdo, por exemplo, está fortemente associada a um aumento de pressões intracardíacas (e consequentemente do BNP); em razão dessa associação, pacientes com fração de ejeção do VE diminuída foram excluídos. Como a disfunção diastólica também se relaciona com níveis elevados de BNP17, sua influência foi analisada a partir da estimativa da pressão intraventricular pelo Doppler convencional e tecidual (obtida pela razão E/e'); na nossa série, apesar de os pacientes com níveis mais elevados de BNP serem mais idosos, e presumivelmente com maior prevalência de disfunção diastólica, ambos os grupos tinham medidas similares de pressões de enchimento do VE. Particularmente em pacientes sem disfunção sistólica associada, a disfunção diastólica apresenta correlação apenas modesta com os níveis de BNP18,19. Sendo assim, acreditamos que a influência da disfunção diastólica sobre o BNP pode ser minimizada nesse grupo.
Em relação ao IPM, observamos um aumento desse índice nos pacientes com TEP, independentemente da presença de disfunção do VD ou do nível de BNP. O aumento da resistência pulmonar (tal como ocorre no TEP) ocasiona um prolongamento do intervalo de contração isovolumétrica, e dessa forma, mesmo na ausência de disfunção do VD, podemos antecipar um aumento do IPM. Hsiao e cols.15 observaram que pacientes com TEP poderiam ser especificamente identificados através do IPM, em relação a pacientes com hipertensão pulmonar decorrente de outras causas. Em nossa série, no entanto, esse índice não foi capaz de diferenciar os pacientes com BNP maior ou menor que 50 pg/mL.
Limitações
Algumas limitações relacionadas ao estudo necessitam comentários: a metodologia para a avaliação do VD foi essencialmente subjetiva, mesmo quando acrescida de parâmetros semiquantitativos. Outras técnicas, como a medida da fração de mudança da área do VD (fractional área change - FAC) e a fração de ejeção pelo método de Simpson poderiam acrescentar maior consistência aos resultados; no entanto, a característica da população estudada (exames realizados frequentemente à beira do leito, com pacientes dispnéicos) limitou essa avaliação em um número significativo de pacientes. Adicionalmente, somente o segmento basal da parede do VD foi analisado pelo Doppler tecidual, e possíveis alterações em outros segmentos não seriam detectadas. No entanto, no TEP, o envolvimento do VD ocorre mais frequentemente em toda a extensão de sua parede, eventualmente poupando o ápex (sinal de McConnel)20, dessa forma possibilitando a utilização do Doppler tecidual como representativa da performance global do VD. Adicionalmente, o mapeamento colorido utilizado pelo Doppler tecidual é extremadamente dependente da qualidade da imagem, fazendo-se necessário um elevado número de quadros para a obtenção de traçados adequados. A influência da respiração, em muitos casos, mais rápida, contribuiu para a dificuldade na aquisição das imagens, com maior comprometimento para algumas variáveis como o strain e strain rate. Finalmente, como para qualquer das técnicas relacionadas ao Doppler, o ângulo de insonação pode influenciar as medidas, tendo sido redobrada a atenção para a obtenção das imagens de maneira adequada.
Conclusão
A elevação do BNP é um marcador de disfunção de VD pelo ecocardiograma em pacientes com TEP agudo; embora as medidas de velocidades miocárdicas pelo Doppler tecidual se apresentem adequadas para a confirmação de disfunção do VD, sua sensibilidade limitada sugere, no entanto, que sua utilização seja primordialmente para a complementação de outras técnicas.
Ana Clara Tude Rodrigues
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E-mail:
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claratude@einstein.br
Artigo recebido em 03/06/12, revisado em 27/11/12, aceito em 02/01/13.
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BACKGROUND: Assessment of the right ventricular (RV) function by echocardiography in patients with pulmonary thromboembolism (PTE) is complex and frequently qualitative. Tissue Doppler has been used for the semiquantitative assessment of this chamber, although with some limitations. OBJECTIVE: To evaluate RV function in PTE using tissue-Doppler echocardiography, in addition to atrial natriuretic peptide (BNP). METHODS: Patients with PTE were studied using tissue-Doppler echocardiography and BNP up to 24 hours after diagnosis; myocardial velocities (s'), strain, strain rate and RV myocardial performance index were obtained. RV dysfunction was diagnosed by chamber hypokinesia, abnormal septal motion and a RV/LV ratio >1. According to their BNP levels, the patients were divided into Group I, BNP < 50 pg/mL and Group II, BNP > 50 pg/mL. RESULTS: Of 118 patients, 100 (60 men, age = 55 ± 17 years) were analyzed; RV dysfunction was observed in 28%, more frequently in group II (19 vs. 9 patients, p < 0.001). Patients in group II were older (64 ± 19 vs. 50 ± 15 years), and had lower s' velocity (10.5 ± 3.5 vs. 13.2 ± 3.1 cm/s), and higher pulmonary pressure (48 ± 11 vs. 35 ± 11 mmHg), p < 0.001. The cut-off point of s' for RV dysfunction was 10.8 cm/s (specificity = 85%, sensitivity = 54%), with moderate correlation between BNP and s' wave (r = -0.39). CONCLUSION: In PTE, RV dysfunction on echocardiography is accompanied by BNP elevation; although tissue-Doppler imaging adequately confirms the presence of RV dysfunction, it has a limited sensitivity for this diagnosis.
Ana Clara Tude Rodrigues; Adriana Cordovil; Claudia Monaco; Laise Guimarães; Alexandre Cury; Gustavo A F Naccarato; Edgar Lira-Filho; Claudio Henrique Fischer; Marcelo Luiz Campos Vieira; Samira Morhy
Hospital Israelita Albert Einstein - MDP - Ecocardiografia, São Paulo, SP - Brasil
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ABSTRACT
BACKGROUND: Assessment of the right ventricular (RV) function by echocardiography in patients with pulmonary thromboembolism (PTE) is complex and frequently qualitative. Tissue Doppler has been used for the semiquantitative assessment of this chamber, although with some limitations.
OBJECTIVE: To evaluate RV function in PTE using tissue-Doppler echocardiography, in addition to atrial natriuretic peptide (BNP).
METHODS: Patients with PTE were studied using tissue-Doppler echocardiography and BNP up to 24 hours after diagnosis; myocardial velocities (s'), strain, strain rate and RV myocardial performance index were obtained. RV dysfunction was diagnosed by chamber hypokinesia, abnormal septal motion and a RV/LV ratio >1. According to their BNP levels, the patients were divided into Group I, BNP < 50 pg/mL and Group II, BNP > 50 pg/mL.
RESULTS: Of 118 patients, 100 (60 men, age = 55 ± 17 years) were analyzed; RV dysfunction was observed in 28%, more frequently in group II (19 vs. 9 patients, p < 0.001). Patients in group II were older (64 ± 19 vs. 50 ± 15 years), and had lower s' velocity (10.5 ± 3.5 vs. 13.2 ± 3.1 cm/s), and higher pulmonary pressure (48 ± 11 vs. 35 ± 11 mmHg), p < 0.001. The cut-off point of s' for RV dysfunction was 10.8 cm/s (specificity = 85%, sensitivity = 54%), with moderate correlation between BNP and s' wave (r = -0.39).
CONCLUSION: In PTE, RV dysfunction on echocardiography is accompanied by BNP elevation; although tissue-Doppler imaging adequately confirms the presence of RV dysfunction, it has a limited sensitivity for this diagnosis.
Pulmonary thromboembolism (PTE) is an important cause of morbidity and mortality, with poor prognosis if associated with hemodynamic instability, a situation in which mortality can reach approximately 20%1. The adequate assessment of the right ventricular (RV) function is crucial in PTE1. However, its analysis using noninvasive methods such as two-dimensional echocardiography is limited because of the anatomical complexity of this chamber. In this sense, other echocardiographic techniques such as tissue Doppler imaging have been added to complement the diagnosis2, with studies showing an adequate correlation between systolic velocities on tissue Doppler imaging and RV ejection fraction on magnetic resonance imaging3, as well as the identification of RV impairment in patients with PTE4. The assessment of the RV function can also be complemented by the determination of atrial natriuretic peptide (BNP) levels5, which are elevated in the presence of increased intracardiac pressures6. However, the relationship between tissue Doppler measurements for the RV assessment in PTE is not fully understood, with different values found for myocardial velocities in this situation7,8, and it is even more limited for measurements such as strain and strain rate. More over, comparing the relationship between RV systolic dysfunction on tissue Doppler echocardiography and the functional reflex of RV overload, as estimated from BNP, would be of potential clinical interest.
The objective of this study was to evaluate the RV systolic function using two-dimensional tissue Doppler echocardiography in patients with acute PTE and to analyze its correlation with BNP.
Methods
Patients
From August 2007 to January 2010, all patients admitted to the Emergency Unit or hospitalized with clinically suspected PTE (pain/sudden-onset dyspnea in the past week) were recruited to participate in the study. PTE was confirmed by thoracic multislice computed tomography showing complete or partial filling defect in pulmonary branches or by ventilation/perfusion pulmonary scintigraphy showing a high probability of PTE. Patients with left ventricular (LV) dysfunction, as characterized by an ejection fraction < 55% on echocardiography, were excluded from the study to minimize the influence of this condition on BNP levels9. Other exclusion criteria were the presence of chronic obstructive pulmonary disease, arrhythmias (atrial fibrillation or frequent extrasystoles) and an inadequate echocardiographic window. All patients received anticoagulation therapy (unfractionated or low-molecular-weight heparin, at the discretion of the assisting clinician). Patients with hemodynamic instability (systemic blood pressure < 90/60 mmHg, signs of poor peripheral perfusion) were given thromboembolytic treatment (tissue plasminogen activator, 100 mg intravenously in two hours). The study was approved by the Institutional Research Ethics Committee, according to the Declaration of Helsinki, and all patients gave written informed consent to participate.
Echocardiography
The patients underwent echocardiography (Vivid 7, GE Medical Systems, Horten, Norway) with measurements of the LV and ejection fraction according to the recommendations of the American Society of Echocardiography10 up to 24 hours after diagnosis of acute PTE. The LV and RV diameters were measured in the 4-chamber apical view to obtain the RV/LV ratio. The parasternal, apical and subcostal views were used for the subjective assessment of the RV systolic function. RV systolic dysfunction was considered when hypokinetic chamber was present. Abnormal septal motion (straightening) and/or RV dilatation (RV/LV > 1) were added to the subjective analysis of function analysis in order to improve it. RV function was evaluated by two observers; in case of discordance, the opinion of a third observer was requested. The pulmonary artery systolic pressure was derived from the tricuspid regurgitation added to right atrial pressure as estimated from the inferior vena cava diameter and collapsibility. E and A wave velocities were measured from the transmitral flow for the analysis of the LV diastolic function.
Tissue Doppler imaging
Tissue Doppler tracings were obtained from the lateral and septal annulus and from the lateral tricuspid annulus using the 4-chamber apical view to obtain measurements of the myocardial velocities (s' and e' waves), with the sample volume as parallel to the wall as possible, so as to minimize the influence of the angle on Doppler velocities. LV filling pressure was estimated from the ratio between the early transmitral filling wave (E) and the mean of septal and lateral e' waves. Diastolic dysfunction was considered in the presence of increased LV filling pressures (E/e' > 13)11. Images were obtained with the patient in breath-hold or breathing slowly, as much as possible. Color mapping was used to obtain tissue Doppler in the 4-chamber apical view with sector adjustment and depth to keep a minimum of 100 frames/min. The right ventricular myocardial performance index (MPI) was calculated as the ratio between the sum of the isovolumic contraction time (ICT) and isovolumic relaxation time (IRT) divided by the ejection time (ET): MPI = (ICT + IRT)/ET12, with measurements obtained from tissue Doppler imaging of the tricuspid annulus. Images were digitalized and the mean of 3 measurements was used, with further analysis.
BNP determinations
Plasma BNP levels were determined up to 24 hours after PTE had been confirmed. After blood draw, the sample was put in an EDTA-containing tube and separated by centrifugation. BNP level was determined using a radioimmunoassay kit (Advia Centaur assayÒ, Siemens Heathcare Diagnostics, Bayswater, Australia). The patients were divided into two groups according to their BNP levels13: group I, with BNP < 50 pg/mL, and group II with BNP > 50 pg/mL. For pulmonary thromboembolism, BNP values < 50 pg/mL were described as adequate to identify patients with lower intracardiac pressures and consequently a more favorable prognosis13.
Statistical Analysis
Continuous variables are expressed as mean ± SD, and categorical variables, as percentages or frequencies observed. The groups were tested using the Student t test for continuous variables and the chi square test or Fischer test for categorical variables. The ROC (Receive Operating Characteristic) curve was used to identify the best cut-off point of tissue Doppler measurements more adequate to identify RV dysfunction. Correlation between BNP and the variables related to RV were tested using the Pearson's correlation. The analysis was carried out using the SPSS statistical software program (version 17.0; SPSS, Inc, Chicago, IL), and the level of significance was set at 0.05. Measurements of s' velocities, strain, strain rate obtained from tissue Doppler imaging were repeated after three months by the same observer and by a distinct observer in 10 patients for measurements of intra and interobserver variability, and compared using the intraclass correlation coefficient.
Results
A total of 118 patients had the diagnosis of PTE confirmed by tomography (n = 114) or pulmonary scintigraphy (n = 4). Of these, 5 refused to participate; 2 did not have their BNP collected; 7 did not show an adequate echocardiographic window; 2 showed left ventricular dysfunction; and 2 had significant arrhythmia. Thus, the final study group was comprised of 100 patients. Predisposing factors for PTE included venous thromboembolism (29%), neoplasia (24%), surgery (22%) and long-distance flight (6%). Predisposing factors for PTE were not identified in 19% of patients. Only 4 patients were hemodynamically unstable and, therefore, underwent thrombolysis; the other patients were treated medically. Most of the patients were males (60%), with a mean age of 55 ± 17 years. Tricuspid regurgitation was observed in 66 patients, and the pulmonary artery systolic pressure from the tricuspid regurgitation was 41± 13 mmHg.
RV assessment
Proper pulsed tissue Doppler tracings could be obtained for s wave measurement in all patients. For strain measurements, 17% of patients did not show satisfactory tracings for the analysis and in 26% of patients satisfactory tracings were not obtained for strain rate measurements, and this measurement was not used for the analysis. The tissue Doppler analysis showed a mean s' wave velocity of 12.4 ± 3.4 cm/s, with mean values of 21.4 ± 9.5% for strain, and increased MPI (0.53 ± 0.25). Of the 100 patients, 28 had RV systolic dysfunction on two-dimensional echocardiography. The ability of tissue Doppler s' wave to predict RV systolic dysfunction was analyzed by the ROC curve, which showed a cut-off value of 10.8 cm/s, with 85% specificity, 54% sensitivity, and area under the curve of 0.78 (Figure 1). The strain measurements did not permit the identification of a proper cut-off point for the identification of RV dysfunction. The correlation between BNP levels and tissue Doppler myocardial velocities was tested, showing a significant, but modest, inverse correlation (p = 0.01) (r = - 0.39) (Figure 2). However, no significant correlation was observed between BNP levels and MPI, or for strain measurements.
Groups assessment
Sixty eight patients showed BNP < 50 pg/mL, and were included in group I. Group II (n = 32) consisted of older patients (Table 1), with a higher prevalence of tricuspid regurgitation (88% vs. 56%, p < 0.01) and higher pulmonary artery pressures (48 ± 11 vs. 35 ± 11 mmHg, p < 0.001) when compared to group I patients. Group II also showed a higher prevalence of RV systolic dysfunction (59% vs. 13%, p < 0.001) and lower s' velocities and RV strain. However, there was no difference between MPI, which was increased in both groups (Table 2). The estimated LV filling pressures (E/e ratio) was similar in both groups.
Intra and interobserver variability
The intraclass correlation coefficient was 0.98 (intraobserver) and 0.96 (interobserver) for s' wave velocity, and 0.91 (intraobserver) and 0.90 (interobserver) for strain measurements. The strain rate values were not used for the analysis due to their great variability and difficulty to be obtained.
Discussion
Pulmonary thromboembolism is an important cause of morbidity and mortality, and its prognosis is associated with the hemodynamic instability resulting from RV systolic dysfunction1. In the literature, the prevalence of RV dysfunction on echocardiography varies from 30% to 50%1,2. In our case series, the prevalence of RV dysfunction was slightly lower (28%), possibly because patients with LV systolic dysfunction were excluded, thus eliminating an occasional RV impairment associated with the cardiomyopathy. Increased BNP levels (> 50 pg/mL) were associated with a higher prevalence of RV systolic dysfunction, both qualitatively (on two-dimensional echocardiography) and semiquantitatively, as measured by tissue Doppler variables (s' wave velocities and RV strain). Tissue Doppler imaging is a simple, fast and noninvasive method for the assessment of ventricular performance. However, cut-off values for the identification of RV systolic dysfunction are not fully consistent7,8. In our case series, s' wave values < 10.8 cm/s were able to identify RV systolic dysfunction with a good specificity, but low sensitivity. We believe that this was basically due to two reasons: first, myocardial velocity values are particularly influenced by age14; thus, the decrease in s' wave in RV dysfunction could be not so significant in younger patients who usually show higher myocardial velocities, a situation that is particularly evident in mild RV dysfunction. Unlike in the literature, the mean age of patients in our case series was lower (55 years), with a significant proportion of young individuals in the postoperative period. Furthermore, cut-off values for s' velocities proposed in the literature for the identification of RV dysfunction were obtained from studies including completely different populations, i.e., from the comparison between a group of healthy individuals and patients with RV dysfunction, which resulted in a more precise separation between the groups. Hsiao et al15 studied patients with PTE using tissue Doppler imaging and showed that these patients had lower s' wave values (10.6 cm/s) when compared to a group of normal individuals (13.1 cm/s). Meluzin et al7, in turn, studied patients with heart failure and right ventricular dysfunction, and obtained a slightly lower cut-off point (10.5 cm/s) for concomitant RV systolic dysfunction, also in comparison to normal individuals. Since our population consisted exclusively of patients with the disease (PTE), we observed different RV performances, ranging from completely normal ventricles to global chamber failure; in this situation, there is a higher probability of estimate overlapping, and consequently a lower sensitivity of the method. In some cases, we also observed that the assessment of the basal RV region by tissue Doppler imaging did not reflect the change seen in the other walls, which occasionally could be hypokinetic and/or with local dilatation.
Intracardiac pressure assessment by BNP
In relation to BNP, increased levels of this biomarker have been found primarily in the presence of RV systolic dysfunction (predominantly marked RV dysfunction), thus suggesting that a significant impairment of this chamber is crucial for the elevation of the levels of this peptide. Because of the pulmonary vasoconstriction resulting from PTE, there is an increase in the RV workload in an attempt to keep the pulmonary pressure high; depending on the degree of pressure elevation, RV dilatation and failure may occur. Since BNP is secreted in response to increased ventricular or atrial stress, it reflects volume or pressure overload16, which results in its elevation in patients with RV systolic dysfunction. However, the correlation between RV dysfunction and BNP is not linear, with countless factors influencing this relationship, including the biomarker secretion and clearance. Left ventricular systolic dysfunction, for instance, is strongly associated with increased intracardiac pressures (and consequently increased BNP levels); because of this association, patients with decreased LV ejection fraction were excluded. Since the diastolic dysfunction is also correlated with increased BNP levels17, its influence was analyzed from the estimated intraventricular pressure by tissue and conventional Doppler imaging (obtained from the E/e' ratio); in our case series, despite patients with higher BNP levels were older, and presumably with a higher prevalence of diastolic dysfunction, both groups had similar LV filling pressure measurements. Diastolic dysfunction shows only a modest correlation with BNP levels18,19 , particularly in patients without associated systolic dysfunction,. Thus, we believe that the influence of diastolic dysfunction on BNP levels may be minimized in this group.
In relation to MPI, we observed that this index was increased in patients with PTE, regardless of the presence of RV dysfunction or BNP levels. Increased pulmonary resistance (as seen in PTE) causes a prolonged isovolumic contraction interval and, thus, even in the absence of RV dysfunction, we can anticipate an increased MPI. Hsiao et al15 observed that patients with PTE could be specifically identified by means of MPI in relation to patients with pulmonary hypertension from other causes. In our case series, however, this index was not able to differentiate between patients with BNP levels higher and those with lower than 50 pg/mL.
Limitations
Some comments should be made in relation to the study limitation: the methodology for RV assessment was essentially subjective, even when semiquantitative parameters were added. Other techniques, such as the measurement of the RV fractional area change (FAC) and ejection fraction by Simpson's method could add more consistency to the results. However, the characteristic of the study population (tests performed frequently at bedside, with dyspneic patients) limited this assessment in a significant number of patients. Also, only the basal segment of the RV wall was analyzed by tissue Doppler imaging, and possible changes in other segments could thus have been missed. However, in PTE, involvement of the RV occurs more commonly in the entire extension of its wall, occasionally preserving the apex (McConnel sign)20, thus permitting the use of tissue Doppler imaging as representative of the global RV performance. Also, the color mapping used by tissue Doppler imaging is extremely dependent on the quality of image; thus, a high number of frames is necessary for adequate tracings to be obtained. The influence of breathing, which in many cases is faster, added to the difficulty to acquire the images, with variables such as strain and strain rate being more affected. Finally, as for any technique related to Doppler, the insonation angle may influence the measurements; thus, careful attention was given so that images could be properly obtained.
Conclusion
Increased BNP levels are a marker of RV dysfunction on echocardiography in patients with acute PTE. Myocardial velocities measurements by tissue Doppler imaging are adequate to confirm RV dysfunction; however, its limited sensitivity suggests that its use should be left mainly as a complement for other techniques.